Бесплатный автореферат и диссертация по биологии на тему

Распространение и репродуктивная биология десятируких головоногих моллюсков (Sepiolida, Teuthida) в Баренцевом море и прилегающих акваториях

ВАК РФ 03.02.04, Зоология

Автореферат диссертации по теме "Распространение и репродуктивная биология десятируких головоногих моллюсков (Sepiolida, Teuthida) в Баренцевом море и прилегающих акваториях"

На правах рукописи

Голиков Алексей Валентинович

РАСПРОСТРАНЕНИЕ И РЕПРОДУКТИВНАЯ БИОЛОГИЯ ДЕСЯТИРУКИХ ГОЛОВОНОГИХ МОЛЛЮСКОВ (ЗЕРЮЫБА, ТЕиТНГОА) В БАРЕНЦЕВОМ МОРЕ И ПРИЛЕГАЮЩИХ АКВАТОРИЯХ

Специальность 03.02.04 - Зоология

АВТОРЕФЕРАТ диссертации на соискание ученой степени кандидата биологических наук

15 О 2015

Казань-2014

005557325

005557325

Работа выполнена в ФГАОУ ВПО «Казанский (Приволжский) федеральный университет» (КФУ) и ФГУП «Полярный НИИ морского рыбного хозяйства и океанографии им. Н. М. Книповича» (ПИНРО, г. Мурманск).

Научный руководитель: Сабиров Рушан Мирзович

кандидат биологических наук, доцент

Официальные оппоненты: Бизиков Вячеслав Александрович

доктор биологических наук, ведущий научный сотрудник ФГУП «Всероссийский НИИ рыбного хозяйства и океанографии»

Сиренко Борис Иванович

доктор биологических наук, главный научный сотрудник

ФГБУН «Зоологический институт» РАН

Ведущая организация: ФГБУН «Мурманский морской

биологический институт» Кольского научного центра РАН

Защита состоится «16»февраля 2015 г. в 17-00 часов на заседании диссертационного совета Д 501.001.20 при ФГБОУ ВО «Московский государственный университет имени М. В. Ломоносова» по адресу: 119991, г. Москва, Ленинские горы, биологический факультет МГУ имени М. В. Ломоносова, аудитория Ml.

Факс 8(495)939-43-09, e-mail: ira-soldatova@mail.ru

С диссертацией можно ознакомиться в Фундаментальной библиотеке МГУ имени М. В. Ломоносова.

Автореферат разослан « » 2014 г.

Ученый секретарь диссертационного совета,

кандидат биологических наук —•

И. Б. Солдатова

ОБЩАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА РАБОТЫ

Актуальность темы исследования. В последние годы интерес к Арктике резко возрос. Это в первую очередь связано с запасами углеводородов на арктическом шельфе (Шипилов, Мурзин, 2001; Thurston, 2008). Богатые биологические ресурсы арктических морей также привлекают внимание исследователей многих стран. Наиболее продуктивным из морей российского шельфа Арктики является Баренцево (Johannesen et al., 2012; The Barents Sea..., 2012). Актуальность всестороннего изучения Арктики подчеркивается в специальном Указе президента России от 18.09.2008 и принятой на его основе «Стратегии развития Арктической зоны РФ и обеспечения национальной безопасности на период до 2020 года» (2012 г.). В этих документах отмечено, что среди основных национальных интересов РФ значатся сбережение уникальных экологических систем Арктики, сохранение биологического разнообразия арктической флоры и фауны, а также расширение биологической ресурсной базы Арктической зоны РФ.

Одной из важнейших групп в морских экосистемах являются головоногие моллюски (Cephalopoda), достигающие значительных величин по биомассе и численности и являющиеся ценнейшими промысловыми объектами во многих частях Мирового Океана (Несис, 1985; Pierce, Guerra, 1994; Jereb et al., 2010). Условия Арктики с низкими значениями температуры и солености неблагоприятны для цефалопод, поэтому число видов тут невелико (Nesis, 2001; Golikov et al., 2013). Однако в настоящий момент, в связи с идущим потеплением (Walther et al., 2002; Hassol, 2005), наблюдается проникновение в арктические воды бо-реальных и бореально-субтропических видов беспозвоночных, в т. ч. и цефалопод.

Репродуктивная биология арктических головоногих изучена крайне слабо. Между тем, биология и экология размножения относятся к важнейшим эко-лого-популяционным параметрам (Кошелев, 1984; Лаптиховский, 2002), характеризующим воспроизводительную способность видов в определенных условиях среды. Головоногие выработали ряд функционально-морфологических приспособлений к реализации их репродуктивных стратегий в критических условиях арктических вод. Такие приспособления отсутствуют у цефалопод, проникающих в Арктику в последние десятилетия, и это является актуальным аспектом изучения их репродуктивной биологии. К числу важных проблем относится изучение морфологии половой системы для таксономических целей (Несис, 1996; Бизиков, 2008; Allcock et al., 2014). Помимо этого назрела необходимость систематизации данных по репродуктивной биологии арктических головоногих в целом.

Степень разработанности проблемы. Постоянно обитающими в Арктике признают 7-9 видов головоногих, еще несколько периодически проникают в Арктику (Несис, 1987; Gardiner, Dick, 2010а). Сведения об их количественном распределении отрывочны (Bjorke, 1995; Dalpadado et al., 1998), репродуктивная биология изучена крайне слабо (Grimpe, 1933; Акимушкин, 1963; Kristensen, 1981b, 1984). В последние годы температура водных масс в запад-

ном секторе российской Арктике возрастает (Бойцов, 2006; Walczowski, Piechura, 2006; Walsh, 2008; Boitsov et al., 2012), однако влияние потепления на теутофауну не изучено. В связи с этим, важность темы исследований определяется слабой изученностью всех аспектов репродуктивной биологии и экологии арктических цефалопод, проникновением в Арктику новых видов головоногих моллюсков в связи с идущим потеплением, а также возросшим интересом к Арктике и важностью сохранения уязвимых арктических экосистем.

Цели и задачи. Целью данной работы явилось изучение функциональной макро- и микроморфологии, онтогенетической изменчивости признаков репродуктивной системы, особенностей репродуктивной стратегии, черт экологии и распространения десятируких головоногих моллюсков отрядов Sepiolida и Teuthida в западной части российского сектора Арктики и прилегающих акваториях.

Для достижения поставленной цели решались следующие задачи:

1. Изучить современное состояние знаний по биологии размножения се-пиолид и кальмаров, сделать сравнительный анализ их репродуктивных показателей с арктическими видами.

2. Установить влияние климатических изменений на распространение и биологию постоянно обитающих в Арктике и инвазионных десятируких головоногих на исследованной акватории.

3. Изучить проблему таксономии арктических представителей рода Rossia на исследуемой акватории на основе комплексного подхода с применением морфо-биологических и экологических признаков, а также молекулярно-генетических данных.

4. Изучить функциональную морфологию репродуктивной системы Rossia palpebrosa, R. moelleri (отряд Sepiolida) и Gonatus fabricii (отряд Teuthida).

5. Исследовать закономерности морфогенеза и функционирования репродуктивной системы в онтогенетическом аспекте методами гистологии со световым и флуоресцентным микроскопированием, а также растровой и трансмиссионной электронной микроскопии.

6. На основе анализа всего комплекса полученных данных описать особенности репродуктивной стратегии арктических видов десятируких головоногих моллюсков.

Научная новизна. Впервые выявлено влияние глобального потепления на теутофауну Арктики: указаны 3 новых для Арктики бореально-субтропических вида головоногих моллюсков - одна сепиолида (Sepietta oweniana) и два вида кальмаров (Todaropsis eblanae и Teuthowenia megalops). Для сепиетты и тодаропсиса выполнено макроморфологическое описание репродуктивной системы в новых частях ареала. Для единственного постоянно обитающего в Арктике вида кальмаров G. fabricii констатировано расширение ареала.

Для Я. ра1реЬгоБа установлены симпатрические температурозависимые экоморфы «ра!реЬгоха» (высокобореально-арктическая) и щ1аисор1з» (широко-бореально-арктическая).

Получены новые данные о структуре, строении, функционировании и созревании репродуктивной системы самцов и самок всех видов арктических де-сятируких головоногих на уровнях исследований от ультраструктурного до макроморфологического. У К ра\реЪго$а впервые для полярных цефалопод выполнено детальное описание оогенеза и сперматогенеза. На основе совокупности всех полученных данных детально описаны репродуктивные стратегии арктических цефалопод в пелагиали и бентали, представляющие разные варианты /^-стратегии.

Установлено, что ряд морфологических признаков репродуктивной системы, особенно - строение сперматофорного комплекса органов (СКО) и сперматофоров, имеют таксономическое значение.

Теоретическая и практическая значимость работы. Полученные данные по изменению распространения головоногих в арктических водах позволяют полнее оценить влияние потепления на арктические экосистемы. Они могут быть использованы в системе экологического мониторинга в Арктике.

Для самых массовых арктических цефалопод, /?. ра1реЬго.ча и б. /аЬпсп, впервые произведен расчет запасов биомассы и численности для Баренцева и Карского морей. Построены изолинейные карты распределения запаса по годам и в среднемноголетнем аспекте, которые могут быть использованы для разработки прогнозов промысла арктических головоногих.

Описанные адаптации в репродуктивной биологии арктических головоногих расширяют представления об эволюции этой группы беспозвоночных в критических условиях окружающей среды. На примере арктических сепиолид рода разработана оригинальная шкала стадий зрелости самцов и самок,

которая может применяться для отряда БерюМа в целом.

Полученные данные по биологии, экологии и распространению головоногих моллюсков в Арктике могут быть задействованы в лекционных и практических курсах по дисциплинам «Гидробиология», «Биогеография», «Малакология», «Частная зоология беспозвоночных», «Репродуктивная биология беспозвоночных» и др., а так же при создании определителей по фауне Баренцева моря и прилегающих акваторий.

Методология и методы исследования. Биологический анализ материалов основан на традиционных и современных методах, применяемых в теутоло-гии и зоологии, а также на оригинальных методических разработках. В исследованиях применялась трансмиссионная и растровая электронная, флуоресцентная и цифровая микроскопия, гистологические методы, данные молекуляр-но-генетического анализа. Использовано современное программное обеспечение для статистической обработки данных и картографических построений.

Личный вклад автора. Основным материалом для диссертации явились фондовые первичные сборы ПИНРО (2004-2013 гг.) и оригинальные сборы го-

ловоногих в ежегодных норвежско-российских экосистемных съемках Баренцева моря и прилегающих акваторий в (2009, 2012-2013 гг.). Автором выполнена основная часть обработки первичного материала, весь анализ данных, все картографические работы, все работы по световой гистологии и растровой электронной микроскопии, подготовка материала и анализ результатов трансмиссионной электронной микроскопии. В целом, доля личного участия автора составляет не менее 90% от всех работ по подготовке диссертации.

Положения, выносимые на защиту:

• инвазии головоногих в Арктику по причинно-следственным связям подразделяются на две группы: 1) квазирегулярные, происходят с неопределенной цикличностью, без выраженной связи с климатическими изменениями в последние годы, 2) индуцированные, происходят в текущее десятилетие и связаны с потеплением, приводят к нарушению репродуктивной функции;

• арктическая россия R. palpebrosa представлена двумя термозависимыми экоморфами «palpebrosa» и «glaucopis» с идентичными репродуктивными признаками; единственное достоверное различие - наличие/отсутствие па-пилл на дорсальной стороне головы и мантии;

• характерный план строения репродуктивной системы сепиолид обоих полов сформировался на фоне укорочения тела (ассиметричное положение семенника, появление петли фундуса сперматофорного мешка, компакти-зация репродуктивной системы самок), а особенности функционирования половой системы являются следствием адаптации к реализации репродуктивной функции в критических условиях Арктики (закономерности гаметогенеза, функционального созревания репродуктивной системы, плодовитость);

• для арктических десятируких головоногих характерна Л"-стратегия, которая различается у пелагических и бентосных видов: у первых - длительный неполовозрелый период с последующим быстрым лавинообразным созреванием, у вторых — постепенное созревание, длительный половозрелый период с порционно-асинхронным развитием гонады и малопорционным типом нереста.

Апробация работы. Результаты исследования были представлены и обсуждались на более чем 30 конференциях различного уровня: VI Всероссийская школа по морской биологии, ММБИ КНЦ РАН, г. Мурманск (2007); VIII и X Международные конференции «Природа шельфа и архипелагов европейской Арктики», ММБИ КНЦ РАН, г. Мурманск (2008, 2010); X съезд Гидробиологического общества РАН, г. Владивосток (2009); IX и XI Международные конференции «Комплексные исследования природы Шпицбергена», ММБИ КНЦ РАН, г. Мурманск (2009, 2012); Итоговые конференции Казанского университета (2009-2014); VIII Международная конференция по раннему онтогенезу рыб и промысловых беспозвоночных, г. Светлогорск (2010); Международный семинар «Biological invasions in Sub-Arctic marine ecosystems under the climate change: causes, impacts and projections», г. Тромсё, Норвегия (2010); Международная конференция «EuroCeph-2011», г. Неаполь, Италия (2011); II Всероссийская конференция с международным участием к 105-летию со дня рождения

академика А. В. Иванова, ЗИН РАН, г. Санкт-Петербург (2011); 2-ой Международный симпозиум «Effects of Climate Change on the World's Oceans», ICES, r. Еотсу, Корея (2012); Международная конференция «Cephalopod International Advisory Council (CIAC-2012) Symposium», г. Флорианополис, Бразилия (2012); 4-ая Международная конференция молодых ученых NACEE, Государственная Полярная Академия, г. Санкт-Петербург (2014) и другие.

Публикации. По теме диссертации опубликовано 33 работы: 7 - статей в журналах, рекомендованных ВАК и включенных в системы цитирования SCOPUS и Web of Science, 15 - статей в прочих журналах и сборниках материалов конференций, 11 — тезисов конференций.

Структура и объем работы. Диссертация изложена на 213 страницах и состоит из введения, 3 глав, заключения, выводов, списка литературы (309 источников, в т. ч. 217 на иностранных языках), содержит 78 рисунков и 16 таблиц. Приложений к работе - 18.

Благодарности. Выражаю огромную благодарность своему научному руководителю к.б.н., доценту Рушану Мирзовичу Сабирову за неоценимую помощь и внимание к работе и предоставленный материал. Я искренне признателен за предоставленный материал и возможность выполнения части работы в ПИНРО заведующему лабораторией прибрежных исследований к.б.н. К. М. Соколову, с.н.с. к.б.н. П. А. Любину, м.н.с. к.б.н. Д. В. Захарову. Обсуждение некоторых разделов работы и советы с.н.с. Ч. М. Нигматуллина (АтлантНИРО, г. Калининград) позволили улучшить содержательную часть диссертации, за что я очень благодарен.

За предоставление части задействованных в работе материалов, неоценимую помощь при проведении микроскопических и гистологических исследований, разнообразную помощь технического характера выражаю глубокую благодарность друзьям и коллегам: Д. О. Алексееву, Н. А. Анисимовой, А. Н. Беляеву, А. Н. Бензику, В. С. Вязниковой, Г. Р. Газизовой, В. Г. Евтюгину, Н. Е. Журавлевой, О. Н. Зиминой, П. Н. Золотареву, О. С. Любиной, И. Е. Мануши-ну, А. Р. Морову, И. О. Нехаеву, А. Г. Порфирьеву, Т. А. Прохоровой, С. М. Ру-сяеву, И. В. Ямщикову. Трудно переоценить помощь моих зарубежных коллег -I. М. Beck, L. L. Jorgensen, А. К. Sveistrup, Т. de L. Wenneck (Институт морских исследований, Норвегия), М. Saigusa и М. Sugimoto (Окаямский университет, Япония). Я глубоко признателен коллективам кафедры зоологии и общей биологии КФУ и лаборатории прибрежных исследований ПИНРО за доброжелательное отношение и содействие в выполнении данного исследования.

Исследования поддержаны грантами' PINRO/IMR «Joint Norwegian Russian environmental status 2008-2014, Barents Sea Ecosystem»; JSPS «Globalization of Education System of Bioscience based on Biodiversity» (2008, 2011, 2012); BI-NARC 2009-2010 «Biological invasions in Sub-Arctic marine ecosystems under the climate change: causes, impacts and projections», а также велись за счет средств субсидии, выделенной КФУ для выполнения проектной части государственного задания в сфере научной деятельности (2013-2014).

ОСНОВНОЕ СОДЕРЖАНИЕ РАБОТЫ

Глава 1. Состояние изученности фауны и репродуктивной биологии головоногих моллюсков Арктики (аналитический обзор литературных данных)

Обзор литературных данных состоит из 3 разделов. В первом приводится физико-географическая характеристика Арктики как акватории обитания гид-робионтов с более подробным описанием акватории исследования. Во втором обобщены и проанализированы сведения о составе арктической теутофауны, приведен список видов, проникающих в Арктику. В третьем - проведен анализ репродуктивной биологии сепиолид и гонатидных кальмаров, которыми представлена фауна десятируких головоногих Арктики.

Глава 2. Материалы и методы

Материалом для работы послужили сборы десятируких головоногих моллюсков, полученные в 1983 г. и 2004-2013 гг. в 33 рейсах десяти научно-исследовательских судов (НИС): «Вильнюс», «Смоленск», «Ф. Нансен», «Профессор Бойко» (ПИНРО); «Мензелинск» (ВНИРО); «Дальние Зеленцы» (ММБИ); «G.O. Sars», «Johan Hjort», «Jan Мауеп» (с 2011 г. «Helmer Hanssen»), «Christina Е» (IMR). Большая часть материала получена во время совместных норвежско-российских (IMR-ПИНРО) экосистемных съемок Баренцева моря и прилегающих акваторий в августе — начале октября 2004-2013 гг. В четырех экосистемных рейсах на норвежских НИС «Jan Мауеп» («Helmer Hanssen») и «G.O. Sars» (2009, 2012-2013) автор участвовал лично. Сбор головоногих производился по всей акватории Баренцева, в западной части Карского, в северовосточной части Гренландского и Норвежского морей и в прилегающих частях Центрального Полярного бассейна. Границы акватории исследований: от 68°42'N до 82°31 'N и от 4°45'Е до 76°29'Е (рис. 1). Для удобства сравнительного анализа вся исследованная акватория была поделена на 6 районов: юго-западная часть Баренцева моря (ЮЗБМ), южная часть Баренцева моря (ЮБМ), Шпицбергенский район (ШПР), центральная часть Баренцева моря (ЦБМ), район Земли Франца-Иосифа (ЗФИ), западная часть Карского моря (ЗКМ). Данный подход основан на гидрологических характеристиках, геоморфологических особенностях рельефа дна и в целом соответствует районированию Баренцева моря Г. В. Горбацкого (1970).

Всего выловлено и обработано 2230 экз. цефалопод из 824 точек сбора:

• Rossia palpebrosa - 980 экз., в т.ч. кратким биологическим анализом исследовано 422 самки на 0-V2 стадиях зрелости (ст. зр.) с длиной мантии (ДМ) 6-58 (в среднем 29) мм и 375 самцов на 0-VI ст. зр. с ДМ 6-49 (27) мм, из них для 135 самок и 191 самца сделан полный биологический анализ; исследовано 18 кладок вида. При построении карт количественного распределения дополнительно были учтены данные траловых приловов зообентоса;

• R. moelleri - 44 экз., в т.ч. полным биологическим анализом исследовано 10 самок на II, IV-V2 ст. зр. с ДМ 25-76 (в среднем 53) мм и 20 самцов

Ю * 20 6 30 n 40° SO * 60 • 70 D 80 ° 90 0

Рис. 1. Точки сбора материала по десятируким головоногим в Баренцевом море и прилегающих акваториях; линиями разграничены выделенные районы акватории исследования. ЮЗБМ - юго-западная часть Баренцева моря; ЮБМ - южная часть Баренцева моря; ШПР - Шпицбергенский район; ЦБМ - центральная часть Баренцева моря; ЗФИ - район Земли Франца-Иосифа; ЗКМ - западная часть Карского моря.

на II—V2 ст. зр. с ДМ 21-46 (39) мм, а также 6 кладок вида;

• Sepietta oweniana - 1 экз., самая северная известная точка обнаружения (70°54'N, 19°46,8'Е), самка IV ст. зр. с ДМ 28 мм;

• Gonatus fabricii — 1179 экз., в т.ч. полным биологическим анализом обработано 178 кальмаров: 107 самок (ДМ 21-215 (в среднем 61) мм; 0-11, IV ст. зр.) и 71 самец (ДМ 25-142 (62) мм; 0-III ст. зр.); 1001 экз. гонатуса обработаны на борту НИС кратким биологическим анализом;

• Todarpsis eblanae — 21 экз., впервые указан для Арктики, полный биологический анализ 1 самца V, ст. зр. с ДМ 92 мм;

• Todarodes sagittatus - 3 экз., сообщение о факте вылова, предположительно незрелые самки с ДМ <70 мм;

• Teuthowenia megalops - 2 экз., фотография на борту НИС, созревающие самки, ДМ -240-260 мм.

Орудиями лова были тралы Campelen-1800, Harstad, Agassiz, донный ихтиологический №2387.02.155 и дночерпатель ван-Вина. Головоногие фиксировались в основном целиком в 4% формалине, либо в 70% этиловом спирте. Кусочки мантии для молекулярно-генетического анализа помещались в эппен-дорфы с 96% этанолом.

Оценка биомассы и численности проводилась по стандартным методам (Аксютина, 1968; Левин, 1994; Walsh, 1996; Мельников, 2011). Коэффициенты уловистости для бореопацифических гонатид (Шунтов, Бочаров, 2003) использованы в наших расчетах для G. fabricii: д=0,01 при ДМ <40 мм, <7=0,05 при ДМ

40-80 мм, ¡7=0,1 при ДМ >80 мм. Для сепиолид применен коэффициент улови-стости ¿/=0,28 (Любин, 2010). Изолинейные карты распределения биомассы и численности построены методом кригинга (Cressie, 1990; Левин, 1994). Полученные данные значений биомассы и численности для исследованных участков Баренцева и западной части Карского морей экстраполировались на всю площадь ареалов G.fabricii и R. palpebrosa в данных акваториях.

Краткий биологический анализ включал: определение пола и стадии зрелости, измерение ДМ (с точностью до 1 мм) и общей массы тела (с точностью до 0,1 г). У R. palpebrosa также определялось наличие/отсутствие папилл и рядность расположения присосок на руках. Стадии зрелости сепиолид определялись по оригинальной шкале, разработанной на основе шкал для кальмаров (Буруковский и др., 1977; Зуев и др., 1985; Сабиров, 1995; Нигматуллин и др., 1996; Lipinski, Underbill, 1995; Nigmatullin et al., 2003). Стадии зрелости кальмаров определялись по шкале Г. В. Зуева и др. (1985) и Р. М. Сабирова (1995).

Полный биологический анализ включал измерение длины (с точностью до 0,1 мм) и массы (с точностью до 0,01 г) яичника/семенника, нидаментальных и яйцеводных желез, яйцеводов, СКО и сперматофоров, диаметра ооцитов, подсчет числа ооцитов и сперматофоров, описание гектокотиля.

У самок размер выборки ооцитов для промеров составлял 10-30 шт. из всех фаз развития, зрелые и крупные вителлогенные ооциты промерялись все. Плодовитость определялась подсчетом всех ооцитов либо путем расчета среднего числа ооцитов в 5-8 весовых выборках и последующим перерасчетом на весь яичник. При диаметре ооцитов <0,1 мм подсчет велся по формуле, предложенной В. В. Лаптиховским (1990) для подсчета сперматозоидов в камере Горяева; промерялись по 60 - 100 ооцитов в 4 выборках из разных участков яичника. Всего промерено 8739 ооцитов R. palpebrosa, 1374 ооцита россии Мёллера, 11451 ооцит обыкновенного гонатуса и 408 ооцитов S. oweniana. У самок также выявлялись и подсчитывались дегенерирующие ооциты, изучались места локализации сперматангиев и подсчитывалось их количество.

У самцов для промеров сперматофоров брались 2-4 выборки по 10-20 шт. из разных частей сперматофорного мешка (пениса, средней части, фундуса). У R. palpebrosa сделана морфометрия 1527 сперматофоров, у R. moelleri - 918, у коренастого кальмара - 21, в т ч. пробных, соответственно, 29, 5 и 11. Объем семенного резервуара сперматофора (мм3) определялся по формуле объема цилиндра. В работе рассчитывались около 30 различных индексов репродуктивной системы.

На гистологическом уровне исследованы семенники, СКО, гектокотили, участки кожи 26 самцов (ДМ 6^17 мм; 0-VI ст. зр.), яичники, имплантированные сперматангии и участки кожи 5 самок (ДМ 8-46 мм; 0-Ш, V2 ст. зр.) R. palpebrosa. Гистологические срезы изготавливались стандартными методами (Romeis, 1989; Kieman, 2008). Окрашивание проводилось по Маллори либо гематоксилин-эозином (Иванов и др., 1981; Коржевский, Гиляров, 2010). Получено более 2,7 тыс. срезов.

Трансмиссионная электронная микроскопия применялась для исследования спермиогенеза и строения сперматозоидов R. palpebrosa на V)-V2 стадиях зрелости с ДМ 25-37 мм, которые были зафиксированы в 1% растворе глутаро-вого альдегида на фосфатном буфере. Применялась стандартная методика для просвечивающей электронной микроскопии (Гайер, 1974; Голубев и др., 1986). Растровая электронная микроскопия проводилась на РЭМ Hitachi TM-1000. В работе также были использованы световые оптические микроскопы Carl Zeiss Axio Imager A2 с флуоресцентной приставкой, Carl Zeiss Primo Star, JIOMO Микмед-2, Микромед MC-2-ZOOM (2CR), цифровой видеомикроскоп Hirox КН-7700.

Молекулярно-генетические данные, задействованные в комплексном анализе таксономии рода Rossia, приведены по результатам совместных исследований с коллегами из Окаямского университета, Япония.

Для статистической обработки данных применялись программы Statistica 10 (Statsoft), SigmaPlot 11.0 (SYSTAT Software), PAST 2.17c (О. Hammer and D.A.T. Harper, http://folk.oio.no/ohammer/past) и MS Excel 2003, 2010. Методы статистического анализа использованы преимущественно по Дж. X. Зару (Zar, 2010). Для картографических построений были задействованы Surfer 8.0, Map Viewer 7.1 (Golden Software) и AreaS 2.1 (A.H. Пермяков, www.ssaa.ru), для работы с графикой - Adobe Photoshop CS6 (Adobe Systems).

Глава 3. Результаты и обсуждение Новые данные о распространении головоногих в Арктике

Массовый вид арктических сепиолид R. palpebrosa представлен двумя формами неясного таксономического статуса - «glaucopis» и «palpebrosa». Первая имеет гладкую поверхность тела, вторая - с папиллами на дорсальной стороне головы и мантии. Формы достоверно различаются по предпочитаемым температурам: «glaucopis» встречается по всей исследованной акватории в диапазоне придонных температур в августе-сентябре от -1,4°С до +6,5°С, в более холодных северо-восточных районах ее доля близка к 50%, в более теплых участках акватории она абсолютно преобладает (р=0,046); «palpebrosa» предпочитает более низкие температуры от -1,6°С до +1°С до, становится немногочисленной при температурах >+1°С и не встречается при температуре >+5°С (р=0,042). Южная граница распространения формы «palpebrosa» на исследованной акватории проходит по восточному краю Медвежинско-Надеждинской и Нордкинской возвышенностей (рис. 2). Т. о. эти формы представляют собой термозависимые экоморфы одного вида: «palpebrosa» является высокобореаль-но-арктической, «glaucopis» - широкобореально-арктической. Во всех районах Баренцева моря папильчатость чаще проявляется у самок. Статистически достоверная связь между наличием/отсутствием папилл и размером россий установлена только для раз размерной группы с ДМ менее 20 мм (р<0,0022): среди них практически отсутствует форма «palpebrosa». Достоверных отличий между экоморфами по морфологическим признакам, за исключением папилл, не обна-

10 ' 20 ° 30 = 40 * 50 в 60 ° 70 ° 80 ° 90 '

Рис. 2. Процентное соотношение экоморф R. palpebrosa в разных

районах акватории исследований. ф - самцы; О " самки; Q - «glaucopis»; Q - «palpebrosa».

ружено. Молекулярно-генетические данные также указывают на отсутствие различий (Голиков, Моров, 2007, 2008; Сабиров и др., 2008; Голиков, Сабиров, 2010а, 20136; Моров и др., 2010; Голиков и др., 2011, 2013; Morov et al., 2011). Папиллы R. palpebrosa не имеют в своем составе жестких элементов, они образованы разрастаниями вакуолизированной соединительной ткани и покровного эпителия.

Максимальная биомасса R. palpebrosa за период исследования в Баренцевом море отмечена в 2007 и 2012 гг. - более 6 тыс. т при численности свыше 300-500 млн. экз., минимальная - в 2009 г.: около 4 тыс. т и 250 млн. экз. Для 2010 г. указывается снижение биомассы некоторых групп макрозообентоса в Баренцевом море (Anon, 2010; Захаров, 2012). Однако для R. palpebrosa такого явления не установлено. Корреляционный анализ значений биомассы и численности с климатическими индексами Баренцева моря (индексы по В. Д. Бойцову и др., 2012) не выявил достоверных зависимостей. Участки с наиболее высокими значениями плотности биомассы (10,1 - 30,0 кг/км2) располагались, в основном, в северной и восточной частях Баренцева моря (рис. 3). Помимо этого, максимальная плотность биомассы в отдельные годы отмечалась в южной и юго-восточной частях Центральной впадины, а также к западу от Айс-Фьорда (Голиков и др., 2014). В западной части Карского моря максимальная биомасса R. palpebrosa отмечена в желобе Святой Анны.

R. moelleri — высокоарктический вид, встречается гораздо реже, чем R. palpebrosa. В Карском море отмечена по всей исследованной акватории, в Ба ренцевом - в северо-восточной части севернее 74°N и вокруг Шпицбергена севернее 76°N. Вид предпочитает придонную температуру ниже -1°С, не встречен при > +3°С. Обитает на глубинах до -400 м, в среднем 219 м (р=0,0014). Россия Мёллера - более холодноводный и мелководный вид, чем R. palpebrosa, различие по предпочитаемым температурам является достоверным (р=0,036).

Рис. 3. Распределение биомассы R. palpebrosa в Баренцевом море и прилегающих акваториях в 2007-2012 гг.

- < 1,0 кг/км2; - 1,0 - 5,0 кг/км2;

- 5,1 - 10,0 кг/км2; Щ - > 10,0 кг/км2.

Для G. fabricii установлены новые участки ареала: в восточной части Баренцева моря до кромки Приновоземельского мелководья и в западной части Карского моря в желобе Святой Анны. Очевидно, это является результатом влияния потепления. Ранее известная граница ареала гонатуса в Баренцевом море проходила по ~40°Е (Kristensen, 1984; Gardiner and Dick, 2010a; Roper et al., 2010a). Максимальная биомасса G. fabricii за период исследований в Баренцевом море отмечена в 2011 г. и составила более 24,5 тыс. т при численности

2009 "

свыше 1,7 млрд. экз. Максимальные значения плотности биомассы и численности - около 279 кг/км2 и свыше 96 тыс. экз./км2 - отмечены в эпипелагиали северо-восточного участка Гренландского моря. Межгодовые колебания биомассы вида - до 8 раз.

В зоне наибольшего влияния атлантических водных масс обнаружены бореально-субтропические виды: для Т. еЫапае, Т. megalops и 5. омгетапа указаны самые северные точки распространения (Сабиров и др., 2009а; ОоНкоу й а1., 2013, 2014). Два первых вида обнаружены в Арктике на расстоянии >1,5-2,5 тыс. км за пределами северных границ своих ареалов (рис. 4). Находки приходятся на период максимальной интенсивности теплых течений из Атлантики (Aagaard, 1989). Новые части ареалов тодаропсиса и теутовении являются зонами стерильного выселения (Несис, 1965, 1987; БаЬкоу е1: а1., 2012а). Реализация репродуктивных функций сепиетты в условиях банки Тромсё так же представляется маловероятным. Впервые с 1983 г. на исследованной акватории отмечен Т. sagittatus.

Репродуктивная биология

Я. ра1реЬго$а. У обоих полов вида рост в течение незрелой и созревающей частей жизненного цикла (до V! ст. зр.) идет примерно с одинаковой скоростью, по достижении зрелости рост замедляется. Но в отличие от холодно-водных кальмаров, питание и рост не прекращаются до гибели животного. Самки К. ра!реЬгоза достигают большего размера, чем самцы: минимальная ДМ

Рис. 4. Изменения ареалов Т. еЫапае (а) и Т. megalops (б) в последнее десятилетие.

■ известная часть ареала; ; : I- новая часть ареала;

- известная стерильная зона выселения, лежащая за пределами основного ареала.

зрелых самок 24 мм, самцов - 22 мм, 50% порог зрелости - 40 мм и 32 мм при разбросе значений ДМ в 2,3-2,4 раза. На основании стадий развития собранных кладок, встречаемости кладок и зрелых особей в течение года можно сделать вывод о растянутом круглогодичном нересте Я. рЫреЬгояа.

На исследованной акватории для вида характерен летне-осенний пик нереста (август-сентябрь). В это время доля самок, способных к откладке яиц (Уг ст. зр.), достигает 27%, а способных к приему сперматангиев (УГУ2 ст. зр.) - 34%, доля зрелых и предвыбойных самцов (У2-Уз ст. зр.) - 44%. Нерест Я. рЫреЬгоБа на исследованной акватории в августе-сентябре происходит неравномерно, что видно по доле зрелых особей (рис. 5). В Карском море и районе ЗФИ в это время в разгаре преднерестовое спаривание, пик нереста только начинается: соотношение полов среди способных к размножению особей = 1:2. В других участках Баренцева моря нерест в это время уже активно идет ($'.С? = 1:1,3) и имеет максимум в его южной части = 1:0,5). Такая картина связана с распространением придонных температур в августе-сентябре: прогрев исследуемых акваторий в летний период распространяется с юго-запада на северо-восток, соответственно пик нереста начинается раньше в более прогретых акваториях.

10 ° 20 ° 30 ' 40' 50 0 60 ' 70 0 80 ° 90 0

Рис. 5. Распределение стадий зрелости Я. ра1реЬгова в разных районах акватории исследований.

О - самцы; О - самки.

Относительная масса яичника (Кг) Я. ра1реЬгоза варьирует от 0,12% у на I ст. зр. до 33,07% на У2 (таб. 1). Быстрый рост веса яичника происходит на IV ст. зр. за счет накопления крупных вителлогеновых ооцитов (рис. 6). Относительная масса репродуктивной системы (Кзр) в онтогенезе меняется от 0,31 до 39,05%. Резкий рост Кзр так же приходится на IV ст. зр. (рис. 6). Нидаменталь-ные железы у незрелых самок железы узкие и вытянутые, длиной до 29% ДМ и шириной до 12,5%, при созревании увеличиваются до 57% и 30,5% ДМ соответственно. Правая и левая нидаментальные железы у созревающих и зрелых самок асимметричны, это является результатом сдавливания левой железы ле-

жащим под ней яйцеводом. Рост нидаментальных желез идет с положительной аллометрией к ДМ, добавочных нидаментальных желез - с отрицательной.

Таблица 1.

Онтогенетическая изменчивость размеров и показателей репродуктивной системы R. palpebrosa (min - max (M±m))

Стадия зрелости Самки

ДМ, мм Вес, г Кг, % Кзр, % К„ % Плодовитость, ооциты

I 11-23 (17±0,81) 0,8-6,6 (3,6±0,36) 0,12-0,79 (0,38±0,07) 0,31-1,46 (0,91±0,12) 26,21 -55,26 (40,16±1,51) 208 -281 (236±22,74)

II 17-33 (22±0,49) 1,6-14,3 (7,3±0,36) 0,25- 1,10 (0,58±0,05) 0,54- 2,92 (1,49±0,12) 28,83 - 62,00 (40,28±1,60) 160-270 (221±9,38)

III 18-45 (27±0,47) 3,9-35,0 (13,6±0,35) 0,31 -3,70 (1,10±0,13) 0.68 - 6,20 (2,61±0,20) 25,00-61,03 (40,80±2,98) 176-267 (220±8,96)

IV 22-48 (34±0,67) 8,5 - 46,2 (21,5±1.06) 0,92-15,47 (5,24±0,71) 2,06-19,49 (8,19±0,85) 38,46 - 79,36 (59,44±2,30) 117-242 (190±9,98)

V, 25-57 (39±1,34) 9,4 - 47,2 (28,2± 1,92) 8,44 - 24,93 (16,27±1,30) 11,90-28,39 (20,28±1,33) 53,28 - 85,06 (68,87±2,87) 127 -279 (183±12,61)

v2 24-58 (40±0,79) 11,8-74,0 (30,8±1,65) 13,42-33,07 (23,01±1,09) 17,10-39,05 (27,09±1,17) 68,48-91,41 (84,71±0,97) 120-274 (191±8,89)

Стадия зрелости Самцы

ДМ, мм Вес, г Кг, % Кзр, % Кско> % N сперматофо-ров

I 7-14 (12±0,7) 0,4-2,7 (1,6±0,25) 0,29-0,91 (0,59±0,16) 0,52- 1,26 (0,87±0.19) 0,23 - 0,35 (0,29±0,03) -

II 13-25 (19±0,5) 1,5 - 10,5 (4,7±0,35) 0,89-3,69 (2,13±0,20) 1,57-4,87 (3,16±0,23) 0,58-2,18 (1,03±0,10) -

III 17-37 (24±0,6) 3,6-17,1 (8,2±0,44) 1,79-6,53 (4,10±0,22) 3,59 - 8,44 (5,80±0,25) 0,99-2,63 (1,71±0,07) < з*

IV 18-38 (26±0,б) 4,3-19,5 (11,2±0,46) 1.88-7,87 (4,60±0,24) 4,46-10,63 (7,27±0,28) 1,69-4,15 (2,67±0,09) 2-4 (3±0,26)*

V, 19-40 (28±0,7) 5,7-21,6 (13,0±0,65) 2,32-7,45 (4,46±0,22) 4,99-10,72 (7,60±0,26) 2,27 - 4,57 (3,10±0,11) 3-10 (6±0,58)**

V, 22-49 (32±0,5) 6,3 - 40,8 (17,1±0,52) 0,44 - 4,74 (2,38±0,13) 4,59-11,59 (6,99±0,16) 2,61 - 10,41 (4,59±0,13) 13-61 (31±1,87)

V3 22-44 (33±0,8) 8,5-32,5 (17,Iii,01) 0,18-2,33 (0,68±0,12) 4,33-9,84 (6,37±0,40) 3,94 - 9,07 (5,69±0,33) 11-62 (34±8,46)

VI 30-38 (35±2,4) 13,4-24,4 (18,3*3,21) 0,24 - 0,64 (0,39±0,12) 2,11 -4,21 (3,12±0,61) 1,87-3,57 (2,73±0,49) 4-5 (4,5±0,5)

* пробные сперматофоры различных типов; ** из них от 1 до 5 - пробные, различных типов.

В оогенезе R. palpebrosa на поздней безжелтковой и ранней вителлогено-вой фазах фолликулярные складки достигают крайне сильной степени развития (рис. 1а). У бореальных и нотальных головоногих на этих фазах фолликулярные складки достигают меньшего развития (Baeg et al., 1993; Melo, Sauer, 1999; Laptikhovsky, Arkhipkin, 2001), у тропических видов фолликулярные складки развиты еще слабее (Буруковский и др., 1977; Rodriguez-Rua, 2005; Но-

Коэффициент гонады Коэффициент зрелости

стадии зрелости: о I ОН О III О IV О V, О У2

Рис. 6. Онтогенетическая изменчивость репродуктивных индексов

Я. ра1реЬгоза.

е1 а1., 2014). Также для холодноводных форм характерно более раннее начало вителлогенеза (Нигматуллин и др., 1996; ЬарИЫюувку, АгкЫркш, 2001). У Я. ра1реЬго$а наиболее холодноводной формы из изученных в отношении оо-генеза, упомянутые выше признаки выражены наиболее ярко. В частности, исчезновение оогониев и премейотических ооцитов происходит до выклева, от конца I ст. зр. (ДМ 17-23 мм) до предзрелого состояния в гонаде доминируют ооциты поздней безжелтковой фазы (рис. 76), на II ст. зр. начинается вителло-генез. Плодовитость Я. рЫреЬгояа минимальная в подсемействе Ломниде, даже у незрелых форм она не достигает 300. При этом зрелые ооциты Я. ра1реЬго$а очень крупные - 6,1-11,4 мм (в среднем 8,7±0,9 мм), их относительный диаметр наибольший в семействе - 15,0-37,73% (21,97±3,18%) ДМ. Яичник созревает асинхронно, с синхронизацией отдельных порций (рис. 8). В одной нерестовой порции, в среднем, 10-20 ооцитов. Свыше 40% всего фонда ооцитов, в основном 5 и 6 фаз, может подвергаться регуляционной резорбции.

Репродуктивная система самцов Я. ра1реЬгоза расположена в задней части мантийной полости: СКО смещен от главной оси тела влево, семенник -вправо. Относительная масса последнего (Кг) достигает максимума -7,9% на 1У-У, ст. зр., затем по мере расходования сперматозоидов начинает снижаться (таб. 1). Относительная масса СКО достигает максимума (10,41%) у зрелых самцов (У2 ст. зр.). Отделы СКО растут с положительной аллометрией фактически до гибели самца, степень алолометрии выше у дистальных отделов. Кзр возрастает у незрелых и созревающих самцов, остается практически постоянным у зрелых, и резко снижается у выбойных.

Семенные канальцы в семеннике расположены иррегулярно. Выделено 7 фаз развития половых клеток самцов, начиная с гоноцитов. Последние обнаружены только у самцов 0 ст. зр., после выклева не отмечались (рис. 1в). Зрелые сперматозоиды - длиной до 15 мкм в длину (без жгутика). Относятся к промежуточному типу, минимального размера среди Яоззипае. На переднем конце располагается акросома длиной до 1,6-1,8 мкм. Жгутик на заднем конце один, типичного для цефалопод строения (Неа1у, 1990). Сбоку от него расположена

митохондриальная шпора (длина 1,6-2,2 мкм). Пик спермиогенеза отмечается на УГУ2 ст. зр. (рис. 7г).

Рис. 7. Гистология гонад К. ра1реЬго8а. а - ооцит поздней безжелтковой фазы; б - участок яичника на I ст. зр.; в - участок семенника на I ст. зр.; г - участок семенника на Уг ст. зр. ЕЭС - ранние сперматогонии; ЕУ - ооциты ранней безжелтковой фазы; й - стенка семенного канальца; 1_ - просвет семенного канальца; ЬБО - поздние сперматогонии; ЬУ - ооциты поздней безжелтковой фазы; 8С-1 - сперматоциты I; ЭС-П - сперматоциты II; БР - сперматозоиды; ЭРТ -сперматиды. Шкала 100 мкм (а-в), 50 мкм (г).

Сперматофорный проток и фундус сперматофорного мешка Я. ра1реЬгоза образуют петлю - это образование свойственно только сепиолидам (Голиков, Сабиров, 2009а; Голиков и др., 2013). Количество сперматофоров у зрелых и предвыбойных самцов варьирует от 13 до 62 (в среднем 31±2). Они очень крупные, длина сперматофора (ДС) составляет 8,9 - 19,0 (13,5±0,08) мм, 30,00 -54,21% (41,50±0,26%) ДМ. Основными таксономически значимыми частями сперматофора являются соединение эйякуляторной трубки с цементным телом и двух частей цементного тела друг с другом.

У Я. тоеЧеп сильнее выражен размерный половой диморфизм: зрелые самки в 1,6-1,7 раза крупнее самцов (у Я. ра1реЬгоза - максимум в 1,25 раза). Строение репродуктивной системы самок схоже с предыдущим видом, в основном отличия в размерах и пропорциях частей. У Я. тоеПеп самые большие ни-даментальные железы среди сепиолид: суммарный вес достигает 15,6% массы тела, длина - до 70,2% ДМ. Достоверной разницы в размерах правой и левой

нидаментальных желез не выявлено. Плодовитость зрелых самок составляет 310-531 (в среднем 396±48,32) ооцита, процент регуляционной резорбции меньше, чем у предыдущего вида (не более 31,5%). Диаметр зрелых ооцитов 8,0 - 13,0 мм (в среднем 11,1±1,1 мм), 11,94 - 19,40% (16,24±1,23%) ДМ. В абсолютном значении ооциты Я. тое11еп самые крупные среди сепиолид. Эти особенности являются приспособлением вида к обитанию в высоких широтах. Мощное развитие нидаментальных желез необходимо для формирования прочной четвертичной оболочки яиц на фоне меньшей заботы о потомстве (не прячет яйца в губки).

25

20

л

и 15

о 10

о.

ь

га

Плодовитость 194 ооцита

п

и

ФАЗЫ ООГЕНЕЗА

□ □ □

превителло- ранний средний

геновые вителлогенез вителлогенез

■ ■ а

поздний зрелая фаза зрелая фаза

вителлогенез в яичнике в яйцеводе

гиЛ

-1П_

|Ш

0,5 1 1,5 2 2,5 3 3.5 4 4.5 5 5,5 6 6,5 7 7,5 8 8,5 9 9.5 10

Диаметр ооцита, мм Рис. 8. Размерный состав и фазы развития ооцитов зрелой самки Я. ра1реЬгояа (ДМ 34 мм; У2 ст. зр.)

Репродуктивная система самцов, помимо размеров, отличается от Я. ра1-реЪгоза некоторыми особенностями структуры гектокотиля и, главное, строением цементного тела и пропорциями частей сперматофоров. ДС К. тоеПеп составляет 17,5 - 21,7 (19,7±0,07) мм, 40,00 - 53,33% (44,56±0,18%) ДМ. Количество сперматофоров - до 141 (в среднем 109±6).

На основе макроморфологических и гистологических признаков развития репродуктивной системы в онтогенезе обоих изученных видов ЛУлш'а разработана оригинальная шкала стадий зрелости для данного рода.

Минимальный размер С. /аЬпси на 0 ст. зр. в наших сборах - ДМ 11 мм. При ДМ свыше 31-33 мм кальмары переходят на I ст. зр., пол можно различить визуально. Полученные размерно-весовые зависимости совпадают с опубликованными данными для Норвежского и Баффинова морей, Девисова пролива (Кг^ешеп, 1977, 1984; АгкЫркт, В]огке, 1999; 2итЬо1г, Бгапскеп, 2006). Репродуктивная система самок С. /аЬпсИ состоит из непарного яичника и парных яйцеводов, яйцеводных и нидаментальных желез. У незрелых самок все они соединены между собой покровами висцеральной массы (Голиков и др., 2012в),

по мере созревания начинают плотно прилегать друг к другу. По весу в неполовозрелой части онтогенеза яичник составляет большую часть репродуктивной системы (Кя до 92,3%). По мере созревания из-за активного морфогенеза яйцеводов, яйцеводных и нидаментальных желез Кя снижается. На 0-П ст. зр. плодовитость варьировала от 13,2 до 16,3 тыс. ооцитов, в среднем 14,4-14,7 тысяч. У созревающей самки (IV ст. зр.) плодовитость составила 11,4 тысячи, при резорбции -23,5% фонда ооцитов. С учетом литературных данных по зрелым самкам (Кп^ешеп, 1981 а), регуляторная резорбция может составлять до 40%. У незрелых самок не отмечена.

Созревание ооцитов в яичнике синхронное. На 0-1 ст. зр. ооциты находятся в периоде протоплазматического роста, их средний диаметр менее 0,1 мм. На II ст. зр. средний диаметр ооцитов составляет 0,15 мм, ранняя безжелтковая фаза. На IV ст. зр. в яичнике находятся ранние вителлогеновые ооциты (диаметр 1,8-1,9 мм), так же обнаружено 3 поздних вителлогеновых (диаметр 4 мм). Т. о. процесс массового вовлечения ооцитов в вителлогенез и быстрый рост их объема происходит на созревающем этапе онтогенеза.

Репродуктивная система самцов С. /аЪпси расположена в задней части мантийной полости: семенник расположен медианно, СКО - с левой стороны. Гектокотиль отсутствует. У незрелых особей семенник и СКО сильно удалены друг от друга, соединяются покровами висцеральной массы. По мере их роста на созревающей части онтогенеза семенник плотно прилегает к дистальной части семяпровода. СКО имеет характерный теутидный план строения, отличается крайне длинным пенисом, который гонатиды используют для передачи сперматофоров самкам в отсутствие гектокотиля. Активный морфогенез в основном происходит на I ст. зр., на II ст. зр. СКО полностью сформирован, начинается активный рост его отделов. Длина сперматофорного мешка с пенисом на этой стадии составляет 6,92-13,41% ДМ (у зрелых самцов она может превышать 100% ДМ: Кл^ешеп, 1984; АгкЫркт, В]огке, 1999).

Очевидно, у гонатуса неполовозрелая часть онтгенеза является наиболее длительной. На созревающих стадиях генеративная составляющая обмена становится основной - репродуктивная система быстро развивается и происходит созревание. У самок в это время происходит резорбция части фонда ооцитов и желеобразное перерождение тела.

Репродуктивная система самки & он>етапа не имела каких-либо отклонений от типичного плана строения (ОоНкоу е1 а1., 2014), несмотря на необычно северное местонахождение (на -100 км северо-восточнее от известной границы ареала) (11е1с1, ,1егеЬ, 2005). У самца Т. еЫапае в репродуктивной системе отмечены необратимые изменения: обводнение СКО (рис. 9), вследствие этого разбавление его секреции. Производимые сперматофоры хрупкие, у них нарушены пропорции частей по сравнению с типичными у вида, концентрация спе-ратозоидов в семенном резервуаре снижена в 2,5-3 раза (ЗаЫгоу е1 а1., 2012а).

Рис. 9. СКО (а-г) и спермато-форы (д, е) Т. eblanae.

а, д - Баренцево море (V] ст. зр., ДМ 92 мм); б - шельф Марокко (IV ст. зр, ДМ 114 мм); в - шельф Намибии (V! ст. зр.), ДМ 7,6 см); г - Маскаренский хребет (У2 ст. зр., ДМ 142 мм); е - шельф Марокко (У2 ст. зр, ДМ 116 мм). Шкала 5 мм (а-г), 1 мм (д, е).

Заключение

На фоне идущего в последние десятилетия потепления Арктики (Walther et al„ 2002; Hassol, 2005; Walczowski, Piechura, 2006; Бойцов, 2006; Walsh, 2008; Boitsov et al., 2012), здесь констатированы изменения в теутофауне. Постоянно в Арктике обитают 3 вида десятируких головоногих моллюсков - R. palpebrosa, R. moelleri (отр. Sepiolida) и G. fabricii (отр. Teuthida). Впервые для Арктики указан коренастый кальмар Т. eblanae (Сабиров и др., 2009а), для теутовении Т. megalops и обыкновенной сепиетты S. oweniana установлены новые самые северные точки распространения (Golikov et al., 2013, 2014). Установлено, что у данных 3 видов в новых местах обнаружения невозможна реализация репродуктивной функции, новые участки ареала являются зонами стерильного выселения. В целом, выявленные инвазии головоногих в Арктику можно подразделить на 2 группы: происходящие квазирегулярно, без очевидной связи с климатическими изменениями, и индуцированные идущим потеплением.

Начиная с 2004 г. отмечено расширение зоны обитания G. fabricii на шельфе Баренцева моря в северо-восточном направлении, вплоть до желоба Святой Анны в Карском (Голиков и др., 20126, в; Golikov et al., 2013). Очевидно, Баренцево море является зоной нагула для гонатусов как минимум из трех аллопатрических зон размножения вида, а именно: из центра Полярного бассейна, участка Гренландского моря у Шпицбергена и участка Норвежского моря у о. Вестеролен. В пользу этого предположения свидетельствует отмеченная клинальная изменчивость в северо-восточном направлении, которая указывает на направление миграции вида к желобу Святой Анны, где обнаружены крупные созревающие самцы. Возможно, дальнейшая миграция направлена к центру Полярного бассейна. Два других очевидных направления миграций гонату-

са из Баренцева моря выделены по встречаемости крупных созревающих особей.

Для & /аЬпсИ установлена значительные межгодовые колебания биомассы, скоррелированные с климатическим индексом Баренцева моря. У Я. ра1реЬгояа межгодовые колебания биомассы и численности незначительны, отмеченная для гонатуса корреляция отсутствует. Наибольшие количественные показатели Я. рсйреЪгоьа ежегодно отмечались в основном в северо-восточной части Баренцева моря на глубинах 200-400 м при температуре от 0°С до -1°С. Т. о., на пелагических головоногих (кальмаров), как арктических, так и бореально-субтропических, потепление влияет в большей степени, чем на нектобентосных сепиолид.

В пределах вида Я. ра1реЬго.^а можно выделить две термозависимых эко-морфы, достоверно различимых по предпочитаемым температурам. Единственным морфологическим признаком, позволяющим достоверно отличить две морфы в пределах вида является наличие/отсутствие папилл («ра/ре6го5й,»/«^/а,мсор/5») с дорсальной стороны головы и мантии. Широкобо-реально-арктическая экоморфа <<£/аг/ео/л'л>> преобладает во всех районах акватории исследования, высокобореально-арктическая «ра1реЬгоза» практически отсутствует в ЮЗБМ и в среднем составляет 32% от сборов по всем районам исследования. Существование экоморф может свидетельствовать об идущих микроэволюционных процессах в пределах вида Я. ра1реЪго8а.

Функциональная морфология репродуктивной системы сепиолид сформировалась на фоне укорочения тела вследствие редукции гладиуса, что явилось главным вектором эволюции сепиолид (Бизиков, 2008). Укорочение тела и приобретение им овальной формы привело к возникновению следующих особенностей:

• у самок - округлый яичник занимает заднюю половину мантийной полости, непарный (левый) яйцевод выполняет функцию накопления и кратковременного хранения небольшой порции зрелых яиц для единовременной откладки, нидаментальные железы ассиметричны;

• у самцов - смещение семенника вправо относительно главной оси тела, иррегулярное расположение семенных канальцев в гонаде с частичной утратой их центростремительной направленности, длинный промежуточный проток (между IV и V отделами СКО), петля фундуса сперматофорного мешка.

Главной чертой в организации репродуктивной системы является компак-тизация её укладки в пределах висцеральной массы в условиях уменьшения объема мантийной полости. Характерная для сепиолид петля фундуса очевидно возникла вследствие загиба фундуса мешка в медианно-дорсальном направлении и обширного срастания со сперматофорным протоком.

У арктических сепиолид признаки /^-стратегии наиболее выражены в пределах своего отряда. Число зрелых яиц и сперматофоров у них очень невелико, и они достигают самых крупных размеров среди БерюНёа. Однако в репродуктивных стратегиях Я. ра1реЬго.ча и Я. тоеНеп имеются и важные отличия. У высокоарктической Я. тоеПеп черты А"-стратегии выражены несколько

слабее по сравнению с широкобореально-арктической R. palpebrosa. Показатель регуляционной резорбции у россии Мёллера ниже, что также ведет к увеличению количества зрелых ооцитов. Более крупные размеры тела с вторичным увеличением количества половых продуктов (крупноразмерных ооцитов и сперматофоров) является приспособлением R. moelleri к освоению самых суровых условий существования для сепиолид, а также среди десятируких головоногих в целом - шельфов высокоарктических широт.

Основными чертами репродуктивной стратегии и жизненного цикла G. fabricii являются: длительная неполовозрелая часть онтогенеза с последующим быстрым созреванием; желеобразное перерождение тела самок; синхронное созревание яичника с выраженной регуляционной резорбцией ооцитов; самые крупные абсолютные размеры зрелых яиц при минимальной известной плодовитости среди эгопсид; единовременный нерест в виде одной кладки, которая затем удерживается в толще воды; вероятный растянутый период функциональной зрелости (способности к спариванию) у самцов (Голиков и др., 2012в). Т. о., у G. fabricii /f-стратегия выражена ярче, чем у остальных холодноводных семейств эгопсидных кальмаров.

Вышеизложенное свидетельствует, что у арктических видов кальмаров и сепиолид признаки А'-стратегии наиболее выражены в пределах своих отрядов. Но у пелагического кальмара G. fabricii и нектобентосных сепиолид рода Rossia реализуются разные варианты А'-стратегии на фоне своеобразных жизненных циклов. Для гонатуса характерна длительная неполовозрелая часть онтогенеза с соматическим ростом и накоплением энергетических ресурсов для предстоящего созревания и нереста. Созревание носит быстрый, лавинообразный характер, ооциты созревают синхронно, нерест единовременный. У арктических сепиолид питание, соматический рост, рост репродуктивной системы происходят в течение всей жизни. Созревание постепенное, половозрелая стадия продолжительна, характерно асинхронно-порционное созревание ооцитов с растянутым нерестом.

Основные выводы

1. Проведенные исследования позволили получить новые данные о распространении десятируких Cephalopoda в Арктике в связи с идущим потеплением, их количественном распределении, функциональной морфологии репродуктивной системы, закономерностях полового созревания, плодовитости, стратегиях размножения.

2. На фоне увеличения среднегодовых значений температуры вод Арктики в последние десятилетия происходят изменения границ ареалов некоторых атлантических бореально-субтропических видов сепиолид и кальмаров: они сдвигаются из бореальной зоны в более высокие широты. Выявленные инвазии головоногих могут быть квазирегулярными, без очевидной связи с климатическими изменениями (Т. sagittatus), либо индуцированными потеплением в последние годы (S. oweniana, Т. megalops, Т. еЫапае).

3. Под влиянием потепления у арктического кальмара G.fabricii происходит расширение ареала на новые акватории - восточный шельф Баренцева моря и желоб Святой Анны в Карском море.

4. Значения биомассы и численности R. palpebrosa имеют незначительные межгодовые колебания, выраженной связи с температурным режимом года не обнаружено. Экспертная оценка средней многолетней биомассы вида в Баренцевом море составила ~5,9 тыс. т. Напротив, у G. fabricii в Баренцевом море отмечена сильная приуроченность количественных показателей к температурному режиму года на фоне их сильной межгодовой изменчивости. Средняя многолетняя биомасса гонатуса в Баренцевом море составила —16,1 тыс. т.

5. Различия в морфологии и метрических показателях репродуктивной системы у форм неясного таксономического статуса «glaucopis» и «palpebrosa» вида R. palpebrosa не выявлены. Молекулярно-генетические данные также указывают на отсутствие различий между ними. Данные формы являются термозависимыми экоморфами, достоверно различающимися по предпочитаемым температурам, с единственным морфологическим различием в виде наличия/отсутствия папилл на дорсальной стороне головы и мантии.

6. В отряде Sepiolida в связи с редукцией раковины и последующим укорочением тела возник характерный морфологический облик репродуктивной системы, главной особенностью которого является компактизация её укладки в пределах висцеральной массы при уменьшении объема мантийной полости.

7. У сепиолид рода Rossia при продвижении в высокие широты в целом усиливаются признаки АТ-стратегов. Однако у R. moelleri, самого холодноводно-го высокоарктического вида россий, наблюдается вторичное увеличение количества формируемых крупноразмерных ооцитов и сперматофоров, которое является приспособлением к освоению суровых условий шельфов высокоарктических широт.

8. Разработана оригинальная шкала стадий зрелости для рода Rossia, которая может применяться для всех представителей отряда Sepiolida.

9. У арктических десятируких Cephalopoda в пределах своих отрядов установлена крайняя степень проявления ./("-стратегии. Однако признаки К-стратегии различаются у пелагических (G. fabricii) и нектобентосных форм (Rossia). Для гонатуса характерен длительный неполовозрелый период, быстрое лавинообразное созревание и единовременный нерест. У россий на фоне постепенного созревания происходит асинхронное развитие гонады с синхронизацией отдельных порций, малопорционный нерест с реализацией репродуктивной функции в течение длительного периода.

СПИСОК ПУБЛИКАЦИЙ ПО ТЕМЕ ДИССЕРТАЦИИ

В изданиях, рекомендованных ВАК, или входящих в системы цитирования SCOPUS и Web of Science:

1. Сабиров, Р. М. Обнаружение коренастого кальмара Todaropsis eblanae (Oegopsida, Ommastrephidae) в Баренцевом море / Р. М. Сабиров, П. А. Любин, А. В. Голиков // Зоологический журнал. - Т. 88 (8), 2009. - С. 1010-1012.

2. Morov, A. R. Taxonomic status of Rossiapalpebrosa Owen, 1834 and R. glau-copis Loven, 1846 (Cephalopoda: Sepiolida) on molecular-genetic data / A. R. Morov, A. V. Golikov, R. M. Sabirov, P. A. Lubin, A. A. Rizvanov, M. Sugimoto // Journal of shellfish research. - Vol. 30 (3), 2011. - P. 1014.

3. Голиков, А. В. Новые данные по распространению и репродуктивной биологии Gonatus fabricii (Cephalopoda, Teuthida) в западном секторе российской Арктики / А. В. Голиков, Р. М. Сабиров, П. А. Любин // Ученые записки Казанского университета, серия «Естественные науки». - Т. 154 (2), 2012. - С. 118-128.

4. Sabirov, R. М. Structure of the reproductive system and hectocotylus in males of lesser flying squid Todaropsis eblanae (Cephalopoda: Ommastrephidae) / R. M. Sabirov, A. V. Golikov, Ch. M. Nigmatullin, P. A. Lubin // Journal of Natural History. - Vol. 46 (29-30), 2012. - P. 1761-1778.

5. Голиков А. В. Функциональная морфология репродуктивной системы Rossia palpebrosa (Cephalopoda, Sepiolida) в Баренцевом море / А. В. Голиков, А. Р. Моров, Р. М. Сабиров, П. А. Любин, Л. Л. Йоргенсен // Ученые записки Казанского университета, серия «Естественные науки». - Т. 155 (3), 2013. - С. 116-129.

6. Golikov, А. V. Changes in distribution and range structure of Arctic cephalo-pods due to climatic changes of the last decades / A. V. Golikov, R. M. Sabirov, P. A. Lubin, L. L. Jargensen // Biodiversity. - Vol. 14 (1), 2013. - P. 28-35.

7. Golikov, A. V. The northernmost record of Sepietta oweniana (Cephalopoda: Sepiolidae) and comments on boreo-subtropical cephalopod species occurrence in the Arctic / A. V. Golikov, R. M. Sabirov, P. A. Lubin, L. L. Jorgensen, I.-M. Beck // Marine Biodiversity Records. - Vol. 7, e58, 2014. -doi:10.1017/S1755267214000645. -4p.

В прочих журналах и сборниках материалов конференций:

8. Голиков, А. В. К вопросу о таксономическом статусе Rossia palpebrosa и R. glaucopis (Sepiida, Sepiolidae) / А. В. Голиков, A. P. Моров // Материалы 6 Всероссийской школы по морской биологии. - Мурманск: КНЦ РАН, 2007. - С. 46-50.

9. Сабиров, P. М. Rossia palpebrosa (Cephalopoda, Sepiida) в Баренцевом море: экология, черты биологии, таксономический статус / Р. М. Сабиров, П. А. Любин, А. В. Голиков, А. Р. Моров // Материалы VIII международной научной конференции «Природа шельфа и архипелагов европейской Арктики». — М.: ГЕОС, 2008.-С. 331-335.

10. Голиков, А. В. Морфо-функциональные особенности половой системы самцов Rossia palpebrosa (Cephalopoda: Sepiolida) на восточном шельфе архипелага Шпицберген / А. В. Голиков, Р. М. Сабиров // Материалы IX международной научной конференции «Комплексные исследования природы Шпицбергена». - М.: ГЕОС, 2009. - С. 214-223.

П.Голиков, А. В. Функциональная морфология репродуктивной системы самцов каракатиц и сепиолид (Cephalopoda: Sepiida, Sepiolida) / А. В. Голиков, Р. М. Сабиров // Материалы научно-практической конференции. - Казань: КГУ, 2009.-С. 164-167.

12. Голиков, А. В. Новые данные о распространении головоногих моллюсков (Cephalopoda) в Баренцевом море / А. В. Голиков, А. Р. Моров, Р. М. Сабиров // Материалы II всероссийского с международным участием конгресса студентов и аспирантов «Симбиоз Россия». — Пермь: ПГУ, 2009. - С. 105-107.

13. Голиков, А. В. Макроморфология и гистологическое строение репродуктивной системы самцов Rossia palpebrosa Owen, 1834 (Cephalopoda, Sepiolida) /

A. В. Голиков, P. M. Сабиров // Современные проблемы анатомии, гистологии, эмбриологии животных. - Казань: КФУ, 2010. - С. 21-26.

14. Голиков, А. В. Черты репродуктивной биологии Rossia moelleri (Cephalopoda, Sepiolida) в Баренцевом и Карском морях / А. В. Голиков, Р. М. Сабиров, П. А. Любин // Материалы X международной научной конференции «Природа шельфа и архипелагов европейской Арктики». - М.: ГЕОС, 2010. - С. 6368.

15. Голиков, А. В. Биоинвазии бореальных головоногих моллюсков в Арктику и новые данные о распространении аборигенных видов арктических Cephalopoda / А. В. Голиков, Р. М. Сабиров, П. А. Любин // Сборник трудов 1 всероссийской интернет-конференции. - Казань: КФУ, 2010. - С. 44-48.

16. Моров, А. Р. Таксономический статус арктических сепиолид Rossia palpebrosa Owen, 1834 и R. glaucopis Loven, 1846 по молекулярно-генетическим данным 1 A. P. Моров, А. В. Голиков, P. M. Сабиров, А. А. Ризванов // Сборник трудов 1 всероссийской интернет-конференции. - Казань: КФУ, 2010. - С. 107109.

17. Голиков, А. В. Таксономия арктических сепиолид (Cephalopoda, Sepiolida) по морфо-функциональным и молекулярно-генетическим данным / А.

B. Голиков, А. Р. Моров, Р. М. Сабиров, П. А. Любин, Л. Л. Ергенсен, А. А. Ризванов, М. Сугимото // Материалы II всероссийской конференции с международным участием к 105-летию со дня рождения академика А. В. Иванова. -СПб: ЗИН РАН, 2011. - С. 102-105.

18. Голиков, А. В. Структурные изменения тейтоценоза Арктики: вероятные причины и следствия / А. В. Голиков, Р. М. Сабиров, П. А. Любин // Материалы всероссийской конференции молодых ученых и специалистов, посвященной 90-летию со дня постройки первого НИС ПИНРО «Персей». - Мурманск: ПИНРО, 2012.-С. 66-71.

19. Голиков, А. В. Функциональная структура ареала Gonatus fabricii (Cephalopoda, Gonatidae) в Баренцевом море и прилегающих частях Арктики / А. В. Голиков, Р. М. Сабиров, П. А. Любин // Материалы XI международной научной конференции «Комплексные исследования природы Шпицбергена». -М.: ГЕОС, 2012.-С. 42-45.

20. Голиков, А. В. О репродуктивной стратегии десятируких головоногих моллюсков (Cephalopoda, Decapoda) в Арктике / А. В. Голиков, Р. М. Сабиров // Труды XIII международной молодежной научной конференции «Интеллект и наука». - Железногорск: СВФУ, 2013. - С. 194-196.

21. Голиков, А. В. Типы статолитов арктической россии Rossia palpebrosa (Cephalopoda, Sepiolida) / А. В. Голиков, P. M. Сабиров // Труды XIII международной молодежной научной конференции «Интеллект и наука». - Железногорск: СВФУ, 2013. - С. 196-197.

22. Голиков, А. В. Черты экологии и распространения массовых головоногих моллюсков (отряды Sepiolida и Teuthida) в Баренцевом море / А. В. Голиков, Р. М. Сабиров, П. А. Любин // Вестник Государственной полярной академии. - № 1 (18), 2014. — С.30-32.

В сборниках тезисов конференций:

23. Голиков, А. В. Таксономический состав рода Rossia (Cephalopoda: Sepiida) в Баренцевом море / А. В. Голиков, А. Р. Моров // Ломоносов-2008: международная конференция студентов, аспирантов и молодых ученых; секция «Биология»: тезисы докладов. - М.: МАКС пресс, 2008. - С. 99-100.

24. Golikov, А. V. Distribution and ecology of cephalopods in Barents Sea / A. V. Golikov, R. M. Sabirov, P. A. Lubin // Abstracts of International Confernce "Biodiversity and Functioning of Aquatic Ecosystems in the Baltic Sea Region". - Klaipeda: Klaipeda University, 2008. - P. 36-37.

25. Сабиров P. M., Любин П. А., Голиков А. В. Коренастый кальмар Toda-ropsis eblanae (Oegopsida: Ommasrephidae) — новая биоинвазия в Баренцевом море // Тезисы докладов 10 Съезда Гидробиологического общества РАН. -Владивосток: Дальнаука, 2009. - С. 344.

26. Golikov, А. V. Structure and evolution of Cephalopods male reproductive system / A. V. Golikov, R. M. Sabirov // Abstracts of International Confernce "SymBioSE 2009: Biology: Expansion of Borders". - Kazan, 2009. - P. 114-115.

27. Golikov, A. V. The phenomenon of tentative spermatophores in Rossia palpebrosa Owen, 1834 (Cephalopoda, Sepiolida) / A. V. Golikov, R. M. Sabirov // Abstracts of International Confernce "Biodiversity and Functioning of Aquatic Ecosystems in the Baltic Sea Region". - Vilnus: Klaipeda University, 2009. - P. 27.

28. Голиков, А. В. Морфология репродуктивной системы самцов золотой каракатицы Sepia esculenta Hoyle, 1885 / А. В. Голиков, Р. М. Сабиров // Тезисы III всероссийского с международным участием конгресса студентов и аспирантов «Симбиоз Россия». — Нижний Новгород: ННГУ, 2010. — С. 9-10.

29. Голиков, А. В. Яйцекладки Rossia palpebrosa (Sepiolida) в Баренцевом море / А. В. Голиков, А. Р. Моров, Р. М. Сабиров, П. А. Любин П Тезисы докладов VIII международной конференции по раннему онтогенезу рыб и промысловых беспозвоночных. — Калининград: АтлантНИРО, 2010. - С. 27-29.

30. Golikov, А. V. Changes in structure of teuthocenosis (Cephalopoda) of the Arctic due to climatic changes of the last decades / A. V. Golikov, R. M. Sabirov, P. A. Lubin, L. L. Jergensen // Abstracts of 2-nd International Symposium «Effects of Climate Change on the World's Oceans». - Yeosu: PICES, 2012. - P. 267.

31. Golikov, A. V. Boreoatlantic gonate squid Gonatus fabricii in the Barents Sea: features of biology and response to the Arctic warming / A. V. Golikov, R. M. Sabirov, P. A. Lubin, L. L. Jorgensen // Abstracts of International Symposium "Cephalo-pod International Advisory Council - 2012". - Florianopolis, Brazil, 2012. - P. 191.

32. Golikov, A. V. Distribution and signs of biology of the warty bobtail squid Rossia palpebrosa in the Barents Sea and adjacent waters / A. V. Golikov, R. M. Sabirov, A. R. Morov, P. A. Lubin, L. L. J0rgensen // Abstracts of International Symposium "Cephalopod International Advisory Council - 2012". - Florianopolis, Brazil,2012.-P. 73-74.

33. Sabirov, R. M. Spermatogenesis and scale of maturity in males of the warty bobtail squid Rossia palpebrosa / R. M. Sabirov, A. V. Golikov, M. Saigusa // Abstracts of International Symposium "Cephalopod International Advisory Council -2012". - Florianopolis, Brazil: 2012. - P. 202.

Подписано в печать 09.12.2014. Бумага офсетная. Печать цифровая. Формат 60x84 1/16. Гарнитура «Times New Roman». Усл. печ. л. 1,63. Уч.-изд. л. 1,5. Тираж 100 экз. Заказ 94/12

Отпечатано с готового оригинал-макета в типографии Издательства Казанского университета

420008, г. Казань, ул. Профессора Нужина, 1/37 тел. (843) 233-73-59,233-73-28