Стратегии заражения животных-хозяев церканиями трематод: опыт анализа в экосистемах прибрежья морей и озер северо-запада России

Прокофьев, Владимир Викторович

Бесплатный автореферат и диссертация по биологии на тему
Стратегии заражения животных-хозяев церканиями трематод: опыт анализа в экосистемах прибрежья морей и озер северо-запада России
ВАК РФ 03.00.19, Паразитология

Автореферат диссертации по теме "Стратегии заражения животных-хозяев церканиями трематод: опыт анализа в экосистемах прибрежья морей и озер северо-запада России"

РОССИЙСКАЯ АКАДЕМИЯ НАУК ЗООЛОГИЧЕСКИЙ ИНСТИТУТ

На правах рукописи

ПРОКОФЬЕВ Владимир Викторович

СТРАТЕГИИ ЗАРАЖЕНИЯ ЖИВОТНЫХ-ХОЗЯЕВ

ЦЕРКАРИЯМИ ТРЕМАТОД: опыт анализа в экосистемах прибрежья морей и озер северо-запада России.

03.00.19 — паразитология

АВТОРЕФЕРАТ диссертации на соискание ученой степени доктора биологических наук

Санкт-Петербург 2006

Работа выполнена на кафедре зоологии и экологии животных

Псковского государственного педагогического университета им. С.М. Кирова

Научный консультант:

доктор биологических наук К.В. Галактионов

Официальные оппоненты:

доктор биологических наук, профессор Г.Л. Атаев

доктор биологических наук, профессор Е.П. Иешко

доктор биологических наук, профессор Ю.А. Стрелков

Ведущая организация:

Кафедра зоологии беспозвоночных биолого-почвенного факультета Санкт-Петербургского государственного университета.

Защита состоится « ^ » уаК-О--^!1 ^_2006 г. в 14.00 часов на заседании

диссертационного совета Д 002.223.01 по защите диссертаций на соискание ученой степени доктора биологических наук Зоологического института РАН по адресу: 199034, Санкт-Петербург, Университетская наб. 1, (факс: + 812-328-29-41).

С диссертацией можно ознакомиться в библиотеке Зоологического института

РАН.

Автореферат разослан «.

/У » у ий-^- 2006 г.

Ученый секретарь диссертационного совета, доктор биологических наук

ОБЩАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА РАБОТЫ

Актуальность проблемы. Среди паразитических червей представители класса Trematoda (тип Plathelminthes) занимают особое положение. И это не случайно. Трематоды многочисленны, повсеместно распространены, отличаются высокой экологической пластичностью. Характерной чертой трематод являются их уникальные по сложности жизненные циклы, которые протекают по типу сложной гетерогонии и могут быть одно-, двух-, трех— и даже четыреххозяйными. При этом круг хозяев трематод охватывает представителей практически всех наиболее значимых таксонов животных (в первую очередь — это моллюски, членистоногие и позвоночные). Наконец, трематоды служат возбудителями большого числа опасных гельминтозов человека и хозяйственно значимых животных. Поэтому не удивительно, что представители этого класса паразитических плоских червей всегда привлекали и продолжают привлекать самое пристальное внимание со стороны как медиков и ветеринаров, так и зоологов, паразитологов, экологов и специалистов других биологических дисциплин.

Несмотря на неослабевающий интерес к трематодам и большое число посвященных им работ, сведения об этой группе паразитов еще далеки от исчерпывающей полноты. В большинстве случаев объектом исследований служат мариты, паразитирующие в окончательном хозяине. В гораздо меньшей степени изучены спороцисты и редии — паразиты первого промежуточного хозяина, а так же личиночные рассе-лительные фазы спороцист и редий — мирацидии, и марит — церкарии. Вместе с тем, свободно живущие фазы являются важнейшей частью жизненного цикла трематод, поскольку именно они осуществляют дисперсию и передачу инвазии следующему хозяину.

Пребывание во внешней среде в сочетание с решением задачи заражетшя хозяина способствовало появлению соответствующих морфофизиологических и биологических адаптаций у мирацидиев и церкарий (Гинецинская, 1954, 1968; Cheng, 1967; Smith, Halton, 1983; Гинецинская, Добровольский, 1983; Семенов, 1991; Прокофьев, 1995; Galaktionov, Dobrovolskij, 2003, и др.). Прежде всего, это развитие специализированных органов локомоции (ресничного аппарата у мирацидиев и хвоста у церкарий), большого числа рецепторных образований, которые служат для анализа сигналов внешней среды, и формирование сложных ориентировочных и поведенческих реакций, реализуемых на основе таксисов и кинезов. Обилие разнообразных, зачастую очень тонких и взаимозависимых приспособлений позволяет рассматривать их как единый комплекс адаптации, которые направлены на то, чтобы личинка оказалась «в нужном месте, в нужное время» и смогла успешно выполнить основную задачу свободно живущей фазы — заражение следующего хозяина (Гинецинская, Добровольский, 1983).

Особый интерес представляет изучение церкарий, поскольку, по сравнению с мирацидиями, они устроены сложнее, характеризуются более высоким разнообрази-

ем в морфологии и биологии и более широким спектром животных, используемых в качестве хозяев. Среди различных сторон жизнедеятельности церкарий важное место занимает поведение. Обладая просто устроенной нервной системой, личинки, тем не менее, демонстрируют разнообразные сложные ориентировочные реакции: фото—, хемо—, peo—, тигмо— и другие. Каждая из этих реакций, при правильно поставленном эксперименте, проявляется очень четко, практически не маскируясь другими. Это позволяет использовать церкарий как прекрасный модельный объект при изучении различных аспектов физиологии и этологии беспозвоночных животных. Выявление у церкарий специализированных стратегий поиска и заражения хозяина, которые представляют собой единый комплекс морфофизиологических, биологических и поведенческих адаптаций, может оказать существенную помощь в понимании путей трансмиссии трематодозов животных и человека в различных экосистемах.

Цель и задачи исследования. В связи с вышеизложенным, целью настоящей работы стало исследование комплекса биологических и поведенческих адаптаций церкарий и вычленение на этой основе базовых стратегий, обеспечивающих успех передачи инвазионного начала от первого промежуточного хозяина к последующему у представителей разных таксономических и экологических групп трематод, реализующих свои жизненные циклы в экосистемах морского прибрежья и пресных вод.

В соответствие с поставленной целью были сформулированы следующие задачи:

1) исследовать ритмы суточной, долговременной и сезонной эмиссии церкарий и вычленить факторы их регулирующие;

2) изучить влияние различных факторов на продолжительность жизни церкарий во внешней среде;

3) исследовать характер движения церкарий и оценить адаптивность особенностей локомоции личинок для поиска и заражения хозяина;

4) определить особенности динамики дыхания церкарий путем сопоставления их респираторной и двигательной активности;

5) изучить реакции церкарий на такие факторы внешней среды, как гравитация (вертикальное распределение), свет (фотореакция) и гидродинамика (peo- и осцил-лореакции);

6) на основе анализа полученных экспериментальных данных вычленить комплекс адаптаций, направленных на поиск и заражение хозяина у церкарий различных экологических и систематических групп;

7) применить полученные сведения по биологии церкарий для определения особенностей формирования гемипопуляций этой фазы жизненного цикла трематод;

8) на основе анализа всей совокупности полученных результатов и литературных данных попытаться выявить главные стратегии заражения хозяина церкариями трематод и наметить возможные пути их становления в ходе эволюции;

9) провести сравнительный анализ стратегий заражения хозяина свободно живущими личинками (мирацидиями и церкариями) разных фаз жизненного цикла трематод.

Научная новизна. Настоящая работа является первой попыткой комплексного сравнительного исследования биологии и поведения церкарий трематод, реализующих свои жизненные циклы в морских и пресноводных экосистемах. Впервые на основе единого методологического подхода на большом числе видов, принадлежащих к различным морфологическим, систематическим и биологическим группам трематод, изучены основные этапы жизнедеятельности церкарий, начиная с выхода во внешнюю среду, и до окончательного распределения в пространстве и контакта со вторым промежуточным хозяином. Для этого были предложены новые методики исследования различных сторон жизнедеятельности церкарий и сконструированы оригинальные установки для проведения экспериментов. Получены новые данные о ритмах эмиссии церкарий, сроках их жизни. Впервые подробно исследованы характер локомоции, механизм плавания и динамика дыхания личинок трематод. Детально изучено поведение церкарий различных видов трематод и влияние особенностей биологии на распределение церкарий во внешней среде и на возможность их контакта со вторым промежуточным хозяином. При этом описаны новые формы поведения, в том числе «засадный» тип поведения. Использование совокупности новых данных по биологии церкарий позволило определить характер формирования гемипопуля-ций этих личинок в условиях литорали Баренцева и Белого морей и в прибрежье Псковско-Чудского озера. Анализ полученных результатов впервые позволил выделить основные стратегии заражения хозяина личинками трематод и предпринять попытку их осмысления в контексте эволюции жизненных циклов этих паразитов.

Практическая значимость. Полученные результаты могут быть использованы при анализе эволюции поведения низших беспозвоночных и для выяснения путей возникновения и последующей эволюции сложных жизненных циклов трематод. Церкарии изученных видов могут быть рекомендованы как хороший модельный объект в разнообразных экспериментальных зоологических и физиологических исследованиях.

Материалы исследования следует учитывать при разработке мероприятий по профилактике и борьбе с трематодозами, путем прерывания жизненного цикла на стадии свободно живущей личинки (Гинецинская, 1968; (Згеуе, 1985), в прибрежных марихозяйствах, а также при радковом и прудовом выращивании рыб.

Полученные сведения используются для чтения лекций, проведения семинарских и практических занятий в курсах «Зоология беспозвоночных» и «Экологическая паразитология» в Псковском государственном педагогическом университете и в курсе «Общая паразитология» в С анкт—Петербургском государственном университете.

Основные положения, выносимые на защиту:

1. Успех заражения хозяев церкариями трематод обеспечивается сложным комплексом морфофизиологических, биологических и поведенческих адаптации этих личинок, среди которых выделяются:

— динамика эмиссии из моллюска—хозяина;

— ориентировочные поведенческие реакции (главные из них — это реакции на свет, гравитацию, колебания и токи воды);

— характер движения и во многом зависимые от него продолжительность жизни и дыхательная активность личинок.

2. Эмиссия церкарий из моллюска-хозяина носит циклический характер и формируется в результате наложения суточного, долговременного (4-12 суток) и сезонного ритмов выделения личинок в окружающую среду. Ход этих процессов определяется факторами, зависимыми от состояния группировок спороцист/редий в первом промежуточном хозяине и сочетания абиотических параметров среды. Ведущий фактор, определяющий эмиссию церкарий — это температура воды. При этом суточный ритм выделения церкарий тесно связан с суточной активностью заражаемого ими животного.

3. По характеру поведения во внешней среде среди церкарий можно различить несколько биологических групп:

— непрерывно плавающие личинки, заражающие, как правило, неподвижных, малоподвижных или высокоподвижных хозяев в период их минимальной активности;

— церкарии с дискретным типом локомоции, при котором фаза плавания чередуется с фазой покоя, обычно заражающие высокоподвижных хозяев;

— «прикрепленные», не способные к активному плаванию личинки, заражающие, главным образом высокоподвижных хозяев.

В состав указанных групп могут входить представители различных по систематическому положению видов, но обладающие сходным набором ориентировочных поведенческих реакций. Как правило, непрерывно плавающие церкарии отчетливо демонстрируют фото- и геореакции, для «прикрепленных» форм характерна способность отвечать на колебания и токи воды, а личинки с дискретным типом локомоции, в той или иной мере, проявляют фото-, reo— и осциллореакции.

4. Продолжительность жизни церкарий определяется взаимодействием различных факторов, как биотической, так и абиотической природы:

— крупные личинки с хорошо развитым хвостом, как правило, живут дольше мелких;

— продолжительность жизни непрерывно плавающих церкарий меньше, чем «прикрепленных» или обладающих дискретным типом плавания;

— рост температуры воды приводит к сокращению сроков жизни церкарий.

При этом морские церкарии легче переносят повышение уровня минерализации воды, чем его понижение, а личинки, обитающие в контрастных экологических условиях, обладают более высокой температурной толерантностью и эвригалинно-стью, по сравнению с церкариями, живущими в более стабильных условиях.

5. Скорость потребления кислорода церкариями прямо скоррелирована с их размерами. Динамика дыхательной активности определяется, в первую очередь, особенностями локомоции личинок. Максимальная интенсивность дыхания отмечается в первые часы жизни, когда скорость плавания наиболее высока. С возрастом, по мере снижения двигательной активности, снижается и скорость потребления кислорода. При этом, скорость возрастного снижения интенсивности дыхания у непрерывно плавающих церкарий выше, чем у личинок с дискретным типом локомоции.

6. Среди церкарий, выделенных из одного зараженного моллюска, всегда есть определенное число «уклонистов» (от 5 до 30%), то есть особей, которые отличаются по особенностям своей биологии и поведения от большинства личинок.

7. Во внешней среде церкарии трематод образуют группировки (локальные ге-мипопуляции), среди которых можно различить «пульсирующие» (ежесуточно замещаются новьми) и «стабильные» (существуют непрерывно на протяжении сезона). Пространственно-временная структура локальных гемипопуляций церкарий чрезвычайно динамична и формируется на основе особенностей ритмов эмиссии данного вида церкарий, присущего им характера проявления поведенческих реакций при различных параметрах внешней среды и вторичного перераспределения под воздействием гидродинамики конкретной стации. Эта картина усложняется и тем, что, помимо «доминирующего облака», образуемого церкариями с типичными для вида биологией и поведением, всегда присутствуют одно или несколько «сателлитных облаков», формируемых за счет «личинок-уклонистов». Наконец, положение «облаков» в пространстве непрерывно изменяется под действием как биотических (возрастное снижение двигательной активности церкарий и изменения в проявлении поведенческих реакций), так и абиотических (флюктуации температуры, освещенности и гидродинамики) факторов. Это приводит к тому, что церкарии распределяются не только в узкой зоне, где наиболее вероятна встреча с хозяином («пространство хозяина»), как принято в современной литературе, но и в значительной степени за ее пределами.

8. Стратегии заражения хозяина церкариями определяются не столько систематическим положением личинок, сколько особенностями биологии хозяина. Поэтому близкородственные церкарии, которые заражают животных, различных по своей биологии и поведению, могут обладать разными стратегиями и vice versa.

9. Выделяются два уровня проявления стратегий заражения хозяев церкариями — индивидуальный и групповой (уровень гемипопуляции). При всем многообразии индивидуальных стратегий они слагаются из двух основных поведенческих элементов — «поиск хозяина» и «ожидание хозяина». Первое подразумевает активное про-

никновение церкарии в «пространство хозяина», а второе — пассивное или активное удержание личинки в «пространстве хозяина». На уровне гемипопуляций церкарий важным элементом видовой стратегии следует считать формирование, помимо «доминантных», «сателлитных» группировок за счет личинок, которые по особенностям своей биологии и поведения отличаются от основной массы церкарий данного вида. Наличие «сателлитных» группировок вне «пространства основного хозяина» с одной стороны повышает шансы на реализацию жизненного цикла, поскольку становится возможным заражений более широкого спектра хозяев (особи основного хозяина с «нестандартным» поведением, другие виды животных), а с другой — может играть определенную роль в видообразовании за счет освоения новых видов животных-хозяев с последующей к ним специализацией.

10. Стратегии заражения хозяина церкариями и мирацидиями, несмотря на принципиальные отличия в организации личинок, оказываются очень близкими.

Апробация работы и публикации. Основные положения диссертации были доложены и обсуждены на: семинаре «Экспериментальная биология плоских червей» ИБФ РАН (Пущино, 1989); III Всесоюзной конференции «Экология, воспроизводство и охрана биоресурсов морей северной Европы» (Мурманск, 1990); IV Региональной конференции «Проблемы изучения, рационального использования и охраны природных ресурсов Белого моря» (Архангельск, 1990); Региональной конференции международного общества нейробиологии беспозвоночных (Минск, 1991); VI Съезде Всесоюзного Гидробиологического Общества (Мурманск, 1991); заседании кафедры беспозвоночных С-ПбГУ (Санкт-Петербург, 1993); научных семинарах ММБИ РАН (Дальние Зеленцы, Мурманск, 1989-1996); Региональной конференции «Современное состояние и перспективы исследований экосистем Баренцева, Карского морей и моря Лаптевых» (Мурманск, 1995); VI Всероссийском симпозиуме по по-пуляционной биологии паразитов (Борок, 1996); Международной конференции «Проблемы и перспективы сбалансированного развития в бассейне Псковско-Чудского озера» (Псков, 1998); Второй (XXV) Международной конференции «Биологические ресурсы Белого моря и внутренних водоемов Европейского Севера» (Петрозаводск, 1999); Международном симпозиуме «Экологическая паразитология на рубеже тысячелетия» (Санкт-Петербург, 2000); Региональной конференции «Проблемы изучения, рационального использования и охраны природных ресурсов Белого моря». (Беломорск, 2001); Отчетной научной сессии ЗИН РАН (Санкт-Петербург, 2003); Ш съезде Русского Паразитологического Общества (Петрозаводск, 2003); IX Европейский мультиколлоквиум по паразитологии (ЕМОР IX) (Валенсия, Испания, 2004); XI Международном конгрессе по паразитологии (1СОРА XI) (Глазго, Великобритания, 2006); совместном семинаре лаборатории паразитических червей и ББС ЗИН РАН (Санкт-Петербург, 2006); ежегодных научных конференциях и семинарах преподавателей 111 НУ (Псков, 1996-2006).

Публикации. По теме диссертации опубликовано 35 работ.

Объем и структура диссертации. Диссертация объемом 545 с состоит из введения, 6 глав, выводов и списка литературы. Основной текст работы изложен на 360 страницах машинописного текста, иллюстрирован 16 таблицами и 147 рисунками. Список цитируемой литературы содержит 591 наименование, из которых 173 на русском языке. Структура диссертационной работы определялась намеченными задачами и спецификой исследования.

Выражаю самую искреннюю и глубокую признательность моему научному консультанту К.В. Галактионову, неизменную помощь и поддержку которого я получал на протяжении всего срока исследований и подготовки диссертации.

При работе с материалом и обсуждении полученных результатов я пользовался ценными советами и консультациями доцента кафедры зоологии беспозвоночных СП6ГУ АЛ. Добровольского, которого прошу принять особую благодарность.

Пользуясь случаем, хочу поблагодарить коллектив Беломорской Биологической Станции имени академика O.A. Скарлато Зоологического института РАН (ББС ЗИН РАН) за предоставленную возможность проведения настоящей работы. Особую благодарность хотелось бы выразить зав. лаб. ББС В Я. Бергеру и Л.Г. Рыбаковой за обеспечение прекрасных условий для проведения исследований и проживания на биостанции. При выполнении статистической обработки материалов, технической подготовке некоторых экспериментов и сборе материала неизменную поддержку оказывал А.Д. Наумов, которому автор приносит отдельную глубокую благодарность. Большую помощь в техническом обеспечении экспериментов оказывал инженер ББС Ю.Н. Курзиков, которому приношу мою искреннюю признательность.

Представленная работа на разных этапах была частично поддержана грантами Российского Фонда Фундаментальных Исследований (проекты № 98-04-49706, № 99-04-49788, № 01-04-49646 и № 04-04-^9439) и ИНТАС (проекты № 10-224 и №01-210).

СОДЕРЖАНИЕ РАБОТЫ ГЛАВА I. ОБЗОР АДАПТАЦИИ ЦЕРКАРИЙ

В главе проведен детальный анализ современного уровня изученности адаптации церкарий, направленных на успешное заражение потенциального хозяина и выживание личинок во внешней среде.

Во вводной части обоснрвана трактовка жизненного цикла паразитов, подразумевающая, что жизненный цикл — это способ существования вида в природе и, поэтому, в понятие «жизненный цикл» входит не только онтогенез, но и весь набор адаптаций к существованию паразита в определенных условиях (Догель, 1962; Гине-цинская, 1968, 1988; Гинецинская, Добровольский, 1983; Галактионов, Добровольский, 1998). Здесь же приводится краткая характеристика жизненных циклов трематод и обращается особое внимание на то, что из всех фаз жизненного цикла, именно

у церкарий отмечается наибольшее разнообразие и сложность приспособлений, необходимых для переживания во внешней среде и заражения следующего хозяина.

В разделе 1 рассмотрены морфологические адаптации церкарий. Отмечено, что эти адаптации служат базой для появления приспособлений других типов. Особое внимание уделяется локомоторному органу личинок — хвосту. Именно для этого отдела тела церкарий характерно наибольшее морфологическое разнообразие, связанное с многообразием выполняемых им функций. Помимо основной локомоторной функции, особенности строения хвоста могут способствовать пролонгации сроков жизни церкарий, выполнению защитной функции, привлечению внимания потенциального хозяина и т. д.

Раздел 2 посвящен биологическим адаптациям церкарий, связанным с особенностями физиологии, поведения, характера эмиссии и продолжительностью жизни личинок во внешней среде.

Среди всех адаптации церкарий, физиологические оказываются наименее изученными. Анализ литературных источников показал, что в большинстве случаев выводы об особенностях нервной регуляции движения личинок, работы их сенсорного аппарата и обмене веществ делаются лишь на основании косвенных данных. Конкретные же детали протекания большинства физиологических процессов у церкарий до сих пор не известны.

Несколько лучше исследованы поведенческие адаптации. В первую очередь это относится к реакциям церкарий на свет и силу тяжести. Однако в большинстве работ сведения об этих реакциях основаны лишь на констатации характера окончательного распределения церкарий в градиенте освещенности и гравитации, без проведения специальных экспериментов. Вместе с тем, наличие определенных фото- и геореакций служит важнейшей адаптацией к заражению хозяина, так как именно эти реакции позволяют церкариям попасть (и удержаться) в зоне контакта с потенциальным хозяином.

Значительно хуже изучены хемореакции церкарий. Известно, что личинки способны реагировать лишь на некоторые низкомолекулярные вещества органической природы, входящие в состав покровов заражаемого хозяина, либо являющиеся продуктами его обмена, а так же на определенные неорганические соединения. При этом более важное значение имеет не столько состав, сколько концентрация химических веществ.

Остальные поведенческие реакции (peo-, осцилло-, термо-, тактило—, тигмо- и др.) остаются практически не исследованными. Только для крайне ограниченного числа церкарий описано наличие реакций на колебания и токи воды, позволяющих личинкам определять приближение потенциального хозяина и удерживаться в зоне контакта с ним.

Тем не менее, даже имеющиеся скудные сведения позволяют сделать вывод о том, что поведенческие реакции церкарий в большинстве случаев имеют выражен-

ный адаптивный характер, обеспечивающий, в конечном счете, успешное заражение второго промежуточного или окончательного хозяина.

Как особую адаптацию следует рассматривать характер эмиссии (суточной, долговременной и сезонной) церкарий. Данные о динамике выхода личинок во внешнюю среду относятся, в основном, к суточной эмиссии. Сведения о долговремешюй и сезонной эмиссии в литературе практически отсутствуют. Известно, что суточная эмиссия большинства изученных к настоящему времени церкарий подчинена определенному ритму, который регулируется, главным образом, температурой и освещенностью воды. Суточная ритмика эмиссии церкарий — процесс видоспецифич-ный и, как правило, соответствует ритму суточной активности заражаемого животного.

Важной стороной жизнедеятельности церкарий служит продолжительность их жизни во внешней среде. Для церкарий, как эндотрофных организмов, особо остро стоит задача экономии ограниченных энергетических ресурсов (гликогена), что позволяет увеличить продолжительность жизни и, за счет этого, повысить шансы личинок на успешное заражение хозяина. В свою очередь, скорость расходования гликогена зависит от большого числа как биотических (особенности функционирования выделительной системы, движения и др.), так и абиотических (температура, уровень минерализации воды и др.) факторов. Некоторые из особенностей строения (хвостовые фурки и мембраны, позволяющие церкариям пассивно парить в толще воды, гипертрофия хвоста, служащего основным запасником гликогена, и др.) и биологии (дискретная локомоция, повышенная температурная толерантность и эвригалинность и др.) церкарий можно рассматривать как адаптации, способствующие пролонгированию их жизни во внешней среде.

В заключительном 3-ем разделе приведен краткий обзор адаптаций мирацидиев. Подобный обзор необходим для последующего сравнительного анализа стратегий, присущих двум различным свободно живущим фазам жизненного цикла трематод, которые выполняют одинаковую биологическую функцию — передачу инвазии следующему хозяину. В заключение обзора отмечается, что комплекс адаптаций, направленных на успешное заражение хозяина, у мирацидиев и церкарий имеет ряд как отличительных, так и сходных черт. Отличия, наиболее ярко проявляются в морфологии личинок, а сходства — в биологии и, особенно, в поведении, поскольку и ми-рацидии, и церкарии, в общем, обладают близким набором поведенческих ответов, главные из которых фото-, reo- и хемореакции.

В целом, можно констатировать, что церкарии демонстрируют гораздо большее разнообразие морфологических, биологических и поведенческих адаптаций, что связано с очень широтам кругом заражаемых ими животных. Вместе с тем, несмотря на относительно «бедный» набор приспособлений (по сравнению с церкариями), поведение мирацидиев (в первую очередь, связанное с идентификацией хозяина) оказывается не менее, а порой и более, сложно дифференцированным, чем у церкарий.

Однако во всех случаях личинки обоих типов обладают именно тем набором адаптации, который позволяет им найти и заразить определенного хозяина, в условиях конкретного биотопа.

ГЛАВА II. СОБСТВЕННЫЕ ИССЛЕДОВАНИЯ

Работа была выполнена в период с 1989 по 2006 г. Основную часть работы проводили на базе Беломорской биостанции Зоологического института РАН расположенной на мысе Картеш Чупинской губы Кандалакшского залива. Ряд исследований выполняли на Баренцевоморской биостанции Мурманского морского биологического института РАН, расположенной на побережье Баренцева моря в пос. Дальние Зеленцы (в 140 километрах восточнее г. Мурманска). Пресноводных церкарий изучали на биостанции Псковского государственного педагогического университета на побережье Псковско-Чудского озера Гдовского района Псковской области.

1. Материал и методы

В основе стратегий заражения церкариями второго промежуточного или окончательного хозяина лежит разнообразие адаптаций, характер которых зависит, прежде всего, от условий обитания личинки и особенностей биологии хозяина. Поэтому, с одной стороны, даже церкарии близкородственных видов могут обладать совершенно различными стратегиями заражения хозяина. С другой стороны, в каждом конкретном случае адаптации реализуются не изолированно сами по себе, а как единая система, в которой отдельные элементы действуют совместно, дополняя и обуславливая друг друга.

В связи с этим, при выборе объектов исследования мы руководствовались следующими соображениями. Во-первых, церкарии должны принадлежать к разным систематическим и морфологическим группам. Во-вторых, личинки должны быть из разных экосистем: морских, с резкими колебаниями параметров окружающей среды (литораль Белого и Баренцева морей), и пресноводных, где подобные колебания выражены гораздо слабее (прибрежье Псковско-Чудского озера). В-третьих, некоторые из церкарий близкородственных видов должны либо обитать в разных экосистемах, либо иметь морфологические или поведенческие различия, либо, наоборот, личинки, ' таксономически далеко отстоящих друг от друга видов, должны быть сходны по ряду особенностей своей морфологии и заражать общего хозяина. И, наконец, исследуемые виды должны быть массовыми и легко доступными, поскольку при проведении большинства экспериментов и наблюдений для каждого отдельного опыта необходимо иметь десятки и сотни зараженных моллюсков и получать от них сотни и тысячи зрелых церкарий.

В районах наблюдений (побережье Псковско-Чудского озера, Белого и Баренцева морей) указанным критериям соответствовало 14 видов церкарий, принадлежа-

щих к 7 различным семействам (табл. 1). Они и были использованы в работе, которая планировалась и выполнялась как комплексное исследование наиболее важных адаптации личинок.

Таблица 1

_Список исследованных видов _

Семейство Вид Район

Diplostomidae Diplostomum chromatophora Чудское озеро

Echinostomatidae Cercaría laticaudata

Himasthla elongate Белое море

Himasthla militaris

Heterophyidae Cryptocotyle concavum

Cryptocotyle lingua

Microphallidae Levinseniella brachysoma

Maritrema subdolum

Microphallus claviformes

Microphallus similis

Notocotylidae Paramonostomum anatis

Renicolidae Cercaría parvicaudata

Renicola thaidus Баренцево море

Opecoealidae Podocotyle atomon

Жизненные циклы всех исследованных видов (за исключением Рагатопозютит стаНя) относится к треххозяйному типу (табл. 2).

Таблица 2

Хозяева исследованных церкарий__

Вид 1-й промежуточный (Gastropoda) 2-й промежуточный окончательный

Cercaria laticaudata Lymnaea spp. Pulmonata Околоводные и водоплавающие птицы

Maritrema subdolum Hydrobia spp. Crustacea

Microphallus claviformes

Levinseniella brachysoma

Microphallus similis Littorina spp.

Podocotyle atomon Рыбы

Himasthla elongate Bivalvia Околоводные и водоплавающие птицы

Cercaria parvicaudata

Himasthla militaris Hydrobia spp.

Renicola thaidus Nucella lapillus

Diplostomum chromatophora ' Lymnaea spp. Pisces

Cryptocotyle concavum Hydrobia spp.

Cryptocotyle lingua Littorina spp.

Paramonostomum anatis H. ventrosa —

В разделе приведена подробная характеристика церкарий, избранных в качестве объектов исследовании, и районов проведения работ.

В процессе работы были использованы как уже описанные в литературе методики и устройства, так и многочисленные оригинальные разработки. В частности, для содержания зараженных морских моллюсков и проведения различных экспериментальных исследований была сконструирована установка, позволяющая в лабораторных условиях, в аквариумах, имитировать естественный приливный цикл. Для изучения фотореакций церкарий разработано специальное устройство, в котором в качестве проводника светового луча использована волоконная оптика. Для исследования осцилло- и реореакций сконструирована установка, позволяющая создавать в микроаквариуме колебания воды различной частоты и амплитуды, а так же ламинарные микротоки жидкости. Наблюдения за особенностями плавания церкарий производили при помощи специально разработанного устройства, позволявшего записывать получаемое с микроскопа изображение на видеомагнитофон или вводить его непосредственно в компьютер, что значительно облегчило как анализ движения личинок, так и обсчет его параметров. Исследование динамики потребления кислорода церкариями проводили с помощью метода Картезианского поплавка. Для этого была собрана установка, подобная предложенной Р. Клековским (Klekowski, 1967), в конструкцию которой был внесен ряд изменений, повышающих удобство работы и точность получаемых результатов.

В разделе дано подробное описание упомянутых выше разработок и проведен критический анализ существующих методик. Детальное описание методики выполнения конкретных экспериментов приведено в соответствующих главах диссертации.

Результаты наблюдений были обработаны на персональном компьютере. Расчет коэффициентов парной корреляции Пирсона и дисперсионный анализ проводили с помощью программы «MICROSTAT» (Ecosoft, Inc., 1978-1985). Критический уровень значимости во всех случаях был принят равным 95% (Р<0,05). Сравнение F3Kcn. с FTa0 проводилось по таблицам В.Ю. Урбаха (1963), Д.Б. Оуэна (1966), Н. Джонсона и Ф. Лиона (1980), а также по учебному пособию «Биометрия» (Глотов и др., 1982).

2. Эмиссия церкарий

В разделе приведены сведения о динамике выделения из моллюска-хозяина церкарий всех исследованных нами видов. Установлено, что эмиссия церкарий неравномерна во времени и ее ход испытывает суточную ритмику, долговременные периодические колебания с интервалом 4-12 дней и сезонные изменения. Все эти особенности носят адаптивный характер и направлены на обеспечение процесса заражения хозяев в конкретном биотопе в разные сезоны года. Проведено сопоставление полученных нами данных с аналогичными материалами, имеющимися в литературе.

Суточная ритмика эмиссии. Для получения более точной картины динамики выхода личинок из хозяина наблюдения за процессом суточной эмиссии выложили

в условиях максимально приближенных к естественным, то есть непосредственно в районе сбора моллюсков (in situ).

Наблюдения показали, что все исследованные церкарии (за исключением Levin-seniella brachysoma) обладают циркадным (один пик выхода в течение суток) ритмом эмиссии. Для личинок L. brachysoma характерен ультрациркадный (более одного пика выхода в течение суток) характер эмиссии, с подъемом в утренние и вечерние сумерки.

Результаты проведенных экспериментов позволяют сделать вывод о том, что у личинок изученных нами видов нельзя говорить о точной приуроченности максимумов эмиссии к какому-либо часу на протяжении суток. Это время может варьировать в достаточно широких пределах, так как выход церкарий из моллюска-хозяина регулируется, главным образом, абиотическими факторами и в первую очередь — температурой воды. Исключение составляют только личинки Cryptocotyle concavum, С. lingua и Paramonostomum anatis, обладающие хорошо выраженными органами фоторецепции — «глазками», для которых ведущим фактором, определяющим процесс эмиссии, служит освещенность. Однако и в этом случае температура играет существенную роль в регуляции эмиссии личинок.

По-видимому, известная вариабельность во времени выхода из моллюска, зависящая от погодных условий, является характерной чертой биологии церкарий. В первую очередь это относится к личинкам, обитающим в крайне нестабильных условиях (в частности, на литорали северных морей). За счет способности церкарий тонко реагировать на изменение абиотических факторов, для них становится возможным подстраивать сроки эмиссии ко времени, наиболее благоприятному для заражения хозяина.

У всех исследованных морских церкарий отметить какой-либо отчетливой временной зависимости между приливным циклом и эмиссией личинок не удалось. Однако это позволяет утверждать лишь то, что выход личинок их моллюсков—хозяев не определяется напрямую временем наступления прилива или отлива. Приливной цикл, в реальных условиях, несомненно, оказывает влияние на ритм эмиссии церкарий, но только опосредованно, за счет изменения температуры воды приливно-отливными течениями (прогрев во время отлива и охлаждение во время прилива в теплый сезон и, наоборот, в холодный) и уровня освещенности (увеличение во время отлива и уменьшение в прилив).

Результаты экспериментов показали, что в норме индивидуальные особенности моллюсков (пол, возраст, размеры и т.д.) не оказывают значительного воздействия на суточный ритм эмиссии исследованных церкарий. Вместе с тем, в ряде работ (Добровольский, 1965; Гинецинская, 1968; Appleton, 1983; Атаев, 1991, и др.) показано, что изменение физиологического состояния хозяина (при значительных колебаниях солености и температуры воды, длительном голодании моллюска и т. д.) может существенно влиять на выход церкарий и даже полностью нарушать ритм их

эмиссии (например, феномен массовой эмиссии личинок в любое время суток перед гибелью моллюска). В делом можно считать, что в нормальных условиях, вклад индивидуальных особенностей моллюсков в регуляцию суточной эмиссии церкарий если и имеет место, то он несоизмеримо меньший, чем абиотических факторов (температуры или освещенности).

Проведенные наблюдения позволяют сделать вывод о том, что ритм суточной эмиссии церкарий — процесс видоспецифичный и совпадает с ритмом присутствия и активности (либо пассивности) хозяина (второго промежуточного или окончательного), которого заражают личинки. В этом смысле характер эмиссии является важной адаптацией к успешной встрече паразита и потенциального хозяина в «нужном месте» и в «нужное время» или, пользуясь терминологией К. Комба с соавт. (Combes et al., 1994), в «пространстве хозяина» ("host space") и во «время хозяина» ("host time"). В качестве иллюстрации можно привести данные о характере эмиссии церкарий близкородственных видов Maritrema subdolum и Levinseniella brachysoma, заражающих одного и того же хозяина — гаммаруса (см. табл. 1, 2). Личинки первого вида заражают рачка в период его минимальной двигательной активности, который приходится на время максимальной инсоляции и температуры воды. На этот же период приходится и пик эмиссии личинок М. subdolum (рис. 1 А). Церкарии L. brachysoma атакуют гаммарусов во время их максимальной двигательной активности, совпадающее с утренними и вечерними сумерками. Соответственно эти личинки имеют два пика суточной эмиссии — утренний и вечерний (см. рис. 1 Б).

Долговременная эмиссия. Наблюдения за долговременными колебаниями числа церкарий, выделяемых из моллюска-хозяина в течение суток (суточная продукция), производили как при стабильных свето—температурных параметрах (^„=3°, 5° и 10°С, Е=2500 лк), так и в условиях in situ.

Эти исследования показали, что суточная продукция церкарий не постоянна во времени, а испытывает циклические колебания с интервалом 4—12 суток, в зависимости от видовой принадлежности церкарий. Колебания суточной продукции личинок в стабильных условиях, когда экзогенное влияние сведено к минимуму, могут быть вызваны лишь воздействием эндогенных факторов. В первую очередь к ним должны быть отнесены особенности функционирования паразито-хозяинной системы парте-ниты-моллюск и связанное с этим состояние группировки паразитов в моллюске-хозяине (Kechemir, Theron, 1980; Добровольский, Тихомиров, 1983; Touassem, Theron, 1986; Галактионов, Добровольский, 1998, и др.).

Цикличность процесса эмиссии, связанная с состоянием группировки партенит, имеет, на наш взгляд, выраженное адаптивное значение. В периоды интенсивного созревания церкарий, их выхода из партенит, миграции в моллюске и последующей эмиссии нагрузка на организм хозяина резко возрастает. Столь интенсивное воздействие паразитов, будь оно постоянно, неизбежно привело бы к истощению моллюска-хозяина и его скорой гибели. Соответствешю, уменьшилась бы и продолжи-

тельность жизни группировки партенит. Периоды спада в эмиссии церкарий, скорее всего, позволяют хозяину восстановить, до известной степени, свою жизнеспособность, поскольку в это время пресс паразитов па его организм ослабевает.

освещенность (Лк х 10 )

0,38 0,7 3,8

•эмиссия - - - температура 62 115 164 60 8,5 5,8 0,63 0,63 0,63

10 12 14 время суток (час)

освещенность (Лк х 103)

62 115 164 60 8,5

эмиссия - - - температура 5,8 0,63 0,63 0,63 28

10 12 14 16 время суток (час)

Рис. 1. Суточная эмиссия Магигета зиЪйоЫт (А) и ЬештетеПа Ьгаскувота (Б) из Нус1го-Ыа иЬае.

Наблюдения за долговременной эмиссией церкарий при температурах 3°С и 5°С показали, что для каждого вида есть определенная «критическая» температура, ниже которой продукция личинок партенитами (и, соответственно, эмиссия) существенно замедляется, либо вообще прекращается. По этому признаку можно выделить «теплолюбивые» (сем. ЕсЫж^отайсЬе) и «холодостойкие» (сем. Heterophyidae и Мюго-рЬаШйае) группы. Эмиссия церкарий первой группы блокируется уже при температуре 5°С, тогда как второй лишь при 3°С (рис. 2).

—1=3 °c — t=5"C

1 3 5 7 9 11 13 IS 17 19 21 23 25 27 29 31 33 35 37

сутки

Рис. 2. Долговременная эмиссия llimasthla militaris (А) и Maritrema subdolum (Б) из Ify-drobia ulvae.

Результаты опытов in situ показали, что влияние эндогенных факторов на характер долговременной эмиссии церкарий исследованных видов маскируется воздействием факторов экзогенной природы. В первую очередь — это температура воды, снижение которой сопровождается падением суточной продукции церкарий, и наоборот. Однако такое воздействие проявляется только при значительных колебаниях среднесуточной температуры (5-10°С) за относительно короткий срок (3-5 суток). Если же среднесуточная температура остается более или менее стабильной на протяжении длительного периода (7 и более суток), то долговременные колебания эмиссии обнаруживают циклический характер, сходный с выявленным для личинок тех же видов в условиях лабораторного эксперимента.

Постепенное снижение температуры (до «критической»), вызывает сокращение максимальной суточной продукции личинок и увеличение интервала между соседними максимумами. Циклический же характер долговременной эмиссии церкарий при этом сохраняется. Можно предположить, что длительное снижение температуры

воды приводит к некоторому снижению продуктивности дочерних спороцист и ре-дий, но не блокирует процесс созревания в них личинок и, тем более, не провоцирует перестроек в составе микрогемипопуляций партенит.

Таким образом, на основании проведенных наблюдений можно сделать вывод, что долговременная эмиссия церкарий — это весьма сложный динамический процесс, тонко регулируемый сочетанием эндо- и экзогенных факторов, главные из которых — это состояние группировки партенит и температура воды.

Динамика сезонной продукции церкарий. Наблюдения за эмиссией церкарий, предпринятые в разные сезоны, показали, что этот процесс, наряду с суточными и долговременными колебаниями, испытывает и сезонные флюктуации. Осенью, с понижением температуры воды, продукция церкарий постепенно снижается и становится минимальной (или вовсе прекращается) в зимние месяцы. Весной, по мере роста температуры воды, эмиссия личинок увеличивается и летом достигает своего максимума.

Вскрытие зараженных моллюсков показало, что поздней осенью и зимой, при длительном воздействии температуры воды ниже «критического» уровня (с. 17) созревание новых церкарий в спороцистах и редиях прекращается. Сами группировки партенит могут испытывать серьезные структурные реорганизации (Оа1ак1юпоу et а1., 2006). Вместе с тем, в этот период в партенитах сохраняется некоторое количество зрелых церкарий, пребывающих в состоянии своеобразного температурного «анабиоза».

Процесс снижения и прекращения продукции личинок в зимний период имеет большое адаптивное значение. С одной стороны, вероятность заражения второго промежуточного или окончательного хозяина осенью, и, тем более, зимой, минимальна. Рыбы уходят с литорали в более глубокие места, количество птиц сокращается до минимума, а литоральные беспозвоночные, как и все пойкилотермные животные, резко снижают свою активность.

С другой стороны, в осенне-зимний период, по мере снижения температуры воды, ухудшаются и условия для существования литоральных гастропод. Интенсивность обменных процессов у моллюсков падает, поэтому сохранение нагрузки на их организм со стороны партенит и созревающих церкарий на прежнем уровне могло бы привести к гибели хозяина, а, следовательно, и к гибели самих паразитов. Поэтому, снижение паразитарного пресса на организм моллюска за счет замедления и последующего прекращения созревания церкарий, а так же перестройки группировки партенит позволяет сбалансировать отношения в паразито-хозяинной системе и дать возможность хозяину выжить в сложных зимних условиях.

Таким образом, эмиссия церкарий — сложный циклический процесс, ход которого регулируется как сочетанием абиотических факторов, так и состоянием группировок партенит, в которых развиваются церкарии. Характер эмиссии церкарий ви-доспецифичен, и, как правило, тесно связан как с особенностями биологии заражае-

мого животного-хозяина (суточная и долговременная эмиссия), так и с экологическими (в первую очередь, температурными) условиями конкретного биотопа (долговременная эмиссия и сезонная эмиссия).

3. Сроки жизни церкарий

В разделе приведены сведения о продолжительности жизни исследованных нами церкарий, оценена связь ЬТ50 личинок с особенностями их морфологии, физиологии, биологии и поведения, а так же с экологическими условиями мест обитания. При анализе полученных материалов использованы накопленные к настоящему времени в литературе сведения по данному вопросу.

Наблюдения за продолжительностью жизни церкарий показали, что срок жизни одновозрастных особей одного вида варьирует, то есть никогда не наблюдается их одновременная 100% гибель. В связи с этим, за меру продолжительности жизни церкарий принимали общепринятый усредненный показатель ЬТ5о — время, в течение которого гибнет 50% животных данной возрастной когорты.

Результаты, полученные в ходе наблюдений, свидетельствуют, что длительность жизни исследованных церкарий определяется не столько их систематическим положением, сколько принадлежностью к определенной экологической группе (пресноводные или морские личинки, церкарии обитающие в более «теплых» или «холодных» условиях и т.д.) и конкретными видовыми особенностями морфологи и ло-комоции личинок. Как правило, для каждой экологической группы существуют определенные оптимумы (в первую очередь температуры воды и уровня ее минерализации) за пределами которых ЬТ5о личинок существенно изменяется. При этом границы оптимумов для видов, обитающих в контрастных экологических условиях, шире, чем для тех, которые живут в более стабильной обстановке. Подтверждением тому может служить выявленная нами более высокая устойчивость к колебаниям солености и температуры воды у беломорских церкарий по сравнению с баренцевомор-скими, даже если они принадлежат к одному или близким видам (рис. 3). Заметим, что условия существования в литоральной зоне Белого море отличаются большей динамичностью по отношению к Баренцеву морю.

Вместе с тем, в большинстве случаев внешние факторы определяют продолжительность жизни личинок не столько напрямую (например, за счет выброса церкарий на сушу во время прибоя), сколько путем регуляции внутренних процессов. В частности, уровень обмена веществ у церкарий, как и у всех пойкилотермных животных, прямо зависит от температуры. С ее ростом увеличивается и интенсивность метаболизма, что приводит к ускоренному расходу гликогена и, как следствие, к сокращению ЬТ50 (см. рис. 3,4).

Воздействие уровня минерализации на показатель ЬТзо сказывается, по-видимому, через интенсивность работы выделительной системы церкарий. Чем менее минерализована вода, тем более она гипотонична в отношении тканевой жидко-

ста и поэтому постоянно поступает в нее извне, как это происходит практически у всех водных животных. Соответственно циртоциты выделительной системы должны работать более интенсивно, что требует дополнительных затрат энергии и, как следствие, ведет сокращению сроков жизни личинок. Поэтому продолжительность жизни даже близкородственных церкарий может существенно различаться, если они обитают в водоемах, различающихся по уровню минерализации воды. Подтверждением тому может служить отличие показателей ЬТ5а (при одинаковой температуре воды) у исследованных нами барегщевоморских и беломорских рениколид (см. рис. 3) и эхи-ностоматид Белого моря и Псковско-Чудского озера (см. рис. 4 А, Б).

300 250 \ -р- 200 -° 150 ] ^ 100 -50 -0

300 -

250 :

~ 200

Я 150 ! Н

J 100 -50 0

ЕШ t=20 С

s t=10°c

□ t=3°C

16 24

соленость (%о)

Х [_HHIIIl!"1"1"

»irnifiS

соленость (%>)

Рис. 3. Сроки жизни церкарий Renicola thaidus (А) и Cercaría parvicaudata (Б) при различных значениях температуры и солености воды.

Продолжительность жизни церкарий также в значительной степени связана с особенностями их строения. Как правило, количество запасных питательных веществ и, следовательно, длительность жизни личинок, положительно скоррелирова-ны с их размерами (в первую очередь с размерами хвоста). Детали строения локомоторного органа (наличие дополнительных образований, или, наоборот, его редукция) непосредственно связаны с характером и интенсивностью движения церкарий (непрерывное активное плавание при постоянной работе хвоста, пассивное парение в толще воды, малая подвижность в связи с редукцией хвоста и т. д.). В свою очередь, характер движения определяет скорость расхода гликогена и связанную с ней про-

должительность жизни церкарий. Как правило, даже мелкие, но обладающие дискретной локомоцией личинки, живут дольше крупных непрерывно плавающих. Например, при одинаковых условиях показатель LT5o плавающих с длительными остановками фуркоцеркарий Diplostomum chromatophora в 2-3 раза выше, чем у непрерывно плавающих личинок Cercaría laticaudata (ср. рис. 4 Б и В). При этом размеры D. chromatophora в 3—4 меньше, чем Cercaría laticaudata.

300 -250 1

Z 200 j

s 150 J J 100

50 -0 -

t=20°C

S t=iouc

□ t= 3°C

16 24

соленость (%o)

300 -

250 -j

200 -¡

я 150 -

f- 100 \

r¡

300 -250 }

2 200 j S 150

й 100 -j

nimiasas

30 (S=8 %o)

mmii^P

3 (пресная) жесткость (мэкв/л)

0(дистиллированная)

_гпвГ""___шшшС

3(пресная) жесткость (мэкв/л)

0 (дистиллированная)

Рис. 4. Сроки жизни церкарий Himasthla elongata (A), Cercaría laticaudata (Б) и Diplostomum chromatophora (В) при различных значениях температуры и жесткости (солености) воды.

Вместе с тем, связь длительности жизни церкарий с особенностями их морфологии не всегда однозначна. Так редукция хвоста обычно сопровождается уменьше-

нием количества запасных питательных веществ (Гинецинская, 1968; Гинецинская, Добровольский, 1983; Галактионов, Добровольский, 1998, и др.). Но, одновременно, снижается и двигательная активность церкарий. Поэтому, как показали наши наблюдения, при одинаковых условиях малоподвижные, лишенные значительных запасов гликогена «прикрепленные» личинки Levinseniella brachysoma и Podocotyle atomon (см. ниже) живут не меньше, а зачастую и дольше, чем соизмеримые или даже более крупные, но высокоподвижные церкарии.

Совокупный анализ полученных нами данных и накопленных в литературе материалов позволяет заключить, что длительность жизни церкарий во внешней среде определяется сложным взаимодействием большого числа экзо— и эндогенных факторов. К ним, прежде всего, следует отнести температуру и уровень минерализации воды, количество и распределение запасных питательных веществ (главным образом гликогена) и особенности их утилизации, морфологические особенности личинок (размер и строение тела и хвоста), характер их движения, особенности протекания обменных процессов и работы выделительной системы, и другие, пока еще не известные особенности жизнедеятельности церкарий. Поэтому при оценке продолжительности жизни и проведении сравнительного анализа выживаемости личинок, принадлежащих к разным систематическим и экологическим группам, следует принимать в расчет не только и не столько отдельные факторы сами по себе, но учитывать характер их взаимодействия.

4. Движение церкарий

В разделе приведены оригинальные материалы по движению церкарий, оценена адаптивность особенностей их локомоции и выполнен сравнительный анализ полученных нами данных с имеющимися в литературе.

По характеру плавания церкарии исследованных нами видов отчетливо распадаются на две группы. К первой относятся котилоцеркные («прикрепленные») церкарии с редуцированным хвостом, которые способны перемещаться только по субстрату. Вторую составляют личинки, свободно плавающие в толще воды. Среди них есть как непрерывно плавающие, так и способные длительное время парить в толще воды без движения (дискретный тип локомоции) (табл. 3).

Характер плавания. Дискретная локомоция характерна, главным образом, для церкарий, заражающих высокоподвижных хозяев, которые обитают преимущественно в верхних и средних слоях воды. Среди исследованных видов к таким личинкам относятся Diplostomum chromatophora, Cryptocotyle concavum и С. lingua, вторым промежуточным хозяином которых служат рыбы (см. табл. 2). Адаптивность дискретного типа локомоции заключается в том, что при его реализации личинка не только удерживается в толще воды благодаря парению в пассивной фазе, но и значительно экономнее расходует свои ограниченные энергетические ресурсы по сравнению с непрерывно плавающими церкариями. В результате продолжительность жиз-

ни таких личинок увеличивается, что, в свою очередь, повышает их шансы на успешное заражение рыбы.

Таблица 3

Характер движения и реакции исследованных церкарий

Вид Характер движения Фото- Гео- Осцилло- Рео-

Cercaria laticaudata + —

Himasthla elongata.

Ilimasthla militaris

Maritrema subdolum — +

Microphallus claviformes непрерывное 0 0

Microphallus similis

Cercaria parvicaudata --► +

Renicola thaidus

Paramonostomum anatis + 0

Diplostomum chromatophora

Cryptocotyle concavum дискретное + — + 0

Cryptocotyle lingua

Levinseniella brachysoma «прикрепленные» 0 0 + +

Podocotyle atomon

Примечание: 0 — пейтральная реакция; + - положительная реакция; — - отрицательная реакция; —» - инверсия знака реакции.

Непрерывно плавающие церкарии заражают, как правило, малоподвижных животных, либо высокоподвижных, но в период их минимальной локомоторной активности. Так церкарии Maritrema subdolum, как уже отмечалось выше (с. 16), массово покидают моллюска-хозяина во время минимальной двигательной активности гам-марусов. Непрерывное плавание, в сочетание с определенными поведенческими реакциями (см. табл. 3), позволяет этим личинкам быстро попасть в придонные слабо-освещенные участки биотопа, где в это время суток формируются скопления рачков, и заразить их.

Церкарии Himasthla elongata, Н. militaris, Cercaría parvicaudata и Renicola thaidus заражают литоральных моллюсков (главным образом мидий; см. табл. 2), концентрация которых на литорали обычно достаточно высока и стабильна. Поэтому церкариям важнее максимально рассеяться по биотопу, чем сконцентрироваться в определенном его участке. Непрерывное плавание, по всей видимости, как раз и способствует максимальной дисперсии этих церкарий.

«Прикрепленные» церкарии, не способные активно плавать в толще воды, заражают высокоподвижных животных, в момент, когда они проплывают рядом с личинкой. Характер движения этих личинок принципиально отличается от присущего

свободно плавающим церкариям и будет рассмотрен ниже (с. 30) при описании «засадного» типа поведения.

Механизм плавания. Наблюдения за движением свободно плавающих церка-рий показали, что механизм плавания у личинок с простыми и вильчатыми (фурко-церкарии) хвостами различен.

При описании траектории работы простого хвоста церкарий, обычно указывается, что он ундулирует только в латеральной плоскости, описывая фигуру подобную цифре «8» (Гинецинская, 1968; Chapman, Wilson, 1973; Галактионов, Добровольский, 1998, и др.) (рис. 5 А). Наши наблюдения с использованием вертикального бокса и боковой видеосъемки показали, что траектория движения органа локомоции оказывается гораздо сложнее (см. рис. 5 В). Хвост описывает фигуру, подобную Архимедову винту, благодаря чему и происходит поступательное движение церкарии зад-пее-дорзальным отделом тела вперед (см. рис. 5 В, Г). В процессе плавания хвост несет лишь функцию движителя, а роль руля и стабилизатора положения выполняет тело личинки. При ундуляции в момент резкой переброски проксимального участка хвоста происходит отклонение тела церкарии в противоположную сторону. В результате, во время работы хвоста тело испытывает постоянные колебания относительно вектора движения, и траектория плавания оказывается близкой к синусоиде, хотя само направление перемещения остается постоянным (прямая или дуга большого радиуса) (см. рис. 5 Г).

хц.

т.ц.

A e.fl.

т.ц.

Рис. 5. Обобщенная схема плавания церкарий с простым хвостом. А - вид снизу; Б - вид сзади; Г - вид сбоку; Д — изменение положения тела церкарии во время движения. е.д. — вектор движения; т.ц. — тело церкарии; х.ц. - хвост церкарии.

Характер работы хвоста фуркоцеркарий значительно отличается от работы локомоторного органа личинок с «простым» хвостом, что связано с наличием фурок.

Хвостовой стволик составляет примерно треть от всей длины церкарии. По трети приходится так же на тело и фурки, между которыми хвостовой стволик и располагается. Таким образом, он оказывается «уравновешен» между телом и фурками. В итоге, в местах прикрепления хвоста к телу личинки и отхождения фурок образуются две нулевые точки, между которыми и происходит колебание локомоторного органа. Сам же хвостовой стволик при этом колеблется относительно продольной оси тела личинки, описывая слегка сплюснутую в дорзо-вентральном направлении веретенообразную фигуру, наподобие вращающейся скакалки (рис. 6 I). В свою очередь вращение хвостового стволика вызывает пропеллерообразное движение тела церкарии и фурок. Таким образом, именно «уравновешенность» хвостового стволика телом личинки и фурками приводит к тому, что принцип движения фуркоцеркарий (пропеллер) существенно отличается от способа плавания церкарий с простым, би-чеобразным хвостом (шнек). В процессе плавания, если фурки расправлены и работают оба «пропеллера», церкария плывет вперед задним концом, если сложены, то передним (см. рис. 6II, III).

Рис. 6. Обобщенная схема плавания фуркоцеркарий. в.д. - вектор движения; н.т. -нулевые точки; т.ц. - тело церкарии; х.ф. — хвостовые фурки; х.с. — хвостовой стволик.

Скорость плавания. Как показали наблюдения, в целом, более крупные церкарии плавают быстрее мелких (рис. 7 А, Г — крупные, Б, В — мелкие). Причем скорость плавания личинок зависит не только от абсолютных, но и от относительных

размеров их локомоторного органа. Как правило, чем больше длина хвоста, по отношению к телу, тем выше и скорость плавания. Значение этого показателя зависит не только от морфологических особенностей церкарий, но и от механизма их движения. При близких морфологических характеристиках личинки с «простым» хвостом плавают быстрее фуркоцеркарий.

Возрастная динамика изменения скоростей плавания исследованных церкарий зависит, в первую очередь, от характера их движения. Снижение скорости движения по мере старения непрерывно плавающих церкарий, в целом, носит линейный характер (см. рис. 7 А, В). В то же время скорость движения дискретно плавающих церкарий длительное время практически не изменяется, а затем резко падает до нуля (см. рис. 7 Г).

После прекращения плавания и оседания личинок на дно, работа их локомоторного органа еще определенное время (от 4 до 20 ч, в зависимости от вида) продолжается. Однако амплитуда и частота его колебаний настолько малы, что церкарии уже не способны плавать. Постепенно движения хвоста ослабевают, и наступает его полная иммобилизация. Но даже после полного обездвиживания личинки погибают не сразу, а еще некоторое время (1-5 ч) остаются живыми (гибель личинок тестировалась нами по прекращению работы циртоцитов и изменению внешнего вида церкарий — погибшие личинки в течение 5-15 мин белели и разбухали). Последнее обстоятельство подтверждает мнение ряда авторов (Пальм 1967; Гинецинская, 1968; Galaktionov, Dobrovolskij, 2003) о том, что энергетические запасы церкарий сосредоточены в виде двух независимых пулов: в хвосте и в теле личинки. Поэтому исчерпание гликогена в хвосте, приводит к иммобилизации животного, но не к его гибели.

5. Дыхание церкарий

В разделе приведено детальное описание динамики дыхания исследованных церкарий и проанализирована связь этого процесса с особенностями локомоции личинок. Раздел завершает критический анализ различных методов измерения респираторной активности церкарий, на основании которого обсуждается их валидность.

Скорость потребления кислорода организмами, в том числе и водными, является функцией их массы, а, соответственно, и размеров (объема) тела (Zeuthen, 1953; Hemmingsen, 1960; Алимов, 1989, 2000, и др.). Судя по полученным нами результатам, церкарии трематод так же подчиняются этому правилу. Из исследованных видов наиболее крупные эхиностоматидные личинки в первые часы жизни демонстрируют максимальную, а самые мелкие микрофаллидные — минимальную интенсивность дыхания (см. рис. 7 А, В).

Важнейшим фактором, определяющим динамику дыхания церкарий, служит их двигательная активность. Результаты наблюдений показывают четкое совпадение

IS 22 26 возраст(час)

10 12 14 16 18 20 22 24 возраст (час)

возраст(час)

Рис. 7. Возрастная динамика скорости плавания и потребления кислорода церкарий Hi-masthla elongata (A), Cercaría parvicaudata (Б), Maritrema subdolum (В), Crypto-cotyle lingua (Г).

динамики скоростей плавания и потребления кислорода для всех изученных видов. В качестве примера на рис. 7 приведены объединенные результаты наблюдений за скоростью плавания и дыхания у личинок 4-х из изученных нами видов. С возрастом, по мере снижения скорости плавания, снижается и дыхательная активность личинок. Вместе с тем, с прекращением плавания, скорость потребления 02 хотя и снижается, но еще довольно длительное время остается на весьма высоком уровне (см. рис. 7). На наш взгляд, это связано с тем, что прекращение плавания и оседание личинок на дно вовсе не означает полное прекращение работы хвоста: его мускулатура еще некоторое время продолжает сокращаться. Это требует определенных затрат энергии и соответствующего уровня потребления кислорода, необходимого для окисления гликогена.

Церкарии, во время жизни во внешней среде, являются аэробными животными. Поэтому интенсивность дыхания личинок может служить косвенным показателем уровня протекающих у них обменных процессов. Несколько упрощая ситуацию, можно представить, что метаболическая активность церкарий слагается из двух частей — «общего» обмена, связанного с функционированием всех органов и систем кроме локомоторных, и метаболизма, обеспечивающего двигательную активность. А поскольку локомоторная активность исследованных личинок в последние часы жизни (2—4 ч), когда мускулатура хвоста полностью прекращает работу, равна нулю, то, по-видимому, величина интенсивности дыхания в этот период характеризует уровень «общего» обмена животных. В таком случае, на основании сравнительного анализа двигательной и респираторной активности у изученных нами церкарий можно заключить, что основная часть энергетического обмена церкарий (от 3/4 до 9/10 общего уровня) связана с обеспечением их локомоторной функции.

6. Поведенческие реакции церкарий

В разделе приведены результаты оригинальных экспериментальных исследований поведенческих реакций церкарий, которые обсуждаются в ключе их адаптивности, как для заражения конкретного хозяина в условиях конкретного биотопа, так и для обеспечения выживания личинок в определенных экологических условиях.

Опыты по изучению поведенческих реакций церкарий показали, что непрерывно плавающие личинки, в большей или меньшей степени, обладают фото— и геореакциями. Церкарии с дискретной локомоцией, помимо фото- и геореакций, реагируют на колебания воды (осциллореакции), а «прикрепленные» личинки проявляют только четко выраженные реакции на токи воды (реореакции) и осциллореакции (см. табл. 3).

Фотореакции и вертикальное распределение. В ходе экспериментов было установлено, что сочетание фото- и геореакций церкарий определяется биологией заражаемого ими хозяина. При этом, как правило, знаки этих двух реакций противоположны (см. табл. 3). Личинки, заражающие животных, которые обитают в верхних и

средних горизонтах (рыбы, легочные моллюски и т. д.), обладают положительной фото- и отрицательной геореакциями. И, наоборот, церкарии, вторые промежуточные хозяева которых держатся в придонных слоях (ракообразные, двустворки и т. д.), демонстрируют отрицательную фото- и положительную геореакции. С возрастом, все фотореакции и отрицательная геореакция, как правило, постепенно ослабевают, а положительные геореакции, напротив, усиливаются.

Для рениколид отмечена инверсия геореакции. В первые часы жизни личинки демонстрируют отрицательную реакцию на гравитацию, которая через 6 ч переходит в положительную (см. табл. 3). Особенно отчетливо это проявляется у личинок Кет-со!а гка1с1т.

В целом можно отметить, что распределение изученных плавающих церкарий в толще воды представляет собой сложный процесс, регулируемый, в первую очередь, сочетанием ориентировочных фото- и геореакций. Кроме того, характер дисперсии личинок зависит от их возраста, особенностей морфологии и двигательной активности.

Реакции на гидродинамические возмущения. Церкарии с дискретным типом локомоции (см. табл. 3), пребывающие в состоянии пассивного парения, в ответ на колебания или ток воды немедленно переходят к активному плаванию. Однако никакого направленного движения по отношению к источнику сигнала не отмечается.

Ответ «прикрепленных» церкарий (см. табл. 3) на те же стимулы оказывается значительно сложнее и разнообразнее, и может быть разделен на два отдельных периода — пассивный и активный. Центральное место в первом из них занимает поза «ожидания» — малоподвижное состояние, при котором личинка, прикрепившись хвостовым придатком к субстрату, принимает вертикальное положение (рис. 8).

Второй период включает реакции, индуцированные колебаниями или током воды. Если расстояние до источника колебаний (в нашем эксперименте — специально сконструированный вибратор) более 3-4 длин тела личинки (0.8-1.2 мм) и менее 45 см, то реакция носит ненаправленный поисковый характер. При этом личинка, оставаясь прикрепленной к субстрату хвостовым придатком, вытягивается в длину и начинает вращаться вокруг вертикальной оси, постоянно меняя угол наклона тела к горизонтали. Через 10-15 с она возвращается в позу «ожидания». Когда источник колебаний расположен ближе 0.8-1.2 мм, церкария проявляет строго направленную реакцию «атаки», то есть резко вытягивается в сторону источника колебаний и прикрепляется к его поверхности, если способна до нее дотянуться.

В связи с отсутствием у исследованных церкарий активного поиска и преследования хозяина в ответ на колебания воды, а также отчетливым проявлением реакции «атаки» лишь при малом расстоянии до источника колебаний, мы определяем такой тип поведения личинок как «засадный».

В ответ на ток воды церкарии проявляют две различные реакции. При скорости тока в пределах от 0.5 до 8-10 см/с ответом служит реакция «поиска». Она имеет ме-

сто только в первый момент после того, как ток воды достигает личинку. Проделав сканирующие обороты, церкария возвращается в «позу ожидания», даже если движение воды продолжается. Плавное изменение скорости тока воды в этих условиях не вызывает «поисковой» реакции. В то же время она четко проявляется, если скорость тока изменять скачкообразно. Такая реакция отмечается и в момент остановки тока воды. При скорости движения воды более 8-10 см/с церкария сжимается в комок, дополнительно прикрепляется к субстрату ротовой присоской и остается в таком положении до тех пор, пока скорость тока не уменьшится.

Рис. 8. Схема реакций церкарий Рос1осо1у1е Ыотоп и Ьещгкете11а Ьгаскуяота: А — спонтанные реакции; Б - реакции в ответ на экспериментальное воздействие. Вид сбоку. и.к. — источник колебаний; с. — субстрат; ц. — церкария.

«Засадное» поведение в условиях морской литорали, с ее сложной гидродинамикой, должно иметь существенное адаптивное значение, поскольку позволяет цер-кариям прочно удерживаться в зоне контакта со вторыми промежуточными хозяевами и активно заражать высокоподвижных гаммарид — вторых промежуточных хозяев ЬеттетеНа Ьгаскухота и Ро<Зосо1у!е а1отоп.

В конце раздела обсуждается проблема характера проявления поведенческих реакций церкарий, поскольку до сих пор не выработан единый подход к оценке механизмов, лежащих в основе поведенческих актов личинок трематод. Зачастую одна и та же реакция определяется разными авторами как таксис, кинез или тропизм. Поэтому во избежание путаницы в понятиях, важно очень четко определять механизм реакции и использовать соответствующую терминологию.

ГЛАВА III. АДАПТИВНОСТЬ БИОЛОГИЧЕСКИХ И ПОВЕДЕНЧЕСКИХ ОСОБЕННОСТЕЙ ЦЕРКАРИЙ

Проведенные исследования показали, что церкарии изученных видов обладают различными наборами морфофизиологических, биологических и поведенческих особенностей. Однако очевидно, что после выхода из моллюска личинки попадают не в окружающее пространство, параметры которого заданы условиями эксперимента, а в конкретный биотоп с определенным набором абиотических и биотических факторов. Понять, каким образом церкарии решают здесь свою основную задачу — попадание (в конечном итоге) в организм второго промежуточного хозяина — возможно только при интегральном рассмотрении всех сторон их организации, биологии и поведения.

Совокупный анализ адаптаций исследованных церкарии позволяет разделить их на две большие группы, которые, прежде всего, различаются по особенностям двигательной активности. Это свободно плавающие церкарии и обитающие на поверхности субстрата («прикрепленные»). Несмотря на то, что входящие в эти группы церкарии достаточно далеко отстоят друг от друга в систематическом плане, они обладают многими общими чертами биологии, которые вырабатывались в процессе эволюции, как результат использования сходных стратегий в заражении вторых промежуточных хозяев (Галактионов, Прокофьев, 1997).

Так, характерной чертой биологии большинства изученных к настоящему времени свободно плавающих личинок является большая суточная продукция. Для таких церкарий всегда существует опасность выноса из зоны контакта со вторым промежуточным хозяином за счет различных возмущений воды. У «прикрепленных» церкарий число особсй, выходящих из моллюска в течение суток, значительно меньше, так как вероятность смыва течениями воды для них существенно меньше.

Другой особенностью биологии свободно плавающих церкарий служит то, что личинки попадают в район контакта с хозяином за счет собственной двигательной активности. В связи с этим у них в той или иной мере развиты ориентировочные фото- и геореакции, позволяющие церкариям активно перемещаться в зону обитания второго промежуточного хозяина. «Прикрепленные» личинки Ь^тзстеПа Ъгаску-Бота и Ро<Лосогу1е Шотоп обитают на субстрате и пассивно «ожидают», когда хозяин окажется в зоне их досягаемости. По-видимому, с этим и связано отсутствие у бесхвостых церкарий фото- и геотаксисов.

Среди изученных церкарий можно так же выделить группы по степени активности «поиска» хозяина. Непрерывно плавающие личинки, как правило, самостоятельно решают проблему «поиска» хозяина (или субстрата для инцистирования) за счет высокой подвижности и хорошо развитых ориентировочных фото- и геореакций. «Прикрепленные» церкарии целиком перекладывают задачу «поиска» хозяина на него самого. В связи с этим у них полностью отсутствуют фото- и геореакции, зато развивается набор дифференцированных ответов на колебания и токи воды, лежащий в основе сложного «засадного» поведения. Личинки с дискретным типом пла-

вания занимают промежуточное положение. Задачу попадания в зону обитания второго промежуточного хозяина и удержания в ней они решают самостоятельно, а собственно «поиск» хозяина осуществляется за счет двигательной активности последнего. Поэтому у таких церкарий проявляются оба типа реакций.

В главе подробно анализируется вся совокупность морфологических, биологических и поведенческих особенностей церкарий (каждого из исследованных видов), как единый комплекс адаптации, направленный как на заражение следующего хозяина, так и на выживание личинок в конкретных экологических условиях.

В заключительной части главы особо отмечается, что практически никогда особенности биологии или поведенческих реакций не проявляются «абсолютно» у всех 100% исследуемых церкарий. В группе подопытных личинок всегда находятся особи (от 5 до 30%) характер эмиссии, сроки жизни, ответ на экспериментальное воздействие которых отличается от «стандартного» для определенного вида.

В группе церкарий всегда имеются личинки, поведение которых, отличается от общегруппового. Отклонения в проявлении фото- или геореакций приводят к тому, что «церкарии-уклонисты» оказываются вне наиболее вероятного «пространства» или «времени» хозяина. С одной стороны, это не исключает возможности заражения обычных для данного вида трематод хозяев, так как среди них, наверняка, так же есть особи с набором поведенческих реакций, отличающимся от стандартного. С другой стороны, личинки могут оказаться в «пространстве» или «времени» иного потенциального хозяина, что может способствовать постепенному освоению последнего.

Наличие отклонений в поведении церкарий следует, по нашему мнению, рассматривать как особую адаптацию, которая не только способствует реализации жизненного цикла, но и играет определенную роль в видообразовании, за счет освоения личинками нового круга вторых промежуточных хозяев.

ГЛАВА IV. ПОПУЛЯЦИОННЫЙ АНАЛИЗ ГРУППИРОВОК ЦЕРКАРИЙ

Во внешней среде церкарии существуют не изолированно, сами по себе, а в составе группировок, которые формируются в местах обитания зараженных моллюсков (локальных гемипопуляций по Галактионов, Добровольский, 1984, 1998; Галактионов, 1993). Состав и структура этих группировок зависят в первую очередь от характера биологии и поведения личинок. В главе подробно рассматриваются особенности пространственно-временной структуры гемипопуляций церкарий исследованных видов, при этом особое внимание уделено оценке ее адаптивности в плане заражения животных-хозяев. Проведен критический анализ современных взглядов на структуру и динамику локальных группировок церкарий в условиях реального биотопа.

Формирование локальных гемипопуляций у церкарий протекает в два этапа. Первый из них (первичная дисперсия) происходит в момент выхода личинок из хо-

зяина. Во время второго (вторичная дисперсия), идет перераспределение церкарий в окружающем пространстве и формирование характерной для данной группировки личинок пространственно—временной структуры.

Процесс первичной дисперсии у разных видов происходит по-разному и определяется ритмом суточной эмиссии, который может быть циркадным (один пик в течение суток), ультрациркадным (более одного пика в течение 24 ч) и инфрациркад-ным (интервал между пиками более 24 ч) (Combes, Theron, 1981). У исследованных нами церкарий имеют место два первых типа эмиссии.

Особенности биологии, такие как характер эмиссии, число выходящих из моллюска церкарий и продолжительность их жизни, определяют динамику локальных гемипопуляций личинок во времени и пространстве. Можно выделить два основных типа — «пульсирующие» и «стабильные» группировки.

«Пульсирующие» группировки характерны для церкарий, обладающих в нормальных условиях четко выраженным циркадным ритмом выхода во внешнюю среду, коротким периодом эмиссии и продолжительностью жизни менее 24 ч (Mari-tréma subdolum и Cercaria parvicaudata; см. рис. 1 А, 3 Б). Такие локальные гемипо-пуляции ежесуточно полностью замещаются новыми.

Локальные гемипопуляции церкарий, имеющих один суточный пик эмиссии и продолжительность жизни незначительно превышающую 24 ч (Diplostomum chro-matophora и Himasthla elongata; см. рис. 4 А, В), либо менее 24 ч, но период эмиссии которых несколько «растянут» (Himasthla militaris, Microphallus claviformes, M. similis и Cercaria laticaudata; см. рис. 4 Б), занимают промежуточное положение между «пульсирующими» и «стабильными».

Церкарии, обладающие циркадным ритмом эмиссии, но LT50 которых существенно превышает 24 ч (Cryptocotyle concavum, С. lingua, Podocotyle atomon и Renicola thaidus; см. рис. 3 А), либо менее 24 ч, но с ультрациркадным ритмом выхода во внешнюю среду (Levinseniella brachysoma, см. рис. 1 Б) формируют «стабильные» группировки. У таких личинок с каждой новой волной эмиссии происходит добавление новых особей к ранее вышедшим из моллюска во внешнюю среду. Эти церкарии включаются в состав уже присутствующей в биотопе локальной гемипопуляции и замещают элиминированных особей. Благодаря этому поддерживается стабильность, локальной гемипопуляции во времени и обеспечивается «непрерывность» присутствия инвазионного начала в окружающей среде.

Следует заметить, что при определенных условиях характер локальных гемипопуляций может изменяться — «пульсирующие» группировки могут переходить в «стабильные» и наоборот. Первое может происходить при понижении температуры воды, когда продолжительность жизни церкарий увеличивается. Второе — при повышенной гидродинамике (например, при длительных ветрах, вызывающих устойчивые ветровые течения), когда церкарии, обычно формирующие «стабильную»

группировку, будут течениями выноситься из биотопа и локальная гемипопуляция станет «пульсирующей».

Пространственно-временная структура локальных гемипопуляций церкарий литоральных трематод определяется сочетанием поведенческих реакций и воздействием абиотических факторов (приливные течения, прибой и т.п.). Можно выделить два основных типа распределения личинок. Первый, когда основная масса животных сосредотачивается на ограниченном участке, где наиболее вероятна встреча с хозяином. У исследованных нами видов трематод такой характер распределения локальных гемипопуляций демонстрируют церкарии М. subdolum и Microphallus clavi-formes.

Второй тип распределения, напротив, предполагает максимальное рассеивание инвазионного начала в районе обитания второго промежуточного хозяина. Наиболее выпукло он проявляется у гетерофиидных и рениколидных церкарий. Во время подъема личинок Cryptocotyle concavum и С. lingua в верхние слои воды имеет место пространственная дисперсия животных, чему способствуют и гидродинамические возмущения среды. В итоге, к моменту попадания в зону вероятного контакта с хозяином (рыбы) церкарии оказываются рассеянными по значительной площади. У церкарий Cercaria parvicaudata и Renicola thaidus наблюдается другая картина. Личинки после выхода во внешнюю среду вначале покидают район обитания второго промежуточного хозяина (подъем в верхние слои воды) и лишь затем, рассеявшись по биотопу, вновь возвращаются в места поселения мидий.

И, наконец, пространственное распределение личинок Levinseniella brachysoma mPodocotyle atomon занимает промежуточное положение между первым и вторым типами и характеризуется определенной «пятнистостью». Рассеивание этих церкарий по биотопу в значительной степени зависит от двигательной активности моллюска-хозяина, так как сами личинки лишены каких-либо приспособлений, облегчающих им дисперсию в пространстве. В результате церкарии располагаются только в тех районах биотопа, где пребывал моллюск-хозяин.

Наличие в группировке «особей-уклонистов» существенным образом усложняет структуру локальных гемипопуляций церкарий. Практически у всех исследованных свободно плавающих церкарий можно отметить два типа облаков — «доминирующее» и несколько «сателлитных», соотношение которых у разных видов различается и может изменяться по мере старения личинок (рис. 9). Формирование «сателлитных» облаков как раз и связано с наличием «церкарий-уклонистов».

Следует заметить, что в реальных условиях локальные гемипопуляции церкарий никогда не состоят из абсолютно одновозрастных особей, поскольку их эмиссия из зараженных моллюсков, никогда полностью не прекращается, часть церкарий выделяется и между максимумами (см. рис. 1). Кроме того, на распределение личинок в пространстве значительное влияние оказывает гидродинамика, которая в большей или меньшей степени проявляется в любом естественном водоеме. Поэтому

Рис. 9. Схема пространственной структуры группировок церкарий Cercaria parvicaudata и Renicola thaidus (A), Diplostomum chromatophora (Б), Maritrema subdolum и Microphallus claviformes (В), a. - 1-часовые церкарии; б. - 6-часовые церкарии; d - "доминирующее" облако; с. - "сателлитные" облака; о - 1-й промежуточный хозяин; □ - 2-й промежуточный хозяин.

в природе характер и динамика пространственной структуры локальных группировок церкарий, несомненно, значительно сложнее, чем описанные выше.

ГЛАВА V. СТРАТЕГИИ ЗАРАЖЕНИЯ ХОЗЯИНА ЦЕРКАРИЯМИ

Анализ результатов, полученных в ходе проведенных исследований, и литературных данных позволяет разделить стратегии заражения церкариями на два крупных блока — индивидуальные и групповые стратегии. Первые реализуются на уровне отдельной особи, вторые — на более высоком, популяционном (гемипопуляция деркарий) уровне. При этом в основе проявления и тех, и других стратегий лежит один и тот же набор морфофизиологических, биологических и поведенческих особенностей, присущих церкариям конкретного вида (табл. 4).

Среди индивидуальных стратегий мы предлагаем различать два основных типа — стратегии «активного поиска» и «пассивного ожидания».

В наиболее чистом виде стратегии «поиска» характерны для непрерывно плавающих церкарий, заражающих неподвижных (малоподвижных) животных, а так же высокоподвижных хозяев в период их минимальной локомоторной активности (см. табл. 4). Среди исследованных видов особенно четко такая стратегия проявляется у церкарий Cercaría laticaudata, Himasthla elongata, H. militaris, Maritrema subdolum, Microphallus claviformes, M. similis, Cercaría parvicaudata и Renicola thaidus.

Альтернативная стратегии «поиска» стратегия «ожидания» характерна для церкарий, заражающих высокоподвижных животных, либо малоподвижных, но обитающих в том же участке биотопа, где и первый промежуточный хозяин.

Из исследованных нами видов стратегия «ожидания» наиболее выпукло проявляется у «прикрепленных» личинок Levinseniella brachysoma и Podocotyle atomon. Сама же стратегия «ожидания» основывается на совершенно ином наборе поведенческих реакций, по сравнению со стратегией «поиска». Если успех «поиска» обеспечивается за счет наличия у церкарий выраженных ориентировочных фото- и геореакций, то «ожидающие» личинки должны быть способны реагировать на сигналы, свидетельствующие о приближении потенциального хозяина. В водной среде, такими сигналами служат, в первую очередь, колебания и токи воды, вызываемые высокоподвижными животными (см. табл. 4).

Между стратегиями «поиска» и «ожидания» существует широкая гамма переходов, представленных сочетанием элементов указанных стратегий. Как правило, таким сочетанием элементов стратегий «поиска» и «ожидания» обладают церкарии с дискретным типом локомоции (Diplostomum chromatophora, Cryptocotyle concavum и С. lingua) (см. табл. 4).

Важным отличием между стратегиями «поиска» и «ожидания» служит количество эмитируемых моллюском—хозяином церкарий. Как правило, число личинок, покидающих моллюска в течение суток, у видов, реализующих стратегии «поиска» или

Таблица 4

Зависимость стратегий заражения хозяина от особенностей биологии и поведения церкарий_

Характер движения Способ заражения Поведенческие реакции Стратегии

Фото- Гео- Рео- Осцилло- индивидуальные групповые отклонения

группировка распределение

Непрерывная локомоция активный, пассивный + + - - "поиска" П П<-»С С рассеянное, пятнистое эмиссия, сроки жизни, поведение

Дискретная локомоция + + "поиска" V-» "ожидания" "поиска" —» "ожидания" П<->С С рассеянное

Пассивный перенос токами воды пассивный - - - - "ожидания" С эмиссия, сроки жизни

«Прикрепленные» церкарии активный, пассивный - - + + пятнистое

Адолескарные формы пассивный + + - - "поиска" рассеянное эмиссия, поведение

Примечание: П - пульсирующая; С - стабильная; + - наличие;—- отсутствие; <-» - смена стратегий обратима; —* - смена стратегий необратима.

сочетание «поиска» и «ожидания», в целом, значительно выше, чем у тех, для которых характерна стратегия «ожидания».

Отличия в количестве эмитируемых церкарий, безусловно, связаны с особенностями реализации той или иной стратегии. Стратегии «поиска» для своего осуществления требуют насыщения инвазионными единицами максимально возможного объема «пространства хозяина». Поэтому успех ее реализации в значительной степени определяется большим количеством особей, что особенно важно для свободно плавающих церкарий в нестабильных гидрологических условиях, например, на морской литорали.

Стратегии «ожидания» основаны на ином принципе — хозяин, в силу своей высокой подвижности, сам, рано или поздно, «найдет» церкарию. В таком случае, важно не столько количество церкарий, сколько возможность для них максимально пролонгировать сроки жизни и способность четко реагировать на сигналы потенциального хозяина. Особенно наглядно это проявляется у церкарий с «засадным» типом поведения.

Указанные различия хорошо укладываются в рамки концепции г- и К— стратегий (MacArthur, Wilson, 1967), согласно которой к /--стратегам относятся виды, для которых характерны высокая скорость размножения и продуктивность, малые размеры особей, низкая продолжительность жизни и высокая зависимость от параметров окружающей среды. Л"—стратегия, напротив, характерна для животных с низкой плодовитостью, высокой продолжительностью жизни и хорошей приспособленностью к условиям окружающей среды. С этой точки зрения, виды, проявляющие стратегии «поиска», с их большой суточной продукцией, простым поведением и высокой зависимостью от гидродинамики проявляют элементы ^-стратегии. Церкарии (в первую очередь «прикрепленные»), обладающие стратегией «ожидания», с их малой продуктивностью, пролонгированными сроками жизни, хорошей приспособленностью к условиям литорали и сложным поведением, наоборот, демонстрируют некоторые черты как АГ—стратегии.

Как отмечалось выше, кроме индивидуальных, имеют место и групповые стратегии заражения церкариями хозяев, которые проявляются на уровне локальных ге-мипопуляций и, по сути, определяют особенности их пространственно-временной организации. Соответственно, можно выделить стратегии формирования «пульсирующей» и «стабильной» группировок, а так же «рассеянного» и «пятнистого» распределения (см. табл. 4). Ход реализации этих стратегий и характер формирующихся на их основе локальных гемипопуляций рассмотрен в предыдущей главе.

Наличие тех или иных отклонений в биологии (характер эмиссии, сроки жизни и т.д.) и поведении (отсутствие или обратный знак какой-либо реакции) у всех без исключения видов исследованных нами церкарий позволяет рассматривать сам факт присутствия этих отклонений как особую стратегию (см. табл. 4). Она проявляется как на индивидуальном, так и на групповом уровнях и направлена на облегчение

реализации жизненного цикла (особенно в нестабильных условиях). Подобная стратегия, несомненно, способствует расширению круга вторых промежуточных хозяев, вовлекаемых в жизненный цикл, и, по всей видимости, играет существенную роль в процессе видообразования за счет освоения новых хозяев.

В заключительной части главы предпринята попытка реконструировать возможные пути эволюции стратегий заражения хозяина церкариями трематод. В литературе представлены самые разнообразные, порой диаметрально противоположные, точки зрения на становление жизненных циклов трематод (Claus, 1889; Синицын, 1905; Мордвилко, 1908; Stunkard, 1959; Гинецинская, 1968; Pearson, 1972; Gibson, 1987; Rohde, 1994; Littlewood et al., 1999, 2001; Галактионов, Добровольский, 1998; Galaktionov, Dobrovolskij, 2003; Cribb et al., 2001, и др.). Нам ближе позиция К. В. Галактионова и А. А. Добровольского (1998,2003), на которую мы и опираемся в настоящей работе.

Появление в жизненном цикле трематод окончательного хозяина связано с разделением первоначально единой фазы свободноживущей гермафродитной особи на паразитическую фазу —■ мариту и свободноживущую личинку последней — церка-рию. Это разделение знаменовало собой переход от моноксении к диксении. Поэтому диксенный жизненный цикл можно считать исходным, поскольку именно от него берет начало то многообразие жизненных циклов, которые присущи современным трематодам (рис. 10).

Уже самые первые церкарии, по-видимому, обладали хвостом и были способны к активному плаванию в толще воды. Способность к локомоции обеспечивала им возможность определенной дисперсии в окружающем пространстве, но никакими специальными формами ориентировочных реакций такие личинки, скорее всего, не обладали. Заражение хозяина происходило пассивно (per os) и прямо в его кишечнике церкарии превращались в мариту. Никаких приспособлений для активного внедрения в ткани хозяина (железы проникновения, стилет и т. д.) еще пе было. Такой примитивный способ заражения хозяина основывался на пассивном ожидании, без какой-либо активности со стороны церкарии. Поэтому такую стратегию можно определить как первичную стратегию «ожидания».

Практически сразу же перед церкариями встала задача повышения вероятности инвазирования хозяина, осуществить которое можно было либо пролонгированием срока пребывания личинок во внешней среде, либо выработкой сложных поведенческих реакций, облегчающих церкариям контакт с заражаемым животным, либо сочетанием обоих этих способов.

В свою очередь, наиболее простой путь увеличения продолжительности жизни — снижение двигательной активности. Достигнуть этого можно было двумя путями. Первый — инцистирование на поверхности субстрата с образованием адолескарии. Второй — переход к дискретной локомоции и приобретение специальных приспособлений (например, фурка на хвосте), способствующих пассивному парению в

толще воды. Разделение на две линии произошло на самых ранних этапах эволюции трематод, еще на уровне первичного диксенного жизненного цикла, до приобретения второго промежуточного хозяина (Са1акйопоу, БоЬгоуоккц, 2003). Дальнейшая эволюция этих двух линий шла параллельно и независимо.

Исходная ликсения

непрерывное плавание: первичная стратегия «ожидания»

непрерывное плавание: первичная стратегия «поиска» на фазе церкарии и «ожидание» на фазе адолескарии

дискретное плавание: первичная стратегия «ожидания»

непрерывно плавающие церкарии: вторичная стратегия «поиска»

триксения

вторичная диксения

«прикрепленные» и пассивно парящие церкарии: вторичная стратегия «ожидания»

дискретное плавание: сочетание вторичных стратегий «поиска» и «ожидания»

Рис. 10. Схема эволюции стратегий заражения хозяина церкариями трематод.

Способ заражения посредством адолескарии наиболее эффективен в условиях, когда инцистирование происходит не равновероятно на любом подводном субстрате, а только на том, который с большой вероятностью будет проглочен потенциальным хозяином (водная растительность, поверхность покровов животных, служащих пищей для хозяина и т. д.). По-видимому, одновременно с появлением способности к образованию цисты, у церкарий начали развиваться определенные поведенческие реакции, позволяющие личинкам концентрироваться в местах, где возможность найти подходящий субстрат для инцистирования была более высока. С появлением фазы адолескарии функция «пассивного ожидания» переходит к ней, а у церкарий начинают появляться активные' формы поведения, основанные на ориентировочных реакциях. Первичная стратегия «ожидания», заменяется первичной стратегией «поиска» (пока еще только субстрата для инцистирования) (см. рис. 10).

С появлением второго промежуточного хозяина жизненный цикл становится триксенным, а церкарии приобретают новые, значительно более сложные и многообразные адаптации, обеспечивающие им успех заражения. В свою очередь, услож-

нение и увеличение многообразия биологических и поведенческих адаптаций личинок, не могли не сказаться на стратегиях заражения ими второго промежуточного хозяина. Суть стратегий осталась прежняя — «ожидание» и «поиск», но способы их реализации оказались более совершенными и разнообразными, а сами стратегии стали вторичными по отношению к исходным, первичным, которые возникли еще на этапе первично диксенного жизненного цикла (см. рис. 10).

В завершение обзора стратегий заражения животных—хозяев церкариями трематод следует еще раз подчеркнуть, что стратегии эти весьма многообразны, определяются сложным сочетанием биологических и поведенческих особенностей личинок (см. табл. 4) и, в целом, позволяют личинкам успешно заражать максимально широкий круг животных, принадлежащих к самым разным систематическим группам, обладающих различной биологией и поведением и обитающих в разных (даже наземных) биотопах.

ГЛАВА VI. СРАВНИТЕЛЬНЫЙ АНАЛИЗ СТРАТЕГИЙ ЗАРАЖЕНИЯ ХОЗЯИНА ЛИЧИНКАМИ ТРЕМАТОД

На основе собственных и литературных данных, предпринят подробный сравнительный анализ адаптаций и основанных на них стратегий заражения хозяина ми-рацидиями и церкариями.

В целом, у мирацидиев, как и у церкарий, можно выделить две основные стратегии — «поиска» и «ожидания». Однако способ реализации и степень сложности этих стратегий у двух указанных фаз существенно отличаются. Стратегия «ожидания», присущая мирацидиям, которые весь период жизни во внешней среде пребывают в яйце под защитой скорлуповых оболочек и попадают в организм первого промежуточного хозяина пассивным путем (per os), не может быть прямо сопоставлена с таковой у адолескарных или «прикрепленных» церкарий. Свободно плавающие личинки, образующие затем адолескарию, прежде чем инцистироваться, активно перераспределяются во внешней среде и самостоятельно выбирают субстрат. В отличие от этого мирацидии, находящиеся внутри яйца, лишены такой возможности, и характер их дисперсии в биотопе целиком определяется особенностями распределения окончательных хозяев и гидродинамикой (Семенов, 1991). «Прикрепленные» же церкарии обладают сложньм «засадным» поведением и активно атакуют хозяина.

Таким образом, церкарии, реализующие стратегию «ожидания», в той или иной степени проявляют поведенческую активность, тогда как для пассивно заражающих хозяина мирацидиев характерно истинно «пассивное ожидание».

В отличие от рассмотренной выше группы мирацидиев, стратегии заражения хозяина у активно заражающих свободно плавающих личинок практически идентичны таковым у свободно и непрерывно плавающих церкарий. Однако, разнообразие путей заражения животного-хозяина у личинок партенит существенно меньше, чем у личинок гермафродитного поколения. Строго говоря, для мирацидиев характерна

лишь стратегия «активного поиска». Она сходна с аналогичной стратегией у непрерывно плавающих церкарий, поскольку, как и они, мирацидии обладают непрерывным типом локомоции, выраженными ориентировочными фото- и геореакциями и активно внедряются в ткани хозяина (Гинецинская, 1968; Семенов, 1991; Галактионов, Добровольский, 1998, и др.). При этом сложность проявления стратегии «поиска» у мирацидиев оказывается ничуть не ниже, а в некоторых деталях и выше, чем у церкарий.

Так, если первый этап реализации стратегии «поиска» (эмиссия) оказывается более разнообразным у церкарий, второй (дисперсия) протекает практически одинаково у личинок обоих типов, то третий (обнаружение и идентификация хозяина), несомненно, проходит сложнее у мирацидиев. Поведение мирацидиев в процессе контакта с хозяином представляет собой последовательность большого числа отдельных поведенческих актов, которые в совокупности позволяют им точно идентифицировать хозяина и внедриться в него (Maclnnis, 1965; Haas et al., 1995). В этом отношении поведение активно заражающих мирацидиев сопоставимо по сложности с «засадным» поведением «прикрепленных» церкарий (см. с. 30). Однако, в отличие от церкарий, оно основано не на механических (колебания или токи воды), а на химических сигналах, идущих от потенциального хозяина.

Вместе с тем, в связи с отсутствием у мирацидиев дискретного способа локомоции у них полностью отсутствует сочетание элементов стратегий «поиска» и «ожидания», характерное для большого числа церкарий, обладающих прерывистым плаванием. Поэтому, в целом, можно констатировать, что набор стратегий заражения животного-хозяина у мирацидиев существенно беднее, чем у церкарий. Различия в богатстве и сложности стратегий заражения у мирацидиев и церкарий, с одной стороны, связаны с более простой морфофункциональной организацией мирацидиев, но, несомненно, определяются и различиями в разнообразии заражаемых личинками животных.

Высокая специфичность мирацидиев по отношению к хозяину (преимущественно брюхоногие и значительно реже двустворчатые моллюски, как правило, одного рода, или даже вида) приводит к тому, что личинки заражают очень близких по биологии и поведению животных. Как следствие, набор адаптаций к заражению хозяина у мирацидиев, принадлежащих к разным видам трематод, отличается однородностью. Церкарии же, как правило, обладают значительно более широкой специфичностью по отношению к хозяевам (представители одного семейства или отряда), крут которых необычайно широк й охватывает все основные таксоны беспозвоночных и позвоночных животных. Соответственно набор адаптаций к заражению хозяина, у церкарий будет значительно богаче, чем у мирацидиев.

В заключение подчеркивается, что, несмотря на принципиальные отличия в организации мирацидиев и церкарий, при необходимости инвазировать животных, близких по своей биологии и поведению, у них могут вырабатываться сходные адап-

тации, на основе которых формируются практически идентичные стратегии заражения. Речь идет о рассмотренных выше особенностях заражения этими личинками животных неподвижных, малоподвижных или высокоподвижных, но в период малой активности. Поэтому с высокой долей вероятности можно предположить, что выявленные для личинок трематод стратегии (или, по крайней мере, некоторые их элементы) заражения животного-хозяина могут быть характерны для дисперсивных личинок других паразитов, заражающих гидробионтов.

ВЫВОДЫ

1. Церкарии обладают сложным комплексом морфофизиологических, биологических и поведенческих адаптаций, которые с одной стороны обеспечивают личинкам успех заражения второго промежуточного или окончательного хозяев, а с другой — возможность существования в конкретных экологических условиях. Наиболее важными, с точки зрения обеспечения контакта с потенциальным хозяином, служат такие особенности биологии церкарий как динамика выхода во внешнюю среду, продолжительность жизни, характер движения и связанная с ним дыхательная активность личинок, а также наличие у них специализированных поведенческих реакций.

2. Эмиссия церкарий из зараженного моллюска — неравномерный во времени процесс, в ходе которого различаются суточная ритмика в числе выделяемых личинок, долговременные периодические колебания с интервалом 4-12 дней и сезонные изменения. Суточная ритмика выхода церкарий из моллюска-хозяина тесно скорре-лирована с суточными же особенностями в активности хозяина, заражаемого личинками данного вида. Динамика суточной эмиссии регулируется, в основном, абиотическими факторами, главными из которых служат температура и освещенность воды. Долговременная и сезонная эмиссия определяются как факторами экзогенной (температура), так и эндогенной (состояние группировки партенит в моллюске-хозяине) природы. В целом для эмиссии церкарий характерна обратная корреляция с температурой воды, вплоть до полной ее остановки при похолодании ниже пороговых значений (3-5°С).

3. Продолжительность жизни церкарий во внешней среде определяется сложным взаимодействием разнообразных факторов, среди которых доминирующее положение занимают температура и уровень минерализации воды. С ростом температуры и снижением уровня минерализации воды продолжительность жизни личинок уменьшается. Поэтому продолжительность жизни пресноводных церкарий, в целом, оказывается ниже, чем морских. Кроме того, личинки, обитающие в контрастных экологических условиях (Белое море), обладают более высокой температурной толерантностью и эвригалинностью, по сравнению с церкариями, живущими в более стабильных условиях (Баренцево море и Псковско-Чудское озеро). Продолжительность

жизни церкарий коррелирует с их размерами (в первую очередь — хвоста). Как правило, крупные личинки с хорошо развитым локомоторным органом, живут дольше, чем мелкие с небольшим хвостом. Длительность жизни церкарий так же тесно связана с характером их движения. В целом, малоподвижные «прикрепленные» личинки и церкарии, обладающие дискретным типом плавания, живут дольше, чем непрерывно плавающие.

4. Характер движения церкарий определяется строением локомоторного органа — хвоста. Как правило, церкарии с простым хвостом плавают непрерывно. Для личинок, хвост которых несет дополнительные образования, в той или иной мере характерен дискретный тип движения, при котором фаза плавания чередуется с фазой покоя. Церкарии с редуцированным хвостом, ведут «прикрепленный» образ жизни. Характер движения личинок связан с двигательной активностью заражаемого хозяина. Непрерывно плавающие церкарии обычно заражают малоподвижных или неподвижных хозяев. Личинки с дискретным типом плавания и «прикрепленные», наоборот — высокоподвижных животных.

5. Скорость потребления кислорода церкариями положительно скоррелирована с их размерами. Поэтому интенсивность дыхания у крупных личинок выше, чем у мелких. Динамика дыхательной активности церкарий определяется, в первую очередь, особенностями их локомоции. Максимальная интенсивность дыхания отмечается в первые часы жизни, когда скорость плавания личинок максимальна. С возрастом, по мере снижения двигательной активности, снижается и скорость потребления кислорода. Этот процесс у непрерывно плавающих церкарий происходит более интенсивно, чем у личинок с дискретным типом локомоции.

6. К основным ориентировочным поведенческим реакциям, которые обеспечивают церкариям попадание в зону обитания хозяина («пространство хозяина») и его заражение, относятся реакции на свет, гравитацию, колебания и токи воды. Как правило, непрерывно плавающие церкарии обладают выраженными фото- и гсореак-циями, для «прикрепленных» личинок характерна способность отвечать на колебания и токи воды, а виды с дискретным типом плавания, в большей или меньшей степени, проявляют фото-, reo- и осциллореакции.

7. Среди церкарий, выделенных из одного зараженного моллюска, всегда есть определенное число (от 5 до 30%) «уклонистов», то есть особей, которые отличаются по особенностям своей биологии и поведения от большинства личинок.

8. Во внешней среде церкарии формируют группировки — локальные гемипо-пуляции, динамика возрастного состава и пространственно-временная структура которых определяются набором биологических и поведенческих особенностей личинок. Церкарии с продолжительностью жизни менее 24 ч и с четко выраженным цир-кадным ритмом выхода во внешнюю среду, при котором характерен краткий период эмиссии из моллюска—хозяина, образуют «пульсирующие» группировки. Появившись в пространстве, они исчезают раньше, чем произойдет пополнение группиров-

ки за счет личинок, выделившихся из моллюска—хозяина на следующие сутки. «Стабильные» локальные гемипопуляции формируют церкарии с ультрациркадным, или циркадным, но растянутым во времени ритмом эмиссии и продолжительностью жизни более 24 ч. Пространственная структура локальной гемипопуляции свободно плавающих церкарий формируется за счет их ориентировочных фото- и геореакций, а так же, частично, под воздействием гидродинамики конкретной стации обитания личинок. Распределение по биотопу прикрепляющихся к субстрату церкарий зависит исключительно от двигательной активности моллюска-хозяина.

9. Локальная гемипопуляция церкарий — сложная, динамичная система, структура которой испытывает постоянные изменения, связанные с суточными, долговременными и сезонными особенностями пополнения группировки за счет эмиссии из моллюсков-хозяев, а так же с характером проявления поведенческих реакций составляющих ее церкарий при различных параметрах внешней среды. Усложнение пространственной структуры локальной гемипопуляции церкарий определяется тем, что в ней всегда есть «доминирующее облако» и одно или несколько «сателлитных облаков». Первое формируется за счет церкарий с типичным поведением и биологией, вторые — за счет «личинок-уклонистов». Структура облаков непрерывно изменяется под действием как биотических (возрастное снижение двигательной активности церкарий и изменения в проявлении поведенческих реакций), так и абиотических (флюктуации температуры, освещенности и гидродинамики) факторов. Полную и адекватную картину формирования и функционирования популяционной группировки церкарий можно получить лишь с учетом всех сторон жизни личинок во внешней среде и экологических условий, в которых существует данная группировка.

10. Стратегии заражения хозяев, присущие церкариям определенного вида, связаны с необходимостью заразить конкретного хозяина в конкретном биотопе. Поэтому близкородственные церкарии, заражающие разных животных, различных по своей биологии и поведению, могут обладать разными стратегиями. И наоборот, далеко отстоящие друг от друга в систематическом плане церкарии, заражающие близких по биологии хозяев, обладают сходными стратегиями.

11. Выделяются два уровня проявления стратегий заражения хозяев церкариями — индивидуальный и групповой (уровень гемипопуляции). При всем многообразии индивидуальных стратегий они слагаются из двух основных поведенческих элементов — «поиск хозяина» и «ожидание хозяина». Первое подразумевает активное проникновение церкарии в «пространство хозяина», зону пространства, где возможность контакта с животным—хозяином наиболее вероятна, а второе — пассивное или активное удержание личинки в «пространстве хозяина». На уровне гемипопуляций церкарий важным элементом видовой стратегии следует считать формирование, помимо «доминирующих», «сателлитных» группировок за счет личинок, которые по особенностям своей биологии и поведения отличаются от основной массы церкарий данного вида. Наличие «сателлитных» группировок вне «пространства основного

хозяина» с одной стороны повышает шансы на реализацию жизненного цикла, поскольку становится возможным заражений более широкого спектра хозяев (особи основного хозяина с «нестандартным» поведением, другие виды животных), а с другой — может играть определенную роль в видообразовании за счет освоения новых видов животных—хозяев с последующей к ним специализацией.

12. Стратегии заражения хозяина церкариями и мирацидиями, несмотря на принципиальные отличия в организации личинок, оказываются очень близкими.

13. В ходе эволюции жизненных циклов трематод исходной стратегией заражения хозяев церкариями было, по-видимому, пассивное «ожидание» без каких-либо элементов активного поведения. Уже на этапе первично диксенного жизненного цикла из нее выделилась первичная стратегия «поиска», основанная на простейших поведенческих реакциях. Дальнейшее совершенствование этих стратегий происходило независимо в двух основных филогенетических стволах трематод (шистосома-тидно—стригеидидном и объединяющем остальных трематод), на основе усложнения поведения личинок и разнообразия их морфологических и биологических адаптаций.

Основные положения диссертации опубликованы в следующих работах:

БЕРГЕР В.Я., ГАЛАКТИОНОВ К.В., ПРОКОФЬЕВ В.В. Воздействие паразитов на адаптации хозяина к абиотическим факторам среды: паразито-хозяин-ная система партениты трематод-моллюски // Паразитология. — 2001. — Т. 35. — Вып.З. — С. 192-199.

БЕРГЕР В.Я., ГАЛАКТИОНОВ К.В., ПРОКОФЬЕВ В.В. Воздействие паразити-рования трематод на устойчивость беломорских моллюсков к неблагоприятным факторам внешней среды // Проблемы изучения, рационального использования и охраны природных ресурсов Белого моря. — Беломорск, 2001. — С. 20-21.

ГАЛАКТИОНОВ К.В., ПРОКОФЬЕВ В.В. Пути адаптациогенеза жизненных циклов трематод к реализации в экосистемах прибрежья северных морей — аспекты биологии личинок // Экологические исследования беломорских организмов. — СПб, 1997. —С. 17-18.

ГАЛАКТИОНОВ К.В., БЕРГЕР ВЛ., ПРОКОФЬЕВ В.В. Сравнение устойчивости к факторам внешней среды моллюсков Нус1гоЫа и1мае, зараженных партенитами трематод и свободных от инвазии II Паразитология. — 2002. — Т. 36. — Вып. 3. — С. 195-202.

ГАЛАКТИОНОВ К.В., МАРАСАЕВ С.Ф., МАРАСАЕВА Е.Ф., ПРОКОФЬЕВ В.В. Паразитологический мониторинг прибрежных экосистем Баренцева моря // Матер. VI съезда Всесоюз. Гидробиол. Общ-ва. — Мурманск. —1991. — С. 68-70.

ГАЛАКТИОНОВ К.В., ПРОКОФЬЕВ В.В., НИКОЛАЕВ Н.Е., КОФИАДИ И.А. Исследование сезонной динамики группировок партенит трематод в беломорских литоральных моллюсках — предварительный анализ // Проблемы изучения, рацио-

нального использования и охраны природных ресурсов Белого моря. — Беломорск, 2001, —С. 21-22.

ГАЛАКТИОНОВ К.В., ПРОКОФЬЕВ В.В., НИКОЛАЕВ Н.Е., КОФИАДИ И.А. Сезонные особенности в реализации жизненных циклов трематод в экосистемах прибрежья Белого моря // Матер, отчетной научной сессии по итогам работ 2002 г. ЗИН РАН. — С-Пб. — 2003. — С. 12-14.

ГАЛАКТИОНОВ К.В., ПРОКОФЬЕВ В.В., НИКОЛАЕВ Н.Е., КОФИАДИ И.А. Место и роль партеногенетических поколений в жизненном цикле трематод: опыт анализа сезонных изменений в гемипопуляциях спороцист и редий // Проблемы современной паразитологии: Матер. III съезда Русского Паразитологического Общества. — Петрозаводск, изд. ЗИН РАН, СПб. — 2003. — С. 6-12.

(ГАЛАКТИОНОВ К.В.) GALAKTIONOV K.V., IRWIN S.W.B., (ПРОКОФЬЕВ В.В.) PROKOFIEV V.V., (НИКОЛАЕВ К.Е.) NIKOLAEV К.Е., (КОФИАДИ И.А.) KOFIADI I.A. Strategies for completion of trematode life cycles in an extreme environment — analysis of seasonal dynamics of component populations of sporocysts and rediae in littoral molluscs at the White Sea // Proceedings of the IX European Multicolloquium of Parasitology (EMOPIX). — Valencia, Spain, 18-23 July 2004. — P. 503-504.

(ГАЛАКТИОНОВ K.B.) GALAKTIONOV K.V., IRWIN S.W.B., (ПРОКОФЬЕВ B.B.) PROKOFIEV V.V., SAVILLE D.H., (НИКОЛАЕВ К.Е.) NIKO-LAEV K.E., (ЛЕ-ВАКИН И.А.) LEV AKIN I.A. Trematode transmission in coastal communities — temperature dependence and climate change perspectives // 11th International Congress of Parasitology (ICOPA XI). — Glasgow (Scotland, United Kingdom), August 6-11, 2006.

— Medimond International Proceedings, 2006. — P. 85-90.

ПРОКОФЬЕВ B.B. Адаптации к заражению второго промежуточного хозяина церкариями некоторых морских трематод // Экология, воспроизводство и охрана биоресурсов морей северной Европы. — Мурманск-Апатиты: КНЦ АН СССР, 1990.

— С. 217-218.

ПРОКОФЬЕВ В.В. Факторы, определяющие суточную динамику эмиссии цер-карий некоторых видов литоральных трематод Белого моря // Проблемы изучения, рационального использования и охраны природных ресурсов Белого моря. — Архангельск: Наука, 1990. — С. 45^6.

ПРОКОФЬЕВ В.В. Влияние факторов внешней среды на суточный ритм эмиссии церкарий некоторых видов литоральных трематод // Морфология и экология паразитов морских животных. — Апатиты, 1990. — С. 85-92.

ПРОКОФЬЕВ В.В. Установка для воспроизведения приливно-отливного цикла в лабораторных условиях // Биол. науки. — 1991. — Т. 7. — С. 132-135.

ПРОКОФЬЕВ В.В. Влияние температуры и освещенности на ритм суточной эмиссии церкарий Cercaría renicola sp. (Trematoda, Renicolidae) // Применение мето-

дов информатики и статистики в биологических исследованиях. — Апатиты: КНЦ АН СССР, 1991. —С. 100-105.

(ПРОКОФЬЕВ В.В.) PROKOFIEV V.V. Motor behaviour of tailless cercariae of some marine trematodes // Simpler nervous systems. Regional Meeting of the Interactional Society for Invertebrate Neurobiology. — Minsk, 1991. — P. 77—78.

ПРОКОФЬЕВ B.B. «Засадный» тип поведения церкарий некоторых морских трематод // Зоол. журн. — 1994. — Т. 7. — Вып. 5. — С. 13-20.

ПРОКОФЬЕВ В.В. Биология церкарий литоральных трематод Баренцева и Белого морей: Дисс. ... канд. биол. наук. — С-Пб.: С-ПбГУ, 1995. — 161 с.

ПРОКОФЬЕВ В.В. Адаптации церкарий некоторых морских трематод к существованию в условиях литорали северных морей // Современное состояние и перспективы исследований экосистем Баренцева, Карского морей и моря Лаптевых. — Мурманск, 1995. — С. 78-79.

ПРОКОФЬЕВ В.В. Особенности формирования гемипопуляций церкарий в литоральной зоне северных морей // Матер. VI Всероссийского симпозиума по популя-ционной биологии паразитов. Борок, 23-26 января. — Ярославль, 1996. — С. 87-88.

ПРОКОФЬЕВ В.В. Влияние температуры и освещенности воды на ритм суточной эмиссии церкарий Podocotyle atomon (Trematoda, Opecoealidae) // Паразитология.

— 1996. — Т. 30. — Вып.1. — С.32-38.

ПРОКОФЬЕВ В.В. Реакции на свет церкарий морских литоральных трематод Cryptocotyle sp. (Heterophyidae) и Maritrema subdolum (Microphallidae) // Зоол. журн.

— 1997. —Т. 76.—Вып. 3. —С. 275-280.

ПРОКОФЬЕВ В.В. Некоторые особенности фауны церкарий гастропод Псков-ско-Чудского озера // Матер, междун. конф. «Проблемы и перспективы сбалансированного развития в бассейне Псковско-Чудского озера». 4.1. — Псков, 1998. — С. 73-74.

ПРОКОФЬЕВ В.В. Суточная динамика эмиссии церкарий некоторых видов трематод Белого моря // Биологические ресурсы Белого моря и внутренних водоемов Европейского Севера. Материалы Второй (XXV) Международной конф. — Петрозаводск, 1999, —С. 102-104.

ПРОКОФЬЕВ В.В. Влияние температуры и солености воды на продолжительность жизни церкарий морских литоральных трематод Cryptocotyle sp. (Heterophyidae), Levinseniella brachysoma и Maritrema subdolum (Microphallidae) // Паразитология. — 1999. — Т. 33. — Вып. 6. — С. 520-526.

(ПРОКОФЬЕВ В.В.) PROKOFIEV V.V. Influence of environmental factors on survival of trematode cercariae from littoral prosobranchs of the White Sea and the Barents Sea: experimental study // Bulletin of the Scandinavian Society for Parasitology. — 2000.

— Vol. 10, —P. 32-33.

(ПРОКОФЬЕВ B.B.) PROKOFIEV V.V. Influence of environmental factors on survival of trematode cercariae from littoral prosobranchs of the White Sea and the Barents

Sea: experimental study // International Symposium "Ecological parasitology on the tum of millennium". — St. Petersburg, 1-7 July, 2000. — ZIN RAN, 2000. — P. 23-24.

ПРОКОФЬЕВ B.B. Реакции на свет церкарий морской литоральной трематоды Renicola thaidus (Trematoda; Renicolidae) //Паразитология. — 2001. — Т. 35. — Вып. 3,—С. 429-435.

ПРОКОФЬЕВ В.В. Влияние температуры и солености воды на продолжительность жизни церкарий морских литоральных трематод Podocotyle atomon (Opecoeali-dae) и Renicola thaidus (Renicolidae) // Паразитология. — 2001. — Т. 35. — Вып.1. — С. 69-76.

ПРОКОФЬЕВ B.B. Особенности вертикальной дисперсии в толще воды церкарий морской литоральной трематоды Renicola thaidus (Trematoda: Renicolidae) // Паразитология. — 2002. — Т. 36. — Вып. 4. — С. 316-323.

ПРОКОФЬЕВ В.В. Характер вертикального распределения в толще воды церкарий трематод Cryptocotyle concavum (Heterophyidae) и Maritrema subdolum (Microphallidae) // Паразитология. — 2003. — Т. 37. — Вып. 3. — С. 207-215.

ПРОКОФЬЕВ В.В. Особенности плавания церкарий некоторых видов трематод // Паразитология. — 2005. — Т. 39. — Вып. 3. — С. 250^261.

ПРОКОФЬЕВ В.В., БЕРГЕР BJL, ГАЛАКТИОНОВ К.В. Сравнительное исследование интенсивности дыхания церкарий трех видов трематод из литоральных моллюсков Littorina littorea L. (Gastropoda) Белого моря // Проблемы изучения, рационального использования и охраны природных ресурсов Белого моря. — Беломорск, 2001, —С. 31-32.

ПРОКОФЬЕВ В.В., БЕРГЕР В.Я., ГАЛАКТИОНОВ К.В. Интенсивность дыхания церкарий трех видов трематод из литоральных моллюсков Littorina littorea L. (Gastropoda) Белого моря//Паразитология. — 2001. — Т. 35. — Вып. 3. — С. 72-79.

Издательская лицензия ИД №06024 от 09.10.2001 года. Подписано в печать 17.10.2006 г. Формат 60*90/16. Объем издания в усл.псч.л. 3,25. Тираж 100 экз. Заказ J& 132 Псковский государственный педагогический университет им. С.М.Кирова, 180760, г. Псков, пл. Ленина, 2. Редакционно-иэдательский отдел ПГПУ им. С.М.Кирова, 180760, г. Псков, ул. Советская, 21, телефон 2-86-18, e-mail: rio@psksu.ru

Информация о работе

Прокофьев, Владимир Викторович
доктора биологических наук
Санкт-Петербург, 2006
ВАК 03.00.19

Автореферат

Стратегии заражения животных-хозяев церканиями трематод: опыт анализа в экосистемах прибрежья морей и озер северо-запада России - тема автореферата по биологии, скачайте бесплатно автореферат диссертации

Похожие работы