Эволюция полового размножения мшанок отряда Cheilostomata

Островский, Андрей Николаевич

Бесплатный автореферат и диссертация по биологии на тему
Эволюция полового размножения мшанок отряда Cheilostomata
ВАК РФ 03.00.08, Зоология

Автореферат диссертации по теме "Эволюция полового размножения мшанок отряда Cheilostomata"

САНКТ-ПЕТЕРБУРГСКИЙ ГОСУДАРСТВЕННЫЙ УНИВЕРСИТЕТ

На правах рукописи

ОСТРОВСКИЙ Андрей Николаевич

ЭВОЛЮЦИЯ ПОЛОВОГО РАЗМНОЖЕНИЯ МШАНОК ОТРЯДА СНЕГЬОвТОМАТА (ВИУОгОА: СУМ1ЧОЬАЕМАТА)

03.00.08-Зоология

АВТОРЕФЕРАТ диссертации на соискание ученой степени доктора биологических наук

Санкт-Петербург 2006

Работа выполнена на кафедре зоологии беспозвоночных

биолого-почвенного факультета Санкт-Петербургского государственного университета

Официальные оппоненты:

член-корреспондент РАН, профессор Владимир Васильевич Малахов доктор биологических наук Лена Алексеевна Вискова доктор биологических наук Юрий Викторович Мамкаев

Ведущая организация:

Российский государственный педагогический университет имени . А.И. Герцена

Защита диссертации состоится 18 мая 2006 г. в 16 часов на заседании Диссертационного совета Д.212.232.08 по защите диссертаций на соискание ученой степени доктора биологических наук при Санкт-Петербургском государственном университете по адресу: 199034, Санкт-Петербург, Университетская наб. 7/9, Санкт-Петербургский государственный университет, биолого-почвенный факультет, ауд. 133.

С диссертацией можно ознакомиться в библиотеке имени A.M. Горького Санкт-Петербургского государственного университета.

Автореферат разослан " ¿У "_£ _2006 г.

Ученый секретарь Диссертационного Совета, кандидат биологических наук

ОБЩАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА РАБОТЫ

Актуальность исследований. Изучение полового размножения' и его эволюции является одним из широко применяемых инструментов познания исторического прошлого организмов, поскольку затрагивает важнейший аспект их существования — воспроизведение себе подобных. Использование традиционной морфологической методологии позволяет проводить сравнительный анализ репродуктивных стратегий с целью реконструкции их эволюции. Это, в свою очередь, позволяет приблизиться к пониманию эволюции и филогении самих групп организмов. Тем не менее, необходимые для достижения этой цели комплексные исследования, объединяющие данные о различных аспектах размножения (гонадо- и гаметогенеза, оплодотворения, эмбриогенеза и вынашивания), остаются редкими. По этой же причине сводки по размножению большинства групп беспозвоночных страдают не только от фрагментарности данных, но и от отсутствия серьезных обобщений (Adiyodi, Adiyodi, 1983; 1989, 1990; Дроздов, Иван-ков, 2000). " • "

Ярким примером тому являются мшанки (Bryozoa). Анализ литературы показал, что в более чем 230 опубликованных статьях и монографиях содержатся сведения о половом размножении свыше 350 видов морских мшанок. Однако, в той или иной степени, полная информация, пользуясь которой можно было бы составить мнение о репродуктивных циклах, содержится лишь в двух десятках работ, посвященных приблизительно 30 видам. Среди представителей самого многочисленного отряда мшанок Cheilostomata, включающего свыше 140 семейств и 1000 родов, более или менее полно изучено размножение лишь 10 видов, представляющих 10 семейств (Reed,' 1991). Как следствие, эволюция полового размножения мшанок и связанное с ней возникновение эндотрофной личинки в литературе почти не обсуждается, хотя, возможно, именно это событие сыграло одну из важнейших ролей в эволюционном успехе Cheilostomata (Taylor, 1988).

Обилие и, часто, доминирование хейлостомных мшанок во многих морских донных биоценозах, их бурная эволюционная история и богатая палеонтологическая летопись, высокое таксономическое и морфологическое разнообразие, диссонирующие с крайней скудностью данных о размножении, побудили нас предпринять комплексное исследование их репродуктивных структур и эволюции репродуктив-

ных стратегий. Кроме того, мы убеждены, что новые сведения о путях эволюции размножения данной группы животных могут быть полезны для понимания филогенетических взаимоотношений между мшанками и другими ЬорЬорЬога1а и, в конечном итоге, помогут пролить свет на их положение в системе Ме1агоа.

Цель и задачи исследования, На основе сравнительного анализа репродуктивных стратегий реконструировать основные этапы и выявить тенденции в эволюции полового размножения отряда СИеИозШп^а, и использовать полученные данные для воссоздания эволюционной истории и филогении этой группы морских мшанок.

Основными задачами являлись изучение оогенеза, оплодотворения (осеменения) и вынашивания, и обеспечивающих их органов и структур у представителей различных групп СЬеИо51ота1а.

Научная новизна. Впервые проведен сравнительно-анатомический анализ структур, обеспечивающих процесс полового размножения СЬеПоз1;ота1а, и показаны этапы эволюции их репродуктивных стратегий. В этих целях использован комплексный подход, при котором различные аспекты полового размножения ископаемых и современных мшанок исследовались в их совокупности и эволюционной динамике. Обнаружена неизвестная ранее репродуктивная стратегия, а также корреляция между характером оогенеза и наличием инкубации эмбрионов. Показана облигатность раннего интраовариального осеменения и доказана его роль, как триггера, запускающего вителло-генез. Исследованы различные варианты развития и строения выводковых камер хейлостомных мшанок, разработана их классификация и усовершенствована терминология, а также выявлены основные тенденции в их эволюции. Обнаружены структуры, на основе которых выводковые камеры возникали в различных группах, и предложены сценарии ранних этапов эволюции заботы о потомстве. Предложена гипотеза, объясняющая эволюционный успех СЬеПо81ота1а возникновением новых репродуктивных стратегий в связи с благоприятными внешними факторами.

Положения, выносимые на защиту, формулируются следующим образом:

- в пределах отряда СЬеПоз1:ота1а лецитотрофия и забота о потомстве в форме вынашивания возникали неоднократно и независимо в разных группах;

- переходы к лецитотрофии были связаны с изменением оогене-за, который, предположительно, менялся под влиянием внешнего фактора;

- вынашивание возникало каждый раз, когда возникала лецито-трофия;

- выводковые камеры в разных семействах СЬеИо5^ша1а возникали на основе модификации шипов, кост, кенозооидов или из мембраны оплодотворения;

- в пределах отряда осуществился переход от внутрицеломиче-ского к раннему интраовариальному осеменению, ставшему триггером вителлогенеза;

- плацентарное вынашивание в пределах отряда СИеиозШгг^а возникало неоднократно, предположительно в связи с изменениями внешних факторов.

Теоретическое и практическое значение работы. Результаты исследования важны для понимания особенностей эволюции репродуктивных стратегий морских беспозвоночных, в целом, и отряда СЬеИоз1ота1а, в частности. Они также важны, как один из никогда не применявшихся, но оказавшихся весьма эффективным, инструментов для реконструкции эволюционной истории и филогении этой группы. Сведения о строении и развитии выводковых камер успешно применены в таксономических целях. Данные диссертации использованы для подготовки лекционных курсов по палеонтологии и зоологии беспозвоночных, сравнительной анатомии и биологии развития,. а также для написания учебного пособия по живорождению.

Апробация работы. Материалы исследования были представлены на Всероссийских и международных конференциях Международной бриозоологической ассоциаций (Пермь, 1994; Санкт-Петербург, 1997; Панама-Сити, Республика Панама, 1998; Дублин, Ирландия, 2001; Концепсьон, Чили, 2004). Полученные данные неоднократно обсуждались на научных семинарах кафедры зоологии беспозвоночных биолого-почвенного факультета СПбГУ, а также были доложены на научных семинарах Департамента палеонтологии Музея естественной истории, Лондон (2002), Института палеонтологии Венского университета (2004) и Департамента эволюционной биологии и систематики Университета Хоккайдо (2005).

Публикации. По теме диссертации опубликовано 28 печатных

работ.

Структура и объем диссертации. Диссертация состоит из Основной части (рукописи) и Приложения. Рукопись объемом 630 стр. имеет традиционную рубрикацию и состоит из "Введения" и глав "Обзор литературы", "Материалы и методы", "Результаты" и "Обсуждение результатов", а также Списка литературы. Рукопись снабжена 2 таблицами, 164 схемами и фототаблицами. Библиографический список включает 661 наименование, из них 39 - на русском языке. В Приложение вынесены таблицы с данными о местах сбора материала и размерными характеристиками исследованных объектов, 132 фототаблицы, списки таксонов, содержащих виды с внутренним вынашиванием и терминальными овицеллами (по литературным данным), а также дополнение к Главе "Обсуждение результатов" Основной части диссертации, включающее обсуждение сведений о строении выводковых камер хейлостомных мшанок из работ предшествующих авторов.

СОДЕРЖАНИЕ РАБОТЫ

ГЛАВА I. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ.

Приведен подробный обзор исследований различных аспектов размножения морских мшанок класса Gymnolaemata, и, в частности, отряда Cheilostomata, начиная с монографии Эллиса (Ellis, 1755) и по настоящее время. Отдельно рассмотрены особенности (1) гонад огене-за, гаметогенеза и оплодотворения, и (2) выводковых образований. Детально проанализированы причины сложившихся к настоящему времени противоречий относительно локусов и источников закладки гонад, места и времени осеменения, строения, формирования и источников закладки выводковых камер. Особое внимание уделено приоритету тех или иных авторов в открытии различных структур и феноменов, а также становлению современной терминологии.

ГЛАВА II. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ.

Всего в ходе исследования было изучено 246 видов морских мшанок, относящихся к 142 родам из 65 семейств Cheilostomata. Из них ископаемых 35 видов, относящихся к 10 родам из 5 древнейших семейств. Таким образом, в сборах присутствовали представители всех известных, за исключением Inovicellata, подотрядов и инфраот-рядов хейлостомных мшанок - Scrupariina, Malacostega, Flustrina, Ascophora (Acanthostega, Hippothoomorpha, Umbonulomorpha, Lepraliomorpha).

Часть материала была собрана автором, часть получена от коллег. Сборы современных хейлостомат проводились в морях Белом, Баренцевом, Балтийском Гренландском, Средиземном и Карибском, а также в Тихом (Аляска, Япония, Новая Зеландия), Индийском (Австралия) и Атлантическом (о-в Св. Елены, Канарские о-ва) океанах, и у побережья Антарктиды (моря Уэдделла, Космонавтов). Ископаемый материал был собран в Австралии, Новой Зеландии, Северной Америке и Англии. Методы сбора включали траление и драгировки, сбор на литорали, использование легководолазной техники и отбор окамене-лостей из отложений.

Некоторые образцы были получены из Зоологического музея Копенгагена, Музея естественной истории в Лондоне и Музея Виктории в Мельбурне.

Исследования проводились с использованием световой и сканирующей микроскопии. Реконструкция строения выводковых камер осуществлялась на основании изучения полутонких срезов обызвеств-ленных и декальцинированных образцов, а также очищенных и неочищенных скелетов мшанок. Неочищенные препараты высушивались при критической точке. Всего было изготовлено и исследовано свыше 1100 препаратов для сканирующей микроскопии и свыше 56000 анатомических срезов.

ГЛАВА III. РЕЗУЛЬТАТЫ.

III.1. Репродуктивные стратегии Cheilostomata: типы оогенеза, осеменение и характер вынашивания.

Оогенез. Исходя из определений репродуктивных стратегий' (паттернов) Bryozoa, сформулированных Вуллэкоттом и Циммером (Woollacott, Zimmer, 1972а, 1975), Райлэндом (Ryland, 1982) и Ридом (Reed, 1991), основными характеристиками этих стратегий являются (1) тип и количество формируемых яиц, (2) наличие или отсутствие вынашивания, (3) наличие или отсутствие экстраэмбрионального питания во время вынашивания, а также (4) тип личинки. В качестве дополнительной характеристики следует также рассматривать место и время слияния мужской и женской половых клеток. На настоящий момент в литературе в пределах типа Bryozoa выделено три стратегии, полового размножения, причем все три отмечены у представителей отряда Cheilostomata. Наличие этих стратегий в ходе настоящего ис-

следования было подтверждено. Кроме того, была обнаружена дополнительная, четвертая стратегия. Еще три стратегии были выделены на основании анализа литературных данных.

Первая репродуктивная стратегия встречается только у представителей древнейшего подотряда Malacostega (из исследованных мшанок - у семейства Electridae). Она характеризуется одновременным или почти одновременным формированием нескольких/многих мелких, олиголецитальных яиц; осеменение осуществляется непосредственно перед или во время овуляции; развитие с планктотрофной личинкой (цифонаутом); вынашивание отсутствует.

Вторая репродуктивная стратегия характеризуется последовательным формированием нескольких крупных макролецитальных яиц, развивающихся в паре с клеткой-нянькой; осеменение интраовариаль-ное, раннее; лецитотрофная личинка развивается в выводковой камере (Рис. 1). Вторая стратегия была характерна для представителей большинства - 46 - исследованных семейств Cheilostomata из подотрядов Flustrina и Ascophora (всего более 200 видов).

Для третьей репродуктивной стратегии характерно последовательное формирование нескольких мелких олиголецитальных или мезолецитальных яиц, развивающихся в паре с клеткой-нянькой, раннее интраовариалыюе осеменение, и вынашивание лецитотрофной личинки в выводковой камере с плацентой (Рис. 2). Она была зарегистрирована у представителей 8 из исследованных семейств: Gre-garinidra serrata (Flustridae), Bugula flabellata, B. neritina (Bugulidae), Beania bilaminata (Beaniidae), Mollia multijuncta (Microporidae), Cel-laria fistulosa (Cellariidae), Pterocella scutella, Costaticella solida, C. bicuspis (Catenicellidae), Celleporella hyálina (Hippothoidae), Urceoli-pora nana, Reciprocus regalis (Urceoliporidae).

Кроме этих трех стратегий была обнаружена еще одна, ранее неизвестная, с последовательным формированием нескольких крупных макролецитальных яиц (в паре с клеткой-нянькой), ранним ин-траовариальным осеменением, и вынашиванием лецитотрофной личинки в выводковой камере с плацентой. Таким образом, четвертая стратегия сочетает в себе признаки 2-й и 3-й стратегий. Она была зарегистрирована у представителей 9 из исследованных семейств хейлостомат: Klugeflustra antarctica, Isosecurijlustra angusta (Flustridae), Scrupocellaria scruposa (Candidae), Micropora notialis (Microporidae), Cellaria tenuirostris (Cellariidae), Figularia figularis (Cri-brilinidae), Paracribricellina cribraria (Catenicellidae), Calyptotheca vari-

te rm ov ann spl f

Рис. 1. Схема строения зооида Cheilostomata. Сокращения: а, анус; ann, аннулюс поровой камеры; bw, базальная стенка; cg, ганглий; ср, коммуникационная пора; div, мускул-депрессор ооэциального пузырька; dz, дистальный зооид; е, эмбрион; eco, эктооэций; епо, энтооэций; f, фуникулярный тяж; fm, фронтальная мембрана; fw, фронтальная стенка; gyc, гимноциста; iv, внутренний пузырек; msc, мезоцель; mtc, метацель; ос, овицелла; осо, мышца оперкулюма; ое, ооэдий; ор, оперкулюм; ov, оварий; ph, глотка; рш, париетальные мышцы; re, ректум; riv, мускул-ретрактор ооэциального пузырька; rm, мускул-ретрактор полипида; snp, целомопора; spl, поровая пластинка в боковой стенке; st, желудок; t, щупальца; te, семенник; tw, поперечная стенка (из Ryland, 1970).

olosa (Lanceoporidae), Myriapora truncata (Myriaporidae) и, предположительно, Celleporella sp. (Hippothoidae).

По литературным данным y Bryozoa были выделены еще три репродуктивных стратегии: пятая (формирование единственного мик-ролецитального ооцита осуществляется в группе с клетками-няньками; осеменение интраовариальное; вынашивание лецитотроф-ной личинки в модифицированном оварии с экстраэмбриональным питанием - хейлостомное семейство Epistomiidae, а также все Stenol-aemata); шестая (одновременное или почти одновременное формирование нескольких/многих мелких, олиголецитальных яиц; осеменение

интраовариальное; вынашивание лецитотрофной личинки в выводковой сумке - впячивании стенки тела, с экстраэмбриональным питанием - ктеностомная мшанка Labiostomella gisleni, а также все Phylac-tolaemata); седьмая (одновременное или почти одновременное формирование нескольких/многих мелких, олиголецитальных яиц; осеменение осуществляется, предположительно, во время овуляции; вынашивание лецитотрофной личинки наружное или в акнтостегальной выводковой камере - ктеностомные мшанки Triticella flava, Paludicella articulata и хейлостомная мшанка Tendra zostericola).

Необходимо отметить, что все описанные выше репродуктивные стратегии могут быть рассмотрены, как базовые составляющие г-К экологических стратегий (Пианка, 1981; Касьянов, 1989).

Изучен половой состав (структура) колоний - характер распределения репродуктивных зооидов и локализация гонад в них. Данные о половом составе колоний были получены для 148 видов. Колония может состоять из (1) стерильных и гермафродитных зооидов, (2) стерильных, мужских и женских зооидов, (3) стерильных, мужских и гермафродитных зооидов, или (4) стерильных, гермафродитных и женских зооидов. Последний вариант до настоящего времени описан не был. Во всех случаях отмечен протандрический гермафродитизм.

Положение мужских, женских и гермафродитных зооидов в пределах колонии варьировало, а изменение половой структуры колонии было связано с последовательностью возникновения и дегенерации гонад (Ostrovsky, 1998; Островский, 2002а). Были исследованы и проанализированы встреченные случаи полового зооидального ди-' морфизма, в том числе, связанные с увеличением и уменьшением (карликовостью) женских зооидов. Локализация гонад в пределах вида приблизительно постоянна, однако сильно варьирует в пределах семейств и отряда в целом. Чаще всего, оварий и сперматогенная ткань развиваются на внутренней поверхности базальной и латеральной стенок зооида, и связаны с фуникулярными тяжами (Рис. 1).

Для 1-й стратегии характерен оогенез фолликулярного типа. Остальные характеризуются признаками фолликулярного и нутри-ментарного (полигеномного) оогенеза, поскольку рост ооцитов и ви-теллогенез осуществляются не только за счет клеток яичника (базаль-ных и фолликулярных), но и за счет клеток-нянек (сиблингов ооцитов) (Иванова-Казас, 1995; Дондуа, 2005).

Сравнительный анализ оогенеза и строения женской гонады показал сходство 1-й и 3-й репродуктивных стратегий. В обоих случа-

ях формируются мелкие олиголецитальные (в случае с 3-й стратегией, иногда, мезолецитальные) ооциты, однако количество ооцитов у видов с 1-й стратегией значительно превосходит таковое у видов с 3-й стратегией. В то же время идентичны ход оогенеза и его результаты, а также строение яичника, у видов со 2-й и 4-й репродуктивными стратегиями. Установлено, что структура овария напрямую зависит от характера оогенеза: чем крупнее ооциты, и чем больше в них накапливается запасных веществ, тем больше клеток входит состав стенки гонады и тем сильнее степень их развития.

У видов с разными типами оогенеза изучено строение овариев и их зональность: яичники состоят из зоны пролиферации ооцитов и зоны роста. В случае с 1-й стратегией, в яичнике также можно выделить овуляторную зону. Лидирующий дуплет окружен фолликулярными клетками, размеры которых увеличиваются по мере развития ооцитов. Изменяется форма клеток, а также окрашивание цитоплазмы, количество и характер включений. У мшанок с 2-й, 3-й и 4-й стратегиями в яичнике впервые показано наличие субовариального пространства и изучено его строение.

Исследованы этапы оогенеза. Выявленные различия, кроме положения овария и особенностей морфологии его клеток, касаются также количества содержащихся в нрм оогониев, ооцитарных и вител-логенетических дуплетов, их размеров, а также степени увеличения ооцитов за период развития (Оэ^оУБку, 1998). Некоторые данные о количественных параметрах оогенеза приведены в Таблице 1.

Оогонии формируются из тотипотентных клеток мезотелия стенки тела. Клетки стенки овария также мезотелиального происхождения. Первичные огонии становятся заметными на ранних стадиях формирования почки полипида, впоследствии перемещаясь на внутреннюю поверхность латеральной, базальной или поперечной стенки материнского зооида. Предположительно, в оварии поддерживается самовоспроизводящаяся группа первичных оогониев, дающих начало вторичным оогониям, преобразующимся в ооцитарные дуплеты (\Уоигт8, 1987). Количество ооцитарных дуплетов в яичниках изученных хейлостомат с 3-м и 4-м паттернами варьировало от 2 до 6. У исследованных мшанок со 2-м паттерном оно варьировало значительно сильнее. У 17 видов оно равнялось одному, у 32 - не превышало двух, у 26 — трех, у 15 - четырех. До пяти дуплетов отмечено всего у 2 видов (Те^еИа итсогтв, УаШетипНеИа Ша\ до шести - у одного {ШрророгеНа Ыррорт), до семи - у 3 видов (СогЪиИрога ШЬиИ/ега,

Ar 'achnopusia unicornis, Quadriscuíella papillatá). В яичниках Cribrilina macropunctata и С. annulata могло находиться до 8, у Nematoflustra flagellata - до 10, а у Puellina radiata - до 12 ооцитарных дуплетов. До 25 (!) дуплетов зарегистрировано в одном из овариев Margaretta bar-bata, что мы рассматриваем, как архаичное состояние этого признака.

Таблица 1. Основные количественные параметры оогенеза у хейло-стомных мшанок с разными репродуктивными стратегиями

(в последнем столбце указано во сколько раз увеличивается объем ооцита за время его пребывания в оварии, и эмбриона - за период пребывания в выводковой камере).

Репродуктивные стратегии Диаметр зрелых ооцитов (в скобках дано среднее значение) цш Количество ооци-тов/ооцитарных дуплетов в оварии Увеличение объема ооцитов и эмбрионов (в скобках)

1 75.0-80.0x30.0-40.0 (56.25) 15-25 (не считая овули-ровавших) 824

2 68.0-402.5 (234.25) обычно 1-4 редко 5-25 324.9-98328.2 (1.03-1.47)

3 54.0x45.0-87.5 (70.06) 2-6 172-578.7 (4.9-257.7)

4 85.0x58.0-335.0 (174.6) 2-6 926.8-4262 (1.27-5.57)

Изучены особенности роста и вителлогенеза ооцитарных дуплетов, состоящих из ооцитов 1-го порядка и клеток-нянек, как у видов с разными стратегиями, так и в пределах одной и той же стратегии. Получены косвенные данные, подтверждающие предположение о том, что аккумуляция запасных веществ осуществляется из жидкости субовариального пространства, связанного с лакунами фу-никулярных тяжей зооида (Hughes, 1981; Dyrynda, King, 1983). На это указывает смещение ядра к противоположному от субовариального пространства полюсу. У мшанок со 2-й и 4-й репродуктивными стратегиями вителлогенез, в подавляющем большинстве случаев, начинается только после овуляции лидирующего дуплета. Тем не менее, у

некоторых видов в оварии впервые обнаружено наличие двух и более вителлогенетичееких дуплетов, что также рассматривается в качестве проявления древнего состояния признака.

Изучено строение и развитие клеток-нянек, являющихся сиб-лингами ооцитов, соединенных с ними цитоплазматическими мостиками. Клетки-няньки метаболически очень активны и, по-видимому, играют важнейшую роль в вителлогенезе. Об этом свидетельствуют размеры и структура ядра (часто - лопастного), занимающего большую часть объема клетки. В цитоплазме некоторых из них обнаружены желточные гранулы, идентичные тем, что аккумулируются в растущих ооцитах.

Рис. 2. Схема строения овицеллы с плацентой Bugula neritina. Обызвест-вленные стенки изображены черным. Сокращения: ср, коммуникационная пора; div, мускул-депрессор ооэциального пузырька; dz, дистальный зооид; е - эмбрион; eco, эктооэций; епо, энтооэций; fe, фуникулярные тяжи; hy - гипертрофированный эпителий плаценты; iv — ооэциальный пузырек; mz, материнский зооид; ое, ооэций; riv - мускул-ретрактор ооэциального пузырька (из Woollacott, Zimmer, 1972).

Плацента. У плацентарных видов, как и у неплацентарных, стенка выводковой камеры состоит из тонкой кутикулы, подстилающего ее эпидермального клеточного слоя, и ассоциированных с ним клетками фуникулярной ткани. Временная гипертрофия клеток этих элементов, сопровождающаяся увеличением размеров эмбриона, ука-

зывает на то, что описанный клеточный комплекс функционирует, как плацента (Рис. 2). В большинстве случаев она ограничена поверхностью ооэциалыюго пузырька, однако у Beania bilaminata, Cellaria fistulosa и Reciprocus regalis (а также, по-видимому, y Adeonella calveti) плацентарный клеточный комплекс занимает всю или большую часть поверхности обширной выводковой сумки. Очевидных доказательств того, что эмбрионы также формируют соответствующую часть плаценты, не обнаружено. Более того, ранние эмбрионы, как правило, не касаются ооэциального пузырька или стенки выводковой сумки, по-видимому, извлекая питательные вещества непосредственно из жидкости выводковой полости. Рост зародышей приводит к тому, что впоследствии они занимают ббльшую часть или всю полость, и тесно прилегают к стенкам выводковой камеры.

На настоящий момент было известно о наличии плаценты у представителей 5 родов из четырех семейств Cheilostomata. Наше исследование, вкупе с анализом литературы, показало наличие экстраэмбрионального питания еще у 29 родов, входящих в состав 17 семейств. Таким образом, плацента в пределах этой группы мшанок оказалась распространена значительно шире, чем считалось.

Осеменение. В случае с 1-й репродуктивной стратегией слияние спермиев с ооцитами 1 -го порядка осуществляется непосредственно перед или во время овуляции, тогда как у видов со 2-4 репродуктивными паттернами обнаружено раннее интраовариальное осеменение, при котором спермий сливается с ооцитом 1-го порядка на заключительном этапе деления оогония. Цитокинез так и не завершается. Самые молодые из обнаруженных превителлогенетических ооцитов со спермием внутри у Tegella armífera достигали всего 10.0 цш в диаметре, при длине головки спермия в 8.0 {im. Ооцит 1-го порядка к этому времени еще настолько мал, что головка спермия вынуждена обвиваться вокруг его ядра. Крупный мужской пронуклеус располагался внутри ооцита, приняв форму запятой, и как бы опоясывая ядро женской клетки. Данный феномен в животном царстве встречается у некоторых губок, турбеллярий, трематод, цестод, коловраток и аннелид (Adiyodi, Adiyodi, 1983, 1989, 1990; Wourms, 1987). У зрелых ооцитов зарегистрирована кортикальная реакция, которая, ввиду отсутствия полиспермии, очевидно, осуществляется сразу после осеменения. В цитоплазме ооцитов всех ооцитарных дуплетов, содержащихся в яичнике, обнаружено по мужскому пронуклеусу. Кроме того,

между клетками овария часто встречались "неиспользованные" сперматозоиды, у некоторых видов - более полутора десятков.

Дальнейшая судьба сиблингов определяется адресом осеменения: яйцом станет осемененный ооцит. После периода синхронного роста начинается дифференцировка клеток дуплета, сопровождающаяся изменением в окрашивании цитоплазмы сиблингов, накоплением желточных гранул в ооците, изменением структуры ядер и асинхронным ростом клеток.

В связи с находкой спермиев в ранних ооцитах 1-го порядка было выдвинуто предположение о том, что возникновение ооцитар-ных дуплетов является следствием перехода к раннему интраовари-альному осеменению: слияние спермия с одним из ранних ооцитов 1-го порядка на заключительных этапах митоза оогония препятствует завершению цитокинеза.

Кроме того, подтверждены результаты исследований Бишопа с соавторами (Bishop et al., 2000) о том, что осеменение является триггером начала роста ооцитов и вителлогенеза. В почках молодых зоо-идов, не имевших возможность получить спермин, первые появившиеся ооциты дегенерируют.

III.2. Выводковые камеры Cheilostomata.

Структура, классификация и терминология. Сравнительный анализ строения стенок выводковых камер и положения эмбриона по отношению к материнскому зооиду позволил выделить в пределах отряда четыре морфологические группы выводковых образований. Таковыми являются (1) наружные мембранные выводковые сумки (Aetea, Eucratea, Leio salpinx' aus trails, Carbasea indivisa, Chapería cf„ acanthinä), (2) скелетные (обызвествленные) камеры, включая овицел-лы и выводковые камеры, образованные шипами (большинство Cheilostomata, (3) внутренние выводковые сумки, сформированные необызвествленными стенками материнского зооида (Biflustra рег-fragilis, Nematoßustraßagellata, Steginoporellidae, Chlidoniidae, Adeoni-dae, Adeonellidae, Waters iporidae, Cryptosulidae, Pleurotoichus clathratus), и (4) интрацеломические (интразооидальные) камеры (Epistomiidae). Все выводковые камеры, у которых сохраняется оо-эций (см. ниже), относятся ко второй группе.

Способ образования и химическая структура стенки наружных мембранных выводковых сумок до сих пор остается невыясненной.

Рис. 3. Строение овицеллы Callopora dumerili (схема продольного среза через обызвествленный образец). Сокращения: Ьс - выводковая полость, bw - базаль-ная стенка, сес - обызвестнленная часть эктооэция, сг - криптоциста, dz ~ дочерний (дистальный) зооид, еп - энтооэций, fm — фронтальная мембрана дистально-го зооида, ш — мышечные пучки ооэциалыюго пузырька, шее — необызвествлен-иая часть эктооэция, mz — материнский (проксимальный) аутозооид, ос - ооэци-альный целом, of - дно овицеллы, ор - оперкулюм, ov — ооэциальный пузырек, s - склерит, tw - поперечная стенка, v - вестибулюм. Сообщение между ооэци-альным и висцеральным целомами показано стрелкой (из Ostrovsky et al., 2003).

Мы склоняемся к мнению Стрема (Ström, 1977) о том, что она может быть мембраной оплодотворения.

Вторая группа включает в себя большинство выводковых камер хейлостомат. За исключением "акантостегальных выводковых камер" семейства Tendridae, они известны под названием "овицеллы". Каждая овицелла (Рис. 1-3) состоит из (1) целиком или частично обызвеств-ленной полусферической "ооэциальной складки" или "ооэция" с заключенной внутри целомической полостью, (2) дистальной стенки материнского аутозооида и (3) выводковой полости между ними. "Отверстие овицеллы" закрыто либо зооидальным оперкулюмом, либо выпячиванием дистальной стеики материнского зооида, назы-

ваемым "ооэциальным (внутренним) пузырьком". В некоторых случаях отверстие овицеллы закрыто и оперкулюмом и ооэциальным пузырьком, в других - оно постоянно или временно открыто. Ооэциаль-ный пузырек может сокращаться за счет работы собственных мышечных пучков, и, таким образом, открывать отверстие овицеллы. Наружная стенка ооэция называется "эктооэцием", та же, что окружает выводковую полость - "энтооэцием". Находящаяся между ними цело-мическая полость сообщается с висцеральным целомом дочернего или материнского зооидов через одну или несколько коммуникационных пор. Если ооэций формируется дочерним зооидом, эти поры часто (но не всегда) закрыты неспециализированными эпителиальными клетками, и сообщение между полостями отсутствует. Если же ооэций отпочковывается от материнского зооида, эти поры закрыты специализированными клеточными поровыми комплексами. Нижняя вогнутая часть энтооэция, образующая проксимальный участок фронтали дис-тального зооида, обозначается, как "дно овицеллы". Верхнюю часть капсулы овицеллы иногда называют "сводом", тогда как боковые стенки - "вертикальными стенками".

Все исследованные овицеллы классифицированы в соответствии с (1) источником их формирования (благодаря какому зооиду формируется ооэциальная складка), и (2) природой ооэция (является ли он выростом стенки тела или модифицированным зооидом). Оо-эции, относимые к 1-му типу (С^гоузку, 1998), формируются за счет дистального зооида - аутозооида, авикулярия или кенозооида. При этом сам ооэций является выростом, складкой, развивающейся на фронтальной поверхности дистального (дочернего) зооида (Рис. 4А-0, 5А-1, Ь, 6), или дистальным разрастанием базального кенозооида (Рис. 4Е). Дно выводковой камеры, в основном, формируется за счет дистального зооида, который, иногда, сильно уплощен (Рис. 41).

Ооэций, относящийся ко 2-му типу, является кенозооидом, почкующимся от материнского аутозооида (Рис. 4Р-1, 5К, Р). У разных форм ооэций характеризуется различной степенью редукции (Рис. 4Р-1), вместе с ооэциями первого типа демонстрируя эволюционную тенденцию, связанную с редукцией дистального зооида (Об-йгоУБку, 1998). Напротив, дно выводковой камеры здесь, в основном, формируется за счет материнского зооида.

Другим использованным нами подходом к классификации ови-целл является характеристика степени погружения выводковой полости по отношению к поверхности колонии. Самыми распространенны-

ми являются "гиперстомиальные" и "выступающие" овицеллы, у которых половина или более половины объема выводковой полости

1 F

J G

j н

Рис. 4. Схемы строения овицелл. A-E, J — первый тип: ооэциальная складка и дно выводковой камеры формируются за счет дисталыгого или базального (Е) зооида (А - Callopora, Tegella, В - Callopora, С -Micropora notialis, Mollia multi-juncta, D - Bryocalyx cinnameus, E - Cornucopina sp., C. pectogemtna, J - Galeop-sis, Turbicellepora, Celleporina); F-I - второй тип: ооэций-кенозооид почкуется от материнского аутозооида; дно выводковой камеры образовано дистальной стенкой материнского зооида (F — Cribrilina annulata, G — Eurystomella fo-raminigera, H — Chaperiopsis cervicornis, I — Cauloramphus spiniferum). Необызве-ствленные участки стенок заточкованы.

находится выше поверхности колонии (Рис. 4А-В, Н, 5А-С, 6А, И, Е). В том случае, когда терминальные овицеллы располагаются по краю колонии, они также могут быть обозначены, как выступающие (Рис. 4С-Е, 5Р), хотя большая часть их выводковой полости часто располагается ниже поверхности колонии.

Рис. 5. Схемы, демонстрирующие положение выводковой полости относительно поверхности колонии. А-С — гиперстомиальные (А -Bugula, Dendrobeanid, Camptoplites, В — Crassimarginatella maderensis, С — Tegella, Callopora, Tricellaria, Notoplites); D-E — перистомиальные (D — Margaretta barbata, E -Cylindroporella tubulosa); F-G — погруженные (F — Porella (ооэций покрыт вторичным обызвествлением), G - Valdemunitella lata); H-J - эндозооидальные (H -Selenariopsis gabrieli, I — Puellina, Corbulipora, J — Termino/lustra membrana-ceotruncata), K-L — утопленные (К - Cauloramphus spiniferum, L - Crassimarginatella sp., Bugulopsis monotrypa)', M — эндотойхальные (Cellariidae); N-O — внутренние выводковые сумки (N — Cryptosula pallasiana, О — Nematoflustra flagellata)\ P - терминальные овицеллы Costaticella solida. Необызвествлениые участки стенок заточкованы.

Овицеллы, образованные шипами или костами, также относятся к гиперстомиальным (Ostrovsky, Taylor, 2004b, 2005b), хотя среди них

встречаются и "погруженные", менее половины выводковой полости которых находится выше поверхности колонии (Рис. 4J, 5F-G, Н, 6В-С, F). "Погруженные" овицеллы довольно обычны. Мы предполагаем, что они демонстрируют первую стадию эволюционной тенденции, выражающейся в погружении выводковой полости в толщу колонии (Ostrovsky, Taylor, 2004b). Данный термин предлагается использовать для овицелл, занимающих промежуточное положение между гипер-стомиальными и "эндозооидальными" и "утопленными" овицеллами. В двух последних случаях бблылая часть или вся выводковая полость находится ниже поверхности колонии (Рис. 4G, I, 5H-L), располагаясь в пределах полости дисталыюго или материнского зооида. Термины "утопленные" и "эндозооидальные" часто рассматриваются, как синонимы. Тем не менее, в соответствии с традицией было бы предпочтительнее использовать название "эндозооидальные" для овицелл, чья выводковая полость располагается в проксимальной части дистально-го зооида (Рис. 5H-J), тогда как "утопленные" - для овицелл с выводковой полостью в дистальиой части материнского зооида (Рис. 4G, I, 5K-L). Если ооэций сохраняется, то, каким бы маленьким он не был (как, например, у представителей рода Cauloramphus, Рис. 41, 5К), выводковая камера должна обозначаться, как овицелла. У многих хейло-стомат овицеллы постепенно трансформируются из гииерстомиаль-ных в погруженные, и, иногда, и эндозооидальные, поскольку ооэций обрастает "матриксом вторичного обызвествления" - погружается в толщу фронтального щита дисталыюго зооида (Рис. 5F, 6F).

Дальнейшее погружение выводковой полости в материнский зооид и полное исчезновение ооэция характеризует образование внутренних выводковых сумок (Рис. 5N-0). В случае полового диморфизма для всего вынашивающего зооида предложено использовать термин "аутозооидальная полиморфа с внутренним вынашиванием".

. Особую категорию выводковых камер представляют "эндотой-хальные" овицеллы, известные только в пределах семейства Cellarii-dae. Скелетные стенки таких выводковых камер образуются 1-3 дис-тальными зооидами, тогда как эмбрион окружен модифицированным оозциальным пузырьком, сформированным материнским зооидом (Рис. 5М). В общем, строение эндотойхальных овицелл показывает, что это сильно модифицированный вариант эндозооидальной овицеллы.

"Перистомиальные" овицеллы являются погруженными или эндозооидальными овицеллами, в которых ооэциальиая капсула встраивается в зооидальный перистом (Рис. 5Б-Е).

Рис. 6. Закрывание отверстия овицеллы. А — аклейтральные (Callopora, Tegella), В — семиклейтральные (Valdemunitella lata), С — нон-клейтральные (Reteporella, Rhynchozoori), D — клейтральные (Crassimarginatella maderensis), E-F — суб-клейтральные (E — Fenestrulina malusii, пунктиром обозначено положение опер-кулюма в тот момент, когда овицелла пуста; F - Hippoporina reticulato-panctata, пунктиром обзначено положение оперкулюма во время вынашивания). Необыз-вествленные участки стенок заточкованы.

Наши исследования показали, что "двулопастные" овицеллы состоят из двух симметричных частей, и известны у представителей нескольких родственных и неродственных групп хейлостомных мшанок (Са11оропс1ае, СпЬгШшс1ае, Еи1куго1с11с1ае5 Бсгарагпдае, ТИа-1аторогеШс1ае, Alysidiidae). У Бсгирапа и Alysidium, каждая створка, по-видимому, является кенозооидом, почкующимся от материнского зооида. Напротив, у Тка1атороге11а каждая створка развивается, как вырост материнского аутозооида. У ЖИЬеМорога, ОПЬеНорога, Вгуо-са1ух, УаШетипНеИа, ЕШкугогЛея, П^и\аг1а и РИа^ипа части ооэция являются выростами дистального зооида. Все вместе это указывает, что двулопастные овицеллы в разных семействах негомологичны друг другу. Следует отметить, что многие овицеллы характеризуются на-

личием медиального шва (СЫгоУБку, 2002), однако использование названия "двулопастпые" для них неоправданно. Шов, как правило, короткий, и его распространение ограничено дистальной частью свода ооэция. Особый вариант строения выводковых камер встречается у представителей рода СШетси1а, у которых они состоят из 8 уплощенных элементов (предположительно, кенозооидов) (О'Бо!^!:!^, 1924; ь 0'Donoghue , \УаиеуШе, 1944). Предлагается обозначить та-кие образования как "многолопастные" выводковые камеры.

Еще один использованный в работе подход к классификации овицелл основан на характеристике способа закрывания их отверстия. Овицеллы, чье отверстие закрывается ооэциальпым пузырьком называются "аклейтральными" (Рис. 4А-В, Б-Е, Н, 5А, С, Р, I, 6А).Те же, чье отверстие закрыто зооидальным оперкулюмом (под которым располагается ооэциальный пузырек или пеобызвествленный участок дистальной стенки материнского зооида), называются "клейтральпы-ми" (Рис. 4С, Р-О, I, 5В, Н, К-Ь, Р, 6Б). Промежуточное поло-жение между ними занимают "семиклейтральные" овицеллы (Рис. 50,1, 6В), в которых оперкулюм закрывает отверстие выводковой камеры не полностью, и изоляция выводковой полости от внешней среды обеспечивается за счет ооэциального пузырька или необызвествлегшой дистальной стенки материнского зооида.

У некоторых видов зооидальный оперкулюм закрывает отверстие овицеллы только во время вынашивания (Рис. 6Е). Когда оперкулюм опущен, отверстие овицеллы открыто, либо закрыто ооэциальпым пузырьком (Рис. Такие овицеллы называются "субклейт-' ральиыми".

У некоторых форм отверстие овицелл остается открытым, поскольку ооэциальный пузырек отсутствует, а зооидальный оперкулюм находится на значительном расстоянии от овицеллы (Рис. 41, 6С). Для обозначения этого варианта предлагается термин "нон-клейтральные". У таких овицелл отверстие, по-видимому, закрыто во время функционирования полипида. В нескольких случаях были также обнаружены "псевдоклейтральные" овицеллы, у которых отверстие закрывается зооидальным оперкулюмом только в момент открывания и закрывания отверстия зооида. Нон-клейтральные овицеллы могут рассматриваются в качестве плезиоморфного состояния признака, клейтральные - в качестве апоморфии, тогда как остальные варианты демонстрируют промежуточные состояния.

Источник формирования ооэция. Все исследованные нами ископаемые и подавляющее большинство изученных современных хейлостомат характеризуются овицеллами, чьи ооэдии образованы дистальным аутозооидом. Эти факты, вместе с данными других авторов, подтверждают предположение о том, что это базовый, исходный тип формирования ооэция (Nielsen, 1985). Напротив, Силен (Sil6n, 1944, 1945) утверждал, что ооэций является производной материнского зооида, и экстраполировал этот вывод на всех Cheilostomata. По этой причине в бриозоологической литературе до сих пор сосуществуют оба мнения (Ryland, 1979; Reed, 1991; Mukai et al., 1997; Островский, 2004). Рассматриваемое противоречие обсуждалось также некоторыми исследователями (Woollacott, Zimmer, 1972; Nielsen, 1981), результаты которых коренным образом отличались от данных Силена. Кроме того, детальный анализ этого вопроса содержится в одной из наших статей (Ostrovsky, 1998). Тем не менее, до переисследования видов, с которыми работал Силен, полностью решить эту проблему не удавалось.

Чтобы разрешить данное противоречие нами, среди прочих, были изучены виды Callopora dumerilii, с которой работал Силен, и С. liheata - типовой вид рода Callopora Gray, 1848. Во-первых, ооэции обоих видов оказались специализиррванными выростами гимноцисты фронтальной стенки дистального, а не материнского, зооида. Во-вторых, анализ рисунка (и сопровождающего его объяснения), приводимых Силеном в работе 1944 года, и представляющего собой продольный срез овицеллы Scrupocellaria scabra, показал, что из-за сильного сморщивания образца, зафиксированного в спирте, Силен не смог найти сообщения между ооэциальным и зооидальным целомами. Исследуя три других вида, данный исследователь (Sil£n, 1945) срезов не делал, ссылаясь на неверно интерпретированные результаты его работы со Scrupocellaria. На этих основаниях, а также принимая во внимание данные изучения многих других видов, полученных как нами, так и другими авторами, заключение Силена (Silen, 1944, 1945) о строении ооэция у S. scabra, С. dumerilii, Fenestrulina malusii и Es-charella immersa было признано неверным, равно, как и его обобщение (Ostrovsky, Schäfer, 2003).

Кенозооидальная природа ооэция. Широкое распространение в бриозоологической литературе получило мнение о том, что ооэций Neocheilostomata является модифицированным зооидом - кенозоои-дом, и, следовательно, процесс образования выводковых камер есть

одно из проявлений зооидального полиморфизма, характеризующего высокий уровень интеграции колоний мшанок. Предположение о том, что ооэций является кенозооидом, было выдвинуто Вуллэкоттом и Циммером (Woollacott, Zimmer, 1972) на основании обнаружения ими обызвествленной септы с порой и клеточной пробки, разъединяющих ооэциальный и висцеральный целомы у Bugula neritina (Рис. 2).

Лопасти ооэция являются кенозооидами у представителей семейств Scrupariidae и Alysidiidae. Что касается Neocheilostomata, то применительно к ооэциям 1-го типа, наши исследования не подтвердили предположения о кенозооидальной природе ооэция. Например, у В. ßabellata обнаружен ооэций, чья пора была закрыта такими клетками лишь частично. Сантагата и Бэнта (Santagata, Banta, 1996) детально описали анатомическое строение овицелл у Scrupocellaria ferox Busk, 1852. Эти авторы показали, что широкая коммуникационная щель свободна от какой-либо септы или клеточной пробки. Аналогичная ситуация обнаружена нами у S. scruposa. У S. elongata щелевидная пора закрыта клетками полностью или частично. У Tricellaria gracilis дистальная коммуникационная щель не закрыта эпителиальными клетками, таким образом, препятствий для свободной циркуляции полостной жидкости не возникает. Здесь также следует указать, что у слабокальцинированных форм (например, у представителей родов Bryocalyx, Concertina, Columnella, Klugeßustra) коммуникационные образования остаются открытыми на протяжении всего существования зооида, тогда как у мощно обызвествленных видов (Crassimargi-natella, Akatopora) от них, кроме желобов, практически ничего не остается.

Во всех перечисленных случаях называть ооэции кенозооидами было бы неверным. Даже когда коммуникационные поры закрыты клетками полностью, отсутствие специализированных клеточных поровых комплексов не позволяет рассматривать ооэции в качестве полиморф (Ostrovsky, Schäfer, 2003). Ооэции неохейлостомат являются кенозооидами только в случае с ооэциями 2-го типа, при почковании от материнского аутозооида.

Следы парности ооэция. Среди исследованных хейлостомат различные признаки парности ооэциальной складки сохранились у представителей 27 родов, относящихся к 14 семействам. Необходимо отметить, что за исключением видов Schizoporella unicornis (Schizoporellidae) и 'Calyptotheca* variolosa (Insertae sedis), все они относятся к анасковым (подотряд Flustrina) или "древним" аскофор-

ным (подотряды Acanthostega и Ascophora) семействам, что указывает на существование филогенетических связей между этими группами. Наиболее широко парность ооэция, выражающаяся в наличии медианного шва на внешней и/или внутренней поверхностях (а также медианных желобков, килей и валиков), представлена в пределах семейств Calloporidae и Cribrilinidae, а также Euthyroididae и Bifaxariidae, многие или все представители которых характеризуются двулопастными ооэциями. Значительно реже признаки парности встречаются у Flustridae, Bugulidae, Candidae, Microporidae и Hippot-hoidae.

Распределение основных вариантов строения ооэция в пределах отряда. Большинство исследованных видов характеризовалось строением ооэциальной складки, который можно обозначить, как вариант "Callopora" (Рис. 1-3). Таким ооэцием, хорошо развитым или редуцированным, цельным или двулопастным (с различной степенью слияния лопастей), являющимся выростом дисталыюго зооида или кенозооидом, почкующимся от материнского аутозооида, обладают следующие представители (1) подотряда Flustrina: надсемейство Cal-loporoidea (семейства Calloporidae, Chaperiidae (кроме Chapería асап-thiná), Hiantoporidae, Farciminariidae, надсемейство Flustroidea (семейство Flustridae, кроме Nemaíoflustra flagellata и Biflustra perfragilis\ надсемейство Buguloidea (семейства Bugulidae, Beaniidae, Candidae), (2) инфраотряда Acanthostega (семейства Cribrilinidae, Euthyroididae, Bifaxariidae, Catenicellidae, Eurystomellidae) и (3) инфраотряда Hippot-hoomorpha (семейство Hippothoidae).

В качестве отдельных вариантов строения ооэция в пределах подотряда Flustrina следует рассматривать вариант "Micropora" (Рис. 8) (надсемейство Microporoidea, семейства Microporidae и Onychocelli-dae) и эндотойхальные овицеллы - вариант "Cellaria" (Рис. 5М) (Cel-larioidea, семейство Cellariidae). Оба эти варианта характеризуются редукцией обызвествления эктооэция и срастанием энтооэция и крип-тоцисты. Эндотойхальные овицеллы, кроме того, отличаются погруженной выводковой полостью, и разросшимся модифицированным ооэциальным пузырьком, образующим дополнительную выводковую сумку.

У представителей инфраотрядов Umbonulomorpha и Lepralio-morpha нами было выделено несколько вариантов строения ооэция. Наиболее распространенным (16 семейств из состава Ascophora) оказался вариант "Lepraliella" (Рис. 9А, С, 10А), по своему строению, в

основном, соответствующий варианту "Callopora". Отличиями являются формирование вторичного обызвествления (за единичными исключениями), строение и положение коммуникационной поры оо-эция и особенности овицеллогенеза. Необходимо подчеркнуть, что вариант "Lepraliella" был обнаружен как в пределах Umbonulomorpha (семейства Arachnopusiidae, Lepraliellidae и Bryociyptellidae), так и в пределах Lepraliomorpha (Smittinidae, Bitectiporidae, Stomachetosellidae, Lanceoporidae, Cleidochasmatidae, Phidoloporidae, Hippoporidridae, Celleporidae, Lekythoporidae, Petraliidae, Petraliellidae). К этой же группе должны быть отнесены исследованные виды рода Isoschizoporella. Следует также отметить, что у представителей семейств Calwelliidae и Crepidacanthidae строение ооэция почти полностью воспроизводит строение вариант "Callopora

Вторым по встречаемости оказался вариант "Escharella" (10 семейств аскофор) (Рис. 9В, D). Как и вариант "Lepraliella" он был обнаружен как у Umbonulomorpha (семейства Romancheinidae, Lepraliellidae, Sclerodomidae, Metrarabdotosidae), так и у Lepraliomorpha (Phorioppniidae, Margarettidae, Gigantoporidae, Cheiloporinidae, Cyclico-poridae, Urceoliporidae). Следует отметить, что в семейство Lepraliellidae входят роды с разным строением ооэция: Lepraliella (с вариантом "Lepraliella") и Sinuporaria (с вариантом "Escharella"). На наш взгляд, особенности строения ооэция у Sinuporaria является веской причиной для удаления этого рода из состава семейства Lepraliellidae.

Вариант "Microporella" встречается только у представителей инфраотряда Lepraliomorpha (семейства Microporellidae, Pacificincoli-' dae, Schizoporellidae, Myriaporidae, Porinidae) (Рис. 8C). В пределах этого же инфраотряда нами выделены варианты строения ооэциев, встречающиеся только у видов Kymella polaris, 'Calyptotheca' variolosa, Fenestrulina malusii и Eminooecia carsonae.

Овицеллы из шипов и кост. Полученные нами данные, а также анализ литературы свидетельствуют о том, что выводковые камеры, образованные шипами или костами, в пределах отряда Cheilostomata не являются редкостью (Ostrovsky, Taylor, 2005). Они широко распространены в позднем мелу, особенно у европейских хейлостомат (28 видов). Еще 19 видов, из которых 11 - современные, отмечены в послемеловое время. Выводковые камеры из шипов и кост обнаружены нами в семействах Calloporidae (5 видов из родов Diste-lopora, Unidistelopora и Gilbertopora), Monoporellidae (23 вида из родов Stichomicropora и Mönoporella), Macroporidae (10 видов из рода

Macroporá), Cribrilinidae (5 видов из родов Leptocheilopora, Craticu-lacella и IThoracopora), Belluloporidae (1 вид из рода Bellulopora), и Tendridae (3 вида из родов Tendrá и Heteroecium). Что касается геохронологического распределения, то выводковые камеры из шипов и кост встречаются в следующих временных рамках: Calloporidae (ранний сеноман - ранний кампан), Monoporellidae (ранний сеноман -наше время), Macroporidae (поздний эоцен - наше время), Cribrilinidae (ранний сеноман - ранний кампан), Belluloporidae (плейстоцен - наше время). Акантостегальные выводковые камеры известны только у современных мшанок семейства Tendridae.

ГЛАВА IV. ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ.

IV. 1. Эволюция выводковых камер.

Возникновение и ранние этапы эволюции выводковых камер. Возникновение выводковых камер у хейлостомных мшанок рассматривается, как одна из ключевых эволюционных инноваций (Taylor, 1988). В бриозоологической литературе традиционно противопоставляют древних невынашивающих мшанок (подотряд Mala-costega) и более продвинутых Neocheilostomata с овицеллами.

Самые ранние овицеллы описаны у представителей родов Wilbertopora и Marginaría из позднего альба (Cheetham, 1954, 1975; Taylor, 1988; Cheetham et al., 2006). Относящиеся к этим родам виды характеризуются слитными ооэциями (за исключением медианного шва у Wilbertopora), и несколько опережают виды с овицеллами из шипов по времени появления в геологических отложениях. Тем не менее, ооэции из шипов демонстрируют более примитивное состояние этого признака, указывая на существование обладавших ими еще более ранних, но пока не обнаруженных каллопорид.

В ходе исследования самые простые в морфологическом отношении овицеллы из шипов были обнаружены нами у представителей родов Distelopora и Unidistelopora (Calloporidae), и некоторых видов из рода Stichomicropora (Monoporellidae) (Ostrovsky, Taylor, 2004b, 2005b). В соответствии с предлагаемым нами эволюционным сценарием в качестве основного события в эволюции овицелл Neocheilostomata следует рассматривать модификацию муральных шипов, изначально использовавшихся для защиты уязвимой фронтальной мембраны аутозооидов. Предшественников первых вынашивающих хейлостомат следует, по-видимому, искать среди раннемеловых мша-

нок, схожих с представителями рода Spinicharixa Taylor, 1986. У этого рода овицелл нет, однако обнаружены основания членистых шипов, окружающих опезию. По аналогии с современными Malacostega, такими, как Villicharixa strigosa и V. pilosissima (Gordon, 1989), фронтальную мембрану защищал частокол из длинных членистых шипов. Можно предположить, что часть из этих шипов могла быть дополнительно использована для защиты яиц (возможно, окруженных липкой мембраной оплодотворения), откладываемых на проксимальную гим-ноцисту дистального зооида полипидом зооида материнского. В качестве первого шага в приобретении специализированной выводковой камеры мы рассматриваем изгибание, либо изменение ориентации роста проксимальных шипов по направлению к отверстию материнского зооида.

Рис. 7. Схема гипотетической последовательности этапов эволюции овицелл Neocheilostomata.

Обнаружение в отложениях того же возраста каллопоридной мшанки Gilbertopora larwoodi с двулопастными овицеллами позволяет восстановить дальнейшие этапы эволюции овицелл, выразившиеся в сокращении числа шипов, утраты ими членистости и уплощении (Рис. 7). Заключительные этапы этой трансформации привели к возникновению слитной выводковой капсулы овицеллы, впервые появившейся у представителей родов Wilbertopora и Marginaría.

Wilbertopora

Все три старейших надсемейства неохейлостомат (СаПорого-1с1еа, Мюгорого1с1еа и СпЬптогрЬа) включают сеноманские виды с примитивными овицеллами из шипов или кост. Наши исследования показали, что впервые они появились у каллопорид, и были унаследованы микропороидеями и крибриморфами. В дальнейшем такие признаки, как сокращение числа шипов и их уплощение, приобретение проксимально вогнутого расположения оснований шипов, утрата членистости, слияние и погружение дна овицеллы в этих группах эволюционировали независимо и параллельно. В конечном итоге во

Рис. 8 Схема, демонстрирующая гипотетическую последовательность эволюции ооэция в пределах Microporidae на примере современных видов (сверху вниз): A, Micropora gracilis, В, Opaeophora lepida, С, Opaeophora monopia, D, Micro-pora notialis.

всех этих группах были приобретены слитные овицеллы с ооэцием, соответствующим варианту "Callopora".

Эволюция различных вариантов строения слитного ооэция.

Возникновение у хейлостомных мшанок различных типов строения фронтального зооидального щита сопровождалось изменениями структуры ооэциальной складки. Например, возникновение Micropor-oidea было связано с постепенным разрастанием криптоцисты под фронтальной мембраной. Зная строение овицелл у современных кал-лопорид и микропорид, и предполагая наличие сходных тенденций в их эволюции, можно представить каким образом возник вариант строения ооэция, характерный для Microporidae и Onychocellidae. На наш взгляд, это могло произойти за счет постепенной редукции обызвествления эктооэция и срастания энтооэция с разрастающейся крип-тоцистой (Рис. 8). Причины редукции обызвествления эктооэция неясны. Возможно, что в случае с Microporoidea это было связано с изменением локусов отложения карбоната кальция: чем больше его откладывалось в увеличивающуюся криптоцисту, тем меньше - в эктоооэций.

У продвинутых аскофор выделяют два типа фронтального щита — умбонуломорфный (сформировавшийся на основе фронтального щита Cribrilinoidea, за счет его обрастания кенозооидами) и лепралио-морфный (возникший значительно позднее на основе умбонуломорф-ного) (Gordon, Voigt, 1996, Gordon, 2000). На этом основании принято выделять два инфраотряда Umbonulomorpha и Lepraliomorpha. Распределение вариантов строения ооэция в пределах инфраотрядов и сравнительный анализ структуры ооэциальной складки и фронтального щита позволяет реконструировать последовательность их возникновения и эволюции.

Вариант "Lepralielld\ по своему строению и развитию, в основном, соответствует варианту"Са//о/?ога"(сравните Рис. 3 и 10А). Данное сходство указывает на то, что умбонуломорфные мшанки с ооэциями варианта "Lepraliella" могли унаследовать основные черты строения выводковой капсулы от Cribrilinoidea. Возникла комбинация умбонуломорфного фронтального щита и ооэция варианта "Lepraliella" (Рис. 9А).

Мы предполагаем, что ооэции варианта "Escharella" впервые сформировались у умбонуломорфных мшанок за счет изменения оо-эциев варианта "Lepraliella". Это могло произойти за счет редукции обызвествления эктооэция и срастания энтооэция с проксимальной частью обызвествленной стенки фронтального щита дистального зооида. Возникла комбинация умбонуломорфного фронтального щита

и ооэция варианта "ЕхскагеИа". Ооэциальный целом стал сообщаться с гипостегальным целомом дистального зооида, поэтому исчез коммуникационный канал, связывающий оооэций с висцеральным целомом (Рис. 9В).

Рис. 9. Схема, демонстрирующая гипотетическую последовательность эволюции фронтальных щитов и ооэция: А1-А2, формирование умбонулоидного щита и ооэция варианта "ЬергаИеПаВ1-В2, формирование ооэция варианта "Ея-скагеИа" у умбонуломорфных мшанок, С, формирование лепралиоидного щита у мшанок с ооэцием варианта "ЬергаНеИа", И, формирование ооэция варианта "ЕхсЪагеИа." у лепралиоморфных мшанок. Сокращения: аэ - аскус; ее - эктоо-эций; еп - энтооэций; ер - эпистеге; & - ооэциальная складка; й: - фронтальный щит; Ьы — фронтальная мембрана; % - гимноциста; к — кенозооид, растущий поверх спиноцисты; оГ- растущая ооэциальная складка; Бр - спиноциста.

Lepraliomorpha могли унаследовать оооэций варианта "Lepraliella" от своих умбонуломорфных предков, что, по-видимому, и произошло в раннем палеогене (дании), из отложений которого известны первые мшанки с лепралиоидными щитами. Возникла комбинация лепралиоидного фронтального щита и ооэция варианта "Lepraliella" (Рис. 9С).

Четвертой и последней из оставшихся комбинаций строения фронтали и ооэция возникло сочетание лепралиоидного фронтального щита и ооэция варианта "Escharella" (Рис. 9D).

Важным следствием выявления возможных вариантов эволюции Lepraliomorpha является подтверждение предположения Гордона и Фогта (Gordon, Voigt, 1996, Gordon, 2000) о полифилетическом происхождении данного инфраотряда. Наши данные полностью подтверждают эту гипотезу. Лепралиоморфные мшанки с ооэциями варианта "Escharella" могли возникнуть от умбонуломорфных, по крайней мере, дважды: (1) от умбонуломорф с ооэциями варианта "Lepraliella" (например от Lepraliellidae, Рис. 9A—>D), и (2) от умбонуломорф с ооэциями варианта "Escharella" (например, от Romancheinidae, Рис. 9В—>D). Кроме того, лепралиоморфные мшанки с ооэцием варианта "Lepraliella", по-видимому, берут начало от умбонуломорф с ооэциями такого же строения (Рис. 9А—>-С). Палеонтологическая летопись подтверждает приведенный выше сценарий.

Варианты "Microporella" и "Fenestrulina" демонстрируют этапы дальнейшей модификации варианта "Lepraliella" (Рис. 10А) в пределах инфраотряда Lepraliomorpha. Причем строение ооэция у' Fenestrulina malusii (Рис. 10В) рассматривается нами, как переходный вариант между вариантами "Lepraliella" и "Microporella" (Рис. ЮС). По аналогии с изменениями, характеризовавшими эволюцию вариантов "Micropora" и "Escharella", предполагаемый переход осуществился за счет (1) редукции обызвествления эктооэция, (2) срастания эп-тооэция и скелетной стенки фронтального щита, и, по этой причине, утраты сообщения между ооэциальным и висцеральным целомиче-скими полостями, и (3) установления связи между ооэциальным и гипостегальным целомами. У Fenestrulina эти целомы разобщены, о чем свидетельствуют наличие ооэциальной коммуникационной поры и известкового валика у основания вертикальной части энтооэция. Кроме того, основание энтооэция срастается с обызвествленной стенкой лепралиоидного фронтального щита дистального зооида посредством нескольких известковых ребер. На следующем этапе эволюции

(вариант "М'югорогеИсГ) ооэциальный и гипостегальный цело мы объединяются, тогда как коммуникационная пора утрачивается.

Сравнительный анализ ископаемого и современного материала показал, что основными тенденциями в эволюции вынашивающих структур С11еПо81;ота1а были (1) интеграция зооидов, образующих выводковую камеру, (2) редукция обызвествления эктооэция, (3) редукция дистального овицеллонесущего зооида, (4) погружение выводковой полости, редукция ооэция и, как следствие, возникновение внутренних выводковых сумок, (5) изменение способа закрывания отвер-

Рис. 10. Схема, демонстрирующая гипотетическую последовательность эволюции ооэция в пределах 8сЫ2орогеНо1(1еа на примере современных родов (сверху вниз): А, вариант "ЬергаНеИа" (5тШта), В, вариант "Репеятй'т^, С, вариант "М/сгороге//а".

стия овицеллы, (6) возникновение перистомиальных овицелл, (7) смещение основания ооэция в проксимальном направлении и уменьшение его (основания) размеров.

Неоднократное возникновение вынашивания. Изучение структуры выводковых образований хейлостомат показало, что забота о потомстве была независимо приобретена в семействах Calloporidae, Aeteidae, Scrupariidae, Tendridae, Belluloporidae, Thalamoporellidae и Alysidiidae, а также у 'Carbasea' indivisa (Рис. 11). Выводковые камеры в этих группах формировались в разное время и на разной основе. У последнего вида и у Aeteidae выводковые камеры представлены наружными мембранными сумками, которые, предположительно, образованы мембраной оплодотворения. Овицеллы Scrupariidae и Alysidiidae образованы 2-8 кенозооидами. Структура акантостегаль-ных выводковых камер из шипов у Tendridae и перфорированных овицелл Belluloporidae, вкупе с необызвествленным дном выводковой полости, теоретически может указывать на общность их происхождения, однако на настоящий момент мы склонны считать, что они возникли независимо. У Thalamoporellidae двулопастная овицелла образована двумя выростами фронтали материнского аутозооида. Из приведенных выше данных следует, что группа Neocheilostomata является полифилетической.

IV.2. Эволюция репродуктивных стратегий Cheilostomata.

Изменение оогенеза и его следствия. В эволюции хейлостом-ных мшанок приобретение вынашивания по времени совпадает с началом их верхнемеловой радиации, предположительно обусловленной переходом к новому личиночному типу (Taylor, 1988, Островский, 2002b). По нашему мнению, данный переход явился следствием изменения одной из основных составляющих репродуктивной стратегии, а именно — оогенеза, у видов с исходно планктотрофной личинкой. Дальнейшая эволюция хейлостомат характеризовалась возникновением репродуктивных стратегий, связанных с приобретением плаценты.

Каковы бы ни были внешние предпосылки возникновения ле-цитотрофных личинок, главным событием, в данном случае, явилось изменение характера оогенеза. А именно, ооциты стали характеризоваться большим, по сравнению с предковыми формами, количеством "желтка". Прогрессирующее увеличение запасных питательных веществ в женских гаметах, в конечном итоге, привело к перераспределению функциональной нагрузки между различными стадиями жизненного цикла, при котором трофическая функция стала осуществ-

ляться исключительно материнским организмом. С большой долей вероятности можно утверждать, что возникшие в юре первые хейло-стомиые мшанки Ма1асоз1е§а, как и их современные потомки, характеризовались 1-й репродуктивной стратегией (большое количество мелких ооцитов с развитием в планктоне и образованием цифонаута). Возникновение появившихся в меловом периоде первых вынашивающих форм было связано с переходом ко 2-й репродуктивной стратегии, а именно - к увеличению размеров ооцитов с их последующим развитием в эндотрофную личинку в выводковых камерах. Важными следствиями накопления дополнительного количества питательных

Рис. 11. Схема, демонстрирующая гипотетическую последовательность возникновения лецитотрофных личинок и вынашивания в пределах СЬеПо51ота1а.

веществ в ооцитах стали также (1) постепенное уменьшение числа яиц, формируемых зооидом, (2) изменение последовательности созревания женских половых клеток в оварии (яйца должны были формироваться по одному, друг за другом, а не группами и одновременно), (3) изменение структуры овария, и (4) сокращение продолжительности развития личинки.

СИЕ1Ш8ТОМЛТА

У форм с планктотрофными личинками, ресурс запасных веществ, получаемых ооцитом в яичнике, обеспечивает развитие самого ооцита, а также эмбриогенез. Дальнейшее развитие и достижение компетенции осуществляется за счет питания личинки. В том случае, если количество веществ, получаемых ооцитом в оварии, увеличивалось, необходимость в продолжительном личиночном питании постепенно отпадала. Ранние этапы перехода к яйцам с повышенным содержанием желтка, по-видимому, характеризовались некоторым сокращением периода плавания (и питания) формирующейся личинки. С того момента, когда количество предоставляемых материнским организмом веществ и энергии, стало полностью обеспечивать потребности личинки, необходимость в структурах, обеспечивающих ее автономное питание (сбор пищевых частиц и их переваривание), отпала (Strathmann, 1978). Началась их деградация. В соответствии с этим существенно сократился и период свободного плавания. Сокращение этого периода, в свою очередь, вызвало исчезновение защитных структур (раковины цифонаута).

Личинки морских мшанок демонстрируют целый спектр форм, иллюстрирующих описанную выше гипотетическую последовательность перехода к лецитотрофии. Кроме лецитотрофных личинок, полностью лишенных кишечника, известны формы, у которых не-функционирующий пищеварительный тракт находится на различных стадиях редукции. У трех таких видов из отряда Ctenostomata сохранилась двустворчатая раковинка, гомологичная раковине цифонаута. , У других раковина отсутствует (Zimmer, Woollacott, 1977). Приведенные выше примеры свидетельствуют о том, что переход от одного личиночного типа к другому сопровождался постепенной утратой структур, обеспечивающих питание и защиту личинки. Такая редукция, очевидно, оправдана только в том случае, если у личинки отпала необходимость в самостоятельном питании, а период свободного плавания существенно сократился.

Эволюция осеменения и возникновение клеток-нянек. Для всех репродуктивных стратегий, известных у мшанок, наличие внутреннего осеменения является гарантией встречи мужской и женской гамет. Дальнейшая эволюция в пределах Cheilostomata шла в направлении все более раннего слияния гамет. Осеменение из "овуляторно-го" превратилось в интраовариальное. Возникновение этого феномена также связано с приобретением лецитотрофии. Однако, почему у вынашивающих хейлостомат осуществился переход к осеменению

ранних ооцитов 1-го порядка, неясно. Так или иначе, на заключительной стадии этого перехода ранее осеменение могло явиться (1) причиной возникновения ооцитарных дуплетов, (2) повлиять на изменение характера оогенеза, и, как следствие, (3) стать его триггером. Нами был подтвержден известный из литературы факт, что до осеменения вителлогенез не начинается (см. выше). Мы предполагаем, что возникновение ооцитарных дуплетов могло быть следствием перехода к раннему интраовариальному осеменению: слияние спермия с одним из ранних ооцитов 1-го порядка до завершения цитокинеза оогония препятствует его завершению. В любом случае, в условиях сокращения количества ооцитов переход к внутреннему осеменению был в высшей степени оправдан.

Специализация клеток-нянек была связана с изменением характера их активности. Наличие в клетках-няньках некоторых видов желточных гранул, предположительно, является гшезиоморфным состоянием признака, указывающим на то, что в момент возникновения ооцитарных дуплетов клетки-няньки функционировали идентично ооцитам, и подобно им синтезировали и аккумулировали запасные вещества. Впоследствии у большинства видов клетки-няньки перешли к преимущественному формирования рибосом, которые по цитоплаз-матическому мостику транспортируются в цитоплазму сиблинга (Dyrynda, King, 1983).

Эволюция репродуктивных стратегий с участием плаценты. Предположение о приобретении плацентарного вынашивания и сопутствующем ему изменении характера оогенеза хорошо согласуется с приведенной выше гипотезой о возникновении 2-й репродуктивной стратегии. Обнаружение 4-й репродуктивной стратегии, сочетающей в себе признаки 2-й и 3-й стратегий (формирование макроле-' цитальных ооцитов и плаценты), является главным аргументом в его пользу. Возникновение плаценты было возможно только после приобретения полной изоляции выводковой полости от внешней среды. В качестве предпосылки возникновения способа вынашивания, при котором устанавливается обмен веществ между материнским организмом и развивающимся эмбрионом, можно рассматривать тот факт, что часть или вся стенка выводковой полости лишена обызвествления и, таким образом, проницаема для низкомолекулярных веществ (Рис. 2). Роль плацентарных клеток стали выполнять эпителиальные клетки этого участка стенки материнского зооида, метаболическая и транспортная активность которых значительно повышается во время пе-

риода эмбриогенеза. Это, в свою очередь, приводит к увеличению их размеров.

Суть перехода от 2 репродуктивного паттерна к 4, а потом и к 3 паттерну состоит в том, что сначала некоторая, а потом и большая часть запасных веществ стала поступать не в овариальные ооциты, а в эмбрионы в выводковой полости. Данная тенденция, выражающаяся в уменьшении количества запасных веществ в ооцитах, характеризует переход к плацентарному вынашиванию и в других группах беспозвоночных (Батыгина с соавт., 2006). Вследствие описанного перехода изменилось и строение овария. В дальнейшем эта тенденция выразилась в том, что на плаценту легла основная нагрузка по питанию эмбриона. В некоторых случаях сформировалась настоящая плацента, в образовании которой принимают участие как материнский зооид, так и эмбрион (Woollacott, Zimmer, 1975).

Предположение об эволюционной связи между стратегиями подтверждается наличием двух, и иногда, трех вариантов репродукции у представителей одного семейства или рода. Наличие видов, характеризующихся 2-й и 4-й репродуктивными стратегиями, отмечено для семейств Candidae и Cribrilinidae, 2-й, 3-й и 4-й - для Flustridae, Cellariidae и, предположительно, Hippothoidae, 2-й и 3-й - для Buguli-dae, 3-й и 4-й - для Microporidae и Catenicellidae. Разные паттерны отмечены также в пределах одних и тех же родов: 2-й и 3-й - у Gre-garinidra, 2-й и 4-й — у Isosecuriflustra и Scrupocellaria, 3-й и 4-й - у Cellaria, 2-й, 3-й и, предположительно, 4-й — у Celleporella.

Приведенные факты указывают на неоднократное возникновение плацентарного вынашивания в пределах разных групп хейлосто-мат. Некоторые группы, по-видимому, унаследовали плаценту от предков, например, Cellariidae от Microporidae, а Catenicellidae от Cribrilinidae {Figularia). Чрезвычайно интересным является тот факт, что за исключением близких семейств Microporidae (возникли в сено-мане) и Poricellariidae (известны с Маастрихта), а также Hippothoidae (Маастрихт), все остальные семейства или роды, для современных представителей которых получены свидетельства о наличии экстраэмбрионального питания, берут свое начало в эоцене (Candidae, Beaniidae, Cellariidae, Thalamoporellidae, Cribrilinidae (Figularia), Catenicellidae, Adeonidae, Hippopodinidae, Myriaporidae), миоцене (Ade-onellidae, Epistomiidae, Urceoliporidae) или же известны из современных биотопов (Flustridae, Bugulidae).

Возникновение лецитотрофии и вынашивания: эволюционная корреляция. Следствием изменения характера оогенеза, вызвавшего накопление ооцитами дополнительного количества запасных веществ и переход к эндотрофной личинке, стало сокращение количества ооцитов. Другими словами, начальные этапы эволюции лецитотрофии характеризовались сокращением общего числа потомков.

Однако такая тенденция опасна. Отношения между продуктивностью организма и выживаемостью его потомства являются критическим фактором (Jablonski, Lutz, 1983). Несмотря на то, что сокращение количества яиц может, в некоторой степени, компенсироваться многочисленностью размножающихся зооидов в колонии, уменьшение числа потомков оправдано только в том случае, если сокращается период пребывания личинки во внешней среде. Обезопасить личинку могли ускорение развития и появление вынашивания, благодаря которому эмбриогенез стал проходить под защитой стенок выводковой камеры. Преимущества, в данном случае, получали формы, которые компенсировали уменьшение числа потомков за счет приобретения каких-либо форм заботы о потомстве, а именно - обеспечения развития личинок внутри материнского организма или специализированных выводковых образований.

Палеонтологическая летопись и морфологические данные свидетельствуют о том, что предками независимо и в разное время приобретших вынашивание хейлостомат могли быть только представители группы Malacostega, а именно, семейства Electridae, где лецито-трофия и забота о потомстве отсутствуют. Наличие лецитотрофной личинки у мшанок всегда связано с вынашиванием: неизвестно ни одного случая, когда вынашивание сочеталось бы с наличием цифо-наута, или эндотрофная личинка развивалась бы вне выводковых камер. Следовательно, эндотрофная личинка приобреталась столько раз, сколько раз возникало вынашивание (Рис. 11), и переходов к новому паттерну оогенеза без приобретения заботы о потомстве в истории хейлостомат не было. Возможность неоднократного перехода от цифонаута к непитающейся личинке хорошо иллюстрируется на примере другого отряда мшанок Ctenostomata, где лецитотрофия возникала не менее 5 раз, причем во всех случаях это событие сопровождалось появлением вынашивания (Todd, 2000; Ström, 1977). В то же время, изменение оогенеза, на наш взгляд, в каждом случае предшест-

вовало появлению заботы о потомстве, компенсирующей уменьшение числа ооцитов.

Изменение внешних факторов и верхнемеловая диверсификация Cheilostomata. Биосфера планеты во второй половине мелового периода характеризовалась глобальными изменениями, вызванными интенсивным подводным вулканизмом (Leckie et al., 2002). Одной ^ из важных особенностей позднего мела явилось мощное увеличение продуктивности океана, выразившееся в бурном развитии доминирующих групп протозойного планктона, и, прежде всего - фитопланктона, составляющего главную часть рациона современных мшанок. Благодаря глобальному потеплению, сопровождавшемуся в позднем мелу, и, особенно, в альбе-туроне заметным подъемом уровня мирового океана (Poulsen et al., 1999; Skelton, 2003), своего пика разнообразия и обилия достигли сразу несколько групп планктонных водорослей: Coccolithophorea, Silicoflagellata и Diatomea (Haq, 1983; Bown, 1998; Racki, 1999; Martin, 2003). Однако особенно важным представляется то, что именно в альбе (то есть именно тогда, кода возникли первые вынашиващие Cheilostomata) достигли пика своего разнообразия динофлагелляты (Dinophyta) (Williams, Bujak, 1985; Martin, 2003), являющиеся одним из важнейших компонентов питания мшанок.

Периоды расцвета планктонных водорослей должны быть благоприятными для беспозвоночных с планктотрофными личинками. Действительно, в верхнемеловых отложениях - с альба по маастрих! -обнаружены ископаемые представители 10 родов из состава семейства Electridae, то есть почти треть из известных родов малакостег. Однако ' такие периоды были благоприятными не только для личинок, но и для взрослых животных-фильтраторов.

Джеффри (Jeffery, 1997) предположила, что многократное и независимое приобретение лецитотрофии и вынашивания у морских ежей в позднем кампане-маастрихте было связано с постепенным понижением температуры океана и резкими колебаниями численности фитопланктона. Тем не менее, климатическая сезонность на большем протяжении позднего мела отсутствовала, поэтому этот фактор не мог повлиять на приобретение личинок нового типа хейлостомными мшанками в альбе. Мы предполагаем, что изменение характера оогенеза, приведшее у Cheilostomata к возникновению лецитотрофной личинки, является следствием значительного и долговременного увеличения количества доступной пищи - планктонных водорослей - в океанах второй половины мелового периода. Рост пищевых ресурсов мог при-

вести к значительному увеличению количества запасных веществ, накапливающихся в ооцитах. Закрепление этого признака, в свою очередь, обусловило изменение паттерна оогенёза и репродуктивной стратегии в целом.

Наступившее сеноманское время характеризовалось крупнейшими морскими трансгрессиями (Hancock, Kauffman, 1979; Johnson, 1999), которые также могли отразиться на судьбе отряда Cheilostomata. По сравнению с предыдущим альбским временем, вновь занятые мелководным морем в сеномане огромные территории предоставляли эпибионтам широчайший спектр экологических ниш, что, вкупе с высоким обилием фитопланктона и продолжавшимися подвижками континентов (Skelton, 2003), должно было благоприятствовать видообразованию. Этому же могло способствовать и появление в меловых морях большого количества различных групп хищников (Vermeij, 1977). Многие структуры, возникшие у хейлостомат в этот период (шипы, авикулярии, мощно обызвествленные фронтальные щиты, овицеллы), рассматриваются исследователями как защитные адаптации. Переход к короткоживущей эндотрофной личинке и вынашиванию мог быть выгоден именно в связи с усилением пресса хйщников. Наличие же муральных шипов может рассматриваться в качестве преадаптации, на основе которой возникли выводковые камеры.

Кокколитофориды достигли сходного с верхнемеловым пика разнообразия в раннем и среднем эоцене. Тогда же вновь заметно повысилось разнообразие динофлагеллят, и отмечено некоторое увеличение темпов роста разнообразия силикофлагеллят (Haq, 1983; Williams, Bujak 1985; Bown, 1998). Чрезвычайно интересным в этой связи является тот факт, что именно в эоцене возникло подавляющее' большинство плацентарных семейств хейлостомат. Могло ли значительное повышение количества доступной пищи привести к тому, что дополнительное количество веществ стало перемещаться к ооцитам при посредстве плаценты?

Следствия перехода к новым репродуктивным стратегиям. Анализируя эволюционный успех Cheilostomata, на наш взгляд, необходимо учитывать весь комплекс внешних и внутренних факторов, которые могли его обеспечить. Рассмотренное выше ярко выраженное повышение численности фитоплантона в альбе, в конечном итоге, могло явиться триггером возникновения нового личиночного типа и начавшейся в это время мощной радиации Cheilostomata. Изобилие

фитопланктона, вкупе с обширными трансгрессиями, географической изоляцией и другими биотическими и абиотическими факторами (см. выше), на наш взгляд, создали крайне благоприятные условия для повышения темпов видообразования данной группы на протяжении большей части позднего мела (около 40 млн лет). Эти темпы и количество таксонов (причем, как вынашивающих, так и малакостег) достигли своего пика на границе кампана и Маастрихта, после чего резко снизились во время катастрофического вымирания на границе мелового периода и палеоцена (К-Т). Восстановление темпов увеличения разнообразия произошло довольно быстро, и, начиная с раннего эоцена, Cheilostomata вновь быстро увеличивают свое разнообразие вплоть до позднего миоцена (еще около 40 млн лет). Расцвет мшанок в эоцене мы также склонны связывать с высоким уровнем фитопланктона в океанах, однако одним из факторов, по-видимому, также является освобождение большого числа ниш после К-Т вымирания. На протяжении последних 10 млн лет темпы увеличения разнообразия хейло-стомат снизились, однако положительная динамика сохранялась.

Таким образом, высокие темпы видообразования хейлостомат могут быть связаны с активным влиянием внешних факторов. В частности, темпы увеличения разнообразия могли поддерживаться за счет неоднократного возникновения лецитотрофии. Каждое такое событие могло инициировать видообразование. Кроме того, распространение цифонаутов ограничено верхними слоями моря, тогда как лецито-трофные личинки давали мшанкам возможность осваивать свободные ниши на значительно более глубоководных участках дна.

Гордон и Фогт (Gordon, Voigt, 1996) выдвинули гипотезу, в соответствии с которой приобретение лецитотрофных личинок рассматривается только как триггер верхнемеловой радиации хейлостомат (Taylor, 1988). В дальнейшем же темпы высокие видообразования поддерживались за счет эволюции скелетных структур. На наш взгляд, эволюционный успех Cheilostomata бы обеспечен целым комплексом факторов (см. выше), и приобретение сложных фронтальных щитов был одним из них. Важнейшим условием успеха явилось возникновение вынашивания. Появление шипов и обеспечение защиты фронтальной стенки и эмбрионов, в первую очередь, определило повышенную выживаемость мшанок. В свою очередь, примитивные фронтальная стенка и ооэций из шипов стали основой, на которой эволюционировали более сложные и надежные защитные структуры.

В этой же связи необходимо отметить роль увеличения размеров анцеструлы - важнейшего фактора, обеспечивающего успешную конкуренцию в самом начале эпибиотической фазы жизненного цикла мшанок. Чем больше личинка, достигшая компетенции, тем крупнее должна быть ювениль (анцеструла), а значит больше шансы на ее выживание. Что касается мшанок, то чем крупнее анцеструла, тем крупнее будут почкующиеся от нее зооиды, и значит, и колония. Таким образом, появление более крупных личинок могло увеличить и взрослые организмы, и, в свою очередь, сделать их более конкурентоспособными. МакКинни (McKinney, 1993) показал, что современные Cheilostomata, в силу размерных и морфологических отличий, являются более эффективными потребителями энергии, нежели мшанки отряда Cyclostomata. В результате более крупные и быстрорастущие хейлостомные мшанки доминируют над циклостомными, что проявляется и в частоте обрастания одних колоний другими, и в количестве колоний в одних и тех же биотопах, и в количестве современных таксонов, входящих в оба отряда. Таким образом, Cheilostomata более конкурентоспособны благодаря более крупным размерам. В своей статье МакКинни также показал, что личинки хейлостомат достоверно крупнее личинок циклостомат.

Проведенный нами сравнительный анализ анцеструл ископаемых и современных хейлостомат показал, что какая-либо заметная разница в размерах анцеструл у первых Malacostega и первых вынашивающих форм (Wilbertopora) отсутствует (Pohowski, 1973; Taylor, 1986а, 1986b, 1988b; Cheetham et al., 2006). Таким образом, переход к новому паттерну оогенеза и увеличение размеров ооцитов привели к тому, что размеры анцеструл первых вынашивающих мшанок были такими же или лишь немного больше, чем у Malacostega. Дальнейшая эволюция шла в направлении увеличения размеров ооцитов, что не могло не отразиться на размерах личинок и анцеструл. Большинство анцеструл современных вынашивающих хейлостомат имеют более крупные размеры, нежели анцеструлы Wilbertopora (Pachut, Fisherkeller, перс, сообщ. 2005), что косвенно подтверждает наше предположение.

Заключение. Важнейшей составляющей эволюционного успеха отряда Cheilostomata явилось приобретение новых репродуктивных стратегий и, как следствие, лецитотрофной личинки. Основой перехода от планктотрофии к лецитотрофии (от 1-й ко 2-й репродуктивной стратегии) явилось изменение характера оогенеза, выразившееся в

увеличении размеров ооцитов за счт аккумуляции большего количества запасных веществ. Другими следствиями этого перехода стали также (1) постепенное уменьшение числа яиц, формируемых зооидом, (2) переход к последовательному созреванию женских половых клеток в оварии, (3) изменение структуры яичника, и (4) сокращение продолжительности развития личинки.

В пределах отряда лецитотрофия и забота о потомстве возникали неоднократно в следующих семействах Aeteidae, Scrupariidae, Cal-loporidae, Tendridae, Belluloporidae, Thalamoporellidae и Alysidiidae, a также y 'Carbasec? indivisa. Вынашивание появлялось каждый раз, когда возникала лецитотрофия, компенсируя сокращение числа потомков. Впоследствии в некоторых группах независимо возникло плацентарное питание, в свою очередь, повлекшее за собой изменение оогенеза: на основе 2-й репродуктивной стратегии возникла 4-я, а на основе 4-й - 3-я репродуктивная стратегия. Переходы к лецитотро-фии, а также приобретение плаценты были обусловлены внешним фактором - предположительно, повышением количества пищи (фитопланктона).

В пределах отряда осуществился переход от внутрицеломиче-ского к раннему интраовариальному осеменению. Впоследствии ин-траовариальное осеменение стало триггером начала вителлогенеза. Приобретение клеток-нянек могло быть следствием перехода к раннему осеменению, вызвавшему нарушение цитокинеза оогония.

Выводковые камеры у Cheilostomata возникали неоднократно на основе модификации шипов, кенозооидов или из мембраны опло-' дотворения. На этом основании группа Neocheilostomata признана полифилетической. Ооэции хейлостомных мшанок, кроме Scrupariidae и Alysidiidae, являются выростами стенки тела, а не гетерозооидами. Эволюция овицелл со слитными ооэциями шла за счт сокращения числа шипов и их уплощения, приобретения проксимально вогнутого расположения оснований шипов, утраты членистости и слияния шипов. Дальнейшая модификация овицелл была тесным образом связана с эволюцией сложных фронтальных щитов. Последовательность эволюции вариантов строения ооэция была следующей. Базовым вариантом является вариант "Calloporaна основе которого возникли варианты "Micropora" и "LepraliellaНа основе варианта "Micropora" возникли эндотойхальные овицеллы (вариант "Cellaria"). Вариант "Escharella" возник за счт изменения варианта "Lepraliella", а "Micro-porella" - на основе варианта "Fenestrulina malusif\ Реконструкция

этапов эволюции вариантов строения овицелл подтвердила полифиле-тическую природу инфраотряда ЬергаИошогрЬа.

Основными тенденциями в эволюции вынашивающих структур С11еИо81ота1а были (1) интеграция зооидов, образующих овицеллу, (2) редукция обызвествления эктооэция, (3) редукция дистального ови-целлонесущего зооида, (4) погружение выводковой полости, редукция ооэция и, как следствие, возникновение внутренних выводковых сумок, (5) изменение способа закрывания отверстия овицеллы, (6) возникновение перистомиальных овицелл, (7) смещение основания ооэция в проксимальном направлении и уменьшение его (основания) размеров.

Эволюция СЬеПоз1:ота1а сопровождалась прогрессивным повышением интеграции колоний, что следует рассматривать, как один из важнейших факторов их успеха в донных биоценозах. Проявлениями интеграции являются закономерные изменения полового состава колоний мшанок, а также синхронное созревание и вымет гамет, наличие полового полиморфизма и вынашивающих морфо-функциональных модулей (в том числе, овицелл). Приобретение половых полиморф и различных вариантов половой структуры колонии осуществлялось неоднократно в различных семействах хейлостомат.

ВЫВОДЫ.

(1) В пределах отряда СЬеПоБЮгг^а лецитотрофия и забота о потомстве в форме вынашивания возникали неоднократно.

(2) Переходы к лецитотрофии могли быть связаны с изменением характера оогенеза, обусловленным внешним фактором - предположительно, повышением количества пищи (фитопланктона).

(3) Вынашивание возникало каждый раз, когда возникала лецитотрофия.

(4) Выводковые камеры в разных семействах СЬеИоз1ота1а возникали на основе модификации шипов, кост, кенозооидов или из мембраны оплодотворения.

(5) В пределах отряда осуществился переход от внутрицеломи-ческого к раннему шгграовариальному осеменению.

(6) Плацентарное вынашивание в пределах отряда СИеПозкиг^а возникало неоднократно.

(7) Эволюция СИеПозШп^а сопровождалась прогрессивным повышением интеграции колоний, выразившейся, среди прочего, в приобретении закономерных изменений полового состава колоний,

синхронном созревании и вымете гамет, половом полиморфизме и возникновении вынашивающих морфо-функциональных модулей (в том числе, овицелл).

Результаты диссертации изложены в следующих работах:

1. Островский А.Н. Мшанки (Cyclostomata) залива Рыбий Хвост // Информационный бюллетень Советской антарктической экспедиции, 1991. Т. 116. С. 55 - 62.

2. Лобастова Е.В., Островский А.Н. Некоторые новые данные об анатомии и овицеллогенезе двух беломорских мшанок - Scropocellaria scabra и Callopora aurita (Bryozoa, Cheilostomata) // Сб. "Ископаемые и современные мшанки земного шара" (автореф. докл. Всеросс. межд. конф. бриозоол. асс.), Пермский государственный университет. 1994. С. 44 - 45.

3. Островский А.Н. Становление вертикальной конструкции колоний в некоторых группах круглоотверстных мшанок (Bryozoa, Tubuliporida): на примере антарктической фауны. Санкт-Петербург // Автореферат дисс. на соиск. уч. степени к.б.н. 1995. С. 16.

4. Ostrovsky A.N., Taylor P.D. Systematics of some Antarctic Idmidronea and Exidmonea (Bryozoa: Cyclostomata) // Journal of Natural History, 1996. Vol. 30. P. 1549 - 1575.

5. Ostrovsky A.N. Rejuvenation in colonies of some Antarctic tubuliporids (Bryozoa: Stenolaemata) // Ophelia, 1997a. Vol. 46. № 3. P. 175- 185.

6. Островский А.Н. Изменчивость формы и положения ооэциостома у антарктических идмидрониформных мшанок : предварительное сообщение. (Bryozoa, Tubuliporida) // Сб. "Мшанки земного шара" (автореф. докл. Всеросс. межд. конф. бриозоол. асс.), Санкт-Петербургский государственный университет. 1997b. С. 20, 56.

7. Ostrovsky A.N. Variability of ooeciostome shape and position in Antarctic idmidroniform bryozoans (Bryozoa: Tubuliporida) // Zoologischer Anzeiger, 1998a. Vol. 237. № 2 - 3. P. 97 - 106.

8. Ostrovsky A.N. Comparative studies of ovicell anatomy and reproductive patterns in Cribrilina annulata and Celleporella hyalina (Bryozoa: Cheilostomatida) // Acta Zoologica, 1998b. Vol. 79. № 4. P. 287-318.

9. Ostrovsky A.N. The genus Anguisia as a model of a possible origin of erect growth in some Cyclostomatida (Bryozoa) // Zoological Journal of the Linnean Society, 1998c. Vol. 124. № 4. P. 355 - 367.

10. Shunatova N.N., Ostrovsky A.N. Individual autozooidal behaviour and feeding in marine bryozoans // Sarsia, 2001. Vol. 86. P. 113 -142.

11. Островский A.H. Динамика половой структуры в колониях мшанок: аргумент в пользу перекрестного оплодотворения // Сб. Экология и жизнь (наука, образование, культура). Новгородский государственный университет. 2002а. Vol. 6. № 2. Р. 29.

12. Островский А.Н. Возникновение вынашивания у хейлостомных мшанок (Bryozoa: Cheilostomatida) и его эволюционные последствия // Сб. Экология и жизнь (наука, образование, культура). Новгородский государственный университет. 2002b. Vol. 6. № 2. P. 29.

13. Ostrovsky A.N. Brood chambers in cribrimorphs evolved by fusion of costae: further arguments // In "Bryozoan Studies 2001", A.A. Balkema Publishers, Lisse. 2002. P. 247 - 255.

14. Ostrovsky A.N., Shunatova N.N. Colonial behaviour and group zooidal reactions in Bryozoa: history of the research // In Annals of Bryozoology: aspects of the history of research on biyozoans. International Bryozoology Association, Dublin. 2002. P. 185 - 200.

15. Ostrovsky, A. N., Shunatova, N. N. & I. I. Antipenko. Historical review on individual autozooidal behaviour and feeding mechanisms in Bryozoa // In Annals of Bryozoology: aspects of the history of research on bryozoans. International Bryozoology Association, Dublin. 2002. P. 201 -228.

16. Shunatova N.N., Ostrovsky A.N. Group behaviour and chimneys in marine bryozoans // Marine Biology, 2002. Vol. 140. № 3. P. 503 -518.

17. Ostrovsky A.N., Schäfer P. Ovicell structure in Callopora dumerili and C. lineata (Bryozoa, Cheilostomatida) // Acta Zoologica, 2003. Vol. 84. № 1.P.15 -24.

18. Ostrovsky A.N., Schäfer P., Gordon D.P. Ultrastructure and development of the ooecial walls in some calloporid bryozoans // Zoologischer Anzeiger, 2003. Vol. 242. № 3. P. 223 - 240.

19. Островский A.H. Выводковые камеры (овицеллы) хейлостомных мшанок: строение, история исследований и

современная проблематика // Биология моря, 2004. Т. 30. № 3. Р. 169- 182.

20. Ostrovsky A.N. Bryozoa (Cyclostomata) // A guide to Antarctic nearshore marine life. British Antarctic Survey, London. 2004. P. 21 -22.

21. Ostrovsky A.N., Taylor P.D. Systematics of Upper Cretaceous calloporid bryozoans with primitive spinose ovicells // Palaeontology, 2004a. Vol. 47. № 3. P. 775 - 793.

22. Ostrovsky A.N., Taylor P.D. Brood chambers constructed from spines and costae in fossil and Recent cheilostome bryozoans // Boletín de la Sociedad de Biologiá de Concepción, 2004b. Vol. 74. P. 99.

23. Ostrovsky A.N., Taylor P.D. Early stages of the ovicell development in the calloporids Wilbertopora (Bryozoa: Cheilostomata) from the Upper Cretaceous of the USA: preliminary report // Boletin de la Sociedad de Biologiá de Concepción, 2004c. Vol. 74. P. 100.

24. Taylor P.D., Cheetham A.H., Ostrovsky A.N., Sanner, J. Evolution of polymorphism in colonial animals: differentiation of the earliest avicularian polymorphs in the cheilostome bryozoan Wilbertopora И Palaeontological Association Newsletter, 2004. Vol. 57. P. 133.

25. Ostrovsky A.N., Taylor P.D. Early stages of the ovicell development in the calloporid Wilbertopora (Bryozoa: Cheilostomata) from the Upper Cretaceous of the USA // In ^ "Bryozoan Studies 2004", A.A. Balkema Publishers, Lisse. 2005a. P.' 223-230.

26. Ostrovsky A.N., Taylor P.D. Brood chambers constructed from spines in fossil and Recent cheilostome bryozoans // Zoological Journal of the Linnean Society, 2005b. Vol. 144. P. 317 - 361.

27. Cheetham A.H., Sanner J., Taylor P.D., Ostrovsky A.N. Morphological differentiation of avicularia and the proliferation of species in mid-Cretaceous Wilbertopora Cheetham, 1954 (Bryozoa: Cheilostomata I I Journal of Paleontology, 2006. Vol. 80. № 1. P. 4971. ,

28. Батыгина Т.Б., Брагина E.A., Ересковский A.B., Островский, A.H. Живорождение у растений и животных: беспозвоночных и низших хордовых. Издательство Санкт-Петербургского государственного университета. 2006. 133 с.

Лаборатория оперативной печати ф-та журналистики СПбГУ Объем 3 п. л. Тираж 100 экз. Заказ №114.

Содержание диссертации, доктора биологических наук, Островский, Андрей Николаевич

Введение. 3

Глава I. Обзор литературы. 18

Глава II. Материалы и методы. 46

Глава III. Результаты. 58

Ш.1. Репродуктивные стратегии Cheilostomata. 58

III. 1,1, Половая структура колоний Cheilostomata. 58

III. 1.2, Локализация гонад. 60

Ш. 1.3. Первая репродуктивная стратегия Cheilostomata. 64

III. 1.4. Вторая репродуктивная стратегия Cheilostomata. 70

III.1.5. Третья репродуктивная стратегия Cheilostomata. 101

III. 1.6. Четвертая репродуктивная стратегия Cheilostomata. 120

111.1.7. Половой зооидалышй диморфизм, 128

Ш.2. Осеменение. 130

Ш.З. Выводковые камеры Cheilostomata. 135

Ш.3.1, Классификация и терминология. 135

III,3,2. Строение выводковых камер Cheilostomata. 144 -

Глава IV. Обсуждение результатов. 366

IV. 1. Выводковые камеры Cheilostomata: структура, развитие, эволюция. 366

1V.2. Сравнительный анализ репродуктивных стратегий Cheilostomata. 461

IV.3, Эволюция репродуктивных стратегий Cheilostomata. 518

IV.3.1, Изменение характера оогенеза н возникновение лецитотрофной личинки у Cheilostomata. 519

IV.3,2. Роль приобретения раннего осеменения и клеток-няиек в изменении характера оогеиеза. 537 - 540 IV.3.3. Возникновение нлаценты и эволюция III, IV и V репродуктивных стратегий. 540 - 545 IV.3.4. Причины, феноменология и следствия перехода к лецитотрофии у

Cheilostomata. 545 - 562 IV.3.5. Внешние факторы, стимулировавшие верхнемеловую диверсификацию

Cheilostomata, 563

IV.3.6. Возможные следствия перехода к новым стратегиям. 571

IV.3.7. Эволюция полового размножения у Bryozoa. 576

Выводы

Введение Диссертация по биологии, на тему "Эволюция полового размножения мшанок отряда Cheilostomata"

Одним из важнейших эволюционных приобретений в истории Eucaryota явился половой процесс. Реализуясь в форме полового размножения, он является обязательным этапом в жизненных циклах большинства Metazoa и 99% беспозвоночных животных, причем для подавляющего большинства это единственный способ воспроизведения (Варне и др., 1992). Половое размножение включает в себя гонадо- и гаметогенез, оплодотворение и эмбриогенез н, во многих случаях, вынашивание. При принципиальном сходстве этнх компонент у разных групп Metazoa, каждая из них демонстрирует большое количество вариантов, в виде которых она осуществляется. Данное многообразие свидетельствует о том, что половой процесс в целом, и половое размножение, в частности - субъекты эволюции. Разнообразны; (I) источники, способы, время закладки и окончательной локализации гонад, а также их сочетания (однопо-лоегь/гермафродитизм); (2) варианты развития и строения гамет; (3) локусы, время и способы оплодотворения; (4) выводковые структуры и способы вынашивания; (5) типы эмбриогенеза и личинок (Adiyodi, Adiyodi, 1983, 1989, 1990; McEdward, 1995; Дроздов, Иванков, 2000 и др.).

Перечисленные особенности полового размножения, существующие в различных комбинациях, характеризуют разные репродуктивные стратегии, под которыми традиционно понимается весь комплекс особенностей половой репродукции, характерный для данного вида или группы видов (Ивапова-Казас, 1995; Касьянов, 1989). Касьянов (1989) также выделяет личиночные (планктотрофную и лецитотофную) и эмбриональные (лецитотрофную и плацентарную) репродуктивные стратегии.

Организмы с разными репродуктивными стратегиями характеризуются различной производительностью гонад, включая количество и свойства гамет, количество ресурсов, доступных для каждого потомка, а также продолжительность оогенеза, эмбриогенеза и личиночного нериода. Таким образом, репродуктивная стратегия может рассматриваться, как одна из составляющих экологической стратегии вида, которая, кроме того, включает в себя особенности существования и расселения личиночных и взрослых стадий, освоения ими экониш, плотности и долговечности популяций и эффективность эксплуатации ресурсов (Пианка, 1981; Касьянов, 1989).

Однако каковы были предпосылки, причины и следствия возникновения различных репродуктивных стратегий? Каковы были тенденции в эволюции их основных составляющих: гаметогенеза, оплодотворения и заботы о потомстве? Могут ли данные о половом размножении быть использованы для восстановления эволюционной истории групп организмов?

Да, могут. Более того, изучение полового размножения и его эволюции является одним нз широко применяемых инструментов познания исторического прошлого организмов, поскольку затрагивает критический аспект их существования - воспроизведение себе подобных. Насколько успешно размножение, настолько успешен организм. Половое размножение эволюционировало вместе с организмами, оставаясь неизменным в главном, и активно меняясь в деталях. Поэтому характер размножения сочетает в себе как крайне консервативные, так и продвинутые признаки, будучи, кроме того, теснейшим образом связанным с экологическим стратегиями - в первую очередь, числом потомков, личиночными тинами и расселением, а значит - видообразованием. Таким образом, изменения в половом размножении непосредственно отражаются на эволюционной судьбе организмов. Коль скоро основная задача зоологии состоит в изучении разнообразия, истории развития и взаимоотношений между животными, то роль исследований эволюции полового размножения является чрезвычайно важной.

Количество подходов к изучению эволюции грунп организмов ограничено. Исследования, проводящиеся в рамках традиционной морфологической методологии, как правило, сводятся к сравнительному анализу морфологии половых систем, на основании которого реконструируется их эволюция и филогения групп-носителей. Большое количество исследований посвящено также сравнительной морфологии гамет н вынашивающих структур, феноменологии гаметогенеза и оплодотворения. Однако работы, с использованием комплексного подхода, объединяющего данные о различных аспектах размножения, остаются редкими, сводки же по размножению большинства групп беспозвоночных страдают от крайней неполноты и фрагментарности, а также отсутствия свежих данных. Более того, эволюция полового размножения реконструируется преимущественно на основе изучения современных форм.

Ярким примером тому являются мшанки (тип Bryozoa Ehrenberg, 5 831). Анализ литературы показал, что, иачиная с работ Эллиса (Ellis, 1755) и Палласа (Pallas, 1766), в более чем 230 опубликованных статьях и монографиях содержатся сведения о различных аспектах полового размпожения свыше 350 видов морских гимнолемных мшанок (класс Gymnolaemata). Однако, в той или иной степени, полная информация, но которой можно было бы составить мнение об их репродуктивных циклах, содержится лишь в двух десятках работ, посвященных приблизительно 30 видам. Из состава же самого многочисленного отряда мшанок - Cheilostomata, включающего свыше 1100 родов и 140 семейств, более или менее полно изучено размножение лишь 10 видов, представляющих 10 семейств. Именно па такой фактологической основе создана лучшая нз имеющихся в нашем распоряжении сводок по половому размножению Bryozoa (Reed,

1991). Но будет ли адекватной картина, если экстраполировать данные о десятке видов на весь крупный таксон? Очевидно, что нет. Как следствие, эволюция полового размножения мшанок в литературе почти не обсуждается, хотя ее роль могла быть решающей в ноявлении эндотрофной личинки и эволюционном триумфе Cheilostomata (Taylor, 1988). Кроме того, мы убеждены, что новые сведения об путях эволюции размножения данной группы животных могут быть полезны для понимания взаимоотношений между мшанками и другими Lophophorata и, в конечном итоге, нролить свет на их положение в системе Metazoa.

Что касается морских беспозвоночных, то здесь внимание многих исследователей было направлено на результат полового размножения, а именно проблематику, касающуюся личиночных типов. Причин тому несколько (Strathmann, 1978а, 1986). Во-первых, многие особенности строения планктотрофных личинок, будучи чрезвычайно консервативными, играют важную роль в эволюционно-морфологических и филогенетических построениях (Schneider, 1869; Hatschek, 1878; Остроумов, 1886; Garstang, 1951; Nielsen, 1971, 1977, 1995, 1998, 2001; Jagersten, 1972; Zimmer, 1973; Farmer, 1977; Иваяова-Казас, 19S6, 1995; Wray, 1995a; Hall, Wake, 1999; Hickman, 1999; Williamson, 2001; Малахов, 2004 и др.).

Во-вторых, ярко выраженные различия в характере расселения планктотрофных и лецитотрофных личинок лежат в основе зоогеографических нссследованнй и изучения генетического обмена между популяциями (Mileikovsky, 1971; Sheltema, 1971; Jablonski, 1986; Strathmann, 1986; Касьянов, 1989; Poulin, Feral, 1994,1996 и др.).

В-третьих, переход от плаиктотрофии к лецитотрофии, неоднократно осуществлявшийся в истории различных групп, позволяет моделировать эволюцию адаптивных стратегий, нроводить их сравнительный анализ и реконструировать эволюцию жизненных циклов (Vance, 1973; Smith, Fretweil, 1974; Strathmann, 1977, 1985, 1993; Christiansen, Fenchel, 1979; Касьянов, 1989; Hall, Wake, 1999; Pechenik, 1999; Hickman, 1999 и др.).

В-четвертых, наличие различных типов личинок в пределах одних и тех же таксонов дает возможность изучать молекулярные основы эволюции новых личиночных типов, а также эмбриологические и морфологические перестройки, сопровождающие этот процесс (Strathmann, 1978а; Sinervo, McEdward, 1988; Byrne, Barker, 1991; Wray, Raff, 1991; Wray, 1995b; Byrne, 1995; Byrne, Cerra, 1996; и др.).

В то же время анализ литературы показывает, что основное внимание исследователей обращено ие на причины, а на следствия перехода к новому личиночному типу, а именно - выгодность или невыгодность сохранения исходного типа личинки в изменившихся условиях среды (McEdward, 1995). Тот факт, что эволюция новых личиночных типов тесным образом связана с изменениями репродукции материнского организма, который также подвергается внешним воздействиям, часто игнорируется.

В качестве альтернативы предлагается использование комплексного подхода, при котором базовые составляющие полового размножения - гаметогеиеза, оплодотворения и вынашивания - исследовались в их совокупности и эволюционной динамике. Это позволило бы представить рассматриваемый феномен в виде целостной последовательности процессов (репродуктивной стратегии), реализующейся в том или ином личиночном типе. Особенно перспективными в этом отношении являются группы, которые включают в себя виды с разными репродуктивными стратегиями, и имеют репродуктивные признаки, сохраняющиеся в ископаемом состоянии. Это дает возможность реконструировать этапы эволюции полового размножения на основе сравнительного анализа этих стратегий н использовать полученные данные для воссоздания эволюционной истории и филогении этих групп.

Важно отметить, что анализ филогенетического родства групп, проведенный на основе комплексного сравнения различных структур, вовлеченных в размножение, чуток к наличию параллелизмов н проявлений конвергентной эволюции, поскольку гипотезы о родственности независимо тестируются по разным параметрам.

Данный подход кажется весьма многообещающим. Например, в последнее время были предприняты успешные попытки использования дапных о распространении планктотрофии, лецитотрофии и заботы о потомстве при реконструкции эволюции и филогепии иглокожих, в частности, морских ежей (Wray, 1996; Smith, 1997; Jeffery, 1997 и др.). Благодаря богатой палеонтологической летописи, такой анализ включал как современные, так и ископаемые формы, и оказалсл весьма продуктивным, поскольку подтвердил существовавшие филогенетические схемы, построенные на основании морфологических (скелетных) признаков.

Идеальной моделью для такого рода исследований являются мшанки отряда Cheilostomata (Bryozoa: Gymnolaemata), характеризующиеся несколькими репродуктивными стратегиями, разпыми личиночными типами, а также богатой палеонтологической летописью.

Большинство зоологов традиционно относит тип Bryozoa к надтипу щупальцевых (Tentaculata) (Hatschek, 1888; Иванова-Казас, 1977, 1995; Хадорн, Венер, 1989) или лофофоровых (Lophophorata) (Hyman, 1959; Emig, 1982; Willmer, 1990; Малахов, 2004), куда также включаются типы Phoronida и Brachiopoda. Положение этой группы в системе Metazoa до сих нор остается крайне спорным (Willmer, 1990; Nielsen, 2001; Ruppert et al., 2004; Valentine, 2004). На основании молекулярных данных (исследования ДНК, кодирующей i 8s рРНК, и НОХ-генов) Lophophorata включаются в состав группы Lo-photrochozoa, которая относится к Piotostomia (Halanych et al., 1995; Mackey et al., 1996; Passamaneck, Halanych, 2004). К первичноротым их относят н на основании морфологического анализа (Беклемишев, 1964; Remane et al., 1989; Хадорн, Венер, 1989; Малахов, 2004), Напротив, другая часть морфологов относит группу щунальцевых, целиком или частично, к Deuterostomia (Zimmer, 1973; Ruppert, Barnes, 1994; Nielsen, 2001), иногда в составе Lophodeuterostomia (Ruppert et al., 2004). Кстати, многие зоологи указывают на то, что щупальцевые сочетают в себе признаки первичноротых и вторичноротых (Zimmer, 1973; Иванов, 1976; Willmer, 1990; Ruppert, Barnes, 1994; d'Hondt, 1997 и др.). В результате, до самого последнего времени мшанок, в составе надтипа TentaciUata (Lophophorata), помещали где-то у основания эволюционной развилки между Рго-tostomia и Deuterostomia, сближая щупальцевых (вместе или порознь) то с первыми, то со вторыми, или рассматривая их в качестве промежуточной (Догель, 1981; Salvini-Plawen, 1982) илн отдельной (Иутап, 1959; Willmer, 1990) грунпы. Андерсон уточняет это весьма туманное положение в системе, говоря, что щупальцевые (судя по молекулярным данным) по происхождению нервичноротые, которые нриобрелн морфологические и эмбриологические признаки вторичноротых в результате конвергентной эволюции (Anderson, 2001),

Аналогичные проблемы существуют и при определении ближайших родственников Bryozoa, Как правило, мшанок сближают с форонидами, рассматривая их в качестве сестринских групп, возникших от протофоронид, илн лее выводя Bryozoa из Phoronida (Hyman, 1959; Farmer et al., 1973; Farmer, 1977; Ruppert et al., 2004). Эмиг (Emig, 1982) считает брахиопод и мшанок в качестве тупиковых боковых ветвей ствола, эволюция которого привела к появлению форонид, по его мнению - самых продвинутых из щупальцевых. В то же время Нильсен (Nielsen, 1995, 2001, 2002) объединяет мшанок и Kamptozoa в надтип Bryozoa, включая их в состав первичноротых, тогда как типы Phoronida и Brachiopoda относит ко вторичноротым. Брахиоподы рассматривались в качестве отдельной от мшанок и форонид группы Беклемишевым (1964) и Донтом (d'Hondt, 1986). В свою очередь, весьма неоднозначными являются интерпретации молекулярных данных. Исследования 18s рРНК указывают иа обособленность мшаиок от остальных щупальцевых (Halanych et al., 1995; Mackey et al., 1996; Cohen, 2000). Более того, молекулярные данные (Halanych et al., 1995; Mackey et al,, 1996) свидетельствуют о базальном положении мшанок по отношению к другим щупальцевым, что не соответствует палеонтологическим данным (но не противоречит гипотетической возможности) (Conway Morris et al., 1996; Halanych, 1996).

Консенсус отсутствует и в отношении последовательности возникновения и филогенетических связей в пределах типа Bryozoa (Cheetham, Cook, 1983). В соответствии с одной из гипотез стволовой группой является класс Phylactolaemata (ныне обитающий только в пресных водах), как сохранивший наибольшую морфологическую близость к фороиидам. От фнлактолемат производится класс Gymnolaemata, а от гимнолемат -класс Stenolaemata (Jebram, 1973а, 1986). Борг (Borg, 1926) предположил, что все три класса мшанок представляют независимые эволюционные линии, возникшие от общей предковой группы "Probryozoa" (см. также Hyman, 1959). Третий сценарий демонстрирует гипотетическую возможность того, что морские и пресноводные мшанки являются сестринскими группами, независимо возникшими от форонид или форонидообразного предка, а стеюлематы происходят от гимнолемат (Mundy et al., 1981; Cheetham, Cook, 1983; Todd, 2000; см, также Larwood, Taylor, 1979; Taylor, Ernst, 2004). Очевидно, что настоятельно необходимы дополнительные исследования, чтобы продвинуться в решении перечисленных выше вопросов.

Количество описанных современных мшанок, по последним подсчетам, оценивается приблизительно в 6000 видов, ископаемых - свыше. 24000 видов (Taylor, Ernst, 2004), Тем не менее, эти цифры рассматриваются лишь как одна треть от истинного многообразия группы (П. Тэйлор, персональное сообщение, 2005).

Bryozoa - преимущественно морские эпибиопты-актнвные фильтраторы, питающиеся фитопланктоном и освоившие большое количество самых разнообразных биотопов до глубин свыше 8000 м (Ryland, 1982; Boardman et al., 1983; McKinney, Jackson, 1989). Все они являются колониальными организмами с размерами зооидов менее 1 мм. Жизненный цикл Bryozoa включает формирование гамет в гермафродитиой колонии, внутреннее осеменение, развитие планктотрофной или лецитотрофной (в последнем случае, вынашиваемой) плавающей личинки, которая по достижении компетенции, оседает на субстрат и, пройдя через метаморфоз, трансформируется в зооид-основатель (анцеструлу). В результате не доведенного до конца почкования анцеструлы формируется колония, которая по созревании приступает к гаметогенезу.

Мшанки известны в морских отложениях, начиная с нижнего ордовика (Taylor, Curry, 1985; Ни, Spjeldnaes, 1991). Тем не менее, Тодд (Todd, 2000) представил данные, свидетельствующие о том, что все известные надсемейства отряда Ctenostomata, считающегося самой древней группой мшанок, уже существовали в раннем ордовике. Другими словами, возникновение типа Bryozoa пришлось на кембрийский период или даже ранее: Хаймен (Hyman, 1959) предположила, что мшанки возникли в докембрии.

Отряд Ctenostomata (класс Gymnolaemata) - дошедшая до наших дней древнейшая группа, лишенная минерализованного скелета, и рассматриваемая в качестве пред-ковой для всех остальных групп морских мшанок (Bassler, 1953; Jebram, 1973; Banta, 1975; Larwood, Taylor, 1979). В ордовике от ктеностомат возникли стенолематы (класс Stenolaemata) с обызвествленными зооидами. Бурная эволюция последних выразилась в появлении пяти отрядов - Trepostomata, Cystoporata, Cryptostomata, Fenestrata и Cyclo-stomata - достигших высокого таксономического разнообразия, и игравших важную роль в дониых сообществах палеозойских морей (Taylor, Ernst, 2004). Одной из составляющих эволюционного успеха стеиолемных мшанок, по-видимому, явилось приобретение ими заботы о потомстве. Предположение о существовании вынашивания у Trepostomata высказано Дунаевой (Dunaeva, 1968), у Cystoporata - Баттлер (Buttler, 1990). Выводковые камеры, обнаруженные у представителей отряда Fenestrata, рассматриваются в качестве важного систематического признака (Stratton, 1975, 1981; Southwood, 1985; Bancroft, 1986; Морозова, 2001).

Палеозойские отряды Stenolaemata - Trepostomata, Cystoporata, Cryptostomata и Cyclostomata - с потерями пережив глобальное пермско-триасовое вымирание, перешли в мезозой, однако, за исключением Cyclostomata, вымерли уже в конце триаса. С этого времени начинает увеличиваться разнообразие остававшихся до сих пор в тени циклостомных мшанок, которые пережили расцвет во второй половине мелового периода. Во время позднемелового вымпрания число циклостомат резко уменьшилось, тем не менее, мшанки, относящиеся к этому отряду, представлены и в современных дойных биоценозах (Taylor, Larwood, 1988, 1990; Boardman et al., 1983, McKinney, Jackson, 1989). Как и в случае с палеозойскими стенолематами, вынашивание рассматривается в качестве важнейшей составляющей прогресса и выживания Cyclostomata, выводковые камеры (гонозооиды) у которых известны, начиная с позднего триаса (Taylor, Michalik, 1991; Lidgard et al., 1993). Как у ископаемых, так и у современных мшанок элементы строения гонозооидов играют важную роль в систематике циклостомат (Borg, 1926; Brood, 1972; McKinney, 1987; Вискова, 1992; Островский, 1991, 1995, 1997; Os-trovsky, 1997,1998а, 1998с, 2004).

В поздней юре от ктеностомных мшанок возникли первые представители гим-нолемного отряда Cheilostomata ((Pohowsky 1973; Taylor, 1981, 1986а, 1990, 1994), который, начиная с пачала позднего мела перешел в фазу бурной диверсификации, быстро стал доминирующей группой мшанок, и остается таковой др пастоящего времепи см. ниже). Следует отметить, что Йебрам (Jebram, 1992) считал хейлостомат полифи-летической группой, тогда как Тодд (Todd, 2000) обосновал ее монофилию.

Отряд Cheilostomata - одна из самых разнообразных и самых многочисленных групп морских колониальных эпибионтов. Они составляют около 95% от всего разнообразия современных Bryozoa, будучи представленными 140 семействами и более 1000 родами (Gordon, 2002). Более того, в бореальиых и полярных водах Cheilostomata являются одними из самых массовых морских обрастателей: например, в Антарктиде, они могут покрывать до 90% всех скальных поверхностей, достигая обилия в 5000 колопий на квадратный метр, и по биомассе уступая лишь губкам и асцидиям (Ryland, 1982; Hay ward, 1995; Barnes, Brockington, 2003). Освоив все возможное разнообразие твердых и мягких, подвижных и неподвижных субстратов, хейлостомиые мшанки играют чрезвычайно важную роль в биоцепозах, формируя обширный убежищный комплекс, а также являясь субстратом для оседания и питания мпогих других организмов (Ryland, 1970; 1976; Hayward, Ryland, 1998, 1999; McKinney, Jackson, 1989).

Эволюционный успех отряда Cheilostomata объясняется высочайшей морфологической и физиологической пластичностью и широчайшим спектром адаптивных возможностей, реализовавшихся в крайне разнообразных формах роста колоний, высоком многообразии морфологии и функционирования зооидов, хорошо развитом полиморфизме, на основе которого, например, в группе лунулитиформных мшанок появились свободноживущие подвижные колонии, а также существовании пескольких репродук-тивпых стратегий (Нугаап, 1959; Boardman et al., 1983; McKinney, Jackson, 1989; Reed, 1991; Вискова, 1992; Taylor, 1999),

Следствием того, что мшанки, как и многие другие эпибиоиты, характеризуются ярко выраженной способностью к регенерации (Levinsen, 1907; Winston, 1983; Os-trovsky, 1997), является тот факт, что для них характерен как половой, так и бесполый способы размножения. Причем в некоторых случаях, бесполое размножение путем фрагментации доминирует над половым размножением, что часто зависит от формы роста колонии: например, численпость популяций некоторых мшанок с древовидными колониями наполовину или преимущественно увеличивается за счет фрагментации (Winston, 1983; Thomsen, HSkansson, 1995; Cheetham et al., 2001). Среди свободножи-вущих видов встречаются как те, что размножаются, в основном, за счет фрагментации, так и те, что используют, главным образом, половое размножение. Среди инкрустирующих форм известны примеры, когда используемые ими способы размножения меняются в зависимости от изменения внешних условий. Причем, в популяциях, размпо жающихся преимущественно бесполым способом, количество фертильиых зооидов в ко te rm ov ann spl

Рис. 1. Схема строения зооида Neocheilostomata. Сокращения: а, анус; ann, аннулюс норовой камеры; bw, базальная стенка; eg, ганглий; ср, коммуникационная пора; div, мускул-депрессор ооэциального пузырька; dz, дистальный зооид; е, эмбрион; есо, эктоо-эций; епо, эитооэций; f, фуиикулярный тяж; fin, фронтальная мембрана; f\v, фронтальная стенка; gyc, гимноциста; iv, внутренний пузырек; msc, мезоцель; mtc, метацель; ос, овицелла; осо, мышца оиеркулюма; ое, ооэций; ор, оперкулюм; ov, аварий; ph, глотка; рш, париетальные мышцы; re, ректум; riv, мускул-ретрактор ооэциального пузырька; гт, мускул-ретрактор полипида; snp, целомопора; spl, поровая пластинка в боковой стенке; st, желудок; t, щупальца; te, семенник; tw, поперечная стенка (из Ryland. 1970: сообщение цежшической полости ооэция с висцеральным целомом маиёринского зоо-ида отсутствует). лониях значительно ниже, нежели в популяциях, в которых доминирует половое размножение (Thomsen, Hakansson, 1995). Так или иначе, но половое размножение является обязательной составляющей жизненного цикла мшанок, а для большинства из них -единственно возможным способом воспроизведения.

Питающийся зооид (аугозооид) Cheilostomata (Рис. 1) представляет собой органический модуль, состоящий из цистида (вместилища внутренних органов) и полипида (втяжной щупальцевой кроны с петлевидным кишечником и обслуживающей их мускулатуры). Цистид имеет форму мешочка или коробочки, чьи стенки образованы из обьовествленной кутикулы, подстилаемой эпидермальным и перитонеальным клеточ

Рис. 2. Продольный срез через материнский и дистальный аутозооиды Porella minuta с расправленным лофофором и эмбрионом в овицелле. Сокращения: as. аскус; av, авику-лярий; dz, дистальный зооид; е, эмбрион; fr, фронтальный щит; g, кишечник; mz, материнский зооид; ое, ооэциум; ор. оперкулгом; OV, оварий; t, щупальца; tw. поперечная стенка. Размерная шкала: 50 цт. ными слоями. У части хейлостомат фронтальная стенка необьпвествлена. Сокращение париетальных мышц приводит к ее прогибанию и увеличению давления полостной жидкости, что, в свою очередь, ведет к высовыванию венчика щупалец с ротовым отверстием в центре. Во многих случаях фронтальная стенка обызвествляется, а в качестве гидростатического аппарата выступает специальный компенсаторный мешок (аскус). Втягивание полипида осуществляется благодаря двум мускулам-ретракторам, а закрывается отверстие зооида при помощи хитинизированной складки (оперкулюма). ЕдинственныЙ ганглий расположен рядом с глоткой. Вторичная полость тела представлена двумя отделами: туловищным и лофофоральным (кольцевым окологлоточным каналом и целомами щупалец). Перитонеум стенки тела связан с кишечником посредством фу-никулярных тяжей, рассматриваемых в качестве гомологов кровеносных сосудов (Carle, Ruppert, 1983). Соседние зооиды сообщаются посредством пор, закрытых специализированными поровыми клеточными комплексами. С ними ассоциированы фуни-кулярные тяжн. Полипиды регулярно проходят через циклы дегенерации/регенерации.

Колонии являются гермафродитными образованиями, состоящими из стерильных и гонохорических и/или гермафродитных зооидов. Гонады локализуются на внутренней поверхности стенок цнстида, будучи связанными с фуникулярными тяжами, или на самих тяжах. Осеменение внутреннее. Спермин выводятся во внешнюю среду через терминальные поры щуналец, осемененные ооциты - через интертентакуляриый орган или супраневральную целомопору. У большинства вынашивающих форм эмбрионы развиваются в специализированных выводковых камерах - овицеллах (Reed, 1991; Mukai et al., 1997).

В литературе у мшаиок отряда Cheilostomata описаны три физиологических репродуктивных категории (Dyrynda, Ryland, 1982) или способа (паттерна) репродукции (Woollacott, Zimmer, 1975; Reed, 1991), различающиеся по количеству и качеству формируемых ооцитов, отсутствию или наличию вынашивания, присутствию экстраэмбрионального питания и типа личинки (см. ниже). После более или менее продолжительного периода плавания, достигшая компетенции личинка - планктотрофная или лецитотрофная - подыскивает место для оседания, фиксируется иа субстрате и претерпевает катастрофический некротический метаморфоз, В результате формируется зооид-основатель (анцеструла) (Рис. 26С) или группа зооидов (анцестральный комплекс), от которых начинается почкование дочерних поколений зооидов.

Хейлостомиых мшанок подразделяют иа две группы. Появившийся первым на-рафи лети чес кий подотряд Malacostega Levinsen, 1902 представлен невынашивающими формами с примитивной зооидальной морфологией и планктотрофной личинкой. Считающаяся монофилетической группа "Neocheilostomata" (бывший подотряд Neo-cheilostomatina d'Hondt, 1985) не имеет формального статуса, и является широко используемым термином для обозначения подавляющего большинства вынашивающих хейлостомат (кроме подотрядов Inovicellata и Scrupariina), Для них характерно наличие лецитотрофиых личинок, которые вынашиваются в выводковых камерах (овицеллах) (Рис. 1, 2). Malacostega рассматриваются в качестве предков Neocheilostomata (Taylor, 1988). и

Первые находки ископаемых хейлостомных мшанок известны из верхней юры (Taylor, 1994). В нижнемеловом периоде данная группа характеризовалась низким таксономическим разнообразием, будучи представленной всего двумя семействами из состава подотряда Malacostega - Electridae и Wawaliidae (Taylor, 2000). Однако, начиная со среднего мела, Cheilostomata перешли в фазу быстрой диверсификации (Taylor, 1988), которая, перемежаясь с вымираниями и с постепенным снижением темпов, продолжалась около 90 миллионов лет (Voigt, 1985; Taylor, Larwood, 1988; Lidgard et al., 1993; Macleod et al. 1997; McKinney et al., 1998; Sepkoski et al., 2000; Taylor, 2000).

Первые свидетельства вынашивания личинок у Cheilostomata - выводковые камеры, известны из верхнего альба (Cheetham, 1954, 1975; Cheetham et al. 2006). Другими словами, овицеллы у хейлостомат появились лишь немного раньше того момента, как началась упомянутая фаза диверсификации. Основываясь на этом факте, Тэйлор (Taylor, 1988) предположил, что появление выводковых камер указывает на приобретение в данной группе лецитотрофиых личинок, Последнее событие, на его взгляд, могло увеличить темпы видообразования и инициировать мощную радиацию в пределах отряда. В соответствии с рассматриваемой гипотезой, переход к лецитотрофии резко уменьшил продолжительность расселительнон фазы, и, таким образом, привел к изоляции удаленных популяций друг от друга. Именно нарушение генетического обмена между популяциями расматрнвается как непосредственная причина видообразования (аллопатрическая и парапатрическая модели) (Jablonski, Lutz, 1983; Jablonski, 1983; Poulin, Feral, 1994; обсуждается в Havenhand, 1995), Современные данные соответствуют этой модели: виды с эндотрофной личинкой характеризуются значительно большей генетической гетерогенностью, нежели виды с плагистотрофной личинкой - цифонау-том (Goldson et al., 2001).

Но, как подчеркивалось выше, появление нового личиночного типа должно быть тесным образом связано с изменениями репродукции материнского организма, а именно - изменением оогенеза, что предполагает возникновение новой репродуктивной стратегии. Кроме того, для всех без исключения вынашивающих Bryozoa характерна лецитотрофная личинка. Не означает ли это, что переход к новому личиночному типу у хейлостомат был каким-то образом связан с приобретением вынашивания?

Исходя из этого, мы формулируем цель исследования: на основе сравнительного анализа репродуктивных стратегий реконструировать основные этапы и выявить тенденции в эволюции нолового размножения отряда Cheilostomata, н использовать полученные данные для воссоздания эволюционной истории и филогении этой группы морских мшанок.

Основными задачами являются изучение оогенеза, осеменения н вынашивания, и обеспечивающих их органов и структур у представителей различных групп Cheilostomata.

Факты, полученные в ходе исследования, свидетельствуют о том, что в основе эволюционного успеха Cheilostomata могут лежать изменения полового размножения -возникновение новых репродуктивных стратегий и приобретение заботы о потомстве -происходившие на фоне крайне благоприятных сочетаний внешних абиотических и биотических факторов. Поэтому в качестве защищаемых выдвигаются следующие положения:

- в пределах отряда Cheilostomata лецитотрофия и забота о потомстве в форме вынашивания возникали неоднократно и независимо в разных группах;

- переходы к лецитотрофии были связаны с изменением характера оогенеза, обусловленным внешним фактором;

- вынашивание возникало каждый раз, когда возникала лецитотрофия;

- выводковые камеры в разных группах возникали на основе модификации шипов, кост, кенозооидов или из мембраны оплодотворения;

- в пределах отряда осуществился переход от внутрицеломического к раннему интраовариальному осеменению;

- плацентарное вынашивание в пределах отряда Cheilostomata возникало неоднократно.

Гинотеза Тэйлора (Taylor, 1988) в настоящее время является единственным адекватно обоснованным предположением, непротиворечиво объясняющим обсуждаемый феномен. Соглашаясь с мнением ее автора, Гордон и Фогт (Gordon, Voigt, 1996), тем не менее, задают вопрос: могла ли, однажды возникнув, лецитотрофия поддерживать высокие темпы видообразования в течение столь длительного периода? Данные авторы выдвинули собственную гипотезу, в соответствии с которой, прогрессивная эволюция хейлостомиых мшанок обуславливалась появлением новых типов (защитных) фронтальных щитов. Таким образом, приобретение вынашивания и лецитотрофиых личинок рассматривается как триггер радиации, в дальнейшем поддерживаемой за счет эволюции скелетных структур. Яблонски с соавторами (Jablonski et al., 1997) также считает, что гипотезе Тэйлора противоречит тот факт, что циклостомиые мшанки (как правило, сосуществующие с Cheilostomata), приобретя гонозооиды в верхнем триасе (Taylor, Michalik, 1991), в дальнейшем претерпели лишь довольно умеренную диверсификацию (см. также Taylor, Larwood, 1990; Lidgard et al., 1993). Упомянутые авторы подчеркивают, что имеющихся в нашем распоряжении данных недостаточно, чтобы делать какиелибо окончательные выводы. Тем не менее, приобретение эндотрофной личинки и заботы о потомстве, несомненно сыграло важнейшую роль в эволюции отряда Cheilostomata.

Забота о потомстве является широко распространенным феноменом. В частности, у беспозвоночных известны различные варианты, как наружного (Anthozoa, Hydro-zoa, Polychaeta, Gastropoda, Crustacea, Echinodermata, Phoronida, Pterobranchia, Pogono-phora), так и внутреннего вынашивания (представители большинства известных типов) (Adiyodi, Adiyodi, 1989, 1990; Levin, Bridges, 1995; Ересковский, Островский, 2006). Мшанки не являются исключением. Более того, нодавляющее большинство представителей этого типа вынашивают потомство, причем в пределах типа описано как наружное, так и различные формы внутреннего вынашивания. Но почему и как возник феномен вынашивания, и каковы его эволюционные последствия? В ходе данного исследования мы постарались найти ответ на этот и другие вопросы.

Считаю своим приятным долгом выразить самую глубокую признательность моему учителю, заведующему кафедрой зоологии беспозвоночных биолого-почвенного факультета СПбГУ, доценту А.А. Добровольскому, всячески поощрявшему исследования мшанок на нашей кафедре. Мои зоологические и педагогические интересы во многом сформировались под влиянием его блестящих лекций, проведенных вместе полевых студенческих практик и бесед с ним. Я также хочу выразить свою благодарность научному сотруднику Зоологического института РАН к.б.н. А.Ф. Пушкину, благодаря которому я начал заниматься мшанками, участвовал в антарктической экспедиции и приобрел знания и навыки в различных областях биологии и экспедиционной жизни. В течение всей моей работы я постоянно чувствовал большую поддержку и интерес к моим исследованиям со стороны профессора Палеонтологического института РАН, д.б.н, JI.A, Висковой, у которой я учился и продолжаю учиться. Многое во мие было заложено моим первым научным руководителем, профессором Волгоградского государственного педагогического института, д.б.н. Г.С. Марковым. Еще одним своим учителем я считаю замечательного американского зоолога К. Рида, чьи статьи и книги стали для меня настольными.

Особую признательность я хотел бы выразить всем коллегам, которые помогли мне получить необходимый для работы материал: к.б.н. Н.Н. Шунатовой, к.б.н, А.В. Грищанкову и д.б.н. С.И. Фокину (СПбГУ), к.б.н. И.С. Смирнову и д.б.н. Б.И. Сиренко (ЗИН РАН), д-рам Ф. Боку (Деэкии Университет, Мельбурн), Ж.-Ж. Эрмелену (Морская станция Центра океанологии, Марсель), профессору Р. Хьюзу (Университет Уэльса, Бэнгор) и К. Уоссон (США).

Я также крайне признателен д-ру К. Билле Хансен (Зоологический музей Университета Коненгагена), и к.б.н. А.В. Грищенко (Университет Саппоро) за помощь в определении материала, Т. Шетту, В. Лунд Хансен, Г. Броваду (Зоологический музей Университета Копенгагена), У. Шульдт (Палеонтологический институт Университета г. Киль), д-ру Ш. Пффайферу (Биологический центр Университета г. Киль), а также Р, Гольду (Палеонтологический институт Университета Вены) за техническую помощь в подготовке материала к микроскопическим исследованиям и фотоработах. Огромную помощь в поисках литературы мне оказали д-р М. Петерсен, миссис X. Еснерсен (Зоологический музей Университета Копенгагена), и д-р М. Спенсер-Джонс (Музей естественной истории, Лондон). Я также очень благодарен доценту кафедры эмбриологии бнолого-почвенного факультета СПбГУ, д.б.н. А.В. Ересковскому за помощь и конструктивную критику.

Осуществление исследования было бы невозможно без помощи моих иностранных коллег, профессоров К. Нильсена (Зоологический музей Университета Копенгагена), П, Шэфер (Палеонтологический институт Университета г. Кнль), Н, Вавра (Палеонтологический институт Университета Вены), и д-ров П. Тэйлора (Музей естественной истории, Лондона) и Д. Гордона (Новозеландский институт изучения океана и атмосферы, Веллингтон), с которыми я осуществлял совместные исследовательские проекты и неоднократно обсуждал практические и теоретические аспекты моей работы. Финансовая поддержка была оказана Министерством образования Российской Федерации, мэрией г. Санкт-Петербурга, администрацией Европейского сообщества (SYS-Resource Grant), Департаментом коммерции США (SABIT-Program), а также фондами Отто Кии-ие (ФРГ), Александра фон Гумбольдта (ФРГ), Лизы Мейтнер (Австрия), и Датским Национальным Советом по науке.

Я очень благодарен заведующему кафедрой зоологии беспозвоночных биолого-почвениого факультета СПбГУ, нрофессору А.И. Грановичу за те благоприятные условия, которые он создал для меня в период нодготовки диссертации, полезные дискуссии и большую моральную ноддержку. В течение всей работы над диссертацией я постоянно чувствовал дружеское расположение всего коллектива кафедры зоологии беспозвоночных - всем им я крайне признателен. Я также искренне благодарю моих дипломницу Е. Лобастову и аспирантку О. Котенко за техническую помощь в подготовке рукописи, и к.т.н. А.В. Степанюку за географические справки.

И, конечно же, я выражаю самую нежную признательность моей жене Татьяне и моим детям, Ксении и Никите, за их любовь, номощь и нескончаемое терпение.

Заключение Диссертация по теме "Зоология", Островский, Андрей Николаевич

выводы.

1) В пределах отряда Cheilostomata лецитотрофия и забота о потомстве в форме вынашивания возникали неоднократно.

2) Переходы к лецитотрофии могли быть связаны с изменением характера оогенеза, обусловленным внешним фактором - предноложительно, повышением количества пищи (фитопланктона).

3) Вынашивание возникало каждый раз, когда возникала лецитотрофия.

4) Выводковые камеры в разных группах возникали на основе модификации шипов, кост, кенозооидов или из мембраны оплодотворения.

5) В пределах отряда осуществился переход от внутрнцеломического к раннему интраовариальному осеменению.

6) Плацентарное вынашивание в пределах отряда Cheilostomata возникало неоднократно.

7) Эволюция Cheilostomata сопровождалась прогрессивным повышением интеграции колоний, выразившейся, среди прочего, в приобретении закономерных изменений половой структуры колоний, синхронном созревании и вымете гамет, половом зооидальном полиморфизме и возникновении вынашивающих морфо-функциональных модулей (в том числе, овицелл).

Заключение.

Важнейшей составляющей эволюционного успеха Cheilostomata явилось приобретение новых репродуктивных стратегий и, как следствие, лецитотрофиой личинки. Основой перехода от планктотрофии к лецитотрофии (от первой ко второй репродуктивной стратегии) явилось изменение характера оогенеза, выразившееся в увеличении размеров ооцитов за счет аккумуляции в них большего количества запасных веществ. Другими следствиями этого нерехода стали также постепенное уменьшение числа яиц, формируемых зооидом, нереход к последовательному созреванию жеиских половых клеток в оварии, изменение структуры яичннка, и сокращение продолжительности развития личинки.

В пределах отряда лецитотрофия и забота о потомстве возникали неоднократно в следующих семействах: Aeteidae, Scrupariidae, Calloporidae, Tendridae, Thalamoporellidae и Alysidiidae, а также у 'Carbasea'' indivisa, и, нредположительно, у Belluloporidae. Вынашивание появлялось каждый раз, когда возникала лецитотрофия, компенсируя сокращение числа потомков. Впоследствии в некоторых группах независимо возникло плацентарное питапие, в свою очередь, повлекшее за собой изменение оогенеза: на основе второй репродуктивной стратегии возникла четвертая, а на основе четвертой - третья. Переходы к лецитотрофии, а также приобретение плаценты были обусловлены внешним фактором -предположительно, повышением количества пищи (фитопланктона),

В пределах отряда осуществился переход от внутрицеломического к раннему ин-траовариальному осеменению. Впоследствии интраовариальное осеменение стало триггером начала вителлогенеза. Приобретение клеток-нянек могло быть следствием перехода к раннему осеменению, вызвавшему нарушение цитокинеза вторичного оогония.

Выводковые камеры у Cheilostomata возникали неоднократно на основе модификации шипов, кеиозооидов илн из мембраны оплодотворения. На этом основании группа Neocheilostomata признана полифилетической. Ооэции хейлостомных мшаиок, в подавляющем большинстве случаев, являются выростами стенки тела, а не гетерозооидами. Эволюция овицелл со слитными ооэциями шла за счет сокращения числа шипов и их уплощения, приобретения проксимально вогнутого расположения оснований шипов, утраты 9 членистости и слияния шипов. Дальнейшая модификация овицелл была тесным образом связана с эволюцией сложных фронтальных щитов. Последовательность эволюции вариантов строения ооэция была следующей. Базовым вариантом является вариант "Callopora", на основе которого возникли варианты "Micropora" и "LepraliellaНа основе варианта "Micropora" возникли эндотойхальные овицеллы (вариант "Cellaria"). Вариант "Escharella" возник за счет изменения варианта "Lepraliella", а "Microporella" - на основе варианта "Fenestrulina malusif. Реконструкция этапов эволюции овицелл подтвердила по-лнфилетнческую природу инфраотряда Lepraliomorpha.

Основными тенденциями в эволюции вынашивающих структур Cheilostomata были (1) интеграция зооидов, образующих овицеллу, (2) редукция обызвествления эктооэция, (3) редукция дистального овицеллонесущего зооида, (4) ногружение выводковой нолости, редукция ооэция и, как следствие, возникновение внутренних выводковых сумок, (5) нз-Ш менение способа закрывания отверстия овицеллы, (6) возникновение пернстомиальных овицелл, (7) смещение основания ооэция в нроксимальном направлении и уменьшение его (основания) размеров.

Эволюция Cheilostomata сопровождалась прогрессивным новышением интеграции колоний, что следует рассматривать, как одни из важнейших факторов их успеха в донных биоценозах. Проявлениями интеграции являются закономерные изменения половой структуры колоний мшанок, а также синхронное созревание и вымет гамет, наличие полового зооидального полиморфизма и вынашивающих морфо-функциональных модулей (в том числе, овицелл). Приобретение половых полиморф и различных вариантов ноловой структуры колонии осуществлялось пеоднократно в различных группах хейлостомат.

Библиография Диссертация по биологии, доктора биологических наук, Островский, Андрей Николаевич, Санкт-Петербург

1. Варне Р., Кейлоу, П., Олив, П., Голдинг, Д. Беспозвоночные. Новый обобщённый подход. М.: Мир, 1992. 583 с.

2. Беклемишев В.Н. Основы сравнительной анатомии беспозвоночных. Т. 1: Проморфология. М: Наука, 1964. 432 с, Т, 2: Органология. 456 с.

3. Брайко В.Д. Биология размножения Membranipora zostericola Nordman (Bryozoa) // Зоологический журнал. 1967. Т. 46, № 7. С. 1119-1121.

4. Вейс О.Б. Морфология миоценовых мшанок рода Cellaria II Палеонтологический журнал. 1981, №2. С. 64-70.

5. Вискова JI.A. Морские постпалеозойскне мшанки // Труды палеонтологического института. М., 1992. Т. 250. С, 1-188.

6. Голубовский М.Д. Век генетики: эволюция идей и понятий. СПб: Борей Арт, 2000. 262 с.

7. Гостиловская М.Г. Определитель мшанок Белого моря. Л.: Наука, 1978.248 с.

8. Догель В.А. Зоология беспозвоночных. М.: Высшая школа, 1981. 606 с.

9. Дондуа А.К. Биология развития. Т. I. СПб.: Издательство СПбГУ, 2005. 294 с.

10. Дроздов АЛ,, Иванков В.Н. Морфология гамет животных. М.: Круглый год, 2000. 460 с.

11. Ересковский А.В. Сравнительная эмбриология губок (Porifera), СПб: Издательство СПбГУ. 2005. 304 с. '

12. Ересковский А.В., Островский А.Н. Живорождение у беспозвоночных и низших хордовых // Живорождение у растений и животных: беспозвоночных и низших хордовых. СПб: Издательство СПбГУ. 2006. 133 с.

13. Заренков Н.А. Членистоногие ракообразные. Часть I. М.: Издательство Московского университета. 1982. 194 с.

14. Иванов А.В. Соотношение между Protostomia и Deuterostomia н система животного мира// Зоологический журнал. 1976. Т. 55, № 8. С. 1125-1137.

15. Иванова-Казас О.М. Сравнительная эмбриология беспозвоночных животных. Трохофоровые, щупальцевые, щетигжочелюстные, погонофоры. М.: Наука, 1977. 312 с.

16. Иванова-Казас О.М. Анализ личиночного развития Tentaculata // Зоологический журнал. 1986. Т. 65, Вып. 5. С. 757-770.

17. Иванова-Казас О.М, Эволюционная эмбриология животных. СПб.: Наука, 1995. 565 с.

18. Касьянов ВЛ. Репродуктивные стратегии морских двустворчатых моллюсков и иглокожих. Л.: Наука, 1989. 179 с.

19. Клюге Г.А, Мшанки северных морей СССР // Определители но фауне СССР. М.; Л.: Издательство Академии наук СССР, 1962. Т. 76. С. 1-584.

20. Малахов В.В. Проблема основного плана строения в различных группах вторичноротых животных // Журнал общей биологии. 1977. Т. 38, № 4. С. 485-499,

21. Морозова И.П. Мшанки отряда Fenestellida // Труды палеонтологического института. 2001. Т. 277. С. 1-177.

22. Островский А.Н. Мшанки (Cyclostomata) залива Рыбий Хвост // Информационный бюллетень Советской антарктической экспедиции. 1991. Т. 116. С. 55-62.

23. Островский А.Н. Становление вертикальной конструкции колоний в некоторых грунпах круглоотверстиых мшанок (Bryozoa, Tubuliporida): иа примере антарктической фауны. // Автореферат днсс. на соиск. уч. степени к.б.и. СПб., 1995. 16 с.

24. Островский А.Н. Изменчивость формы и положения ооэциостома у антарктических идмндрониформных мшанок: предварительное сообщение. (Bryozoa, Tubuliporida) // Мшанки земного шара / Автореф. докл. Всеросс. межд. конф. бриозоол. асс. СПб., 1997. С. 20, 56.

25. Островский А.Н. Динамика половой структуры в колониях мшанок: аргумент в пользу перекрёстного оплодотворения // Сб. Экология и жизнь (наука, образование, культура). Новгородский государственный университет. 2002а. Т. 6, № 2. С. 29.

26. Островский А.Н. Возникновение вынашивания у хейлостомных мшанок (Bryozoa: Cheilostomatida) и его эволюционные носледствия // Сб. Экология и жизнь (наука, образование, культура). Новгородский государственный университет. 2002b. Т. 6, № 2. С. 29.

27. Островский А.Н. Выводковые камеры (овицеллы) хейлостомных мшанок (Bryozoa: Gymnolaemata): строение, история исследования и совремеиниая проблематика //30

Информация о работе

Островский, Андрей Николаевич
доктора биологических наук
Санкт-Петербург, 2006
ВАК 03.00.08

Диссертация

Эволюция полового размножения мшанок отряда Cheilostomata - тема диссертации по биологии, скачайте бесплатно

Автореферат

Похожие работы