Бесплатный автореферат и диссертация по биологии на тему

Жизненные стратегии у морских планктонных микроводорослей

ВАК РФ 03.00.18, Гидробиология

Автореферат диссертации по теме "Жизненные стратегии у морских планктонных микроводорослей"

Тб ол

иМСМЮВСКИЙ ГОСУДАРСТВЕННЫЙ УНИВЕРСИТЕТ „ $ Дс-Л ^ имени М.В. ЛОМОНОСОВА

Биологический факультет

На правах рукописи УДК 577.475.(268.5)

ильяш

ЛЮДМИЛА ВАСИЛЬЕВНА

ЖИЗНЕННЫЕ СТРАТЕГИИ У МОРСКИХ ПЛАНКТОННЫХ МИКРОВОДОРОСЛЕЙ

03.00.18 - Гидробиология

АВТОРЕФЕРАТ диссертации на соискание ученой степени доктора биологических наук

Москва 1998 г.

Работа выполнена на кафедре гидробиологии Биологического факульте' Московского государственного университета им. М.В.Ломоносова.

Официальные оппоненты:

Доктор биологических наук Г.И. Семина Доктор биологических наук И.Е. Иванова Доктор биологических наук, профессор A.C. Константинов Ведущее учреждение - Институт глобальной экологии и климата

Защита состоится 11 декабря 1998 г. В 1530 часов на заеедат специализированного совета при Московском государственном университе им.М.В. Ломоносова по адресу: Москва, Воробьевы горы, МГУ, Биологичесю факультет, ауд. 557.

С диссертацией можно ознакомиться в библиотеке Биологического ф-та МГУ.

Отзыв в двух экземплярах просим направлять по адресу:

119899, Москва, МГУ, Биологический ф-т, специализированный Ученый Совет

Д.053.05.71.

Автореферат разослан «_» ноября 1998 г.

Ученый секретарь Совета, к.б.н.

Введение

Наиболее обобщенное описание эволюционных и экологических механизмов выживания видов в условиях пространственно-временной гетерогенности среды обитания дает концепция жизненных стратегий (ЖС), или стратегий жизненных циклов (в фитоценологии распространен термин эколого-ценотические стратегии). Под стратегией понимают наиболее общие пути перераспределения энергии между процессами поддержания жизнедеятельности, роста и размножения в разнообразных группах организмов (Gadgil, Bossert, 1970). Механизмы перераспределения энергии, являясь сутью адаптивных реакций, обусловливают возможность сосуществования и, или конкурентного вытеснения популяций, т.е. в конечном счете, определяют положение популяции в сообществе. Концепция ЖС занимает центральное место в исследовательской парадигме таких фундаментальных проблем экологии, как формирование видовой структуры и поддержания видового разнообразия биологических сообществ, направление и движущие факторы сукцессии и др. Концепция ЖС оказывается полезной в природоохранной деятельности, акцентируя внимание на ключевых факторах выживания и уязвимых стратегиях.

Многообразие классификаций ЖС может быть сведено к двум основным схемам, различающимся по количеству выделяемых детерминирующих факторов и, соответственно, количеству первичных жизненных стратегий (ПЖС). Теоретическую основу концепции двух ПЖС, соответствующих результатам г- и К- отбора (MacArtur, Wilson,1967; Pianka, 1970) составляет логистическая модель роста. Детерминирующим фактором выступает плотность популяции. Классификация Раменского-Грайма, или C-S-R классификация (Раменский, 1938; Grime 1979) выделяет три ПЖС. В качестве детерминантов ПЖС рассматриваются (Grime, 1979) два основных фактора: стресс и нарушения. Стресс ограничивает накопление биомассы популяций через лимитирование ресурсами или воздействие субоптимальных физических условий. Нарушения связаны с частичным изъятием биомассы популяции ее потребителями или с полной деструкцией биомассы в результате действия экстремальных абиотических факторов. Сочетание интенсивного стресса и слабых нарушений определяет S-стратегию

(патиентность), слабого стресса и слабых нарушеиий - С-стратегию (виолентность), слабого стресса и сильных нарушений - Я-стратсгшо (эксплерентность).

Классификация Раменского-Грайма более полно, по сравнению с г/К-классификацией, отражает совокупность адаптаций к флуктуирующей динамике ресурсов у популяций с выраженной возрастной структурой (Романовский, 1989). Планктонные микроводоросли не имеют выраженной возрастной структуры популяций. До настоящего времени ЖС фитопланктеров рассматривали только с позиций г/К-классификации (Ма^а1еГ, 1978; КШтт, КлШат, 1980 и др.), которая, однако, не охватывает наблюдаемого разнообразия экологических ситуаций и в ряде случаев дает противоречащие накопленному эмпирического материалу прогнозы. С позиций С-Б-Я классификации стратегии одноклеточных планктонных водорослей до настоящего времени не рассматривали.

Цель и задачи исследования. Цель исследования - определение жизненных стратегий морских планктонных микроводорослей и выявление основных адаптивных механизмов, за счет которых стратегии реализуются.

Основные задачи работы заключались в следующем: (1) обосновать и дать определение первичным стратегиям при выделении флуктуации минеральных ресурсов в качестве фактора, детерминирующего жизненную стратегию микроводорослей; (2) на основе анализа взаимодействия водорослей при динамическом режиме минеральных ресурсов (накопительное культивирование) верифицировать реализацию

«треугольного» поля стратегий; (3) исследовать, за счет каких основных адаптивных механизмов реализуется каждая стратегия; (4) проанализировать реализацию жизненных стратегий в ходе сезонной динамики природного фитопланктона (на примере фитопланктона Белого моря); (5) исследовать отклик популяций водорослей с различными стратегиями на воздействие токсических веществ в искусственных (культуры) и природных сообществах (на примере фитопланктона северо-западной части Атлантического океана). Научная новизна. Впервые для группы организмов, не обладающих выраженной возрастной структурой (морских планктонных водорослей), показана правомочность применения классификационной схемы ЖС

Раменского-Грайма. Показано, что "треугольное" поле ПЖС реализуется у микроводорослей при выделении в качестве детерминирующего фактора флуктуирующего режима минеральных ресурсов. Впервые дано определение ПЖС в параметрах конкурентной способности популяций, а именно конкурентного эффекта (и чувствительности к конкурентному эффекту) и устойчивости к конкурентному вытеснению. Выявлены основные адаптивные механизмы, за счет которых реализуются ПЖС. Показано проявление популяциями природных сообществ планктонных водорослей (на примере фитопланктона Белого моря) свойств ПЖС, на основании которых предложена новая концептуальная схема сезонной динамики фитоплантона в водоемах с выраженным флуктуирующим режимом минеральных ресурсов. Впервые подчеркивается значимость ассимиляции микроводорослями экзогенных органических веществ в условиях обеспеченного минеральными компонентами роста, что ведет к пересмотру традиционного представления о гетеротрофной активности микроводорослей только как механизма компенсации дефицита вещества и энергии в условиях лимитирования фотосинтеза недостатком компонентов минерального питания. Предложена концепция метаболического разнообразия миксотрофных водорослей, выражающегося в существовании континуума переходных форм, полюса которого представлены первично фотоавтотрофной и первично гетеротрофной метаболическими стратегиями. Впервые различия популяций микроводорослей в способах выживания в условиях токсического воздействия соотнесены со свойствами их ЖС.

Практическое значение работы. Полученные в работе результаты могут быть использованы при анализе роли фитопланктона в экосистемах и оценке продукционно-деструкционных процессов в водоемах, а также при прогнозировании изменений состояния водных экосистем в условиях загрязнения среды. Результаты работы могут найти применение при решении таких фундаментальных задач экологии и гидробиологии, как выявление механизмов формирования видовой структуры и поддержания видового разнообразия биологических сообществ, выявление направления и движущих факторов сукцессии, создание и управление искусственными сообществами с заданными свойствами и др. Основные результаты могут быть использованы в

курсах лекций по гидробиологии и экологии.

Апробация работы. Результаты работы доложены на XIII, XIV и XV Конференциях молодых ученых МГУ (Москва, 1982, 1983, 1984), на Школе Молодых ученых ВГБО (Севан, 1986), на Всесоюзном совещании по интеркалибрации методов изучения планктона (Клайпеда, 1987), на III региональной конференции «Проблемы изучения, рационального использования и охраны природных ресурсов Белого моря» (Кандалакша, 1987), на 31-ом Европейском симпозиуме по морской биологии (Санк-Петербург, 1996), на Всероссийском совещании по альгологии (Санк-Петербург, 1997), на научных семинарах кафедры гидробиологии Биологического факультета МГУ.

Публикации. По теме диссертации опубликовано 36 печатных работ. Структура н объем диссертации. Диссертация состоит из введения, четырех глав и выводов. Работа изложена на 327 страницах, содержит 125 рисунков и 35 таблиц. Список литературы включает 644 названия, из них 146 на русском языке.

ГЛАВА I. Проявление свойств первичных жизненных стратегии у

микроводорослей при смешанном накопительном культивировании

При выделении флуктуации минеральных ресурсов в качестве фактора, детерминирующего ЖС у микроводорослей, проявление стратегий правомочно анализировать в смешанных накопительных культурах. Концентрация исходно внесенных ресурсов по мере роста и накопления биомассы водорослей снижается. При этом динамика ресурса определяется только его потреблением водорослями. Совместная эксплуатация общего ресурса несколькими популяциями ведет к конкурентным взаимодействиям между ними. Сама по себе ни одна популяция не может быть отнесена к какой-либо стратегии. Степень выраженности черт ПЖС оценивали на основе сравнительного анализа популяционных параметров. 1.1. Материал и методы исследований

Материалом для исследований послужили альгологически чистые культуры морских планктонных водорослей: Glenodinium foliaceum Stein, Gymnodinium kovalevskii Pitzik, Gymnodinium lanskaya Rouch., Gymnodinium sanguineum Hirasaka, Prorocentrum cordatum (Ostenf.) Dodge, Prorocentrum

4

micans Ehr., Scrippsiella trochoidea (Stein) Balech (Dinophyta), Ditylum brightwellii (West) Grun., Phaeodactylum iricornulum Bohlin, Pseudo-nitzschia delicatissima (CI.) Heiden, Skeletonema costalum (Grev.) CI. (Bacillariophyta), Platymonas viridis Rouch. (Chlorophyta), Olisthodiscus luteus Carter (Raphidophyta).

Водоросли культивировали на средах (табл. I), представляющих разработанные нами модификации среды Гольдберга (Goldberg et al;, 1951). Среды моделировали условия ограничения развития водорослей дефицитом минерального азота или дефицитом минерального фосфора. '

Таблица 1. Содержание минеральных азота и фосфора в культуральных средах при начальном обогащении.

Среда N-NOj, Р-Р04, N:P Тип

мМ мМ лимитирования

SA 0,1 0,05 2:1 азотное ,

А 0,35 0,05 7:1

В 2 0,05 40:1 фосфорное

2В 4 0,1 40:1

С 2 0,02 100:1

2С 4 0,04 100:1

D 6 0,05 120:1

Моно- и смешанные культуры выращивали в микробиологических матрацах в экспериментальной установке при освещенности 800Ç) ,люкс, температуре 20°±1°С, продолжительности светового периода 14 часов в сутки.

Смешанные двух- и трехвидовые культуры выращивали в трех - четырех вариантах, в которых варьировали начальные соотношения численностей популяций. Фотосинтетическую активность определяли скляночным методом в радиоуглеродной модификации (Steeman Nielsen, 1952). О гетеротрофной активности судили по кинетическим параметрам потребления водорослями добавок глюкозы и лейцина, меченных по С14; по максимальной скорости потребления водорослями добавок гидролизата биомассы водорослей Chlorella sp. и Platymonas viridis, меченных по С14; по сопоставлению прироста биомассы

популяции с количеством фотосинтетически ассимилированного углерода. 1.2. Характеристика первичных стратегий микроводорослей в параметрах конкурентной способности популяций.

Эксплуатационная конкуренция является опосредованным типом взаимодействия популяций, осуществляемым через лимитирующий ресурс. Такое взаимодействие обусловлено двумя взаимосвязанными процесами: эффектом популяции на обилие ресурса и откликом популяции на изменение концентрации ресурса. Накопление популяцией в смешанных культурах меньшей биомассы по сравнению с монокультурой свидетельствует о той доли лимитирующего ресурса, которая изымается популяцией при совместной его эксплуатации. Доля, на которую снижается биомасса популяции В при совместном культивировании с популяций А дает оценку конкурентного эффекта популяции А (СЕав) па развитие популяции В:

Чувствительность (СБ) популяции к конкурентному эффекту совместно с ней растущей популяции оценивается по доле, на которую снижается ее биомасса при смешанном культивировании, от биомассы, накопленной в монокультуре:

Двум компонентам конкуренции "эффекту" и "отклику" соответствуют два пути специализации популяций к конкурентным взаимодействиям: (1) быстрое потребление ресурса, т.е. опережение партнеров в изъятии ресурса, и соответственно высокий СЕ и низкая СБ (в условиях обеспеченного компонентами питания роста); (2) способность расти при низком уровне ресурса, т.е. устойчивость к конкурентному вытеснению. Устойчивость может быть проранжирована, согласно модели конкуренции микроводорослей за лимитирующий ресурс (ТПтап, 1977), на основе величин пороговой концентрации лимитирующего ресурса Я*. Конкурентному вытеснению подвергается популяция, имеющая наибольшую К*, а конкурентное преимущество получает популяция с наименьшей К*. В качестве косвенной относительной оценки К* у различных популяций при смешанном

СЕав = 1 -Вва/Ввв; Соответственно, конкурентный эффект популяции В: СЕва = 1 - Вав / Ваа;

(О

(2)

СБлв = 1 - Ваь I в А А', СБва — 1 - Въа I Вт',

(3)

(4)

накопительном культивировании можно рассматривать факт продолжения роста одной популяции при прекращении роста у другой.

ПЖС в параметрах конкурентной способности популяций характеризуются следующим образом: виолентность популяции определяется более высоким СЕ и более низкой CS по сравнению с популяциями, участвующими в совместной эксплуатации ресурса; патнентность популяции определяется устойчивостью к конкурентному вытеснению при менее выраженном СЕ и более высокой CS по сравнению с популяциями, проявляющими виолентные свойства; эксплерентность популяции определяется наиболее низким СЕ и высокой CS при отсутствии устойчивости к конкурентному вытеснению

1.3. Проявление популяциями микроводорослей патиептных свойств. В наибольшей степени патиентные свойства проявляли водоросли P.micans. и D.brightwellii, характеризующиеся невысокой скоростью роста и относительно крупными размерами клеток. Устойчивость P.micans к конкурентному вытеснению обусловлена следующими адаптивными механизмами: в условиях дефицита минерального фосфора поддержание жизнедеятельности P.micans идет за счет внутриклеточных запасов, сформированных в период обилия ресурса; при лимитировании развития дефицитом азота - за счет потребления растворенных органических веществ (РОВ).

1.4. Проявление популяциями микроводорослей виолентных свойств. Более высокий СЕ популяций, проявляющих виолентные свойства, определяется их способностью быстро изымать минеральные ресурсы и снижать таким образом их доступность для популяций, совместно с ними эксплуатирующих ресурс. Быстрое изъятие ресурса может осуществляться за счет высокой скорости популяционного роста. С другой стороны, высокий СЕ может быть достигнут за счет подавления развития партнеров по совместному росту токсичными прижизненными экзометаболитами.

1.4.1. Виолентность микроводорослей с высокой скоростью популяционного роста. Виолентные свойства, обусловленные высокой скоростью популяционного роста проявляли водоросли О.lut eus, G.kovaievskii, P.delicatissima и P.viridis. Эти водоросли оказывали значительный СЕ (достигавший 95%) в условиях как азотного, так и фосфорного

лимитирования.

При совместном культивировании О.Ыеш с водорослью С.коуакузки, обладающей более высокой скоростью роста, развитие популяции О.Ыею было в значительной степени подавлено, и больший СЕ оказывала водоросль О.коуакувкИ. Аналогично, виолентные свойства водоросли Р.утсйз не проявлялись при совместном росте с водорослью Р.АеНсаштпа, характеризующейся более высокой скоростью популяционного роста. 1.4.2. Виолентностъ микроводорослей при интерференционной конкуренции. Способность к подавлению развития популяции-партнера прижизненными экзометаболитами выявлена у водоросли О./оИасеит при совместном культивировании с водорослью Р.сотАаШт. Наиболее сильное подавление развития популяции Р.согс1аШт отмечено на среде с наибольшим начальным содержанием минеральных компонентов питания. На начальных этапах смешанного культивирования в росте популяции Р.согс1аШп появлялась продолжительная фаза задержки роста, соответствующая периоду активного роста С./оНасеит. Подавление развития Р.согс1аШт метаболитами водоросли Б./оИасеит подтверждают результаты экспериментов с фильтратами монокультур. В течение первых 4 часов после десятикратного разведения монокультуры Р.сотйаЫт фильтратом монокультуры С./ойасеит, фотосинтетическая активность Р.согс1аШт снижалась более чем на порядок. Усиление ингибирующего действия экзометаболитов С./оПасеит при увеличении содержания минеральных ресурсов в среде обусловлено возрастанием количества прижизненных метаболитов и их относительной доли в суммарной продукции органического вещества при культивировании О./оНасеит на среде с бЪльшим начальным обогащением минеральными компонентами.

1.5. Эксплерентность популяций микроводорослей. Низкую конкурентнук способность, проявляли водоросли Р.согс1а1ит, ОЛаткауа, БлгосЬогйеа Б.созШит и РЛпсотиШт.

Так популяция Р.согс1а1ит при совместном росте с водорослями проявлявшими виолентные свойства за счет высокой скорости роста оказывала низкий СЕ при высокой СБ. Более высокий СЕ водоросл! Р.согскиит проявляла в смешанных культурах с Р.ткапх. При лимитировашп

развития водорослей дефицитом азота популяция P.cordatum не была устойчива к конкурентному вытеснению при совместном росте с водорослями G.kovalevskii, P.micans, S.trochoidea и G.lanskaya. При лимитировании развития дефицитом минерального фосфора популяция P.cordatum проявляла устойчивость к конкурентному вытеснению, хотя ее развитие характеризовалось относительно высоким значением R*. Выживание при дефиците минерального фосфора у популяции P.cordatum обусловлено способностью этой водоросли к ассимиляции РОВ. Об этом свидетельствует:

(1) восстановление роста P.cordatum при прекращении роста и последующем снижении численности популяции G.foliaceum, т.е. в условиях исчерпания минерального ресурса среды. Отмирание части клеток популяции G.foliaceum приводит к повышению концентрации РОВ в среде, которое использует водоросль P.cordatum при переходе с фотоавтотрофного на фотоорганотрофный тип питания;

(2) сопоставление оценок фотосингетической активности и прироста биомассы популяции P.cordatum на азот-лимитированной и фосфор-лимитированных средах показывает, что при дефиците азота гетеротрофная составляющая не дает значимого вклада в прирост биомассы, тогда как на фосфор-лимитированных средах относительный прирост биомассы превышал удельную фотосинтетическую активность после 14-18-х суток монокультивирования. Доля гетеротрофно ассимилированного органического вещества в приросте биомассы P.cordatum возрастала от 0 (начальные стадии культивирования, обеспеченный минеральными компонентами питания фотоавтотрофный рост) до 86% (стационарная фаза роста, дефицит минерального фосфора, фотоорганотрофный рост). При приближении культуры к стационарной фазе роста, прирост биомассы шел на фоне отсутствия потребления минерального фосфора из среды;

(3) при накоплении биомассы популяции P.cordatum на фосфор-лимитированной среде в гетеротрофном потенциале (оцененном по скорости потребления добавок гидролизата хлореллы) возрастает доля фотоорганотрофного потребления РОВ.

Низкую конкурентноспособность проявляла и популяция S.costatum, у которой выявлена значимость гетеротрофно ассимилированного углерода в

приросте биомассы при лимитировании развития дефицитом как минерального азота, так и минерального фосфора. Однако, способность к ассимиляции РОВ не обеспечивала Б-созгашт устойчивости к конкурентному вытеснению при совместном росте с популяциями, проявляющими патиентные свойства (П.ЪщМкеПп и Р.ткат).

1.6. Изменение конкурентных параметров популяций водорослей по градиенту соотношения минеральных ресурсов (азота и фосфора). Среди конкурентных отношений между всеми исследованными парами водорослей можно выделить три типа изменения СЕ при смене лимитирования с азотного на фосфорное: (I) СЕ популяции практически не изменяется; (II) СЕ популяции возрастает; (III) СЕ популяции снижается. Различные типы изменения СЕ встречались примерно с одинаковой частотой. При смене лимитирования снижение СЕ популяции вело к повышению ее СБ, и наоборот. В пределах фосфорного лимитирования при увеличении абсолютных концентраций минеральных компонентов питания при начальном обогащении среды в большинстве случаев (75%) СЕ и С8 популяции возрастали. Последнее свидетельствует об усилении интенсивности конкуренции при увеличении пульса минеральных ресурсов.

Устойчивость популяции к конкурентному вытеснению, особенно у популяций, проявляющих виолентные и эксплерентные свойства, зависит как от конкурентных параметров партнера по совместному культивированию, так и от типа лимитирования. Популяция Р.ткат проявляла устойчивость к конкурентному вытеснению почти во всех двухвидовых культурах, в состав которых она входила.

СЕ и СБ популяции зависят, а устойчивость к конкурентному вытеснению не зависит от плотности популяции в момент поступления в систему минеральных ресурсов. СЕ популяции возрастает, а СБ снижается при увеличении плотности популяции в посевном титре.

Зависимость конкурентных параметров популяций от конкурентной способности популяций-партнеров, участвующих в совместной эксплуатации ресурсов, и их изменение по градиенту соотношения незаменимых минеральных ресурсов, дают основание заключить, что тип стратегии не является закрепленной и неизменной характеристикой вида. Стратегия

популяции относительна, сочетает черты различных ПЖС и зависит от условий существования популяции.

1.7. Адаптивные механизмы микроводорослей, обусловливающие проявление свойств первичных стратегий.

ВИРJIЕНТНОСТЬ. Проявление популяцией свойств С-стратегии (оказание высокого СЕ) обусловлено направленностью энергобюджета на:

(1) максимизацию скорости роста популяции для быстрой эксплуатации ресурса. Виолентные свойства с направленностью энергобюджета на высокий биотический потенциал проявляли водоросли с относительно малыми размерами клеток. Потребление ресурсов среды осуществляется через клеточную поверхность. Для клетки любой формы отношение площади поверхности к объему падает с увеличением последнего. Соответственно, удельная (на единицу объема) скорость потребления биогенных элементов падает с увеличением объема клеток, что показано как для природных, так и лабораторных популяций (Friebele et al., 1978; Wen et al., 1997 и др.);

(2) выделение экзометаболитов, подавляющих развитие популяций, участвующих в совместной эксплуатации ресурса (интерференционная виолентность). Направленность энергобюджета на метаболитную активность снижает энергоресурсы, направляемые на размножение, что обусловливает относительно невысокую скорость роста популяций. Таким образом, у микроводорослей высокий биотический потенциал не является обязательной характеристикой С-стратегии, как это предполагается для высших растений (Grime, 1979) и беспозвоночных животных (Романовский, 1989). Интерференционная виолентность популяции является динамической и зависит от концентрации ресурсов в среде.

ПАТИЕНТНОСТЬ. При S-стратегии значительная часть энергобюджета направлена на обеспечение устойчивости к низкой концентрации лимитирующего ресурса. Устойчивость может быть обусловлена: высоким сродством к субстрату (низкие величины константы полунасыщения потребления минеральных ресурсов); использованием внутриклеточных запасов минеральных ресурсов; «экономичностью» метаболизма за счет относительно низких трат; компенсацией дефицита минеральных ресурсов за счет ассимиляции РОВ.

(1). Сродство к субстрату у популяций микроводорослей, как правило, возрастает с уменьшением размеров клеток (Eppley et al., 1969). Примером проявления патентных свойств, обусловленных более высоким, по сравнению с партнером по совместному росту, сродством к субстрату, является конкурентная устойчивость водоросли Р. viridis в смешанных культурах с водорослью P.delicatissima при лимитировании развития дефицитом минерального азота. Скорость роста P.delicatissima превышает скорость роста P.viridis, что обусловливает высокий СЕ популяции P.delicatissima. При большем объеме клеток сродство к субстрату у водоросли P.delicatissima ниже, чем у P.viridis и, соответственно, устойчивость P.viridis -выше. Устойчивость к дефициту ресурса за счет высокого сродства к субстрату иллюстрирует также факт количественного преобладания нанофитопланктона в большинстве морских экосистем олиготрофных районов (Семина, 1974), и его преимущественного, по сравнению с сетным фитопланктоном, вклада в первичную продукцию (Malone, 1971).

(2). Устойчивость популяций микроводорослей к дефициту ресурса за счет внутриклеточных запасов предполагает способность водорослей к формированию клеточных пулов в период обилия ресурса. Внутриклеточное запасание азота у микроводорослей идет путем накопления, в основном, низкомолекулярных и высокомолекулярных азотсодержащих органических соединений. Ассимилированные фосфаты запасаются в виде полифосфатных гранул и фосфат-ионов в вакуолях. Запасенные в виде клеточных пулов азот и фосфор используются при исчерпании этих элементов в среде, что обусловливает низкие величины R*. Например, за счет внутриклеточных запасов азота и фосфора водоросль P.micans может осуществить 3-4 клеточных делений (Kain, Fogg, 1960). Устойчивость к конкурентному вытеснению популяции P.micans в двухвидовых культурах с водорослями O.luteus, G.foliaceum, G.kovalevskii, G.sanguineum в условиях дефицита минерального фосфора в значительной степени обусловлена использованием водорослью P.micans внутриклеточного пула этого ресурса. В случае, если период обилия ресурса оказывается столь непродолжительным, что полноценные внутриклеточные пулы не могут быть сформированы, патентные черты популяции в такой ситуации не реализуются, и она не

проявляет конкурентной устойчивости. Например - неустойчивость P.micans к конкурентному вытеснению при совместном росте с водорослью Р.viridis на фосфор-лимитированной среде. Поскольку внутриклеточные запасы биогенных элементов у крупноклеточных водорослей больше по сравнению с мелкоклеточными (Shuter, 1978), то конкурентная устойчивость за счет внутриклеточных пулов характерна прежде всего для популяций крупноклеточных водорослей. Таким образом, патиситные свойства могут проявлять популяции водорослей как с малыми (за счет высокого сродства к субстрату), так и крупными (за счет внутриклеточных запасов) размерами особей.

(3). Умеренная CS патиентов к СЕ виолентов и их устойчивость к конкурентному вытеснению в значительной степени обусловлена "экономичностью" их метаболизма за счет относительно низких трат на обмен. Например, у P.micans траты на дыхание и выделение экзометаболитов не превышали 47% от фото синтетически ассимилированного углерода, тогда как у водоросли G.sanguineum, проявлявшей виолентные свойства, эта величина достигала 78% (Smith, 1977).

(4). Устойчивость к конкуренному вытеснению, а также снижение интенсивности эксплуатационной конкуренции у патиентов обеспечивается их способностью ассимилировать органические азот- и фосфорсодержащие субстраты. В условиях лимитирования развития популяций водорослей недостатком минеральных форм биогенных элементов, РОВ - может использоваться клетками в качестве источника азота или фосфора. Рост водоросли P.micans с использованием мочевины в качестве единственного источника азота не отличался от роста с использованием нитратов или аммония (Uchida, 1981). Водоросль P.micans также способна использовать глицерофосфат в качестве органического источника фосфора (Кабанова, 1958).

Умеренная CS патиентов при интерференционной конкуренции обусловлена их устойчивостью к воздействию токсичных метаболитов. Так, водоросль P.micans оказалась устойчивой к воздействию метаболитов G.Joliaceum. Популяция P.micans является ко-доминантом при цветении ряда токсичных динофлагеллят, таких как Gonyaulax reticulatum, Alexandrium

штагспхс, Ыпци1ос1ииит ро1уес1гит и др., что свидетельствует о устойчивости Р.т1саю к широкому спектру фитотоксинов.

Популяции микроводорослей могут проявлять стратегию патиентов в широком диапазоне изменения соотношения основных компонентов минерального питания. Так водоросль Р. ткат проявляла устойчивость к конкурентному вытеснению в условиях как азотного, так и фосфорного лимитирования при совместном росте с водорослями О./оНасеит, О.яащшпеит, О.коткуэкН, О.Шеш. Стратегия патиента может базироваться на способности развиваться в экстремальных условиях среды, т.е. при высоком уровне нересурсного стресса. При этом энергобюджет популяции направлен в основном на обеспечение различных механизмов адаптации на биохимическом уровне.

ЭКСПЛЕРЕНТНОСТЬ. У К-стратегов при их низкой конкурентноспособности энергобюджет направлен, в основном, на выживание популяции, которое может осуществляться различными способами:

(1). Быстрое развитие в непродолжительные периоды обилия ресурса и переживание периодов существенного СЕ и периодов депрессии ресурса на латентной стадии (покоящиеся клетки, споры, цисты). Быстрое развитие при обилии ресурса достигается за счет высокого биотического потенциала популяции при относительно малых размерах особей. Наличие латентных (покоящихся) стадий отмечено у многих планктонных микроводорослей. Покоящиеся стадии могут быть морфологически специализированными образованиями, как покоящиеся цисты, или представлять собой вегетативные клетки, физиологические изменения в которых направлены на снижение активности метаболизма.

(2). Выживание достигается минимизацией интенсивности эксплуатационной конкуренции за счет ресурсов, недоступных или не используемых преимущественными конкурентами. Например, за счет ассимиляции РОВ эксплеренты могут переживать периоды интенсивного конкурентного давления, как это наблюдали при смешанном культивировании водоросли Р.согс1аШт с О^оИасеит. Выживание при дефиците ресурсов может осуществляться и путем пространственного

расхождения с преимущественными конкурентами для потребления минеральных форм биогенных элементов за счет вертикальных миграций. При направленности энергобюджета на адаптации, позволяющие минимизировать конкурентные взаимодействия путем вертикальных миграций, энерготраты на размножение ограничены, что обусловливает относительно низкий биотический потенциал таких популяций. Таким образом, у микроводорослей высокий биотический потенциал не является обязательной характеристикой и R-стратегии, как это предполагается для высших растений и беспозвоночных животных.

1.8. Первичные стратегии и диапазоны абиотической толерантности. Патиенты (стресс-толеранты) по определению характеризуются наиболее широким, по сравнению с виолентами и эксплерентами, диапазоном фундаментальной абиотической толерантности, под которой понимают совокупность условий среды, при которых возможно выживание вида. При развитии в экстремальных абиотических условиях, в которых, как полагал Д. Грайм (Grime, 1979), конкуренция за ресурс несущественна, эиергобюджет популяции направлен на адаптацию к нересурсной составляющей фактора стресса. В местообитаниях, где возрастает значимость ресурсной составляющей фактора стресса, направленность энергозатрат на конкурентную устойчивость приведет к тому, что диапазон абиотической толерантности, в пределах которого возможно проявление патиентных свойств, будет уже фундаментального.

У эксплерентов при их меньшей, чем у патиентов устойчивости к стрессу и направленности энергобюджета на выживание популяции путем минимизации конкурентных взаимодействий, диапазон фундаментальной толерантности уже такового у патиентов. При этом диапазон реализации стратегии совпадает с диапазоном фундаментальной толерантности.

При специализации виолентов на осуществление значительного СЕ при эксплуатационной и интерференционной конкуренции, их энергоресурсы для приспособления к абиотическим компонентам среды ограничены. Последнее обусловливает более узкие диапазоны реализации С-стратегии по сравнению с диапазонами реализации популяциями патиентных и эксплерентных свойств. Вне пределов диапазона реализации С-сгратегии будут проявляться патиентные и эксплерентные свойства популяции.

1.9. Заключение. "Треугольное" поле ПЖС реализуется при флуктуирующем режиме минеральных ресурсов не только у популяций с выраженной возрастной структурой, но и у одноклеточных планктонных водорослей.

У микроводорослей высокий биотический потенциал не является обязательной характеристикой С- и К-стратегий, как это предполагается для высших растений и беспозвоночных животных. Максимальная скорость популяционного роста и размеры особей (клеток) не могут быть использованы в качестве предикторов ПЖС.

Ни одна из ПС не характеризуется "уникальными", присущими только ей адаптивными механизмами. Способность к ассимиляции РОВ, выделение экзометаболитов, формирование внутриклеточных пулов минеральных ресурсов, покоящиеся стадии, вертикальные миграции присущи популяциям, проявляющим виолентные, патиентные и эксплерентные свойства. Стратегия популяции определяется прежде всего степенью выраженности тех или иных свойств, или с точки зрения распределения энергобюджета - интенсивностью энергозатрат на тот или иной адаптивный механизм. "Универсальность" адаптивных механизмов обусловливает также тот факт, что каждая популяция воплощает в своей стратегии в определенных соотношениях виолентные, патиентные и эксплерентные свойства. Реализация свойств ПЖС зависит от обилия ресурсов, типа лимитирующего ресурса, а также от конкурентной способности партнеров по совместной эксплуатации ресурсов. Тип стратегии не является закрепленной и неизменной характеристикой вида.

Биотические взаимодействия между популяциями микроводорослей в смешанных лабораторных культурах есть результат конкурентных отношений в искусственных условиях, в значительной степени непредсказуемых для популяции и отличающихся от природных. Природное сообщество представлено коадаптированными видами, существующими при в достаточной степени предсказумых изменениях абиоты. Соответственно, в природных сообществах микроводорослей можно ожидать устойчивое проявление популяцией определенной стратегии.

ГЛАВА II. Отклики популяций микроводорослей, проявляющих свойства различных первичных жизненных стратегий, на токсическое воздействие

Возрастающая в последние десятилетия антропогенная нагрузка на Мировой океан вызывает изменения в структуре и функционировании фитопланктона - звена первичных продуцентов, что приводит к изменениям в последующих звеньях трофической цепи и, соответственно, в функционировании всей экосистемы в целом. Среди компонентов современного загрязнения на биологические ресурсы в значительной степени влияют тяжелые металлы (ТМ). Адаптация водорослей к воздействию ТМ проявляется на клеточном и популяционном уровнях. Адаптация на клеточном уровне включает выработку комплексообразующих веществ, связывающих ионы ТМ на границе особей с внешней средой и внутри клетки, изменение проницаемости клеточной мембраны, включение ТМ в инертные внутриклеточные гранулы, выведение металла из клетки. Все эти процессы сопряжены с затратой определенного количества энергии. С учетом того, что ПЖС различаются по соотношению интенсивностей энергетических потоков, направленных на под держание жизнедеятельности, рост и размножение, можно предположить, что популяции, проявляющие виолентные, патиентные и эксплерентные свойства будут различаться и по способам поддержания стабильности при воздействии токсикантов.

IL 1. Материал и методы исследований. Для выявления особенностей отклика популяций водорослей со свойствами различных ПЖС на токсическое воздействие проанализированы динамики биомассы популяции P.micans (проявляющей патиентные свойства), Р.viridis (проявляющей виолентные свойства) и S.costatum (проявляющей эксплерентные свойства) в присутствии кадмия. Исследованы также взаимодействия популяций P.micans и P.viridis при воздействии кадмия, который относится к элементам с высокой биологической активностью, но не является необходимым для развития водорослей. Проанализированы также отклики популяций микроводорослей природного фитопланктона Северо-западной части Атлантического океана на воздействие добавок кадмия и цинка. Кадмий и цинк относятся к редким элементам и в незагрязненных районах их концентрации обычно низки. В среднем природный фон кадмия в морской воде составляет 0,2 мкг/л, цинка -

17

0,03 - 0,1 мкг/л.

Кадмий в концентрациях 1, 10, 50 и 100 мкг/л (при перерасчете на металл) добавляли в культуральные среды непосредственно перед внесением инокулята водорослей, что моделирует условия разового поступления токсиканта в природные экосистемы. Эксперименты в Северо-западной части Атлантического океана проводили в апреле - июне 1990 г. во время 19 рейса НИС "Витязь". Экспозицию проб фитопланктона, отобранных с подповерхностного слоя, в присутствии металлов проводили 5 суток на палубе судна.

II.2. Динамика биомассы популяций микроводорослей при воздействии кадмия. Способность микроводорослей расти при наличии токсикантов в среде обусловлена перестройкой метаболизма водорослей (физиологическая адаптация) и отбором устойчивых особей на уровне популяции. Отбор связан с отмиранием отдельных клеток под воздействием токсиканта и выживанием устойчивых особей. В исследуемом диапазоне концентраций кадмия рост водоросли S.costatum обусловлен физиологической адаптацией, о чем свидетельствует прирост биомассы популяций в первые сутки культивирования с кадмием. У популяций P.micans, начиная с концентрации 50 мкг Cd/л, и у Р. viridis при концентрации 100 мкг Cd/л происходил и отбор устойчивых к кадмию особей. Об этом свидетельствует снижение биомассы популяций в первые сутки культивирования с токсикантом. При содержании в среде 10 мкг Cd/л рост водорослей всех трех видов обусловлен физиологической адаптацией к токсиканту, наиболее эффективно проявляющейся у популяции со свойствами патиента (P.micans).

Адаптация на уровне популяции более эффективна у Р. viridis, чем у P.micans. Энергобюджет популяции Р.viridis, проявляющей свойства виолента, направлен на обеспечение высокой скорости роста. Устойчивые к кадмию особи Р.viridis быстро размножались и восстанавливали контрольный (определяемый величиной доступного ресурса) объем популяции. Адаптация водоросли P.viridis на уровне популяции за счет отбора устойчивых особей более эффективна, чем физиологическая адаптация. При направленности энергобюджета виолентов на осуществление значительного СЕ, их энергетические ресурсы для адаптации к токсическому воздействию

ограничены, что обусловливает более низкую по сравнению с патиентами и эксплерентами устойчивость виолентов к токсикантам. В природных сообществах снижение скорости роста или увеличение смертности преимущественных конкурентов под воздействием токсических веществ приведет к ослаблению конкурентного давления на эксплерентов и патиентов. Снижение СЕ при большей устойчивости патиентов и эксплерентов к токсическому воздействию может приводить к преимущественному развитию патиентов и эксплерентов и, в итоге, их доминированию в сообществе. Последнее подтверждают результаты экспериментов по воздействию добавок кадмия и цинка на природный фитопланктон Северо-западной части Атлантического океана. В условиях токсического воздействия биомасса популяций водорослей, проявляющих виолентные свойства (Phaeocystis pouchetii и Fragilariopsis oceánico) существенно (на 80 - 95 %) снижалась, в то время как биомасса ряда популяций со свойствами патиентов и эксплерентов либо оставалась на прежнем уровне, либо увеличивась. Последнее приводило к увеличению в суммарной биомассе фитопланктона доли патиентов и эксплерентов и к смене домируюшей популяции. В сообществах с доминированием водорослей со свойствами патиентов и эксплерентов при воздействии токсикантов смены доминирующих популяций не происходило. II.3. Функциональные характеристики водорослей Prorocentrum micans и Platymonas viridis и их конкурентные отношения при воздействии кадмия. При росте водорослей Р.micans и Р.viridis в присутствии 50 мкг Cd/л функциональные характеристики популяций существенно отличались от контрольных значений. Снижение у водоросли P.micans скорости фотосинтеза и полное ингибирование фотоорганотрофной ассимиляции РОВ компенсировалось увеличением гетеротрофной ассимиляции РОВ. У водоросли P.viridis снижение фотосинтетической, фотоорганотрофной активностей, гетеротрофной ассимиляции РОВ и темновой фиксации неорганического углерода компенсировалось снижением трат. Фотосинтетические процессы оказались более чувствительными к воздействию кадмия у водоросли P.viridis по сравнению с P.micans. С другой стороны, фотоорганотрофная ассимиляция РОВ изменялась под воздействием токсиканта у P.micans в большей степени, чем у P.viridis.

При перестройке клеточного метаболизма водорослей характер взаимодействия популяций P.micans и P.viridis не изменился. Популяция Р. viridis оказывала на развитие водоросли P.micans существенный СЕ при низкой CS и проявляла устойчивость к конкурентному вытеснению. Это свидетельствует о том, что энергетический потенциал водоросли P.viridis оказывается достаточным для осуществления стратегии преимущественного конкурента при воздействии токсиканта. Однако, по сравнению с конкурентными параметрами популяции P.viridis, проявляемыми при совместном росте с P.micans в отсутствие токсиканта, СЕ P.viridis снизился, а CS возросла.

II.4. Заключение. Водоросли со свойствами различных первичных стратегий различаются по способам выживания в условиях воздействия токсикантов. Наиболее широкий диапазон концентрации токсиканта, в пределах которого поддержание стабильности популяции обусловлено физиологической адаптацией, отмечен у популяции с эксплерентными свойствами (S.costatum). У популяций, проявляющих виолентные (P.viridis) и патиентные (P.micans) свойства, диапазоны концентраций токсиканта, в пределах которого поддержание стабильности популяции обусловлено физиологической адаптацией, более узкие, и за их пределами включаются механизмы отбора устойчивых особей. В диапазоне концентраций токсиканта, вызывающих физиологическую адаптацию микроводорослей, наибольшая устойчивость характерна для популяции с патиентными свойствами, наименьшая - с виолентными свойствами. Снижение скорости роста или увеличение смертности преимущественных конкурентов под воздействием токсических веществ в природных сообществах ведет к преимущественному развитию патиентов и эксплерентов и, в итоге, их доминированию в сообществе.

ГЛАВА III. Роль ассимиляции растворенного органического вещества в динамике биомассы популяций микроводорослей в условиях различной обеспеченности минеральными ресурсами.

Ассимиляцию микроводорослями РОВ традиционно рассматривают в качестве механизма компенсации дефицита вещества и энергии в условиях снижения фотосинтетической активности при лимитировании развития

различными факторами, в том числе и недостатком компонентов минерального питания. Однако и в условиях обеспеченности минеральными компонентами идет интенсивная ассимиляция РОВ не только у водорослей с эксплерентными свойствами, но и у популяций, имеющих конкурентное преимущество в потреблении минеральных ресурсов - виолентов и патиентов. Ниже проанализирована и обсуждена роль ассимиляции РОВ в метаболизме водорослей в условиях различной обеспеченности минеральными ресурсами. III.1. Материал и методы. Материалом для исследования послужили альгологически чистые культуры водорослей: Gymnodinium wulffii Sch., G.kovalevskii, G.sanguineum, P.micans., Gyrodittium fissum (Lev.) Kof. et Sw., P. delicatissima, S.costatum, Chaetocerossp., Isochrysis sp. и P.viridis.

Кинетические параметры потребления водорослями глюкозы и лейцина оценивали с использованием в качестве добавок глюкозы и лейцина, меченных по С14. Добавки каадого вещества в подпробы вносили с тем расчетом, чтобы получить следующие концентрации: 5, 10, 25, 50, 100, 500, 1000 мкг С/л. Скорость потребление субстратов при каждой концентрации определяли в трех повторностях при трехчасовой экспозиции. С использованием метода (Wright, Hobbie, 1966) рассчитывали максимальную скорость потребления субстрата (Vmax); время оборота субстрата, имеющегося в культуральной среде (Tt); сумму транспортной константы Kt и концентрации субстрата в культуральной среде S„ (Kt + S„).

Различный уровень содержания РОВ в культуральных средах создавали путем внесения добавок гидролизата биомассы водоросли P.viridis. Содержание РОВ в среде определяли методом бихроматного окисления.

Квантовую эффективность работы реакционных центров (РЦ) фотосистемы II оценивали по относительному вкладу (qz) переменной флуоресценции (Fv):

где Fv = Fm - Fo. Интенсивность флуоресценции на уровне Fo измеряли с помощью импульсного флуориметра при освещении клеток водорослей слабой вспышкой света. Интенсивность флуоресценции на уровне Fm измеряли аналогичным образом в присутствии Ю-4 М диурона. Параметр qz равен

квантовому выходу первичной фотосинтетической реакции разделения зарядов в фотосинтетических центрах.

III.2. Влияние экзогенных органических субстратов на динамику биомассы микроводорослей в условиях дефицита минеральных ресурсов. При дефиците минеральных ресурсов у микроводорослей подавлены многие клеточные функции, в том числе и фотосинтетическая фиксация неорганического углерода. Квантовый выход фотосинтеза снижается и накапливаются неактивные РЦ фотосистемы II. При внесении добавок азот- и фосфорсодержащих органических субстратов за счет их ассимиляции у водорослей возрастает активность клеточного метаболизма и, в частности, скорость фотосинтетической фиксации углерода. Так у водорослей P.viridis, P.delicatissima и Isochrysis sp. при лимитировании роста дефицитом минерального азота скорость фотосинтетической фиксации углерода увеличивалась при внесении в культуральные среды добавок РОВ гидролизата. При этом у водоросли P.delicatissima параметр q, возрастает уже через 30 минут после внесения добавок РОВ.

Экзогенные органические субстраты, не содержащие биогенные элементы, напротив, снижают скорость фотосинтетической фиксации углерода у водорослей, испытывающих дефицит компонентов минерального питания. При внесении добавок глюкозы скорость фотосинтетической фиксации углерода у водорослей P.delicatissima и Chaetoceros sp. снижалась при практически неизменном цх. Снижение скорости фотосинтетической фиксации углерода, по-видимому, обусловлено наличием в хлоропластах механизмов метаболитной регуляции синтеза белков на уровне транскрипции с участием в качестве корепрессора продуктов фотосинтеза и, в частности, глюкозы (Семененко, 1978).

Ш.З. Влияние экзогенных органических субстратов на динамику биомассы микроводорослей при обеспеченном минеральными ресурсами росте. В условиях обеспеченного минеральными компонентами роста у водорослей, проявляющих свойства различных первичных стратегий также идет интенсивная ассимиляция РОВ. Последнее, на наш взгляд, обусловлено обеспечением за счет экзогенных органических веществ возрастающих при ассимиляции минеральных компонентов потребностей клеток водорослей в

конструктивных материалах и метаболической энергии.

Единственным существенным источником минерального фосфора для микроводорослей являются ортофосфаты, потребляемые путем активного транспорта за счет светогенерированной энергии. У фосфор-лимитированных клеток водорослей при поступлении минерального фосфора скорость фотосинтетической фиксации углерода снижается, поскольку клеточная энергия перенаправляется на потребление экзогенных фосфатов (Lean, Pick, 1981). При ассимиляции азот-лимитированными клетками водорослей минерального азота происходит перенаправлепность части светогенерированной энергии с процессов фиксации углерода на процесс восстановления NO3- (Smith et al., 1992). Последнее ведет к тому, что при лимитировании водорослей дефицитом азота добавки нитратов вызывают значительное снижение скорости фотосинтетической фиксации углерода. Эффект ингибирования фотосинтетической фиксации углерода проявлялся у водорослей P.delicatissima, P.viridis и Chaetoceros sp. даже спустя сутки после посева азот-лимитированных водорослей на среду с высокой концентрацией нитратов.

Потребленные органические субстраты (в первую очередь низкомолекулярные вещества) могут быть использованы в качестве углеродных скелетов для аминирования и фосфорилирования, что приведет к увеличению скорости ассимиляции минеральных ресурсов, а также как дополнительный источник энергии для покрытия возросших энергетических потребностей. Обеспечение субстратных и энергетических потребностей клетки за счет ассимилированного РОВ обусловит, с одной стороны, возрастание скорости потребления минеральных ресурсов, и с другой стороны, снижение или полное снятие ингибирования фотосинтетической фиксации углерода при ассимиляции минеральных азота и фосфора. Увеличение скорости

фотосинтетической фиксации углерода и снятие ингибирующего эффекта добавок минерального азота при внесении добавок РОВ гидролизата и глюкозы в культуральные среды наблюдали у водорослей P.viridis, P.delicatissima и Isochrysis sp. На эффективности работы фотосинтетических реакционных центров внесение добавок РОВ не оказывало значимого влияния.

Снижение экзогенными органическими субстратами ингибирующего

действия минеральных ресурсов, увеличение скорости фотосинтетической фиксации углерода, а также вклад гетеротрофно ассимилированного углерода в прирост биомассы, являются факторами,обусловливающими на начальных этапах культивирования больший прирост биомассы водорослей P.delicatissima и Р.viridis на средах с добавками РОВ по сравнению с приростом биомассы этих водорослей на средах без внесения экзогенных органических субстратов.

Косвенным подтверждением использования водорослями растворенных органических веществ в качестве дополнительного источника субстратов для ассимиляции минеральных азота и фосфора является тот факт, что наибольшие значения удельной (на единицу биомассы) максимальной скорости потребления глюкозы и лейцина отмечены у водорослей G.wulffii, G.kovalevskii, G.sanguineum, P.micans., G.fissum, S.costatum. и Р.viridis на начальных стадиях роста культур (обеспеченный минеральными ресурсами рост) при максимальных значениях удельной фотосинтетической активности и прироста биомассы популяций. Аналогично динамике удельной фотосинтетической активности по мере накопления биомассы водорослей значения этих параметров снижались.

III.4. Заключение. Метаболические стратегии микроводорослей. Ассимиляция органических субстратов присуща всем исследованным видам микроводорослей, не зависимо от проявления ими свойств той или иной ПЖС. В условиях обеспеченного минеральными компонентами роста за счет экзогенных органических веществ обеспечиваются возрастающие при ассимиляции минеральных компонентов потребности клеток водорослей в конструктивных материалах и метаболической энергии. В условиях лимитирования метаболизма дефицитом компонентов минерального питания за счет ассимилированных азот- и фосфорсодержащих органических субстратов компенсируется дефицит минеральных ресурсов. В целом такая метаболическая стратегия проявляется в использовании гетеротрофной составляющей в качестве компенсаторного механизма в неблагоприятных для фотоавтотрофного роста условиях - первично фотоавтотрофная метаболическая стратегия. Однако в мире микроводорослей существуют виды, у которых фотоавтотрофная составляющая выступает в качестве механизма выживания в неблагоприятных для гетеротрофного роста условиях - первично

гетеротрофная метаболическая стратегия. Например, у водоросли Nephroselmis sp. добавки глюкозы вызывали полную депигментацию клеток через несколько суток. При этом скорость роста популяции возрастала более, чем в семь раз (Lewitus, Капа, 1994). Между двумя типами метаболических стратегий существует спектр переходных форм. Так добавки РОВ гидролизата снижали скорость фотосинтетической фиксации углерода у позднелетнего фитопланктона Белого моря. При этом в сообществе доминировали водоросли Dinophysis norvegica, Ceratium /usus и Ditylum brightwellii. Выраженность черт той или иной метаболической стратегии у отдельных видов водорослей обусловлена генетически закрепленными особенностями их метаболизма, например наличием транспортных систем для потребления определенных субстратов, полнотой того или иного мстаболитного цикла.

ГЛАВА IV. Проявление свойств первичных стратегий популяциями фитопланктона Кандалакшского залива Белого моря

Выявление конкурентных взаимоотношений в природных сообществах весьма затруднительно в силу совместного и взаимозависимого действия ряда факторов. Однако проявление свойств ПЖС определяется комплексом адаптивных приспособлений к различным режимам динамики ресурса и не зависит от причин, вызывающих флуктуации ресурсов. И поскольку в водоемах высоких и умеренных широт динамика минеральных ресурсов имеет выраженный флуктуирующий характер, следовательно, в фитопланктонном сообществе должно реализовываться «треугольное» поле ПЖС. О проявлении свойств ПЖС популяциями беломорского фитопланктона судили на основании сезонной динамики и пространственного распределения биомассы популяций.

IV. 1. Материал и методы. Полевые исследования и эксперименты проводили в 1986 - 1993 гг. в различных районах Белого моря (табл. 2).

Микроскопирование проб фитопланктона проведено к.б.н. Т.И.Кольцовой, к.б.н. Т.В.Поляковой и к.б.н. И.Г.Радченко.

Фотосинтетическую активность определяли скляночным методом в радиоуглеродной модификации при экспозиция проб 4-5 часов. Для оценки кинетических параметров потребления фитопланктоном органических

Таблица 2. Сроки и районы проведения полевых исследований и экспериментов.

Год Месяц Район

1986 июнь - сентябрь Кандалакшский залив, губа Чупа, биологическая станция "Картсш" ЗИН РАН

1987 март - ноябрь

1988 июнь - июль

1989 июль - август

1990 июль - август

1992 август

1993 август Кандалакшский залив, пролив Великая Салма

1988 июль - август Кандалакшский, Онежский, Мезенский, Двинский заливы, Бассейн; рейс НИС "Гидробиолог"

1989 август Кандалакшский, Онежский, Двинский заливы; рейс НИС "Гидробиолог"

субстратов в качестве добавок использовали глюкозу, гидролизат хлореллы, лейцин и уксусный ангидрид, меченные по С14. Гидролизат представляет собой смесь сложного состава, куда входят практически все необходимые для развития микроводорослей органические вещества, такие как сахара, аминокислоты, жирные кислоты и т.д., это дает основание рассматривать максимальную скорость потребления РОВ гидролизата в качестве оценки гетеротрофного потенциала фитоплантона. По результатам экспериментов с добавками глюкозы и гидролизата, проведенных в 1987 г., скорости оборота этих субстратов рассчитывали по методу (Gocke, 1977). В этом случае с учетом того, что природная концентрация лабильной фракции РОВ неизвестна, гетеротрофный потенциал фитопланктона (Н) рассчитывали по уравнению:

Н = г ■ Spob , мкг С/л - ч, (6)

где г - скорость оборота добавки гидролизата, ч-1 , Spob - концентрация РОВ в природной воде, мкг С/л. Концентрации РОВ определены М.П.Метревели (ВНИРО). Концентрации минеральных форм азота и фосфора для сезона 1987

г. определены С.А. Барданом .

Парциальные фотосинтетические и парциальные гетеротрофные активности популяций микроводорослей рассчитывали согласно алгоритму (Смирнов, Федоров, 1982) по результатам экспериментов, проведенных в 1989 и 1990 гг. Результирующие модели дают количественные оценки удельных активностей популяций ряда массовых видов, которые выполняют роль функциональных доминант в фитопланктоне. Вклад функционально доминирующих видов в суммарные фотосинтетическую и гетеротрофную активности составлял не менее 75%. При этом функциональные доминанты не обязательно являлись структурно доминирующими популяциями.

Для оценки численности и фотосинтетической активности пикофитопланктона была проведена серия экспериментов в июне - июле 1987 г. Пробы отбирали с горизонтов 0 м, 7 м и 25 м. Подпробы объемом 20 мл осаждали на ядерные фильтры (диаметр пор 0,17 мкм), предварительно окрашенные Суданом черным. Клетки на фильтре окрашивали примулином. При расчете величин биомассы пикофитопланктона использовали наименьшее значение содержания углерода (0,15 пг С/кл), приведенное в работе (\Vaterbury е1 а1., 1986). Для оценки фотосинтетической активности пикофитопланктона подпробу объемом 1 л предварительно профильтровывали методом обратной фильтрации через ядерные фильтры с диаметром пор 2 мкм для удаления микрофитопланктона. По окончании пятичасовой экспозиции пробы осаждали на фильтры с диаметром пор 0,23 мкм.

В работе были использованы материалы по видовому составу, сезонной динамике фитопланктона, температуры, концентрации минеральных форм азота и фосфора, полученные сотрудниками кафедры гидробиологии Биологического факультета МГУ за период исследований с 1968 по 1973 гг. Использованы также результаты обработки (проведенной автором) проб фитопланктона, отобранных в июле - августе 1974 г. в Енисейском заливе и прилегающих к нему районах Карского моря во время арктической экспедиции кафедры гидробиологии.

IV.2. Общая характеристика фитопланктона Белого моря. Сезонная динамика фитопланктона Белого моря достаточно полно описана в ряде работ (Кокин, Кольцова, 1971; Конопля, 1973; Федоров и др., 1975). В течение вегетационного

сезона обычно наблюдается два пика возрастания биомассы фитопланктона -весенний и летний. В некоторые сезоны прослеживается третий - осенний пик. Весеннее развитие фитопланктона начинается в марте - апреле подо льдом и достигает максимума в конце апреля - начале мая. В период летнего развития фитопланктон достигает годового максимума численности, тогда как максимум биомассы приурочен к биологической весне. Биологическое лето заканчивается примерно в конце августа. Осеннее увеличение обилия фитопланктона регистрируется, как правило, только по увеличению суммарной биомассы. Минеральным ресурсом, лимитирующим развитие фитопланктона в Кандалакшском заливе является, как правило, азот (Белая, Федоров, 1972). Однако отмечены случаи лимитирования фитопланктона дефицитом минеральных фосфора и кремния (Якушев, Михайловский, 1993; Аржанова и др., 1994).

IV.3. Популяции микроводорослей, проявляющие виолентные свойства. Среди популяций фитопланктона Белого моря виолентные свойства проявляли водоросли Fragilariopsis oceanica, Chaetoceros compressus, C.radicans к C.diadema.

Водоросль F.oceanica интенсивно развивается в планктоне в весенний период - с марта по май - июнь ( в зависимости от температурных условий). Массовое развитие F.oceanica (вклад этой водоросли в суммарную биомассу фитопланктона достигает 80% и более) сопровождается практически полным истощением минерального азота в фотическом слое, что свидетельствует о том, что имено популяция F.oceanica контролирует динамику минеральных ресурсов в этот период. Популяция F.oceanica дает основной вклад в продуцирование первичного органического вещества весенним планктоном. Высокая скорость роста популяции F.oceanica, ее доминирование в сообществе по численности и биомассе, а также функциональное доминирование в потреблении минеральных ресурсов и продуцировании первичного органического вещества свидетельствуют о виолентности популяции F.oceanica.

Водоросли Chaetoceros compressus, C.radicans, C.diadema характеризуются высокими скоростями популяционного роста, появляются в планктоне в июле -августе. Практически для всех видов рода Chaetoceros и в том числе для C.compressus, C.radicans, C.diadema характерна способность формировать

покоящиеся споры (Stockwell, Hargravcs, 1986). Сопоставление сезонных наблюдений, относящихся к различным по температурному режиму и пульсам минерального азота годам, дает основание заключить, что прорастание покоящихся спор водорослей C.compressus, C.radicans и С.diadema в Белом море происходит при темперутуре около 10° С и концентрации минерального азота не менее 10 мг/м3. На фоне характерных для летнего периода крайне низких, близких к нулю значений концентраций минерального азота, повышение содержания нитратов происходит, по-видимому, в результате горизонтальной циркуляции поверхностных вод и, или за счет локальных перемешиваний водного столба, захватывающих богатые минеральными ресурсами низлежащие слои. Интенсивное развитие водорослей C.compressus, C.radicans и С.diadema (их вклад в суммарную биомассу фитопланктона достигает 80%) сопровождается практически полным истощением минерального азота в фотическом слое, что свидетельствует о том, что имено эти популяции контролирует динамику минеральных ресурсов. В периоды нарастания биомассы популяций C.compressus, C.radicans и С.diadema эти водоросли являются функционально доминирующими видами в процессах первичного продуцирования органического вещества и потребления субстратов лабильной фракции РОВ. То, что преимущественные потребители минеральных ресурсов являются и функциональными доминантами в потреблении органических субстратов согласуется с данными, полученными на культурах микроводорослей (Глава III).

IV.4. Популяции микроводорослей, проявляющие патиентные свойства. Среди микроводорослей, проявляющих патиентные свойства, можно выделить две группы популяций: (1) популяции, специализированные на умеренную конкурентную чувствительность к конкурентному эффекту определенных виолентов (Chaetoceros holsaticus, Bacterosira baíhyomphala, Chaetoceros fragilis, Chaetoceros curvisetus, Chaetoceros laciniosus, Chaetoceros constrictus, Chaetoceros convolutus). «Специализированные» патиенты развиваются в планктоне только в период вегетации определенных популяций с выраженными виолентными свойствами, остальную часть вегетационного сезона переживают на латентной стадии. Специализация таких патиентов сопряжена с относительно узким диапазоном абиотической толерантности. Виоленты со специализированными

патентами формируют виолент-патиентные блоки, развитие которых инициируется поступлением минеральных ресурсов; (2) популяции с широким диапазоном абиотической толерантности, в пределах которого реализуются патиентные свойства - патиенты-генералисты. Проявляют устойчивость к низким концентрациям минеральных ресурсов независимо от того, вегетацией каких виолентов дефицит ресурсов обусловлен (77iaias.sio.sira погйеткюеШи, Т1ш1а<и10.пта ащ^е-Ипеаш, динофлагелляты).

«Специализированные» патиенты. Умеренную чувствительность к конкурентному эффекту популяции Р.осеапка проявляли водоросли С.Ь.о1шкия, В.ЬаЛуотрИаЬ, C.fragilis. Нарастание биомассы этих водорослей шло на фоне интенсивного развития популяции Р.осеапка и ее функционального доминирования в сообществе. Продолжающийся рост популяций С.кокаИсш, Б.ЬаМуотрИаЬ и C.fragilis на фоне стабилизации биомассы популяции Р.осеапка свидетельствует о присущих им более низких значениях пороговой концентрации минерального азота.

Умеренную чувствительность к конкурентному эффекту популяций С.сотрге$$т, С.&айета, С. гасИсат и устойчивость к низким концентрациям минеральных ресурсов проявляли водоросли С.сипчхешх, С. 1астю$ш, С. сотггкш, С.сотоЫш. При устойчивости к низким концентрациям минеральных ресурсов популяции с выраженными патиентными свойствами начинают играть доминирующую роль в процессах фотосинтетической фиксации неорганического углерода в периоды снижения активности виолентов. Так функциональное доминирование популяции С.(Иас1ета сменялось на функциональное доминирование популяции СЛасШозиз, а функциональное доминирование популяции С.гасИсапз - на доминирование популяции С.сигуиеш.

В конкурентной устойчивости патиентов значительную роль играет и их способность к потреблению РОВ. Так популяция С. 1аато$и$ входила в число функциональных доминантов в процессах потребления фитопланктоном РОВ гидролизата. Степень гетеротрофное™ водоросли СЛеЫркю в монокультурах при лимитировании роста дефицитом минерального азота достигала 44% (минимальная оценка) - 94 % (по максимальная оценка). Патиенты-генералисты. Крупноклеточные центрические диатомеи

T.nordenskioeldii и T.angusíe-lineata круглогодично вегетируют в планктоне, что свидетельствует о широких диапазонах абиотической толерантности у этих водорослей. Обилие водорослей T.nordenskioeldii и T.anguste-lineata и их вклад в суммарную биомассу возрастают в периоды интенсивного вертикального перемешивания водного столба. Крупные клеточные размеры обусловливают высокую скорость оседания, а интенсивное вертикальное перемешивание способствует быстрому возвращению клеток в поверхностные горизонты. Популяции водорослей T.nordenskioeldii и T.anguste-lineata характеризуются меньшими значениями пороговой концентрации лимитирующего развитие минерального азота по сравнению с популяциями, проявляющими виолентные свойства, о чем свидетельствует присутствие водорослей T.nordenskioeldii и T.anguste-lineata в планктоне в периоды, когда вегетация популяций F.oceanica, C.compressus, C.radicans и С.diadema закончена. Более низкие значения R* могут быть обусловлены как большими внутриклеточными пулами азота в силу крупных размеров, так и эксплуатацией большего объема водного столба.

Патиентные свойства проявляют и динофлагелляты, как группа в целом. Динофлагелляты круглогодично вегетируют в планктоне.' Во время весеннего цветения их вклад в суммарную биомассу фитопланктона незначителен, но при истощении минеральных ресурсов среды и возрастании нересурсной составляющей фактора стресса (снижении температурь!' воды, освещенности, уменьшении продолжительности светового дня) вклад динофлагеллят в суммарную биомассу фитопланктона и их функциональная роль в фотосинтетической и гетеротрофной активности сообщества возрастают. Также динофлагелляты доминируют в сообществе при ограничении развития диатомовых водорослей дефицитом минерального кремния, становясь при этом преимущественными потребителями минеральных форм азота и фосфора. Умеренная конкурентная чувствительность динофлагеллят подтверждается также и тем, что они не только присутствуют в планктоне во время интенсивного развития популяций с выраженными виолентными свойствами, но и входят в эти периоды в число популяций, функционально доминирующих в процессах первичного продуцирования органического вещества. Так, при интенсивном развитии C.compressus водоросль Protoperidinium sp. являлась функционально

доминирующей популяцией в фотосинтетической активности фитопланктона.

Умеренная конкурентная чувствительность динофлагеллят, их устойчивость к низким концентрациям минеральных ресурсов обусловлены рядом адаптивных механизмов, наиболее существенными из которых являются запасание основных минеральных ресурсов в виде клеточных пулов, чему способствуют крупные размеры клеток, и ассимиляция РОВ. Например, популяция Gymnodinium sp. входила в число функциональных доминантов в потреблении фитопланктоном лейцина и веществ гидролизата. IV.5. Популяции микроводорослей, проявляющие эксплерентные свойства. Среди микроводорослей, проявляющих эксплерентные свойства, выделены три группы популяции: (Э1) микроводоросли, вегетирующие в условиях обеспеченности минеральными ресурсами в присутствии популяций с выраженными виолентными свойствами. Периоды усиления конкурентного эффекта при нарастании биомассы виолентов и дефицита минеральных ресурсов переживают на латентной стадии; (ЭН) микроводоросли, вегетирующие в присутствии популяций с выраженными виолентными свойствами. Периоды усиления конкурентного эффекта и дефицита минеральных ресурсов переживают на вегетативной стадии; (ЭШ) микрово до росли, вегетирующие только в отсутствие популяций с выраженными виолентными свойствами.

Группа Э1. Стратегия крупноклеточной водоросли Thalassiosira gravida направлена на избегание периодов значимого конкурентного эффекта. Для динамики популяции T.gravida характерно резкое увеличение биомассы в конце апреля - начале мая. С учетом крупных размеров клеток и, соответственно, низкой скорости роста популяции, а также того факта, что массовое появление этой водоросли в фотическом слое приурочено к периоду полного разрушения теплого промежуточного слоя, можно заключить, что резкое увеличение биомассы этой водоросли в значительной степени обусловлено поднятием в результате весенней конвекции популяции, перезимовавшей в придонных слоях или на поверхности грунта. В условиях обеспеченного минеральными ресурсами роста фитопланктона и отсутствия значимого конкурентного давления происходит быстрое восстановление

активного функционального состояния водоросли T.gravida, ее размножение и формирование новой генерации, способной к следующему периоду переживания. Поскольку наличие покоящихся спор у этого вида не отмечено, вероятно, промежутки между периодами вегетации в фотическом слое популяция T.gravida переживает в виде покоящихся клеток. Группа ЭН. Водоросли Skeletonema costatum, Cylindrotheca closterium, Pseudo-nitzschia delicatissima, Thalassionema nitzschioides и популяции пикофитопланктона круглогодично вегетируют в планктоне, проявляя широкие диапазоны абиотической толерантности.

У водоросли S.costatum в выживании популяции в условиях конкурентного давления со стороны преимущественных конкурентов, а тйкже при истощении минеральных ресурсов среды важнейшее значение играет ассимиляция органических субстратов. Сопоставление оценок прироста биомассы и фотосинтетической активности популяций S.costatum в монокультурах показывает, что гетеротрофная ассимиляция РОВ играет существенное значение в приросте биомассы популяции S.costatum как в условиях обеспеченного минеральными компонентами питания роста, так и при лимитировании роста дефицитом минеральных ресурсов. Степень гетеротрофности водоросли S.costatum при лимитировании ее развития дефицитом минерального азота достигала 24 % (по минимальным оценкам) -46 % (по максимальным оценкам), при лимитировании дефицитом минерального фосфора - 44 % (по минимальным оценкам) - 63 % (по максимальным оценкам).

Водоросль S.costatum массового развития достигает в летний период. Весной в условиях обеспеченности фитопланктона минеральными компонетами питания плотность популяции S.costatum и ее доля в суммарной биомассе фитопланктона низки. Высокая конкурентная чувствительность S.costatum в этот период, по-видимому, обусловлена низкой активностью клеточной нитратредуктазы (для метаболизма S.costatum характерно' резкое снижение активности нитратредуктазы при температурах ниже 14°С (Gao et al., 1993)) и низкой концентрацией лабильной фракции РОВ. О 'последнем свидетельствуют как более низкое содержание суммарного РОВ в весенние месяцы по сравнению с летним периодом, так и более низкая скорость

биологической деструкции РОВ в иепрогретых поверхностных водах весной. В условиях дефицита лабильных органических субстратов популяция Б.^ШЫт не может за счет миксотрофного роста реализовать свой высокий биотический потенциал. По мере прогрева поверхностных вод увеличивается содержание суммарного РОВ и лабильных субстратов РОВ в результате деструкции органических веществ в основном биологического происхождения. В условиях исчерпания минеральных форм основных биогенных элементов (в первую очередь - азота) популяция ¿'.«Шягы/п за счет миксотрофного роста и высокой скорости роста быстро занимает лидирующее положение в сообществе. В периоды своего интенсивного развития водоросль 8.соз1ашт входит также в число популяции, функционально доминирующих в процессах фотосинтетической фиксации неорганического углерода. При пульсе минеральных форм биогенных элементов и развитии летнего виолент-патиентного блока рост популяции БхоягаШт прекращается. Конкурентная чувствительность популяции З.сояШит в этот период, по-видимому, обусловлена тем, что растущие популяции виолентов также ассимилируют лабильные субстраты РОВ. Преимущественные потребители минеральных ресурсов являются и функциональными доминантами в потреблении органических субстратов.

В последние два десятилетия в результате антропогенного воздействия гидрохимический режим Белого моря значительно изменился, что проявляется главным образом в увеличении содержания органического вещества, особенно в поверхностных водах прибрежных районов (Максимова, 1984). Изменение гидрохимического режима сказывается и на развитии фитопланктона. Примером может служить сопоставление структурных характеристик фитопланктона в районе устья губы Чупа за 1968 и 1986 - 1987 гг. Биомасса популяции в 1986 - 1987 гг. возросла более чем на порядок по

сравнению с 1968 г. Учитывая высокую степень гетеротрофности водоросли 5.солгаШ/и, и тот факт, что узкая и вытянутая губа Чупа в кутовой части загрязнена промышлеными и бытовыми стоками с высоким содержанием РОВ (например, концентрация растворенного органического азота в кутовой части достигает 32 мг/л), можно заключить, что наблюдаемое увеличение обилия Б.созКИит обуловлено загрязнением вод РОВ антропогенного происхождения.

Миксотрофный тип метаболизма присущ и водоросли T.nitzschioides, о чем свидетельствует функциональное доминирование этой водоросли в процессах ассимиляции фитопланктоном лабильных органических субстратов. Гетеротрофное питание способствует переживанию водорослью T.nitzschioides периодов вегетации преимущественных конкурентов, а также периодов истощения минеральных ресурсов среды. Водоросль T.nitzschioides при невысокой популяционной плотности (из-за чувствительности к конкурентному эффекту) постоянно присутствует в фитопланктоне. В отсутствие преимущественных конкурентов популяция T.nitzschioides за счет высокого биотического потенциала достигает массового развития и входит в число видов, функционально доминирующих в процессах фотосинтетической фиксации углерода.

Миксотрофный тип метаболизма характерен и для водоросли C.closterium. При монокультивировании C.closterium, выделенной из планктона Белого моря, на азот-лимитированной среде степень гетеротрофности водоросли достигала 97 % (максимальная оценка). Наибольшая удельная скорость оборота органических субстратов гидролизата в культуре водоросли C.closterium отмечена при максимальном значении Р/В-коэффйциента на начальных этапах культивирования, т.е. при обеспеченном минеральными ресурсами росте. На стационарной фазе роста (при дефиците минерального азота) степень гетеротрофности и удельная скорость оборота органических субстратов гидролизата хлореллы снова возрастают.

Автотрофный пикопланктон, как группа в целом, проявляет эксплерентные свойства. Хотя обилие пикофитопланктона в Кандалакшском заливе оценено только для июня - июля, однако на основании литературных данных для районов Мирового океана со сходными гидрологическими и климатическими условиями (Murphy, Haugen, 1985), можно предположить, что популяции пикофитопланктона вегетируют в Белом море круглогодично. Автотрофный пикопланктон представлен преимущественно цианобактериями. Численность эукариотных водорослей в среднем на два порядка меньше численности прокариот. Нарастание обилия пикофитопланктона и увеличение его роли в фотосинтетической активности фитопланктона начинается после

окончания весеннего цветения диатомовых водорослей. В этот период при крайне низких концентраций минеральных ресурсов развитие пикофитопланктона в значительной степени обусловлено ассимиляцией РОВ. Группа ЭШ. Водоросли Dinobryon pellucidum, Chaetoceros cinctus и Chaetoceros crinitus кратковременно вегетируют в планктоне в июне - начале июля, когда развитие популяции F.oceanica уже закончено, а развитие водорослей C.compressus, C.diadema и C.radicans еще не началось. При крайне низких концентрациях элементов минерального питания основную часть клеточных потребностей в минеральных ресурсах водоросль D.pellucidum покрывает, по-видимому, за счет питания бактериями, как это отмечено для ряда видов рода Dinobryon (Bird, Kalff, 1986). С другой стороны, малые размеры клеток водоросли D.pellucidum способствуют эффективной утилизации минеральных ресурсов при низких концентрациях последних. В период нарастания биомассы популяции водоросль D.pellucidum входила в число видов, функционально доминирующих в фотосинтетической активности фитопланктона. Неблагоприятные для роста условия водоросли рода Dinobryon, С.cinctus и С.crinitus переживают в виде покоящихся спор. Популяция Thalassiosira pseudonana развивается в планктоне в начале осени, после того, как закончится вегетация водорослей C.compressus, C.diadema и C.radicans. По-видимому, в развитии T.pseudonana существенную роль играет миксотрофный тип ее метаболизма. При высокой скорости роста эксплеренты группы ЭШ в отсутствие конкурентного давления быстро формируют новую генерацию, способную к следующему периоду переживания биотического и абиотического стрессов.

IV.6. Роль гетеротрофной составляющей в метаболизме фитопланктона.

Использование гетеротрофной активности в качестве адаптивного механизма популяциями микроводорослей, проявляющими свойства различных ПЖС обусловливает значимость ассимиляции РОВ в метаболизме фитопланктона Белого моря при доминировании в сообществе популяций с различным типом стратегий и в течение всего вегетационного периода. При развитии весеннего и летнего виолент-патиентных блоков при обеспеченности фитопланктона минеральными формами биогенных элементов гетеротрофная активность направлена на обеспечение возрастающих при ассимиляции минеральны?

ресурсов потребностей клеток микроводорослей в конструктивных материалах и метаболической энергии. Весной немаловажным фактором является также лимитирование фитопланктона недостатком световой энергии в периоды интенсивного перемелшвания водного столба. Отсутствие градиента плотности ведет к быстрой вертикальной циркуляции и кратковременному присутствию микроводорослей в поверхностных горизонтах. Недостаток светогенерированной энергии может компенсироваться за счет окисления ассимилированных органических субстратов. Летом при лимитировании фитопланктона дефицитом минеральных форм биогенных элементов и преимущественном развитии популяций с выраженными патиентными и эксплерентными свойствами основная функция ассимиляции РОВ обеспечение клеток азотом и фосфором. Поскольку в верхних слоях в летний период наблюдается фогоингибирование (Хромов, Федоров, 1970), то снижение скорости фотосинтетической фиксации неорганического углерода также может компенсироваться за счет гетеротрофной составляющей. Осенью при повышении содержания нитратов и фосфатов в среде на фоне снижения освещенности, продолжительности светового дня гетеротрофная ассимиляция РОВ обеспечивает клетки микроводорослей дополнительным источником энергии и субстратов.

В целом, значения скоростей оборота разнообразных органических субстратов в различных районах Белого моря укладываются в пределы, характерные для мезотрофных районов Мирового океана. Максимальные скорости потребления РОВ гидролата, лейцина и глюкозы различаются, в среднем, на порядок.

IV.7. Заключение. Концептуальная схема сезонного развития природного фитопланктона на основе жизненных стратегий популяций (на примере фитопланктона Кандалакшского залива Белого моря). В олиготрофных и мезотрофных водоемах высоких и умеренных широт температура, освещенность и поступление (пульсы) минеральных ресурсов являются основными экзогенными факторами сезонной динамики фитопланктона. Основное поступление минеральных ресурсов в поверхностные слои обусловлено осенне-зимней конвекцией. В результате глубинного вертикального перемешивания фитопланктон быстро циркулирует в водном

столбе, и время его присутствия в поверхностных водах мало. При значительных концентрациях минеральных ресурсов развитие микроводорослей в этот период ограничено дефицитом доступной солнечной энергии. Реализация стратегии виолента, которая направлена на быстрое и полное потреблении биогенных элементов, в этот период не возможна. При увеличении инсоляции и продолжительности светового дня, прогреве поверхностных вод и установлении стратификации водного столба начинается обеспеченный минеральный ресурсами и солнечной энергией рос! фитопланктона. По мере накопления биомассы фитопланктона минеральные ресурсы среды (для фитопланктона Кандалакшского залива Белого моря е первую очередь - азот) исчерпываются. Следующий пульс (пульсы) биогенньп элементов обусловлен(ы) горизонтальной циркуляции поверхностных вод и или локальными вертикальными перемешиваниями водного столба. Основнук долю незаменимых ресурсов при их поступлении потребляют виоленты "Специализация" виолентов на быстрое и полное потребление минеральны? ресурсов сопряжена с узкими диапазонами абиотической толерантности. I результате этого каждому пульсу минеральных ресурсов соответствует развитие определенных популяций с выраженными виолентными свойствами Контролируя динамику минеральных ресурсов, виоленты оказываю-конкурентное давление на совместно растущие с ними популяшн микроводорослей.

Умеренную чувствительность к конкурентному эффекту и устойчивосп к низким концентрациям минеральных ресурсов проявляют популяции < патиентными свойствами. При этом проявление патиентности либо не зависи: от того, какой виолент контролирует динамику ресурсов (патиенты генералисты), либо патиентные свойства проявляются при вегетации толькс определенных виолентов. Специализация на умеренную чувствительность ] конкурентному эффекту определенного виолента сопряжена с более узкик диапазоном абиотической толерантности по сравнению с патиентами генералистами, вегетирующими практически круглогодично. Виоленты а специализированными патиентами образуют виолент-патиентные блоки. I период отсутствия лимитирования развития микроводорослей дефицито.\ солнечной энергии количество виолент-патиентных блоков определяете:

шелом пульсов минеральных ресурсов. Блок патиентов-генералистов зегетерирует в течение всего вегетационного сезона.

К начальным этапам развития виолент-патиентных блоков при обеспеченности минеральными ресурсами и отсутствии значимого сонкурентного эффекта (в силу еще низких биомасс преимущественных сонкурентов) приурочена кратковременная вегетация тех популяций-жеплерентов, которые переживают периоды дефицита минеральных ресурсов га латентной стадии. С другой стороны, вегетация эксплерентов может быть триурочена к периодам отсутствия в плантоне популяций, проявляющих шолентные свойства. Эксплеренты, не совместимые с присутствием виолентов, эолылую часть вегетационного сезона переживают на латентной стадии. Ряд топуляций, проявляющих эксплерентные свойства, практически фуглогодично вегетируют в планктоне, переживая периоды значимого конкурентного эффекта и дефицита минеральных ресурсов за счет 1ссимиляции РОВ. В отсутствие виолентов при обеспеченности органическими ;убстратами такие эксплеренты интенсивно развиваются и занимают юминирующее положение в сообществе.

Таким образом, сезонное развитие фитопланктона представлено (рис.) тоследовательной сменой виолент-патиентных блоков с вклиниванием блоков жеплерентов, не совместимых с присутствием виолентов, на фоне сруглогодичной вегетации блоков патиентов-генералистов и эксплерентов. Тоследовательная смена блоков обусловливает смену функционального (в 1роцессах фотосинтетической фиксации неорганического углерода) юминирования виолентов на функциональное доминирование :пециализированных патиенгов, а затем патиентов-генералистов и жеплерентов. Патиенты-генералисты могут давать значимый вклад в [ютосинтетическую активность сообщества и при развитии виолентов. большинству популяции микроводорослей, проявляющих свойства различных терничных стратегий, присущ миксотрофный тип метаболизма. Даже у шолентов - преимущественных потребителей минеральных ресурсов при )беспеченном минеральными компонентами росте идет интенсивная 1ссимиляция экзогенных органических субстратов. Использование етеротрофной активности в качестве адаптивного механизма при реализации

РКСУРС

У РЕСУРС

ИРЕСУРС

виолент-патиентный блок

Э1

Э1П

Э1

эш

XII

месяцы

Рис. Схема сезонного развития фитопланктона водоемов высоких и умеренных широт.

свойств каждой из трех первичных стратегий обусловливает значимость ассимиляции органических субстратов природным фитопланктоном в течение всего вегетационного периода.

ВЫВОДЫ

1. У планктонных микроводорослей реализуется "треугольное" поле (согласно классификации Рамснского-Грайма) жизненных стратегий при выделении в качестве детерминирующего фактора флуктуирующего режима минеральных ресурсов. Первичные стратегии в параметрах конкурентной способности популяций, а именно конкурентного эффекта (и чувствительности к конкурентному эффекту) и устойчивости к конкурентному вытеснению, характеризуются следующим образом: виолентность популяции определяется более высоким конкурентным эффектом и более низкой конкурентной чувствительностью по сравнению с популяциями, участвующими в совместной эксплуатации ресурса; натиентность популяции определяется устойчивостью к конкурентному вытеснению при менее выраженном конкурентном эффекте и более высокой чувствительности по сравнению с популяциями, проявляющими виолентные свойства; эксплерентность популяции определяется наиболее низким конкурентным эффектом и высокой чувствительностью при отсутствии устойчивости к конкурентному вытеснению.

2. Основные адаптивные механизмы реализации первичных стратегий: виолентность - высокая скорость популяционного роста, обусловливающая опережение партнеров в изъятии ресурса; выделение экзометаболйтов, подавляющих развитие популяций, участвующих в совместной эксплуатации ресурса. Интерференционная виолентность зависит от концентрации минеральных ресурсов в среде, присуща популяциям с относительно невысокой скоростью роста; патиентность - высокое сродство к субстрату; использование внутриклеточных запасов минеральных ресурсов; «экономичность» метаболизма; компенсация дефицита минеральных ресурсов за счет ассимиляции экзогенных органических субстратов; устойчивость к воздействию токсичных метаболитов; способность развиваться в экстремальных условиях среды; эксплерентность - высокий биотический

потенциал, реализуемый в периоды обилия ресурса, и переживание периодов существенного конкурентного давления и депрессии ресурса на латентной стадии; минимизация эксплуатационной конкуренции за счет ресурсов, недоступных или не используемых преимущественными конкурентами (ассимиляция экзогенных органических субстратов, вертикальные миграции).

3. Каждая популяция воплощает в своей стратегии в определенных соотношениях виолентные, патиентные и эксплерентные свойства. Выраженность свойств первичных стратегий не является закрепленной и неизменной характеристикой вида и зависит от обилия ресурсов, типа лимитирующего ресурса, а также от конкурентной способности партнеров по совместной эксплуатации ресурсов.

4. В водоемах с флуктуирующим режимом минеральных ресурсов патиентные свойства популяций фитопланктона проявляются в умеренной чувствительности к конкурентному эффекту определенных виолентов (специализированные патиенты), либо в устойчивости к низким концентрациям минеральных ресурсов независимо от того, вегетацией каких виолентов дефицит ресурсов обусловлен (патиенты-генералисты). Виоленты со специализированными патиентами формируют виолент-патиентные блоки, развитие которых инициируется поступлением минеральных ресурсов. Популяции, проявляющие эксплерентные свойства, переживают периоды значимого конкурентного эффекта и дефицита минеральных ресурсов на латентной, либо на вегетативной стадии (за счет ассимиляции органических субстратов).

5. В общем виде сезонное развитие фитопланктона высоких и умеренных широт представлено последовательной сменой виолент-патиентных на фоне круглогодичной вегетации блоков патиентов-генералистов и эксплерентов. Последовательная смена блоков обусловливает смену функционального (в процессах фотосинтетической фиксации неорганического углерода) доминирования виолентов на функциональное доминирование специализированных патиентов, а затем патиентов-генералистов и эксплерентов. Использование гетеротрофной активности в качестве адаптивного механизма при реализации свойств каждой из первичных стратегий обусловливает значимость ассимиляции органических субстратов

природным фитопланктоном в течение всего вегетационного периода.

6. Микроводоросли ассимилируют экзогенные органические вещества не только в условиях дефицита минеральных ресурсов, но и при их обилии. За счет органических веществ обеспечиваются возрастающие при ассимиляции минеральных форм биогенных элементов потребности водорослей в конструктивных материалах и метаболической энергии.

7. Метаболическое разнообразие миксотрофных микроводорослей выражается в существовании континуума переходных форм, полюса которого представлены первично " фотоавтотрофной и первично гетеротрофной метаболическими стратегиями. Первично фотоавтотроф'ная метаболическая стратегия направлена на использование гетеротрофной составляющей в качестве компенсаторного механизма при неблагоприятных для фотоавтотрофного роста условиях. Первично гетеротрофная метаболическая стратегия основывается на использовании фотоавтотрофной составляющей в качестве механизма выживания при неблагоприятных для гетеротрофного роста условиях.

8. Водоросли со свойствами различных первичных стратегий различаются по способам выживания в условиях воздействия токсикантов. Наиболее широкий диапазон концентрации токсиканта, в пределах которого поддержание стабильности популяции обусловлено физиологической адаптацией, присущ популяциям с эксплерентными свойствами. У популяций, проявляющих виолентные и патиентные свойства, аналогичные диапазоны более узкие, и за их пределами включаются механизмы отбора устойчивых особей. В диапазоне концентраций токсиканта, вызывающих физиологическую адаптацию микроводорослей, наибольшая устойчивость характерна для популяции с патиентными, наименьшая - с виолентными свойствами. Снижение скорости роста или увеличение смертности виолентов под воздействием токсических веществ в природных сообществах ведет к ослаблению конкурентного эффекта и преимущественному развитию популяций с патиентными и эксплерентными свойствами.

Список работ, опубликованных по теме диссертации:

1. Ильяш JI.B., Кольцова Т.И. Фитопланктон Енисейского залива И

. Гидробиол. ж. 1981. № 1. С. 3 - 7.

2. Кольцова Т.И., Ильяш Л.В. Распределение фитопланктона Карского моря в прибрежье полуострова Таймыр в зависимости от гидрологических условий

ч , //-Водные ресурсы. 1982. № 4. С. 158 -165.

3. Сахаров В.Б., Ильяш Л.В. Применение метода функции желательности к . анализу результатов действия цинка и хрома на фитопланктон Рыбинского

водохранилища //Науч. докл. высш. шк. Биол. науки. 1982. № 8. С. 65-68.

4. Сахаров В.Б., Ильяш Л.В. Метод функции желательности при анализе сезонной сукцессии планктона // Науч. докл. высш. шк. Биол. науки. 1982. № 1.С. 59-66.

5. Ильяш Л.В. Экспериментальное изучение фотосинтетической активности моно-..и смешанных культур морских микроводорослей // Конференция молодых ученых МГУ. Мат. конф., Москва, 26-29 марта 1982. 4.2 М., 1982. Рукопись деп, в ВИНИТИ, № 1734-82 Деп. С. 93-98.

.6. Ажипа О.Я., Ильяш Л.В. Динамика численности и фотосинтетической активности двух диатомовых водорослей в моно- и смешанных культурах h Конференция молодых ученых МГУ: Молодые ученые и основные направления . .развития современной биологии. Мат. конф., Москва, 7-1С апреля 1983. 4.2 - М., 1983. Рукопись деп. в ВИНИТИ 16 марта 1983 г., M .1,507-83 Деп. С. 99- 104.

,7. Идьяш Л.В., Смирнов H.A. Связь между морфологическими и функциональными характеристиками трех видов динофлагеллят i смешанных культурах // Конференция молодых ученых МГУ. Мат. конф.. : Москва, 17-19 апреля 1984. 4.2 - М., 1984. Рукопись деп. в ВИНИТИ, Ni , ,. ¡6595 - 84 Деп. С. 169 - 173.

8. Смирнов H.A., Ильяш Л.В. Численный алгоритм оценки парциальной активности водорослей в смешанных культурах И Конференция молоды? ученых МГУ. Мат. конф., Москва, 17-19 апреля 1984. 4.2 - М., 1984 Рукопись деп. в ВИНИТИ, № 6595 - 84 Деп. С. 174 - 177.

9. Tamminen T., Kaitala S., Ilyash L.V. The heterotrophic glucose uptake potential of three marine dinoflagellates II Publ. Wat. Res. Inst. Finland: National Board

of Waters. 1984. V. 56. P. 21 - 25.

Корженевская Т.Г., Лобакова E.C., Ильяш Л.В., Бутенко Р.Г., Гусев М.В. Использование клетками женьшеня продуктов фотосинтеза нианобактерии Chlorogloea fritschii II Докл. АН СССР. Сер. биол. 1984. Т. 276. № 3. С. 765768.

Ильяш Л.В. Экспериментальное изучение фотосинтетической активности трех видов динофлагеллят в моно- и смешанных культурах // Рукопись деп. в ВИНИТИ 20 мая 1984 г., № 1507-84 Деп.

Ильяш Л.В., Федоров В.Д. Взаимодействие трех видов динофлагеллят в смешанных культурах // Науч. докл. высш. шк. Биол. науки. 1985. № 11. С.67-74.

.Смирнов H.A., Ильяш Л.В., Федоров В.Д. Относительный вклад трех видов динофлагеллят в первичную продукцию при их смешанном культивировании // Изв. АН СССР. Сер. биол. 1986. № 3. С. 378-388. .Пивоварова Л.В.. Корженевская Т.Г., Ильяш Л.В., Бутенко Р.Г., Гусев М.В. Поглощение цианобактериями метаболитов табака в искусственной ассоциации // Докл. АН СССР. Сер. биол. 1987. Т. 297. № 3. С. 766-768. .Ильяш Л.В. Некоторые особенности физиологии диатомовой водоросли Nitzschia closterium Белого моря II Проблемы изучения, рационального использования и охраны природных ресурсов Белого моря. Тезисы докл. III региональной конф. 4.1. Кандалакша, 1987. С. 167-168. Иванов И., Ильяш Л.В., Фадеев В.В. К проблеме количественного анализа и функциональной диагностики фитопланктона методом лазерной спектроскопии II Проблемы взаимодействия человека и биосферы. М.: Изд. МГУ, 1989. С. 27-32.

.Смирнов H.A., Верещагин Г.В., Ильяш Л.В. Взаимодействие между морскими динофлагеллятами в условиях азотного лимитирования // Проблемы взаимодействия человека и биосферы. М.: Изд. МГУ, 1989. С.99-102.

Ильяш Л.В., Калантаров М.Г., Смирнов H.A., Федоров В.Д. Гетеротрофная активность четырех видов морских микроводорослей в условиях культур // Науч. докл. высш. шк. Биол. науки. 1991. № 6. С. 99-105. Ильяш Л.В. Сравнение методов определения радиоактивности фильтров в

гетеро- и гомогенных системах при оценке первичной продукцщ фитопланктона II Рыбохозяйственные исследования планктона. 4,1. Океан краевые моря. М.: ВНИРО, 1991. С. 131 - 135.

20. Калантаров М.Г., Ильяш Л.В., Смирнов H.A. Влияние минерального азот; на скорость потребления органического углерода водорослью Gymnodiniurr kovalevskii Pitzik // Науч. докл. высш. шк. Биол. науки. 1991. № 4. С. 89 - 94.

21. Ильяш JI.B. Размерная структура популяции беломорской диатомово{ водоросли Skeletonema costatum при различных условиях культивирована // Исследование фитопланктона в системе мониторинга Балтийского моря i других морей СССР. М: Гищрометеоиздат, 1991. С.168 -174.

22. Федоров В.Д., Смирнов H.A., Ильяш JI.B. Парциальные фотосинтетическт активности популяций фитопланктона и метод их оценки // Исследован» фитопланктона в системе мониторинга Балтийского моря и других Mopei СССР. М.: Гидромегеоиздат, 1991. С. 10 - 24.

23.Федоров В.Д., Ильяш Л.В. Адаптивные механизмы микроводорослей ] осуществлении различных типов жизненных стратегий // Гидробиол. ж 1991. №5. С. 3- 10.

24.Федоров В.Д., Ильяш Л.В., Смирнов H.A., Сарухан-Бек К.К., Радченко И Г Экология планктона Белого моря. II. Кинетика потребления различны: форм углерода фитопланктоном II Науч. докл. высш. шк. Биол. науки. 1992 №8. С. 77-91.

25. Радченко И.Г., Ильяш Л.В., Смирнов H.A., Федоров В.Д. Экологи: планктона Белого моря. III. Оценка парциальных фотосинтетических i гетеротрофных активностей популяций фитопланктона II Науч. докл высш. шк. Биол. науки. 1992. №9. С. 84-91.

26.Федоров В.Д., Ильяш Л.В., Кольцова Т.И., Полякова Т.И., Сарухан-Бе: К.К., Смирнов H.A. Фитопланктон. Экологические исследовани фитопланктона // Исследование фауны морей. 1995. №42. Ч. I. С. 79- 122.

27. Ильяш Л.В., Федоров В.Д., Сарухан-Бек К.К. Динамика биомассы ] функциональных характеристик беломорских диатомовых водоросле; Skeletonema costatum и Chaetoceros decipiens при накопительно; культивировании // Изв. РАН, серия биол. 1996. № 4. С.472-477.

28.11yash L.V., Belevich Т.А. Interaction between populations of marine microalga

Prorocentrum micans and Platymonas viridis in mixed cultures // Russian j. Aquatic Ecology. 1996. V. 5. N 1-2. P. 21 - 26.

9.11yash L.V. The interaction of marine plankton microalgae // 31-st European Marine Biology Symposium. Symposium Programe and Abstracts. Adaptation Strategics of Marine Organisms in Communities; Interaction of Marine Organisms in Communities. Zoological Institute, Russian Academy of Sciences, St.Petersburg, 1996. P. 86.

0.11.ash L.V., Radchenko I.G. Marine microalgae adaptation to existence at different resource availability // 31-st European Marine Biology Symposium. Symposium Programe and Abstracts. Adaptation Strategies of Marine Organisms in Communities; Interaction of Marine Organisms in Communities. Zoological Institute, Russian Academy of Sciences, St.Petersburg, 1996. P. 71.

1.Ильяш JI.B., Федоров В.Д., Сарухан-Бек К.К., Радченко И.Г., Кольцова Т.И., Полякова Т.В. Фотосинтетическая и гетеротрофная активности фитопланктона Белого моря // Водные ресурсы. 1997. Т. 24. № 2. С. 205 -210.

2.Белевич Т. А., Ильяш Л.В., Федоров В. Д. Динамика биомасс и функциональные характеристики культур морских микроводорослей Prorocentrum micans и Platymonas viridis при воздействии низкой концентрации кадмия // Вестник Московск. ун-та. Сер. 16. Биология. 1997. № 1.С. 29-32.

3.Ильяш Л.В., Белевич Т.А., Яшина Е.В. Влияние кадмия на динамику биомасс морских планктонных микроводорослей с различным типом жизненных стратегий // Известия РАН, Сер. Биология. 1997. № 5. С. 623 -627.

4. Ильяш Л.В., Пичугина В.В., Радченко И.Г. Фотосинтетическая активность природного фитопланктона в условиях различной обеспеченности органическими субстратами // Тр. Межд. научного конгресса "Молодежь и наука - третье тысячелетие" 27 января - 1 февраля 1996г. Тезисы докл. Под ред. Федорова И.Б., Колесникова К.С., Карпова А.О. 1997. М.: НТА "АПФН". Т. l.C. IY-53 - 54.

5. Радченко И.Г., Ильяш Л.В., Полякова Т.В., Федоров В.Д. Летне-осенний планктон различных районов Белого моря // Вестник Московск. ун-та, Сер.

16. Биология. 1997. № 4. С. 24 - 29.

Зб.Ильяш JI.B. Пикофитопланктон Кандалакшского залива Белого моря i Вестник Московск. ун-та. Сер. 16. Биология. 1998. № 2. С. 49-52.

37.11yash L.V. The White Sea phytolankton after the spring bloom destruction I XX Symposium on Polar Biology (December 1997). Proceedings of the NIPF Symp. Polar Biol. 12. (в печати).

38.Ильяш JI.B., Кольцова Т.И., Сарухан-Бек К.К., Федоров В.Д. Экологе ценотические стратегии популяций фитопланктона Белого моря II Вестни Московск. ун-та. Сер. 16. Биология. 1998. (в печати)

39.Ильяш JI.B. Динамика кинетических параметров потребления лейцина : глюкозы четырьмя видами морских планктонных микроводорослей пр накопительном культивировании II Вестник Московск. ун-та. Сер. К Биология. 1999. (в печати)

Текст научной работыДиссертация по биологии, доктора биологических наук, Ильяш, Людмила Васильевна, Москва



МОСКОВСКИ!] ГОСУДАРСТВЕННЫЙ УНИВЕРСИТЕТ имени М.В. ЛОМОНОСОВА

^иитак Россил 1

решение от " " ^ г., фЯх^у.

'колиси

¡1 присудил ученую степень

С 1Ы •][£ '¿иСЬМЦм,/ н а ут-

Начальник управления ВАК России

-ИДЬЯШ-

5.(268.5)

ЖИЗНЕННЫЕ СТРАТЕГИИ У МОРСКИХ ПЛАНКТОННЫХ

МИКРОВОДОРОСЛЕЙ

03.00.18 ■■ Гидробиология

Диссертация на соискание ученой степени доктора биологических наук

Москва 1998 г.

СОДЕРЖАНИЕ

Op.

Введение........................................................................................................ '

ГЛАВА I. Проявление свойств первичных жизненных стратегии у микроводорослей при смешанном накопительном культивировании........I I

1.1. Материал и методы исследований................................................. 12

1.2. Характеристика первичных стратегий микроводорослей в параметрах конкурентной способности популяций...........................27

1.3. Проявление популяциями микроводорослей патентных

свойств..................................................................................................... 32

1.4. Проявление популяциями микроводорослей виолснтных свойств.....................................................................................................

1.4.1. Виолет мость микроводорослей с высокой скоростью популяционного роста.................................................................. 48

1.4.2. Виолентносгь микроводорослей при

интерференционной конкуренции............................................... 72

1.5. Эксплерентность популяций микроводорослей....................... 91

1.6. Изменение конкурентных параметров популяций водорослей по градиенту соотношения минеральных ресурсов (азота и фосфора)................................................................................................. Ш

1.7. Адаптивные механизмы микроводорослей, обусловливающие проявление свойств первичных стратегий........................................... 1 14

1.8. Первичные стратегии и диапазоны абиотической толерантности......................................................................................... 132

1.9. Заключение....................................................................................... 135

ГЛАВА It. Отклики популяций микроводорослей, проявляющих свойства различных первичных жизненных стратегий, на токсическое воздействие........................................................................................................ 339

II. 1. Материал и методы исследований................................................................................................142.

11.2. Динамика биомассы популяций микроводорослей при воздействии кадмия........................................................................................1.45

11.3. Функциональные характеристики водорослей Piorocenhnm micans и Platymonas viridis и их конкурентные отношения ири воздействии кадмия..................................................................................................................................................................1:56

11.4. Заключение........................................................................................ J 66

ГЛАВА III. Роль ассимиляции растворенного органического вещества в динамике биомассы популяций микроводорослей в условиях различной обеспеченности минеральными ресурсами..................................................... 168

III. 1. Материал и методы........................................................................ 169

111.2. Влияние экзогенных органических субстратов на динамику биомассы микроводорослей в условиях дефицита минеральных ресурсов...................................................................................................... 170

111.3. Влияние экзогенных органических субстратов на динамику биомассы микроводорослей при обеспеченном минеральными: ресурсами росте....................................................................................... 175

111.4. Заключение. Метаболические стратегии

микроводорослей..................................................................................... 187

ГЛАВА IV. Проявление свойств первичных стратегий популяциями 190

фитопланктона Кандалакшского залива Белого моря..................................

¡V.l. Материал и методы..............................................................................................................................................192.

IV.2. Общая характеристика фитопланктона Белого моря..................................202.

IV.3. Популяции микроводорослей, проявляющие виолентные

свойства......................................................................................................................................................................................................208

IV.4. Популяции микроводорослей, проявляющие штиенпше

свойства......................................................................................................................................................................................................221

I V.5. Популяции микроводорослей, проявляющие эксгшереигнме

свойства......................................................................................................................................................................................................241

IV.6. Роль гетеротрофной составляющей в метаболизме

ф иго) тланктона................................................................................................................................................................................2.3 9

IV. 7. Заключение. Концептуальная схема сезонного развитии

природного фитопланктона на основе жизненных стратегий

популяций (на примере фитопланктона Кандалакшского залива t

Белого моря)........................................................................................................................................................................................2.67

Выводы......................;......................................................................................................................................................................................271

Литература.............................................................................................................................................................................................................2/75

Введение

Наиболее обобщенное описание эволюционных и экологических механизмов выживания видов в условиях пространственно-временной гетерогенности среды обитания дает концепция жизненных стратегий, или стратегий жизненных: циклов (в фитоценологии распространен термин эколого-ценотическая стратегии).

Под стратегией понимают наиболее общие пути перераспределения энергии между процессами поддержания жизнедеятельности, роста и размножении! у разнообразных групп организмов (Gadgil, Bossert, 1970). Интенсивность энергетического потока, направленного по тому или иному пути может быть закреплена генетически с различной широтой нормы реакции, что приводит к ограничениям (физиологическим, филогенетическим и др.) на возможности перераспределения энергии (Романовский, 1998). Механизмы перераспределения энергии, являясь сутью адаптивных реакций, обусловливают возможность сосуществования и, или конкурентного вытеснения популяций, т.е. в конечном счете, определяют положение популяции в сообществе.

Стратегию определяют параметры самого высокого ранга, общие даже для сильно различающихся видов и популяций. Таковыми являются генеральные характеристики выживания и размножения (Rose, 1983; Steams, 1980). К основным характеристикам жизненного цикла обычно относят скорость весового роста и смертность как функции возраста и (или размера), половозрастную плодовитость и возраст достижения половозрелости. Взаимодействия между этими характеристиками и производными от них параметрами определяют их оптимальное (с позиций естественного отбора) сочетание в конкретных условиях.

Концепция жизненных стратегий занимает центральное место в исследовательской парадигме таких фундаментальных проблем экологии, как формирование видовой структуры и поддержания видового разнообразия биологических сообществ, направление и движущие факторы сукцессии, создание и управление искусственными сообществами с заданными свойствами и др. Концепция стратегий выступает связующим звеном между такими уровнями организации живой материи как организм, популяция и сообщество, объясняя многие закономерности структурных перестроек на вышележащих иерархических уровнях ограниченными путями перераспределения энергии на нижележащих.

Теоретический базис концепции стратегий составшот оптимизационные математические модели, основывающиеся на различных связях параметров жизненного цикла и критериях приспособленности популяции (Roff, 1992; Stearns, 1992; Chamov, 1993). Концепция жизненных стратегий оказывается полезной в природоохранной деятельности, акцентируя внимание на ключевых факторах выживания и уязвимых стратегиях (Saether et al., 1996; Lavorel et al., 1997),

Существующие классификационные схемы жизненных стратегий представляют собой совокупность эмпирических обобщений и базируются на определениях «первичных» (Grime, 1979), основных типов стратегий, реализуемых при экстремальных значениях факторов - детерминантов стратегий. Многообразие классификаций жизненных стратегий может быть сведено к двум основным схемам, различающихся по количеству выделяемых детерминирующих факторов и, соответственно, количеству первичных стратегий.

Теоретическую основу концепции двух первичных стратегии, соответствующих результатам г- и К- отбора (MacArtur, Wilson, 1967; Fianka, 1970; Charlesworth, 1971; Roughgarden, 1971), составляет логистическая модель роста. Детерминирующим фактором выступает плотность популяции. Логистическая модель предсказывает отбор на более высокую равновесную плотность популяции в насыщенных биоценозах или на высокую максимальную скорость роста в разреженных. В сложных сообществах, насыщенных видами-конкурентами, основным фактором отбора выступает низкая концентрация необходимых ресурсов, за которые и происходит конкуренция. Отбор на выживание в условиях постоянного дефицита ресурсов стимулирует увеличение вклада энергии на повышение выживаемости в условиях острой конкуренции и продуцирование более конкурентноспособных потомков (K-стратегия). Высокая «цена» каждого потомка ограничивает их количество, произведенное каждой половозрелой особью, что снижает максимальную скорость популяционного роста (биотический потенциал). В системах, где конкурентное давление в силу пресса хищников, сезонности, природных катаклизмов временно ослабевает и происходит высвобождение лимитирующих ресурсов, преимущество получают популяции с высокой скоростью роста, вкладывающие максимум энергии в размножение и производящие большое

количество «малоценных» потомков (r-стратегия). Между двумя первичными стратегиями существует континуум переходных форм, и каждая популяция воплощает компромисс между обеими стратегиями. Основным фактором, определяющим положение популяции на оси г - K-стратегий, является напряженность межвидовой конкуренции и связанная с ней степень доступности лимитирующего ресурса.

Среди концепций жизненных стратегий, выделяющих три первичных типа стратегий, наибольшее распространение получила классификация Раменского-Грайма, или C-S-R классификация (Раменский, 1938; Grime 1979). Исходно созданная для анализа сообществ высшей растительности, эта схема базировалась на умозрительной связи между ростовыми характеристиками растений (относительная скорость вегетативного роста), их размерами (развитие надземной части растения) и конкурентноспособностью (способность подавлять развитие партнеров по сообществу полнотой использования ресурсов). Дальнейшие уточнения классификации Раменского-Грайма, не менявших, однако, ее суть, были предприняты рядом авторов на основе анализа высшей растительности (Работиов, 1975; 1980; 1995; Миркин, 1983; Whittaker, 1975; Urbanska, 1984; Taylor et al, 1990), и распространены также на популяции животных (Southwoocl, 1977; Greenslade, 1983; Romanovsky, 1986; Hildrew, Townsend, 1987).

В качестве детерминантов первичных стратегий рассматриваются (Grime, 1974, 1979) два основных фактора: стресс и нарушения. Стресс ограничивает накопление биомассы популяций через лимитирование ресурсами или воздействие субоптимальных физических условий. Нарушения связаны с частичным изъятием биомассы популяции ее потребителями или с полной деструкцией биомассы в результате действия экстремальных физических факторов. Сочетание интенсивного стресса и слабых нарушений определяет S-стратегию, слабого стресса и слабых нарушений - С-стратегию, слабого стресса и сильных нарушений - R-стратегию. Сочетание сильных стресса и нарушений рассматривается как несовместимое с выживанием любой популяции. Патиенты, или стресс-толеранты (S-стратегия), характеризуются низкой скоростью роста и доминируют в условиях острого дефицита ресурсов или действия субоптимальных физических факторов. Виоленты, или конкуренты (С-стратегия), характеризуются высокой скоростью роста,

подавляют развитие партнеров по сообществу быстрым и полным изъятием минеральных ресурсов и затенением. Эксплеренты, или рудералы (R-стратегия) характеризуются высокой скоростью роста и низкой конкурентной способностью, развиваются в условиях ослабленной конкуренции.

По аналогии с г-К-континуумом каждая популяция может быть соотнесена с тонкой в треугольном поле первичных C-S-R стратегий (Grime, 1979), т.е. каждая популяция совмещает в себе в определенных соотношениях свойства патиентности, виолентности и эксплерентности.

Соответствие положения популяции согласно двум классификационным схемам до настоящего времени остается дискуссионным. Поскольку с позиций <г-К-отбора предполагается, что К-виды преобладают в равновесных, слабо нарушаемых сообществах, а г-виды - в флуктуирующих из-за частных пространственно-временных нарушений сообществах (Pianka, 1970), ряд авторов рассматривают C-S-R классификацию как простое добавление оси «стресса» к одномерному г-К-континууму (Sibly, Calow, 1985; Begon et al., 1986; Caswell, 1989).

Сам Грайм считал (Grime, 1979), что R-стратеги соответствуют г~видам, С-стратеги соответствуют К-видам, а S-стратегия не имеет аналогов в г-К схеме и охватывает популяции, обитающие в экстремальных условиях. При этом, конкурентной способностью обладает одна С-стратегия (Grime, 1979). С другой стороны, показано (Романовский, 1989а, б), что введение оси «нарушений» не является обязательным условием реализации трех первичных стратегий. Три первичные стратегии могут представлять адаптации к разным уровням колебания ресурсов, не зависимо от природы этих колебаний. В таком случае г-видам соответствуют R- и С- стратеги, а S-страгеги соответствуют К-видам. Конкурентная способность популяции зависит от амплитуды и частоты колебания ресурса, и ею обладают две стратегии - С и S (Романовский, 1989а, б). Такой подход, позволяет устранить противоречия, вызваших дискуссию в литературе (Tilman, 1988; Thompson, Grime, 1988; Grace, 1990), между взглядами Грайма (Grime, 1979), и Тильмана (Tilman, 1982) на конкурентноспособность популяций.

Существенной чертой для отнесения к той или иной первичной стратег ии C-S-R классификации оказывается распределение энергии на различных стадиях онтогенеза (Романовский, 1989а, б; Онипченко и др., 1991). Степень патиентности

популяции прямо зависит от устойчивости ювенильных стадий и обратно связана с величиной биотического потенциала. Виоленты и эксплеренты имеют менее выносливое потомство, но более высокий биотический потенциал. При этом периоды низкого обилия ресурса виоленты переживают на репродуктивной толерантной стадии, а эксплеренты - на латентной (Романовский, 1989а). Таким образом, C-S-R классификация более полно, по сравнению с г/К-классификадией, отражает совокупность адаптации к флуктуирующей динамике ресурсов у популяций с выраженной возрастной структурой.

Планктонные микроводоросли не имеют (за редким исключением) выраженной возрастной структуры популяций. До настоящего времени жизненные стратегии фитопланктеров рассматривали только с позиций г/К-классификации (Wyatt, 1974; Guillard, Kilham, 1977; Margalef, 1978; Kilham, Kilham, 1980; Reynolds et al., 1983; Harris, 1986 и др.). И хотя наблюдаемые различия в скоростях роста, клеточных размерах и величинах плотности популяций планктонных водорослей, а также их избирательная приуроченность к стабильным или флуктуирующим сообществам в целом согласуются с г-К схемой (Margalef, 1978; Kilham, Kilham, 1980; Harris, 1986), однако эта классификация не охватывает наблюдаемого разнообразия экологических ситуаций. Например, предсказаниями концепции r-K-отбора противоречат' случаи «цветения» крупных динофлагеллят с низкой скоростью роста в богатых биогенными элементами водах, равно как и массовое развитие мелких диатомовых водорослей с высокой скоростью роста при остром дефиците минеральных ресурсов. Введение в рамках r-К схемы дополнительной W-стратегии (Reynolds et al., 1983), описывающей группу диатомовых водорослей, приуроченных к зимнему периоду сезонной сукцессии и характеризующихся высоким соотношением продукции к дыханию, высокой скоростью оседания и быстрым фотоингибированием (Harris, 1978), не устраняет отмеченные выше противоречия.

Недостаточность одномерного континуума для описания разнообразия жизненных стратегий популяций фитопланктона проявляется даже при таком детализированном подходе, как рассмотрение стратегий потребления минеральных ресурсов. Так, на основании двух параметров - максимальной скорости потребления (V„,ax) и константы полунасыщения (Ks), выделены три типа стратегий (Sommer, 1985, 1989): специализация на сродство к субстрату (низкие значения Ks);

специализация на высокую скорость потребления минеральных ресурсов (высокие значения Vmax); специализация на внутриклеточное запасание минеральных ресурсов (высокие значения Vmax при умеренных скоростях роста). Величина Ks рассматривается (Margalef, 1978; Sommer, 1989) в качестве характеристики потенциальной конкурентной способности популяции при низких концентрациях минеральных ресурсов. Предполагается, что в местообитаниях с постоянно низкой скоростью пополнения ресурсов виды, специализированные на сродство к субстрату (с низкими зна