Бесплатный автореферат и диссертация по биологии на тему

Влияние кальдесмона на характер взаимодействия миозина и актина

ВАК РФ 03.00.25, Гистология, цитология, клеточная биология

Содержание диссертации, кандидата биологических наук, Вихорев, Петр Геннадьевич

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ.

ВВЕДЕНИЕ.

ГЛАВА I. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ.

1.1. Структурная организация сократительного аппарата скелетных и гладких мышц.

1.2. Сократительные белки.

1.2.1. Актин.

1.2.2. Миозин.

1.3. Области связывания актина с миозином.

1.4. Взаимодействие миозина и актина.

1.5. Регуляция актин-миозинового взаимодействия.

1.6. Структура и функции кальдесмона.

1.6.1. Структура кальдесмона и его положение в тонком филаменте.

1.6.2. Связывание с актином.

1.6.3. Связывание с тропомиозином.

1.6.4. Взаимодействие с комплексом актин-тропомиозин.

1.6.5. Взаимодействие с миозином.

ГЛАВА II. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ.

2.1. Получение глицеринизированных мышечных волокон.

2.2. Приготовление "теневых" мышечных волокон.

2.3. Модификация Ф-актина мышечных волокон флуоресцентным красителем

ТРИТЦ-фаллоидином.

2.4. Получение миозина.

2.5. Получение S1.

2.6. Получение кальдесмона и тропомиозина.

2.7. Получение С-концевого 35 кДа фрагмента кальдесмона.

2.8. Получение рекомбинантных фрагментов кальдесмона HI и Н2.

2.9. Присоединение белков к Ф-актину мышечных волокон.

2.10. ДСН-электрофорез в полиакриламидном геле.

2.11. Измерение изометрического напряжения.

2.12. Измерение параметров поляризованной флуоресценции.

ГЛАВА III. РЕЗУЛЬТАТ.

3.1. Влияние кальдесмона и его С-концевого фрагмента с молекулярной массой 35 кДа на амплитуду напряжения, развиваемого глицеринизированным мышечным волокном.

3.2. Влияние кальдесмона и его С-концевого фрагмента на параметры поляризованной флуоресценции модифицированного ТРИТЦ-фаллоидином актина глицеринизированного мышечного волокна в расслаблении и ригоре.

3.3. Влияние С-концевых актин-связывающих рекомбинантных пептидов кальдесмона HI и Н2 на параметры поляризованной флуоресценции модифицированного ТРИТЦ-фаллоидином актина "теневого" мышечного волокна при присоединении головки миозина к комплексу Ф-актинтропомиозин.

ГЛАВА IV. ОБСУЖДЕНИЕ.

4.1. Влияние кальдесмона и его С-концевого фрагмента с молекулярной массой 35 кДа на взаимодействие миозина и актина.

4.2. Влияние рекомбинантных пептидов кальдесмона HI и Н2 на взаимодействие миозина и актина.

ВЫВОДЫ.

Введение Диссертация по биологии, на тему "Влияние кальдесмона на характер взаимодействия миозина и актина"

Актуальность проблемы. Хорошо известно, что в основе мышечного сокращения лежит взаимодействие двух сократительных белков - актина и миозина, - сопровождаемое гидролизом АТФ. В цикле гидролиза АТФ актомиозином различают две наиболее важные формы связывания миозина с актином - "сильную" и "слабую" (Lymn, Taylor, 1971; Stein et al., 1979). Считается, что поперечные миозиновые мостики развивают напряжение при переходе от "слабой" к "сильной" форме их связывания с актином (White, Taylor, 1976; Eisenberg, Hill, 1985; Chalovich, 1992).

Регуляция сокращения гладких мышц осуществляется Са2+/кальмодулин-зависимым фосфорилированием регуляторных легких цепей миозина. Существенным моментом в механизме этой регуляции является изменение в мышечном волокне соотношения двух популяций миозина: популяции, содержащей фосфорилированные регуляторные легкие цепи и обладающей в связи с этим высокой скоростью АТФазного цикла, и популяции миозина, содержащей дефосфорилированные регуляторные легкие цепи и имеющей низкую скорость гидролиза АТФ (Gorecka et al., 1976; Chacko et al., 1977; Sobieszek, Small, 1977; Barany et al., 1979; Dillon et al., 1981; Butler, Siegman, 1982; см. обзор: Kamm, Stull, 1985).

Есть основания для предположения о том, что сокращение гладких мышц может регулироваться также с помощью регуляторного белка тонких нитей кальдесмона (см. обзоры: Гусев и др., 1991; Богачева, Гусев, 1997; Marston, Redwood, 1991; Marston, Huber, 1996; Marston et al., 1998; Chalovich et al., 1998). Так, было показано, что кальдесмон способен связываться с миозином, актином, тропомиозином и Са -связывающими белками (Sobue, Sellers, 1991; см. обзор: Marston et al., 1998). Этот белок подавляет актин-активируемую АТФазную активность миозина из скелетных и гладких мышц (Marston, Smith, 1985; Szpacenko, Dabrowska, 1986; Fujii et al., 1987), уменьшает скорость движения актиновых нитей относительно головок скелетного и гладкомышечного миозина при исследовании подвижности in vitro (Haeberle et al., 1992; Shirinsky et al., 1992; Horiuchi, Chacko, 1995) и уменьшает силу, развиваемую демембранизированными мышечными волокнами, полученными из скелетных (Kraft et al., 1995; Heubach et al., 1997) и гладких (Pfitzer et al., 1993) мышц. Регуляторные свойства кальдесмона сохраняет его актин-связывающий С-концевой фрагмент с молекулярной массой 35 кДа (Szpacenko, Dabrowska, 1986; Fujii et al., 1987). Молекулярные механизмы регуляции сокращения гладких мышц кальдесмоном изучены недостаточно.

Цель и задачи исследования. Цель настоящей работы состояла в изучении молекулярных механизмов регуляции кальдесмоном взаимодействия миозина и актина. В задачи исследования входило:

1. Изучить влияние кальдесмона или его С-концевого фрагмента с молекулярной массой 35 кДа на амплитуду изометрического напряжения, развиваемого глицеринизированным мышечным волокном при сокращении.

2. Исследовать конформационные перестройки Ф-актина, модифицированного тетраметилродамин-изотиоцианат-фаллоидином (ТРИТЦ-фаллоидином), глицеринизированных мышечных волокон в расслаблении и ригоре, в присутствии кальдесмона или его С-концевого фрагмента с молекулярной массой 35 кДа.

3. Выявить влияние рекомбинантных фрагментов кальдесмона HI (аминокислотные остатки 506-793 кальдесмона человека) и Н2 (остатки 683767) на структурные изменения Ф-актина, модифицированного ТРИТЦ-фаллоидином, происходящие при декорировании комплекса Ф-актин-тропомиозин субфрагментом 1 миозина.

Основные положения, выносимые на защиту. Кальдесмон и его С-концевой фрагмент с молекулярной массой 35 кДа уменьшают силу, развиваемую глицеринизированными мышечными волокнами при переходе из расслабленного состояния в ригор.

1. Кальдесмон и его С-концевой фрагмент с молекулярной массой 35 кДа ингибируют формирование необходимой для генерации силы "сильной" формы связывания в ригоре и активируют переход актиновых мономеров в "выключенное" состояние при расслаблении мышечного волокна.

2. Фрагмент кальдесмона HI (остатки 506-793) в присутствии тропомиозина увеличивает относительное количество мономеров актина, находящихся в "выключенном" состоянии, и ингибирует образование "сильной" формы связывание между головкой миозина и актином.

3. Фрагмент кальдесмона Н2 (остатки 683-767) в присутствии тропомиозина увеличивает относительное количество мономеров актина, находящихся во "включенном" состоянии, и активирует образование "сильной" формы связывания актомиозинового комплекса.

Научная новизна работы. Впервые методом поляризационной микрофлуориметрии установлено, что кальдесмон изменяет структуру тонкого филамента в мышечных волокнах и модифицирует характер взаимодействия миозиновых поперечных мостиков с Ф-актином. Показано, что в присутствии кальдесмона или его С-концевого фрагмента молекулярной массой 35 кДа происходит "выключение" мономеров актина и ингибирование формирования между миозином и актином "сильной" формы связывания.

Получены приоритетные данные, которые позволяют предполагать, что С-концевая область кальдесмона способна как увеличивать, так и уменьшать относительное количество субъединиц актина, находящихся во "включенном" состоянии, посредством альтернативного вовлечения в связывание с актином участка В (остатки 747-767) или участков С (остатки 663-683), В и В' (остатки 770-793).

Теоретическое и практическое значение работы. Результаты работы показывают, что в основе механизма функционирования регуляторного белка тонких нитей гладких мышц кальдесмона лежит его способность контролировать относительное количество "включенных" мономеров актина, способных образовывать "сильное" связывание с миозином, и мономеров актина находящихся в "выключенном" состоянии и не способных формировать "сильное" связывание с головкой миозина.

Результаты могут быть использованы при чтении курсов лекций по цитологии и другим дисциплинам.

Апробация работы. По теме диссертации опубликовано 7 печатных работ. Основные положения работы доложены и обсуждены на 33-ем Международном физиологическом конгрессе (Санкт-Петербург, 1997), на 26-ой, 28-ой и 31-ой Европейских мышечных конференциях (Ганновер, Германия, 1997; Йорк, Англия, 1999 и Лунтерен, Нидерланды, 2002).

Объем и структура диссертации. Диссертация состоит из введения, обзора литературы, описания материалов и методов исследования, изложения результатов и их обсуждения, выводов и списка цитируемой литературы, содержащего 199 публикаций. Работа изложена на 116 страницах машинописного текста и иллюстрирована 13 рисунками и 3 таблицами.

Заключение Диссертация по теме "Гистология, цитология, клеточная биология", Вихорев, Петр Геннадьевич

выводы

1. Кальдесмон и его С-концевой химотриптический фрагмент с молекулярной массой 35 к Да уменьшают силу, развиваемую глицеринизированным мышечным волокном при переходе из расслабленного состояния в ригор.

2. Падение напряжения в волокне сопровождается конформационными перестройками Ф-актина, которые модифицируют характер взаимодействия миозиновых поперечных мостиков с Ф-актином. В присутствии кальдесмона и его С-концевого фрагмента активируется "выключение" мономеров актина и подавляется формирование между миозином и актином "сильной" формы связывания.

3. С-концевой актин-связывающий фрагмент кальдесмона HI, содержащий актин-связывающие участки В, В' и С, уменьшает относительное количество "включенных" мономеров актина в комплексе Ф-актин-тропомиозин и ингибирует образование "сильной" формы связывания.

4. С-концевой фрагмент кальдесмона Н2, содержащий участок связывания с актином В, увеличивает относительное количество "включенных" мономеров актина в комплексе Ф-актин-тропомиозин и активирует формирование "сильной" формы связывания.

СПИСОК РАБОТ, ОПУБЛИКОВАННЫХ ПО ТЕМЕ ДИССЕРТАЦИИ

1. Borovikov Yu. S., Efimova N. N., Vikhorev P. G., Ushakova I. V., Chacko S. 1997. Parallel inhibition of "strong binding" state and tension development in skeletal muscle fibers by caldesmon or its 38-kDa actin-binding fragment. Abstract of 33 International Congress of Physiological Sciences. P035.07. St. Petersburg.

2. Borovikov Y. S., Efimova N. N., Vikhorev P. G., Ushakova I. V., Chacko S. 1998. Inhibition of "strong binding" state and tension development in skeletal muscle fibres by caldesmon or its C-terminal fragment. J. Muscle Res. Cell Motil. 19:313.

3. Avrova S. V., Vikhoreva N. N., Vikhorev P. G., Ermakov V. S., Marston S. В., Copeland 0., Borovikov Yu. S. 1999. C-terminal actin-binding sites of smooth muscle caldesmon modulate transition of actin from "on" to "off' conformation. J. Muscle Res. Cell Motil. 20: 852.

4. Вихорев П. Г., Аврова С. В., Вихорева Н. Н., Ермаков В. С., Копеланд О., Марстон С. Б., Боровиков Ю. С. 2000. Влияние С-концевых актинсвязывающих сайтов кальдесмона на взаимодействие актина с миозином. Цитология. 42: 1069-1074.

5. Вихорев П. Г., Вихорева Н. Н., Рослякова М. А., Чако С., Боровиков Ю. С. 2000. Кальдесмон подавляет формирование сильносвязанных поперечных миозиновых мостиков и активирует способность слабосвязанных

Библиография Диссертация по биологии, кандидата биологических наук, Вихорев, Петр Геннадьевич, Санкт-Петербург

1. Богачева Н. В., Гусев Н. Б. Структура и функции- кальдесмона и кальпонина. // Успехи биологической химии. 1997. Т. 37. С. 3-48.

2. Боровиков Ю. С. Исследование молекулярных механизмов мышечного сокращения методом поляризационной флуориметрии. // Цитология. 1998. Т. 40. С. 715-734.

3. Вихорев П. Г., Аврова С. В., Вихорева Н. Н., Ермаков В. С., Копеланд О., Марстон С. Б., Боровиков Ю. С. Влияние С-концевых актинсвязывающих сайтов кальдесмона на взаимодействие актина с миозином. // Цитология. 2000а. Vol. 42. Р. 1069-1074.

4. Гусев Н. Б., Воротников А. В., Бирюков К. Г., Ширинский В. П. Кальдесмон и кальпонин белки, участвующие в регуляции взаимодействия актина и миозина в немышечных клетках и гладких мышцах. Биохимия. Т. 56. 1991. Р. 13471367.

5. Иванов И. И., Юрьев В. А. Биохимия и патобиохимия мышц. // Медгиз. Л. 1961.275 С.

6. Иоффе В. А., Боровиков Ю. С., Барский И. Я, Розанов, Ю. М. Двухканальный поляризационный микрофлуориметр. // Цитология. 1974. Т. 16. С. 112-116.

7. Ю.Левицкий Д. И., Хайтлина С. Ю., Гусев Н. В. Белки актомиозиновой системы подвижности. // Наука. М. 1995. С. 249-293.11 .Поглазов Б. Ф., Левицкий Д. И. Миозин и биологическая подвижность. //Наука. М. 1982. 160 С.

8. Филатов В. Л., Катруха А. Г., Буларгина Т. В., Гусев Н. Б. Тропонин: строение, свойства и механизм функционирования. // Биохимия. Т. 64. Н. С. 1555-1174.

9. Шубникова В. А., Юрина Н. А., Гусев Н. Б., Балезина О. П., Большакова Г. Б. // Мышечные ткани. Под ред. Ченцова Ю. С. М: Медицина. 2001.240 С.

10. Adams S., DasGupta G., Chalovich J. M., Reisler E. Immunochemical evidence for the binding of caldesmon to the NH2 terminal segment of actin. // J. Biol. Chem. 1990. Vol. 265. P. 19652-19657.

11. Applegate D., Reisler E. Nucleotide-induced changes in the proteolytically sensitive regions of myosin subfragment-1. // Biochemistry. Vol. 23. P. 314-323.

12. Barany K., Barany M., Gillis J. M., Kushmerick M. J. Phosphorylation-dephosphorylation of the 18.000-dalton light chain of myosin during the contraction-relaxation cycle of frog muscle. // J. Biol. Chem. 1979. Vol. 254. P. 3617-3623.

13. Bartegi A., Fattoum A., Derancourt J., Kassab R. Characterization of the carboxyl-terminal 10-kDa cyanogen bromide fragment of caldesmon as an actin-calmodulin-binding region. //J. Biol. Chem. 1990. Vol. 265. P. 15231-15238.

14. Bartegi A., Roustan C., Chavanieu A., Kassab R., Fattoum A. Interaction of F-actin with synthetic peptides spanning the loop region of human cardiac p-myosin heavy chain containing Arg 403. // Eur. J. Biochem. 1997. Vol. 250. P. 484-491.

15. Bogatcheva N. V., Vorotnikov A. V., Birukov K. G., Shirinsky V. P., Gusev N. B. Phosphorylation by casein kinase II affects the interaction of caldesmon with smooth muscle myosin and tropomyosin. // Biochem. J. 1993. Vol. 290. P. 437442.

16. Borovikov Y. S. Conformational changes of contractile proteins and their role in muscle contraction. // Int. Rev. Cytol. 1999. Vol. 189. P. 267-301.

17. Borovikov Yu. S., Ermakov V. S., Avrova S. V., Vikhoreva N. N., Vikhorev P. G., Copeland O., Marston S. Effect of caldesmon fragments HI and H2 on actin conformation. // J. Muscle Res. Cell Motil. 2002. Vol. 23. P. 39.

18. Borovikov Yu. S., Gusev N. B. Effect of troponin-tropomyosin complex and Ca on conformational changes in F-actin induced by myosin subfragment-1. // Eur. J. Biochem. 1983. Vol. 136. P. 363-369.

19. Borovikov Yu. S., Horiuchi K. Y., Avrova S. V., Chacko S. Modulation of actin conformation and inhibition of actin filament velocity by calponin. // Biochemistry. 1996a. Vol. 35. P. 13849-13857.

20. Borovikov Yu. S., Khoroshev M. I., Chacko S. Comparison of the effects of calponin and a 38-kda caldesmon fragment on formation of the strong-binding state in ghost muscle fibers. // Biochem. Biophys. Res. Commun. 1996b. Vol. 223. P. 240244.

21. Borovikov Yu. S., Kakol I. Conformational changes of contractile proteins accompanying modulation of skeletal muscle contraction. Polarized microfluorimetry investigations. // Gen. Physiol. Biophys. 1991. Vol. 10. P. 245-264.

22. Borovikov Yu. S., Kuleva N. V., Khoroshev M. I. Polarization microfluorimetry study of interaction between myosin head and F-actin in muscle fibers. // Gen. Physiol. Biophys. 1991. Vol. 10. P. 441-459.

23. Borovikov Yu. S., Vikhoreva N. N., Vikhorev P. G., Dedova I. V., Dos Remedios C. G. Effects of the Ca2+ or Mg2+ bound with the high-affinity site on the structure of F-actin. // J. Muscle Res. Cell Motil. 2000. Vol. 21. P. 826.

24. Bradford M. M. A rapid and simple method for quantitative of microgram quantities of proteins utilizing the principle of protein-dye binding. // Anal. Biochem. 1976. Vol. 72. P. 248-254.

25. Brenner S. L., Korn E. D. The effects of cytochalasins on actin polymerization and actin ATPase provide insights into the mechanism of polymerization. // J. Biol. Chem. 1980. Vol. 255. P. 841-844.

26. Вгеппег В., Yu L. C., Chalovich J. M. Parallel inhibition of active force and relaxed fiber stiffness in skeletal muscle by caldesmon: implications for the pathway to force generation. // Proc. Natl. Acad. Sci. U S A. 1991. Vol. 88. P. 5739-5743.

27. Bretscher A. Smooth muscle caldesmon. Rapid purification and F-actin cross-linking properties. //J. Biol. Chem. 1984. Vol. 259. P. 12873-12880.

28. Brust-Mascher I., LaConte L. E., Baker J. E., Thomas D. D. Myosin light chain domain rotates upon muscle activation but not ATP hydrolysis. // Biochemistry. 1999. Vol. 38. P. 12607-12613.

29. Bryan J., Imai M., Lee R., Moore P., Cook R. G., Lin W. G. Cloning and expression of a smooth muscle caldesmon. // J. Biol. Chem. 1989. Vol. 264. P. 13873-13879.

30. Burton D. J., Marston S. B. Control of shortening speed in single guineaл ipig taenia coli smooth muscle cells by Ca , phosphorylation and caldesmon. // Pflugers Arch. 1999. Vol. 437. P. 267-275.

31. Butler Т. M., Siegman M. J. Chemical energetics of contraction in mammalian smooth muscle. // Fed. Proc. 1982. Vol. 41. P. 204-208.

32. Chacko S., Conti M. A., Adelstein R. S. Effect of phosphorylation of smooth muscle myosin on actin activation and Ca regulation. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1977. Vol. 74. P. 129-133.

33. Chalovich J. M. Actin mediated regulation of muscle contraction. // Pharmacol, and Ther. 1992. Vol. 55. P. 95-148.

34. Chalovich J. M., Greene L. E., Eisenberg E. Crosslinked myosin subfragment 1: a stable analogue of the subfragment-l-ATP complex. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1983. Vol. 80. P. 4909-4913.

35. Chalovich J. M., Sen A., Resetar A., Leinweber В., Fredricksen, Lu F., Chen Y.-D. Caldesmon: binding to actin and myosin and effects on elementary steps in the ATPase cycle. Acta Physiol. Scand. 1998. Vol. 164. P. 427-435.

36. Cuda G., Fananapasir L., Zhu W. S., Sellers J. R., Epstein N. D. Skeletal muscle expression and abnormal function of beta-myosin in hypertrophic cardiomyopathy. //J. Clin. Invest. 1993. Vol. 91. P. 2861-2865.

37. Dancker P., Low I., Hasselbach W., Wieland T. Interaction of actin with phalloidin: polymerization and stabilization of F-actin. // Biochim. Biophys. Acta. 1975. Vol. 400. P. 407-414.

38. Dillon P. F., Aksoy M. O., Driska S. P., Murphy R. A. Myosin phosphorylation and the cross-bridge cycle in arterial smooth muscle. // Science. 1981. Vol. 211. P. 495-497.

39. Dominquez R., Fryzon Y., Trybus К. M., Cohen C. Crystal structure of a vertebrate smooth muscle myosin motor domain and its complex with the essentiallight chain: visualization of the pre-power stroke state. // Cell. 1998. Vol. 94. P. 559571.

40. Eisenberg E., Hill T. L. Muscular contraction and free energy transduction in biological systems. // Science. 1985. Vol. 227. P. 999-1006.

41. Elzinga M., Collins J. The amino acid sequens of rabbit skeletal muscle actin. // Gold Spring Harbor Symp. Quant. Biol. 1972. Vol. 37. P. 1-7.

42. Fraser I. D., Copeland O., Bing W., Marston S. B. The inhibitory complex of smooth muscle caldesmon with actin and tropomyosin involves three interacting segments of the C-terminal domain 4. // Biochemistry. 1997. Vol. 36. P. 5483-5492.

43. Fraser I. D. C., Marston S. B. In vitro motility analysis of smooth muscle caldesmon control of actin-tropomyosin filament movement. // J. Biol. Chem. 1995. Vol. 270. P. 19688-19693.

44. Fujii Т., Imai M., Rosenfeld G. C., Bryan J. Domain mapping of chicken gizzard caldesmon. // J. Biol. Chem. 1987. Vol. 262. P. 2757-2763.

45. Furch M., Geeves M. A., Manstein D. J. Modulation of actin affinity and actomyosin adenosine triphosphatase by charge changes in the myosin motor domain. //Biochemistry. 1998. Vol. 37. P. 6317-6326.

46. Galazkiewicz В., Borovikov Yu. S., Dabrowska R. The effect of caldesmon on actin-myosin interaction in skeletal muscle fibers. // Biochim. Biophys. Acta. 1987. Vol.916. P. 368-375.

47. Garland F., Cheung H. C. Binding of 1 ,N6-ethenoadenosine 5'-diphosphate to heavy meromyosin and myosin subfragment 1. // FEBS Lett. 1976. Vol. 66. P. 198-201.

48. Geeves M. A., Holmes К. С. Structural mechanism of muscle contraction. // Annu. Rev. Biochem. 1999. Vol. 68. P. 687-728.

49. Geeves M. A., Lehrer S. S. Dynamics of the muscle thin filament regulatory switch: the size of the cooperative unit. // Biophys. J. 1994. Vol. 67. P. 273-282.

50. Geisterfer-Lowrance A. A., Kass S., Tanigawa G., Vosberg H. P., McKenna W., Seidman A. A molecular basis for familial hypertrophic cardiomyopathy: a beta cardiac myosin heavy chain gene missense mutation. // Cell. 1990. Vol. 62. P. 9991006.

51. Gordon A. M., Homsher E., Regnier M. Regulation of contraction in striated muscle. // Physiological Reviews. 2000. Vol. 80. P. 853-924.

52. Gordon A. M., Regnier M., Homsher E. Skeletal and cardiac muscle contractile activation: tropomyosin "rocks and rolls". // News in Physiological Sciences. 2000. Vol. 16. P. 49-55.

53. Gorecka A., Aksoy M. O., Hartshorne D. J. The effect of phosphorylation of gizzard myosin on actin activation. Biochem. Biophys. // Res. Commun. 1976. Vol.71. P. 325-331.

54. Graceffa P. Cross-linking and fluorescence study of the COOH- and NH2-terminal domains of intact caldesmon bound to actin. // J. Biol. Chem. 1995. Vol. 270. P. 30187-30193.

55. Graceffa P. Arrangement of the COOH-terminal and NH2-terminal domains of caldesmon bound to actin. // Biochemistry. 1997. Vol. 36. P. 3792-3801.

56. Graceffa P., Jancso A. Secondary structure and thermal stability of caldesmon and its domains. // Arc. Biochem. Biophys. 1993. Vol. 307. P. 21-28.

57. Crosbie R., Adams S., Chalovich J. M., Reisler E. The interaction of caldesmon with the COOH terminus of actin. // J. Biol. Chem. 1991. Vol. 266. P. 20001-20006.

58. Groschel-Stewart U., Drenckhahn D. Muscular and cytoplasmic contractile proteins. // Collagen Rel. Res. 1982. Vol. 2. P. 381-463.

59. Guilford W. H., Warshaw D. M. The molecular mechanics of smooth muscle myosin. // Comparative Biochemistry and Physiology Part B: Biochemistry and Molecular Biology. 1998. Vol. 119. P. 451-458.

60. Gulick A. M., Bauer С. В., Thoden J. В., Rayment I. X-ray structures of the MgADP, MgATPgammaS and MgAMPPNP complexes of the Dictiostelium discoideum myosin motor domain. // Biochemistry. 1997. Vol. 36. P. 11619-11628.

61. Gusev N. V. Some properties of caldesmon and calponin and the participation of these proteins in regulation of smooth muscle contraction and cytoskeleton formation. // Biochemistry (Moscow). 2001. Vol. 66. P. 1112-1121.

62. Haeberle J. R., Trybus К. M., Hemric M. E., Warshaw D. M. The effects of smooth muscle caldesmon on actin filament motility. // J. Biol. Chem. 1992. Vol. 267. P. 23001-23006.

63. Harricane M.-C., Fabricio E., Arpin C., Mornet D. Involvement of caldesmon at the actin-myosin interface. // Biochem. J. 1992. Vol. 287. P. 633-637.

64. Hayashi K., Fujio Y., Kato I., Sobue K. Structural and functional relationships between h- and 1-caldesmons. // J. Biol. Chem. 1991. Vol. 266. P. 355361.

65. Hayashi К., Yamada S., Kanda K., Kimizuka F., Kato I., Sobue K. 35 kDa fragment of h-caldesmon conserves two consensus sequences of the tropomyosin-binding domain in troponin T. // Biochem. Biophys. Res. Commun. 1989. Vol. 161. P. 38-45.

66. Hemric, M. E., Chalovich, J. M. Effect of caldesmon on ATPase activity and the binding of smooth and skeletal muscle subfragments to actin. // J. Biol. Chem. 1988. Vol. 263. P. 1878-1885.

67. Hemric M. E., Chalovich J. M. Characterization of caldesmon binding to myosin. //J. Biol. Chem. 1990. Vol. 265. P. 19672-19678.

68. Hemric M. E., Tracy P. В., Haeberle J. R. Caldesmon enhances the binding of myosin to the cytoskeleton during platelet activation. // J. Biol. Chem. 1994. Vol. 269. P. 4125-4128.

69. Heubach J. F., Hartwell R., Ledwon M., Kraft Т., Brenner В., Chalovich J. M. Inhibition of cross-bridge binding to actin by caldesmon fragments in skinned skeletal muscle fibers. // J. Biophys. 1997. Vol. 72. P. 1287-1294.

70. Holmes К. C., Geeves M. A. The structural basis of muscle contraction. // Phil. Trans. R. Soc. Lond. B. 2000. Vol. 355. P. 419-431.

71. Holmes К. C., Popp D., Gebhard W., Kabsch W. Atomic model of the actin filaments. //Nature. 1990. Vol. 347. P. 44-49.

72. Hongqiu G., Bryan J., Wang C.-L. A. A note on the caldesmon sequence. // J. Muscle Res. Cell Motil. 1999. Vol. 20. P. 725-726.

73. Horiuchi К. Y., Chacko S. Interaction between caldesmon and tropomyosin in the presence and absence of smooth muscle actin. // Biochemistry. 1988. Vol. 27. P. 8388-8393.

74. Horiuchi K. Y., Chacko S. Caldesmon inhibits the cooperative turning-on of the smooth muscle heavy meromyosin by tropomyosin-actin. // Biochemistry. 1989. Vol. 28. P. 9111-9116.

75. Horiuchi K. Y., Chacko S. Effect of unphosphorylated smooth muscle myosin on caldesmon-mediated regulation of actin filament velocity. // J. Muscle Res. Cell Motil. 1995. Vol. 16. P. 11-19.

76. Horiuchi K., Wang Z., Chacko S. Inhibition of smooth muscle actomyosin ATPase by caldesmon is associated with caldesmon-induced conformational changes in tropomyosin bound to actin. // Biochemistry. 1995. Vol. 34. P. 16815-16820.

77. Houdusse A., Sweeney H. L. Myosin motors: missing structures and hidden springs. // Current Opinion in Structural Biology. 2001. Vol. 11. P. 182-194.

78. Huber P. A., Fraser I. D., Marston S. B. Location of smooth-muscle myosin and tropomyosin binding sites in the C-terminal 288 residues of human caldesmon. // Biochem. J. 1995. Vol. 312 . P. 617-625.

79. Huber P. J., Redwood C. S., Avent N. D., Tanner M. J., Marston S. B. Identification of functioning regulatory site in the C-terminal 288 amino acids of caldesmon expressed from a human clone. // J. Muscle Res. Cell Motil. 1993. Vol. 14. P. 385-391.

80. Huxley H. E. The structural basis of muscular contraction. // Proc. Roy. Soc. Lond. B. 1971. Vol. 178. P. 131-149.92.1kebe M., Reardon S. Binding of caldesmon to smooth muscle myosin. // J. Biol. Chem. 1988. Vol. 263. P. 3055-3058.

81. Joel P. В., Trybus К. M., Sweeney H. L. Two conserved lysines at the 50/20 kDa junction of myosin are necessary for triggering actin activation. // J. Biol. Chem. 2001. Vol. 276. P. 2998-3003.

82. Johnson K. A., Taylor E. W. Intermediate states of subfragment 1 and actosubfragment 1 ATPase: reevaluation of the mechanism. // Biochemistry. 1978. Vol. 17. P. 3432-3442.

83. Kabsch W., Mannherz H. G., Suck D., Pai E. F., Holmes К. C. Atomic structure of the actin: DNAse 1 complex. //Nature. 1990. Vol. 347. P. 37-44.

84. Kamm К. E., Stull J. T. The function of myosin and myosin light chain kinase phosphorylation in smooth muscle. // Annu. Rev. Pharmacol. Toxicol. 1985. Vol. 25. P. 593-620.

85. Katayama E., Scott-Wo G., Ikebe M. Effect of caldesmon on the assembly of smooth muscle myosin. // J. Biol. Chem. 1995. Vol. 270. P. 3919-3925.

86. Knetsch M. L., Uyeda T. Q., Manstein D. J. Disturbed communication between actin- and nucleotide-binding sites in a myosin II with truncated 50/20-kDa junction. //J. Biol. Chem. 1999. Vol. 274. P. 20133-20138.

87. Kulikova, N., Dabrowska, R. The influence of caldesmon on papain proteolysis of monomeric smooth muscle myosin. // Biochem. Biophys. Res. Commun. 1996. Vol. 225. P. 195-202.

88. Labbe J. P., Chamayou S., Benyamin Y. Interaction of 75-106 actin peptide with myosin subfragment-1 and its trypsin modified derivative. // Biochim. Biophys. Acta. 1999. Vol. 1427. P. 105-111.

89. Laemmli U. K. Cleavage of structural proteins during the assembly of the head of bacteriophage T4. //Nature. 1970. Vol.227. P. 680-685.

90. Lehrer S. S., Betteridge D. R., Graseffa P., Wong S., Seidel J. C. Comparison of the fluorescence and conformational properties of smooth and striated tropomyosin. //Biochemistry. 1984 Vol. 23. P. 1591-1595.

91. Li Y., Zhuang S., Guo H., Mabuchi K., Lu R. C., Wang A. C.-L. The major myosin-binding site of caldesmon resides near its N-terminal extreme. // J. Biol. Chem. 2000. Vol. 275. P. 10989-10994.

92. Lorenz M., Poole K. J., Popp D., Rosenbaum G., Holmes K. G. An atomic model of the unregulated thin filament obtained by X-ray fiber diffraction on oriented actin-tropomyosin gels. // J. Mol. Biol. 1995. Vol. 246. P. 108-119.

93. Lymn R. W., Taylor E. W. Mechanism of adenosintriphosphate hydrolysis by actomyosin. //Biochemistry. 1971. Vol. 10. P. 4617-4624.

94. Mabuchi К., Lin J. J.-C., Wang C.-L. A. Electron microscopic images suggest both ends of caldesmon interact with actin filaments. // J. Muscle Res. Cell. Motil. 1993. Vol. 14. P. 54-64.

95. Makuch R., Kolakowski J., Dabrowska R. The importance of C-terminal amino acid residues of actin to the inhibition of actomyosin ATPase activity by caldesmon and troponin I. // FEBS Lett. 1992. Vol. 297. P. 237-240.

96. Makuch R., Vikhorev P. G., Gagola M., Borovikov Yu. S., Dabrowska R. Effect of myosin heads on orientation of caldesmon in ghost fibers. // 16-th European Cytoskeleton Forum Meeting. 2001.

97. Margossian S. S., Lowey S. Interaction of myosin subfragments with F-actin. //Biochemistry. 1978. Vol. 17. P. 5431-5439.

98. Marston, S. B. What is latch? New ideas about tonic contraction in smooth muscle. // J. Muscle Res. Cell Motil. 1989. Vol. 10. P. 97-100.

99. Marston S. В., Copeland O., Patchell V. В., Gao Y., Alahyan M., Levine B. A. Multipoint binding of caldesmon to actin is essential for cooperative inhibition. // Abstracts of 11-th London Muscle Conference. 2002. 4.

100. Marston S. В., Fraser I. D. C., Huber P. A. J. Smooth muscle caldesmon controls the strong binding interactions between actin-tropomyosin and myosin. // J. Biol. Chem. 1994. Vol. 269. P. 32104-32109.

101. Marston S. В., Huber P. A. J. Caldesmon. 11 J. Biochemistry of smooth muscle contraction. Academic Press. 1996. P. 77-90.

102. Marston S. В., Pinter K., Bennett P. Caldesmon binds to smooth muscle myosin and myosin road and crosslinks thick filaments to actin filaments. // J. Muscle Res. Cell Motil. 1992. Vol. 13. P. 206-218.

103. Marston S. В., Redwood C. S. The molecular anatomy of caldesmon. // Biochem. J. 1991. Vol. 279. P. 1-16.

104. Marston S. В., Redwood C. S. Inhibition of actin-tropomyosin activation of myosin MgATPase activity by the smooth muscle regulatory protein caldesmon. // J. Biol. Chem. 1992. Vol. 267. P. 16796-16800.

105. Marston S. В., Redwood C. S. The essential role of tropomyosin in cooperative regulation of smooth muscles thin filaments activity by caldesmon. // J. Biol. Chem. 1993. Vol.268. P. 12317-12320.

106. Marston S. В., Smith C. W. J. The thin filaments of smooth muscles. // J. Muscle Res. Cell Motil. 1985. Vol. 6. P. 669-708.

107. Medvedeva M. V., Kolobova E. A., Huber P. A. J., Fraser I. D. C., Marston S. В., Gusev N. B. Mapping of contact sites in the caldesmon-calmodulin complex. // Biochem. J. 1997. Vol. 324. P. 255-262.

108. Milligan R. A., Protein-protein interactions in the rigor actomyosin complex. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1996. Vol. 93. P. 21-26.

109. Moody C., Lehman W., Craig R. Caldesmon and the structure of smooth muscle thin filaments: electron microscopy of isolated thin filaments. // J. Muscle Res. Cell Motil. 1990. Vol. 11. P. 176-185.

110. Mornet D., Pantel P., Audemard E., Kassab R. The limited tryptic cleavage of chymotryptic S-l: an approach to the characterization of the actin site in myosin heads. // Biochem. Bophys. Res. Commun. 1979. Vol. 89. P. 925-932.

111. Mornet D., Ue. K., Morales M. F. Proteolysis and the domain organization of myosin subfragment-1. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1984. Vol. 81. P. 10031007.

112. Murphy С. Т., Spudich J. A. The sequence of the myosin's affinity for actin throughout the actin-myosin ATPase cycle and its maximum ATPase activity. // Biochemistry. 1999. Vol. 38 P. 3785-3792.

113. Nowak E., Borovikov Yu. S., Dabrowska R. Caldesmon weakens the bonding between myosin heads and actin in ghost fibers. // Biochim. Biophys. Acta. 1989. Vol. 999. P. 289-292.

114. Peyser Y. M., Muhlard A. Actin and nucleotide induced conformational changes in the vicinity of Lys 553 in myosin subfragment 1. // Eur. J. Biochem. 1999. Vol. 263. P. 511-517.

115. Pfitzer G., Zeugner C., Troschka M., Chalovich J. M. Caldesmon and a 20-kDa actin-binding fragment of caldesmon inhibit tension development in skinned gizzard muscle fiber bundles. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1993. Vol. 90. P. 59045908.

116. Popp D., Holmes К. C. X-ray diffraction studies on oriented gels of vertebrate smooth muscle thin filaments. // J. Mol. Biol. 1992. Vol. 224. P. 65-76.

117. Prochniewicz-Nakayama E., Yanagida Т., Oosawa F. Studies on conformation of F-actin in muscle fibers in the relaxed state, rigor and during contraction using fluorescent phalloidin. // J. Cell. Biol. 1983. Vol. 97. P. 1663-1667.

118. Rayment I., Holden H. M., Whittaker M., Yohn С. В., Holmes К. C., Milligan R. A. Structure of the actin-myosin complex and its implications for muscle contraction. // Science. 1993. Vol. 261. P. 58-65.

119. Razzaq A., Schmitz S., Veigel C., Molloy J. E., Geeves M. A., Sparrow J. C. Actin residue glu(93) is identified as an amino acid affecting myosin binding. // J. Biol. Chem. 1999. Vol. 274. P. 28321-28328.

120. Redwood C. S., Marston S. В., Bryan J., Cross R. A., Kendrick-Jones J. The functional properties of full length and mutant chicken gizzard smooth muscle caldesmon expressed in Escherichia coli. // FEBS Lett. 1990. Vol. 270. P. 53-56.

121. Redwood C. S., Marston S. B. Binding and regulatory properties of expressed functional domains of chicken gizzard smooth muscle caldesmon. // J. Biol. Chem. 1993. Vol. 268. P. 10969-10976.

122. Redwood C. S., Marston S. В., Gusev N. B. The functional effects of mutations Thr673~>Asp and Ser702~>Asp at the Pro-directed kinase phosphorylation sites in the C-terminus of chicken gizzard caldesmon. // FEBS Lett. 1993. Vol.327. P. 85-89.

123. Reisler E. Sulfhydryl modification and labeling of myosin. // Meth. Enzymol. 1982. Vol. 85. P. 94-97.

124. Rome E. Relaxation of glycerinated muscle: low angle X-ray diffraction studies. // J. Mol. Biol. 1972. Vol. 65. P. 331-345.

125. Roopnarine O., Szent-Gyorgyi A. G., Thomas D. D. Microsecond rotational dynamics of spin-labeled myosin regulatory light chain induced byrelaxation and contraction of scallop muscle. // Biochemistry. 1998. Vol. 37. P. 14428-14436.

126. Rovner A. S. A long, weakly charged actin-binding loop is required for phosphorylation-dependent regulation of smooth muscle myosin. // J. Biol. Chem. 1998. Vol. 273. P. 27939-27944.

127. Rovner A. S., Freyzon Y., Trybus К. M. Chimeric substitutions of the actin-binding loop activate dephosphorylated but not phosphorylated smooth muscle heavy meromyosin. // J. Biol. Chem. 1995. Vol. 270 P. 30260-30263.

128. Schroder R. R., Manstein D. J., Jahn W., Holden H., Rayment I., Holmes К. C., Spudich J. A. Three-dimensional atomic model of F-actin decorated with Dictyostelium myosin SI. //Nature. 1993. Vol. 364. P. 171-174.

129. Sellers J. R. Myosins: a diverse superfamily. // Biochim. Biophys. Acta. 2000. Vol. 1496. P. 3-22.

130. Shirinsky V. P., Biryukov K. G., Hettasch J. M., Seller J. R. Inhibition of the relative movement of actin and myosin by caldesmon and calponin. // J. Biol. Chem. 1992. Vol. 267. P. 15886-15892.

131. Smith C. W., Pritchard K., Marston S. B. The mechanism of Ca2+ regulation of vascular smooth muscle thin filaments by caldesmon and calmodulin. // J. Biol. Chem. 1987. Vol. 262. P. 116-122.

132. Sobieszek A., Small J. V. Regulation of the actin-myosin interaction in vertebrate smooth muscle: activation via a myosin light-chain kinase and the effect of tropomyosin. // J. Mol. Biol. 1977. Vol. 112. P. 559-576.

133. Sobue К., Sellers J. R. Caldesmon, a novel regulatory protein in smooth muscle and nonmuscle actomyosin systems. // J. Biol. Chem. 1991. Vol. 266. P. 12115-12118.

134. Squire J. M. Architecture and function in muscle sarcomere. // Curr. Opin. Struct. Biol. 1997. Vol. 7. P. 247-257.

135. Squire J. M., Morris E. P. A new look at thin filament regulation in vertebrate skeletal muscle. // FASEB J. 1998. Vol. 12. P. 761-771.

136. Sutherland C., Walsh M. P. Phosphorylation of caldesmon prevents its interaction with smooth muscle myosin. // J. Biol. Chem. 1989. Vol. 264. P. 578-583.

137. Sweeney L., Straceski A., Leinwand L., Tikunov В., Faust L. Heterologous expression and characterization of a cardiac myosin mutant that causes hypertrophic cardiomyopathy. //J. Biol. Chem. 1994. Vol. 269. P. 1603-1605.

138. Szczesna D., Graseffa P., Wang C.-L. A., Lehrer S. S. Myosin SI changes the orientation of caldesmon on actin. // Biochemistry. 1994. Vol. 33. P. 6716-6720.

139. Szpacenko A., Dabrowska R. Functional domains of caldesmon. // FEBS Lett. 1986. Vol. 202. P. 182-186.

140. Tong S. W., Elzinga M. Amino acid sequence of rabbit skeletal muscle myosin. 50-kDa fragment of the heavy chain. // J. Biol. Chem. 1990. Vol. 265. P. 4893-4901.

141. Tregear R., Mendelson R. Polarization from a helix of fluorophores and its relation to that obtained from muscle. // Biophys. J. 1975. Vol. 15. P. 455-467.

142. Tsuruda T. S., Watson M. H., Foster D. В., Lin J. J., Мак A. S. Alignment of caldesmon on the actin-tropomyosin filaments. // Biochem. J. 1995. Vol. 309. P. 951-957.

143. Tyska M. J., Dupuis D. E., Guilford W. H., Patlak J. В., Waller G. S., Trybus К. M., Warshaw D. M., Lowey S. Two heads of myosin are better than one for generating force and motion. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1999. Vol. 96. P. 4402-4407.

144. Uyeda T. Q., Ruppel К. M., Spudich J. A. Enzymatic activities correlate with chimeric substitutions at the actin-binding face of myosin. //Nature. 1994. Vol. 368. P. 567-569.

145. Van Dijk J., Furch M., Derancourt L., Batra R., Knetsch M. L., Manstein D. J., Chaussepied P. Differences in the ionic interaction of actin with the motor domains of nonmuscle and muscle myosin II. // Eur. J. Biochem. 1999. Vol. 260. P. 672-683.

146. Vandekerckhove J., Deboben A., Nassal M., Wieland T. The phalloidin binding site of F-actin. //EMBO J. 1985. Vol 4. P. 2815-2818.

147. Velaz L., Chen Y., Chalovich J. M. Characterization of a caldesmon fragment that competes with myosin-ATP binding to actin. // Biophys. J. 1993. Vol. 65. P. 892-898.

148. Velaz L., Hemric M. E., Benson С. E., Chalovich J. M. The binding of caldesmon to actin and its effect on the ATPase activity of soluble myosin subfragments in the presence and absence of tropomyosin. // J. Biol. Chem. 1989. Vol. 264. P. 9602-9610.

149. Velaz L., Ingraham R. H, Chalovich J. M. Dissociation of the effect of caldesmon on the ATPase activity and on the binding of smooth heavy meromyosin to actin by partial digestion of caldesmon. // J. Biol. Chem. 1990. Vol. 265. P. 29292934.

150. Vibert P., Craig R., Lehman W. Steric-model for activation of muscle thin filaments. //J. Mol. Biol. 1997. Vol. 266. P. 8-14.

151. Vikhorev P. G., Borovikov Y. S., Ushakova I. V., Krymsky M. A., Huber P. A. J., Marston S. В., Vorotnikov A. V. Modulation of conformation changes in F-actin by NH2-terminal region of caldesmon. // J. Muscle Res. Cell Motil. 1998. Vol. 19. P. 312.

152. Vorotnikov A. V., Gusev N. V., Hua S., Collins J. H., Redwood C. S., Marston S. B. Identification of casein kinase II as a major endogeneous caldesmon kinase in sheep aorta smooth muscle. // FEBS Lett. 1993. Vol. 334. P. 18-22.

153. Vorotnikov A. V., Marston S. В., Huber P. A. J. Location and functional characterization of myosin contact sites in smooth muscle caldesmon. // Biochem. J. 1997. Vol. 328. P. 211-218.

154. Walsh M. P. Calmodulin and the regulation of smooth muscle contraction. // Mol. Cell. Biochem. 1994. Vol. 135 P. 21-41.

155. Wang C.-L. A., Graceffa P., Lu R. C., Mabuchi K., Stafford W. F. A long helix from the central region of smooth muscle caldesmon. // J. Biol. Chem. 1991a. Vol. 266. P. 13958-13963.

156. Wang Z., Horiuchi K. Y., Chacko S. Characterization of the functional domains on the C-terminal region of caldesmon using full-length and mutant caldesmon molecules. // J. Biol. Chem. 1996. Vol. 271. P. 2234-2242.

157. Wang Z., Horiuchi K. Y., Jacob S. S., Gopalakurupt S., Chacko S. Overexpression, purification, and characterization of full-length and mutant caldesmons using a baculovirus expression system. // J. Muscle. Res. Cell. Motil. 1994. Vol. 15. P. 646-658.

158. Wang C.-L. A., Wang L.-W. C., Xu S., Lu R. C., Saavedra-Alanis V., Bryan J. Localization of the calmodulin- and the actin-binding sites of caldesmon. // J. Biol. Chem. 1991b. Vol. 266. P. 9166-9172.

159. Warshaw D. M., Hayes E., Gaffney D., Lauzon A. M., Wu J., Kennedy G., Trybus K., Lowey S., Berger C. Myosin conformational states determined by single fluorophore polarization. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1998. Vol. 95. P. 8034-8039.

160. Watson M. H, Kuhn A. E., Novy R. E, Lin J. J.-C., Мак A. S. Caldesmon-binding sites on tropomyosin. // J. Biol. Chem. 1990. Vol. 265. P. 1886018866.

161. Way M., Gooch G., Pope В., Weeds A. G. Expression of human plasma gelsolin in Escherichia coli and dissection of actin binding sites by segmental deletion mutagenesis. // J. Cell Biol. 1989. Vol. 109. P. 593-605.

162. White H. D., Taylor E. W. Energetics and mechanism of actomyosin adenosine triphosphatase. //Biochemistry. 1976. Vol. 15. P. 5818-5826.

163. Wilson M. G. A., Mendelson R. A. A comparison of order and orientation of cross-bridges in rigor and relaxed muscle fibres using fluorescence polarization. // J. Muscle Res. Cell Motil. 1983. Vol. 4. P. 671-693.

164. Xu S., Craig R., Tobacman L., Horowitz R., Lehman W. Tropomyosin position in regulated thin filaments revealed by cryoelectron microscopy. // Biophys. J. 1999. Vol. 77. P. 985-992.

165. Yamakita Y., Yamashiro S., Matsumura F. Characterization of mitotically phosphorylated caldesmon. // J. Biol. Chem. 1992. Vol. 267. P. 12022-12029.

166. Yanagida Т., Oosawa F. Polarized fluorescence from e-ADP incorporated into F-actin in a myosin-free single fiber: conformation of F-actin and changes induced in it by heavy meromyosin. // J. Mol. Biol. 1978. Vol. 126. P. 507-524.

167. Yengo С. M., Chrin L., Rovner A. S., Berger C. L. Intrinsic tryptophan fluorescence identifies specific conformational changes at the actomyosin interface upon actin binding and ADP-release. // Biochemistry. 1999. Vol. 38. P. 1451514523.