Бесплатный автореферат и диссертация по биологии на тему

Роль процеребрума наземного моллюска Helix в восприятии и формировании поведения

ВАК РФ 03.00.13, Физиология

Содержание диссертации, кандидата биологических наук, Никитин, Евгений Сергеевич

1. ВВЕДЕНИЕ.

1.1. Цели и задачи исследования.

1.2. Положения, выносимые на защиту.

1.3. Научная новизна.

2. ЛИТЕРАТУРНЫЙ ОБЗОР.

2. 1. Обонятельный путь наземных животных.

2. 2. Обоняние наземных моллюсков. Обучение запахам.

2. 3. Анатомия и морфология обонятельного пути наземного моллюска.

Формирование и развитие обонятельной системы.

2. 4. Физиология обонятельного пути наземных моллюсков.

2. 5. Нейроны, участвующие в реакции втягивания щупальца улитки.

3. МЕТОДЫ.

3.1 Животные и экспериментальные препараты.

3.2. Электрофизиологическая регистрация.

3.2.1. Отведение суммарных потенциалов.

3.2.2. Внутриклеточное отведение.

3.3. Оптическая регистрация.

3.4. Предъявление запаха.

3.5. Поведенческие эксперименты.

3.5.1. Открытое поле.

3.5.2. Аверзивное обучение.

3.5.3. Видеорегистрация движений щупальца.

4. РЕЗУЛЬТАТЫ.

4.1. Спонтанная осцилляторная активность в процеребруме улитки и события, вызванные запахом.

4.1.1. Ритмические осцшляции, зарегистрированные электрофизиологически.

4.1.2. Регистрации осцшляции с использованием абсорбционных потенциал-зависимых красителей.

Никитин Е.С.

Роль процеребрума в восприятии и поведении

4.1.3. Вызванная активность в процеребруме и изменения в осцилляциях в ответ на запах.

4.2. Различия в ответах на запах у контрольной группы улиток и группы с выработанной аверзией на запах.

4.2.1. Тестирование в открытом поле.

4.2.2. Выработка пассивной оборонительной реакции в ответ на предъявление цинеола.

4.3. Роль процеребрума в координации сокращения щупальца.

4.3.1. Активность мотонейрона МтЦЗ при движениях щупальца в ответ на запах.

4.3.2. Взаимосвязь процеребральных осцилляции и активности мотонейрона МтЦЗ.

5. ОБСУЖДЕНИЕ.

5.1. Соотношение сложной пространственно-временной структуры вызванной активности в процеребруме и свойств запаха.

5.2. Роль процеребрума в отражении биологической значимости запаха.

5.3. Координация процеребрумом движений щупалец улитки в ответ на запах.

6. ВЫВОДЫ.

Введение Диссертация по биологии, на тему "Роль процеребрума наземного моллюска Helix в восприятии и формировании поведения"

С помощью обоняния наземные животные могут чувствовать переносимые по воздуху химические вещества, обычно органические гидрофобные соединения с низкой молекулярной массой. Пассивная диффузия практически не вносит вклада в распространение запаха, а его перемещение и рассеивание обеспечиваются флуктуациями воздушных потоков (Hopfield, 1991). Слизень Umax может выделять из предъявленных ему двух запахов их смесь, и каждый запах в отдельности, но не может выделить компоненты из предложенной ему смеси этих запахов в виде истинного раствора (компоненты испаряются вместе). Это свидетельствует о наличии в потоках воздуха в первом случае двух запахов и их смеси, которые животное дискриминирует друг от друга, а во втором случае только запаха смеси индивидуальных веществ, воспринимаемых животным как единое целое (Hopfield and Gelperin, 1989). В литературе высказывается гипотеза о том, что обонятельная система должна уметь выделять объект по запахам, а также дискриминировать запах объекта от фонового запаха путем определения различия содержания пахучих веществ в разных потоках воздуха (Hopfield, 1999). По-видимому, эта задача может успешно решаться обонятельной системой только при помощи активного исследования животным окружающей среды. Собаки регулируют длительность втягивания носом воздуха, адаптируясь к особенностям химического окружения для регуляции времени экспозиции рецепторов обонятельного органа потоку, содержащему запах (White et al, 2002). Восприятие животными запахов и точность их распознавания зависит от концентрации запаха, распределения запаха в потоках воздуха и режима взаимодействия обонятельного органа с запахом. У человека доставка химических веществ до обонятельного эпителия зависит от геометрии носоглотки и режимов движения потоков воздуха, устанавливающихся там при вдыхании и выдыхании (Keyhani et al. 1997, Jones 2001). Vickers et al. (2001) продемонстрировали, что у мотылька Heliothis virescens паттерны разряда нейронов антеннальной доли предсказуемо изменяются в соответствии с динамикой и интенсивностью запаха.

В литературе многократно описаны спонтанные или вызванные ритмические осцилляции нейронов обонятельного пути млекопитающих (Gray and Skinner, 1988), черепах (Lam at al, 1997), амфибий (Гусельникова, Гусельников, 1975), насекомых (Laurent and Davidowitz, 1994; Okada and Kanzaki, 2001). Осцилляции обонятельных интернейронов обнаружены у речного рака (Mellon et al, 1992) и наземных моллюсков (слизней; Gelperin and Tank, 1990; Kawahara et al, 1997). Большое количество данных свидетельствует о необходимости осцилляций в восприятии и дискриминации запахов. В обонятельном пути наземных моллюсков неизвестны вызванные осцилляции локальных потенциалов. Однако, низкочастотная (~1Гц) ритмическая активность, имеющая вид распространяющихся волн эндогенного происхождения была найдена в процеребруме слизня Umax (Gelperin and Tank, 1990; Kleinfeld et al, 1994).

У наземных моллюсков органы обоняния располагаются на кончиках задних щупалец головы. Щупальце наземных моллюсков демонстрирует сложные реакции в присутствии запахов. В ответ на предъявление запахов щупальце может сокращаться (Chase and Hall, 1996) и при максимальном сокращении чувствительный эпителий кончика щупальца втягивается в тело. У моллюсков описаны нейроны, управляющие ретракцией щупальца. Ретракцией управляет группа мелких мотонейронов, и крупный идентифицируемый мотонейрон МтЦЗ (диаметр сомы 120 мкм), вклад которого в центральный компонент рефлекса втягивания щупальца в ответ на механическое раздражение чувствительного эпителия составляет ~85% (Захаров и др. 1982; Prescott et al. 1997). Нервная система моллюсков содержит относительно небольшое число нейронов, а поведение моллюсков довольно стереотипно и ограниченно. Кроме того, исследование организации поведения моллюсков может быть проведено на клеточном уровне, что делает возможным проследить связь активности нейронов обонятельного мозга моллюска с мотонейронами, управляющими движениями щупальца, несущего обонятельный орган.

По общему убеждению, осцилляции в обонятельном пути моллюсков и других животных играют важную роль в кодировании информации о запахе в обонятельной системе, однако данные по осцилляциям достаточно неоднозначны. На сегодняшний день механизм участия осцилляций в обонятельном мозге в кодировании обонятельной информации остается неизвестным. Также практически не изучены ни на одном объекте нейронные механизмы непосредственного участия осцилляции в работе обонятельных структур и реализации поведения животного. Нейронная активность обонятельного мозга необходима для восприятия обонятельных стимулов и обучения запахам, и, как мы предполагаем, должна оказывать влияние на моторный выход ЦНС и формирование поведения, обеспечивающего восприятие запахов. Достаточно подробно описанный мотонейрон ретрактора щупальца МтЦЗ и его взаимодействие с процеребрумом могут служить хорошей моделью для изучения нейронных механизмов участия высшей обонятельной структуры (процеребрума) в организации поведения, связанного с восприятием запахов.

Заключение Диссертация по теме "Физиология", Никитин, Евгений Сергеевич

6. ВЫВОДЫ.

1. В процеребруме улитки Helix зарегистрированы спонтанные ритмические осцилляции, распространяющиеся от апекса процеребрума в направлении основания и внутреннего нейропиля.

2. В нейропиле процеребрума улитки зарегистрирован вызванный потенциал в ответ на запах. Вызванные потенциалы сильно варьировали по амплитуде, длительности и латентности. Вызванный потенциал распространяется от места вхождения обонятельного нерва в сторону слоя клеточных тел процеребрума до границы терминального нейропиля. Область распространения вызванного потенциала только частично перекрывается с областью распространения осцилляций.

3. Волны осцилляций обонятельного ритма процеребрума улитки и слизня сходны по наличию чередующихся деполяризационной и гиперполяризационной фаз, но различаются по соотношению амплитуд этих фаз. Обонятельный ритм улитки изменяется при предъявлении запаха. Паттерн изменения осцилляций при предъявлении запаха варьирует у наивных животных.

4. Предъявление цинеола на полуинтактном препарате животных с выработанной аверзией на этот запах вызывало длительную синхронизацию осциллирующей нейронной сети в базальной части процеребрума. У контрольных животных подобная синхронизация не наблюдалась. Предъявление цинеола вызывало увеличение частоты осцилляций в процеребруме и у обученных, и у контрольных животных.

5. Амплитуда градуального сокращения щупальца и частота спайков мотонейрона ретрактора щупальца МтЦЗ зависят от концентрации запаха и увеличиваются при увеличении его концентрации.

6. Частота спайковой активности мотонейрона МтЦЗ в ответ на запах достоверно снижается во время возникновения гиперполяризационной фазы спонтанных процеребральных осцилляций.

7. Мы предполагаем, что роль процеребрума более значима для формирования ответов на слабые запахи, и взаимодействие ритмического гиперполяризационного входа на МтЦЗ со стороны процеребрума и длительного деполяризационного входа на МтЦЗ со стороны волокон обонятельного нерва может определять смещение фазы разряда МтЦЗ, приводящее к уменьшению латентности реакции щупальца при увеличении интенсивности запаха.

Автор выражает большую благодарность И.С. Захарову за участие в проведении экспериментов и постоянный интерес, Г. Цимбалюку за ценные советы по обработке данных, Н.И. Браваренко за помощь в проведении поведенческого тестирования, А.Ю. Малышеву и L.B. Cohen за методическую помощь и критические замечания, В.Н. Иерусалимскому и за помощь в исследовании морфологии МтЦЗ и постоянный интерес, A. Gelperin за поддержку и постоянный интерес, А. Охотину за участие в начале экспериментов, Т. П. Норекиану, О. Максимовой и Н. Асееву за критические замечания, помощь и интерес.

Библиография Диссертация по биологии, кандидата биологических наук, Никитин, Евгений Сергеевич, Москва

1. Барский, И. Я., Н. И. Поляков, и В. А. Якубенас (1976) Контактная микроскопия, © Медицина, Москва.

2. Балабан П.М. Захаров И.С. (1992) Обучение и развитие: общая основа двух явлений. © Наука, Москва.

3. Гусельникова, К. Г., В. И. Гусельников (1975) Электрофизиология обонятельного анализатора позвоночных. © Издательство Московского университета, Москва.

4. Зайцева, О. В. (2000) Проекционные связи и гипотетическая схема структурной организации процеребрумов наземных моллюсков. Журнал эволюционной биохимии и физиологии. 36.5: 465-478.

5. Зайцева, О. В., И. П. Иванова и Е. JI. Лукьянова (2000а) Ультраструктура области клеточных тел процеребрума улиток и слизней. Журнал эволюционной биохимии и физиологии. 36.4: 322-330

6. Зайцева, О. В., Е. Л. Лукьянова и И. П. Иванова (2000b) Ультраструктура различных зон нейропиля процеребрума улиток и слизней. Журнал эволюционной биохимии и физиологии. 36.4: 331-339

7. Захаров, И. С. (1992) Оборонительное поведение улитки. Журнал высшей нервной деятельности имени И. П. Павлова, 42: 1156-1169.

8. Захаров, И. С., В. Н. Матц, и П. М. Балабан (1982) Роль гигантского церебрального нейрона в контроле оборонительного поведения Helix lucorum. Нейрофизиология. 14: 262-266.

9. Соколов Е.Н. (1958) Восприятие и условный рефлекс. © Издательство московского университета. Москва.

10. Balaban, Р. М. (1993) Behavioral neurobiology of learning in terrestrial snails. Prog. Neurobiol. 41: 1-19

11. Balaban, P. M. and N. Bravarenko (1993) Long-term sensitization and environmental conditioning in terrestrial snail. Exp. Brain. Res. 96: 487-493.

12. Balaban, P.M., Yehovszky, A., Maximova, O.A., Zakharov, I.S. (1987) Effect of 5,7-dihydroxytryptamine on the food-aversive conditioning in the snail Helix lucorum L. Brain Res. 24; 404(1-2): 201-10

13. Cinneli, A. R. and J. S. Kauer (1992) Voltage-sensitive dyes and functional activity in the olfactory pathway. Annu. Rev. Neurosci. 15: 321-351.

14. Chase, R. (1985) Responses to odors mapped in snail tentacle and brain by 14C.-2-deoxyglucose autoradiography. J. Neurosci., 5: 2930-2939.

15. Chase, R. (1981) Electrical responses of snail tentacle ganglion to stimulation of the epithelium with wind and odors. Сотр. Biochem. Physiol. 70A: 149-155.

16. Chase, R. and R. P. Croll (1981) Tentacular function in snail olfactory orientation. J. Сотр. Physiol. 143: 357-362.

17. Chase, R. and B. Hall (1996) Nociceptive inputs to C3, a motoneuron of the tentacle withdrawal reflex in Helix aspersa. J. Сотр. Phisiol. A 179:809-818.

18. Chase, R. and R. Kamil (1983) Neuronal elements in snail tentacles as revealed by HRP backfilling. J. Neurobiol. 14: 29-42.

19. Chase, R. and B. Tolloczko (1989) Interganglionic dendrites constitute an output pathway from procerebrum of the snail Achatina fulica. J. Сотр. Neurol. 283: 143-152.

20. Chase, R. and B. Tolloczko (1993) Tracing neural pathways in snail olfaction: from the tip of the tentacles to the brain and beyond. Microscopy Res. Tech. 24: 214-230.

21. Cohen, L. B. (1988) More light on brains. Nature, 331: 112-113.

22. Cohen, L. B. (1989) Optical measurement of action potential activity in invertebrate ganglia. Ann. Rev. Physiol. 51: 527-541.

23. Cooke, I., R. and A. Gelperin (2001) In vivo recording of spontaneous and odor-modulated dynamics in the Limax olfactory lobe. J. Neurobiol. 46: 126-141.

24. Croll, R. and R. Chase (1980) Plasticity of olfactory orientation to foods in snail Achatina fulica. J. Сотр. Physiol 136: 267-277.

25. Dale, В (1973) Blood pressure and its hydraulic functions in Helix pomacia L. J. Exp. Biol. 59(2): 477-490.

26. Delaney, K. R., A. Gelperin, M. S. Fee, J. A. Flores, R. Gervais, D. W. Tank, and D. Kleinfeld (1994) Waves and stimulus-modulated dynamics in an oscillating olfactory network. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 91: 669-673.

27. Doetsch, F. and A. Alvares-Buylla (1996) Network of tangential pathways for neuronal migration in adult mammalian brain. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 93: 14895-14900.

28. Egan, М., Е. and A. Gelperin (1981) Olfactory inputs to a bursting serotonergic interneuron in a terrestrial mollusc. J. moll. Stud. 47: 80-88.

29. Ermentrout, В., D.Flores, and A. Gelperin (1998) Minimal model of oscillation and waves in the Limax olfactory lobe with tests of model's predictive power. J. Neurophysiol. 79: 2677-2689.

30. Ermentrout, В., W. Wang, J. Flores and A. Gelperin (2001) Model of olfactory discrimination and learning in Limax procerebrum incorporating oscillatory dynamics and wave propagation. J. Neurophysiol. 85: 1444-1452

31. Friedrich, A. and T. Teyke (1998) Identification of stimuli and input pathway mediating food-attraction conditioning in the snail, Helix. J. Сотр. Physiol. 183: 247-254.

32. Gelperin, A. (1989) Neurons and networks for learning about odors. Perspectives in Neural Systems and Behavior. © 1989 Alan R. Liss, Inc. 121-136.

33. Gelperin, A. (1994) Nitric oxide mediates network oscillations of olfactory interneurons in a terrestrial mollusc. Nature, 396: 61-63.

34. Gelperin, A. (1998) Computational analysis of olfactory learning and waves. The 2ndR.L.E.C. International Symposium. Mar. 16-18, Sendai, Japan.

35. Gelperin, A. (1999) Oscillatory dynamics and information processing in olfactory systems./. Exp. Biol. 202: 1855-1864.

36. Gelperin, A., J. Flores, F. Raccuia-Behling and I. R. C. Cooke (2000) Nitric oxide and carbon monoxide modulate oscillations of olfactory interneurons in a terrestrial mollusk. J. Neurophysiol. 83: 116-127.

37. Gelperin, A., J. P. Kao and I. R. C. Cooke (2001) Gaseous oxides and olfactory computation. Amer. Zool. 41: 332-345.

38. Gelperin, A. and D. W. Tank (1990) Odour-modulated collective network oscillations of olfactory interneurons in a terrestrial mollusc. Nature, 345: 437440.

39. Gervais, R., D. Kleinfeld, K. R. Delaney, and A. Gelperin (1996) Central and reflex neuronal responses elicited by odor in a terrestrial mollusc. J. Neurophysiol. 76: 1327-1339.

40. Gray, С. M. and J. E. Skinner (1988) Centrifugal regulation of neuronal activity in the olfactory bulb of the walking rabbit as revealed by reversible cryogenic blockade. Exp. Brain. Res. 69: 378-386.

41. Gray, С. М. and G. V. Di Prisco (1997) Stimulus-dependent neuronal oscillations and local synchronization in striate cortex of the alert cat. J. Neurosci. 17(9): 3239-3253.

42. Hanstrom, В (1925) Uber die sogenannten Intelligenzspharen des Molluskengehirns und die Innervation des Tentacles von Helix. Acta Zool. (Stockh). Bd 6. S. 183-215.

43. Harris K.D., Henze D.A., Hirase H., Leinekugel X., Dradol G., Czurko A., Buzsaki G. (2002) Spike train dynamics predicts theta-ielated phase precession in hippocampal pyramidal cells. Nature. 417:738-741.

44. Hopfield J.J. (1991) Olfactory computation and object perception. Proc. Nanl. Acad. Sci. 88: 6462-6466.

45. Hopfield J.J. (1999) Odor space and olfactory processing: Collective algorithms and neural implementation. Proc. Nanl. Acad. Sci. 96: 12506-12511.

46. Hopfield J.J. and A. Gelperin (1989) Differential conditioning to a compound stimulus and its components in the terrestrial mollusk Limax maximus. Behav. Neurosci. 103: 274-293.

47. Hubel, D. H. And T. N. Wiesel (1965) Receptive fields and functional architecture in two non-striate visual areas (18-19) of the cat. J. Neurophisiol. 28: 229-289.

48. Inoue, Т., Watanabe, S., Kawahara, S., and Y. Kirino (2000) Phase-dependent filtering of sensory information in the oscillatory olfactory center of a terrestrial mollusk. J! Neurophisiol. 84: 1112-1115.

49. Inoue, Т., S. Watanabe and Y. Kirino (2001) Serotonin and NO complementary regulate generation of oscillatory activity in the olfactory CNS of the terrestrial mollusk. J. Neurophysiol. 85: 2634-2638.

50. Jones, N. (2001) The nose and paranasal sinuses physiology and anatomy. Adv. Drug Delivery Rev. 51: 5-19.

51. Kauer, J. S. and Moulton, D. G. (1974) Responses of olfactory bulb neurones to odour stimulation of small nasal areas in the salamander. J. Physiol 243: 717737.

52. Kawahara, S., S. Toda, Y. Suzuki, S. Watanabe, and Y. Kirino (1997) Comparative study on neural oscillation in the procerebrum of the terrestrial snails Incilaria bilineata and Limax marginatus. J. Exp. Biol. 200: 1851-1861.

53. Kevern, E. B. (1995) Olfactory learning. Curr. Opin. Neurobiol. 5: 482-488.

54. Keyhani, К., P.W. Scherer and М.М. Mozell (1997) A numerical model of nasal odorant transport for the analysis of human olfaction. J. Theor. Biol. 186: 279301.

55. Kimura, Т., H. Suzuki, E. Kono and T. Sekiguchi (1998a) Mapping of interneurons that contribute to food aversive conditioning in the slug brain. Learn. Mem. 4: 376-388.

56. Kimura, Т., S. Toda, T. Sekiguchi, S. Kawahara, and Y. Kirino (1998b) Optical recording analysis of olfactory response of the procerebral lobe in the slug brain. Learn. Mem. 4: 389-400.

57. Kimura, Т., S. S. Toda, T. Sekiguchi, Y. Kirino (1998c) Behavioral modulation induced by food odor aversive conditioning and its influence on the olfactory responses of an oscillatory brain network in the slug Limax marginatus. Learn. Mem. 4: 365-375.

58. Kleinfeld, D., K. R. Delaney, M.S. Fee, J. A. Flores, D. W. Tank and A. Gelperin (1994) Dynamics of propagating waves in the olfactory network of a terrestrial mollusc: an electrical and optical study. J. Neurophysiol. 72: 1402-1419

59. Konnerth, A. (1996) Localized postsynaptic Ca2+ signals and their possible role in coincidence detection. Coincidence detection in the Nervous System, © Human Frontier Science Program, Strasbourg, 86-95.

60. Lam, Y.W., L.B. Cohen, D.M. Senseman, P.M. Balaban, and C.X. Falk (1997) Voltage-sensitive dye recording of odor elicited oscillations in the turtle olfactory bulb. Abs. Soc. Neurosci. 23, 1269.

61. Laurent, G. and H. Davidowitz (1994) Encoding of olfactory information with oscillating neural assemblies. Science Wash, 265: 1872-1875.

62. Laurent, G., M. Wehr, and H. Davidowitz (1996) Temporal representation of odors in an olfactory network. J. Neurosci. 16(2): 3837-3847.

63. Laurent, G. (1996) Odor images and tunes. Neuron, 16: 473-476.

64. Lemaire M. Chase R. (1997) Twiching and quivering of the tentacles during snail olfactory orientation. J. Сотр. Physiol. A., 182:81-87

65. Levitan, I., В., and L. К. Kaczmarek (1997) The neuron. Cell and molecular biology. © Oxford University Press. 340-344.

66. Lei H, Christensen T.A. and Hildebrand J.G. (2002) Local inhibition modulates odor-evoked synchronization of glomerulus-specific output neurons. Nat. Neurosci. 5(6): 557-65.

67. Lin, D., M., F. Wang, G. Lowe, G. H. Gold, R. Axe, J. Ngai and L. Brunet (2000) Formation of precise connections in the olfactory bulb occurs in the absence of odorant-evoked neuronal activity. Neuron 26: 69-80.

68. London, J., A., D. Zecevic, L.B. Cohen (1987) Simultaneous optical recording of activity from many neurons during feeding in Navarnax. J. Neurosci. 7(3): 649661

69. Mellon, DeF. Jr., D. S., Sandeman, and R. E. Sandeman, (1992) Characterization of oscillatory olfactory interneurons in the protocerebrum of the crayfish. J. Exp. Biol. 167:15-38.

70. Menzel, R., C. Durst, J. Erber, S. Eichmuller, M. Hammer, H. Hildebrandt, J. Mauelshagen, U. Muller, H. Rosenboom, J. Rybak, S. Schafer, and A. Schendler (1994) The mushroom bodies in honeybee: from molecules to behavior. Fortsch. Zool. 39: 81-102.

71. Mombaerts, P. (1999) Seven-transmembrane proteins as odorant and chemosensory receptors. Science, 286, 5440: 707-711

72. Mori, K. (1995) Relation of chemical structure to specificity of response in olfactory glomeruli. Curr. Opin. Neurobiol. 5: 467-474.

73. Mori, К., H. Nagao, Y. Yoshihara (1999) The olfactory bulb: coding and processing of odor molecule information. Science, 286, 5440: 711-715.

74. Nakanishi, S. (1995) Second order neurons and receptor mechanisms in visual-and olfactory-information processing. Trends Neurosci. 18.8: 359-364.

75. Nakaya, Т., S. Kawahara, S. Watanabe, D. S. Lee, T. Suzuki and Y. Kirino (2001) Identification and expression of a novel gene in odour-taste associative learning in the terrestrial slug. Genes Cells 6: 43-56.

76. Okada К. and R. Kanzaki (2001) Localization of odor-indused oscillations in the bumblebee antennal lobe. Nerosci. Lett. 316(3): 133-136.

77. Peschel, M., V. Straub and T. Teyke (1996) Consequences of food-attraction conditioning in Helix: a behavioral and electrophysiological study. J. Сотр. Pysiol. A. 179: 407-414,1996.

78. Poteryaev, D. A., I. S. Zakharov, P. M. Balaban, P. N. Uvarov, and A. V. Belyavsky (1997) Characterisation of cDNA clone encoding pedal peptide in terrestrial snail. Neuroreport, 8.16: 3631-3635.

79. Poteryaev, D. A., I. S. Zakharov, P. M. Balaban, and A. V. Belyavsky (1998) A novel neuropeptide precursor gene is expressed in the terrestrial snail CNS by a group of neurons that control mating behavior. J. Neurobiol. 35: 183-197.

80. Prescott, S. A., N. Gill and R.Chase (1997) Neuronal circuit mediating tentacle withdrawal in Helix aspersa, with specific reference to the competence of the motor neuron C3. J. Neurophysiol. 78: 2951-2965.

81. Ratte, S. and R. Chase (1997) Morphology of interneurons in the procerebrum of the snail. Helix aspersa. J. Сотр. Neurol. 384: 359-372.

82. Ratte S., Chase R. (2000) Synapse distribution of olfactory interneurones in the procerebrum of the snail Helix aspersa J! Сотр. Neurol. 417: 366-384.

83. Rhines, L. D., P. G. Socolove. J. Flores, D. W. Tank, and A. Gelperin (1993) Cultured olfactory interneurons from Limax maximus: optical and electrophysiological studies of transmitter-evoked responses. J. Neurophysiol 69.6: 1940-1947.

84. Ross, W. N. (1989) Changes in intracellular calcium during neuron activity. Annu. Rev. Physiol. 51: 491-506

85. Sahley, C., A. Gelperin, and J. W. Rudy (1981a) One-trial associative learning modifies food preferences of a terrestrial mollusk. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 79: 640-642.

86. Sahley, C., J. W. Rudy, and A. Gelperin (1981b) An analysis of associative learning in a terrestrial mollusk. I. Higher-order conditioning, blocking and transient Pre-exposure effect. J. Сотр. Physiol. 144: 1-8.

87. Sachse S., Rappert A. and Galizia C.G. (1999) The spatial representation of chemical structure in the antennal lobe of honeybee: steps toward the olfactory code. Eur. J. Neurosci. 11(11): 3970-82.

88. Schutt, А., Е. Bazar and Т. Н. Bullock (1999а) Power spectra of ongoing activity of the snail brain can discriminate odorants. Сотр. Biochem. Physiol. A. 123: 95-110.

89. Schutt, А., Т. H. Bullock and E. Bazar (1999b) Odorant-induced low-frequency activities of the Helix pedal ganglion are odorant-specific and related to behavior. Сотр. Biochem. Physiol. A. 124: 297-311.

90. Shimozono, S., S. Watanabe, S. Inoue and Y.Kirino (2001) Identification and caracterization of an output neuron from the oscillatory molluscan olfactory network. Brain res. 921(1-2) :98-105

91. Steinmetz, P.N., A. Roy, P.J. Fitzgerald, S.S. Hsiao, K.O. Johnson and E. Niebur. (2000) Attention modulates synchronized neuronal firing in primate somatosensory cortex. Nature. 404: 187-189.

92. Teyke, T. and A. Gelperin. (1999) Olfactory oscillations augment odor discrimination not odor identification by Limax CNS. Neuroreport 10: 10611068.

93. Teyke, Т., J.W. Wang and A. Gelperin. (2000) Lateralized memory storage and crossed inhibition during odor processing by Limax. J. Сотр. Physiol. 186: 269278.

94. Toda, S., S. Kawahara and Y.Kirino (2000) Image analisys of olfactory responses in the procerebrum of the terrestrial slug Limax marginatus. J. Exp. Biol. 203: 2895-2905.

95. Van Mol, J. (1967) Etude morphologique et phylogenetique du ganglion cereroide des Gastropodes Pulmones. © Academie royal de Belgique, Bruxele. 104-105.

96. Vickers, N.J., T.A. Christensen, T.C. Baker and J.G. Hildebrand (2001) Odour-plume dynamics influence the brain's olfactory code. Nature. 401: 466-470.

97. Wang, J. W., W. Denk, J. Flores and A. Gelperin (2001) Initiation and propagation of calcium-dependent action potentials in a coupled network of olfactory interneurones. J. Neurophysiol. 85: 977-985.

98. Watanabe, S., S. Kawahara and Y. Kirino (1998) Morphological characterization of the bursting and non-bursting neurons in the olfactory center of the terrestrial slug Limax marginatus. J. Exp. Biol. 201: 925-930.

99. Watanabe, S., T. Inoue, M. Murakami, Y. Inokuma, S. Kawahara and Y. Kirino (2001) Modulation of oscillatory neuronal activities by cholinergicactivation of interneurones in the olfactory center of a terrestrial slug. Brain Res. 896: 30-35.

100. Wehr, M. and G. Laurent (1996) Odour encoding by temporal sequences of firing in oscillating neural assemblies. Nature, 384: 162-166.

101. Winlow W., Kandel, E.R. (1976) The morphology of identified neurons in the abdominal ganglion of Aplysia californica. Brain Res. 112: 221-249.

102. White J., Mail S., Kauer J.S. (2002) Using biology to guide development of an artificial olfactory system. Neurotechnology for Biometric Robots, in press.

103. Zaitseva, О. V. (1991) Structural organization of the tentacular sensory system in land pulmonates. Simpler nervous systems, © Manchester University Press. 238-257.

104. Zakharov, I. S., N. L. Hayes, V. N. Ierusalimsky, R. S. Novakowski, and Balaban P. M. (1998) Postembryonic neurogenesis in the procerebrum of the terrestrial snail Helix lucorum L. J. Neurobiol. 35: 271-276.

105. Zs-Nagy, I., Sakharov D. A. (1970) The fine structure of the procerebrum of pulmonate mollusks, Helix and Umax. Tissue Cell. 2: 399-411.