Бесплатный автореферат и диссертация по биологии на тему

Морфология, систематика и экология массовых и некоторых малоизученных видов инфузорий класса Karyorelictea из Белого и Желтого морей

ВАК РФ 03.02.10, Гидробиология

Автореферат диссертации по теме "Морфология, систематика и экология массовых и некоторых малоизученных видов инфузорий класса Karyorelictea из Белого и Желтого морей"

На правах рукописи

Есаулов Антон Сергеевич

МОРФОЛОГИЯ, СИСТЕМАТИКА И ЭКОЛОГИЯ МАССОВЫХ И НЕКОТОРЫХ МАЛОИЗУЧЕННЫХ ВИДОВ ИНФУЗОРИЙ КЛАССА КАКУОЯЕЫСТЕА ИЗ БЕЛОГО И ЖЕЛТОГО МОРЕЙ

03.02.10 - гидробиология

Автореферат диссертации на соискание ученой степени кандидата биологических наук

-бонтт

Москва-2011

4855463

Работа выполнена на кафедре гидробиологии Биологического факультета Московского государственного университета имени М.В. Ломоносова

Научный доктор биологических наук,

руководитель: профессор

Бурковский Игорь Васильевич

Официальные доктор биологических наук,

оппоненты: профессор

Бобров Анатолий Александрович

кандидат биологических наук Тихоненков Денис Викторович

Ведущая Институт океанологии им. П.П.

организация: Ширшова РАН

Защита состоится « 2011 г. в и часов на заседании

диссертационного совета Д 501.001.55 при Московском государственном университете имени М. В. Ломоносова по адресу: 119899, г. Москва, Ленинские горы, д.1, стр.12, Биологический факультет, ауд.389.

С диссертацией можно ознакомиться в библиотеке Биологического факультета МГУ им. М.В. Ломоносова.

Автореферат разослан « /Ь »сеиУ^Ъдф 2011 г.

Ученый секретарь /

диссертационного совета, к.б.н. [/,

Н.В. Карташева

ОБЩАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА РАБОТЫ

Актуальность исследования

Свободноживущие одноклеточные организмы, населяющие морские прибрежные пески, образуют весьма сложные и относительно автономные биологические системы, включающие бактерий, грибы, микроводоросли, жгутиконосцев, саркодовых и инфузорий (так называемый микропсаммон). Основу сообществ псаммофильных инфузорий составляют виды наиболее древнего класса Karyorelictea (Dragesco, 1960; Бурковский, 1967; 1984; 1992; 2006; Fenchel, 1967; 1968; 1969; Агамалиев, 1983; Alekperov et al., 2007 и др.). Они характеризуются, как правило, удлиненным, червеобразным или лентовидным телом, хорошо приспособленным к жизни в тонких капиллярных пространствах морского песка, и наличием примитивных диплоидных макронуклеусов, в отличие от всех остальных представителей типа Ciliophora, имеющих полиплоидные ядра (Райков, 1958; 1978; Corliss, 1974, 1979; Янковский, 2006; Lynn, 2008). Доля кариореликтид в мезопсаммоне достигает 80% численности и 90% биомассы всех инфузорий (Бурковский, 1984; 1992). К настоящему времени известно 17 родов и около 130 морфовидов кариореликтид (Lynn, 2008; Mazei et al., 2009). Среди них выделяется наиболее крупное семейство Trachelocercidae (по: Lynn, 2008), имеющее почти 200-летнюю историю изучения. Известно около 70 названий таксонов, выделенных, главным образом, на основе прижизненных наблюдений и строения ядерного аппарата (Carey, 1992). В последнее время предложены новые стандарты описания родов и видов данного семейства, базирующиеся на особенностях околоротового ресничного аппарата (Foissner, 1996), как это требуется в отношении других групп инфузорий. В результате недавно начавшейся ревизии семейства Trachelicercidae появились переописания некоторых старых и описания новых таксонов (видов и родов). Однако более 2/3 всех видов трахелоцерцид по-прежнему нуждаются в изучении современными цитологическими методами.

Отсутствие ясности в видовой принадлежности тех или иных морфотипов трахелоцерцид серьезно отражается на корректности соответствующих экологических исследований, учитывая, что это фундаментальная группа организмов микропсаммона (Бурковский, 1984; 1992; Бурковский, Мазей, 2009; 2010). Особенно важна точная идентификация организмов при изучении механизмов освоения (использования) ими пространственно-временных и пищевых ресурсов экосистемы, лежащих в основе организации сообществ одноклеточных организмов.

Цель исследования: осуществить морфологическую характеристику с использованием современных методов диагностики наиболее массовых видов инфузорий класса Karyorelictea Белого и Желтого морей, а также изучить их экологию на литорали Белого моря.

Задачи:

1) провести морфологические описания наиболее массовых видов инфузорий семейства ТгасИе1осегс!сЗае, населяющих песчаные биотопы в Белом и Желтом морях, определить их таксономическую принадлежность и уточнить филогенетическую схему семейства;

2) оценить вклад инфузорий класса КагуогеП^еа в структуру сообщества беломорских псаммофильных инфузорий и определить связь структуры сообщества с многолетними изменениями в среде обитания;

3) изучить способы разделения ресурсов между инфузориями класса КагуогеНйеа на литорали Белого моря по пище и в разных пространственно-временных масштабах;

4) изучить устойчивость сообщества морских псаммофильных инфузорий как целого к понижению солёности и ЕЬ (полевой эксперимент); определить границы толерантности разных видов кариорелектид, имеющих морское происхождение, к опреснению (в природе и полевом эксперименте).

Научная новизна.

Впервые на основе современных требований систематики даны морфологические описания инфузорий семейства ТгасЬе1осеплс)ае Белого и Желтого морей. Описаны один новый род и один новый вид, переописаны два вида трахелоцерцид. С учетом новых данных предложена схема филогенетических связей в семействе ТгасЬе1осегЫс1ае. Количественно оценен вклад кариореликтид в структуру сообщества псаммофильных инфузорий Белого моря. Обнаружены закономерные флуктуации обилия видов в ряду лет, обусловленные факторами среды. Установлено, что организация ассоциаций интерстициальных инфузорий на литорали Белого моря основывается на разделении пищевых ресурсов, времени и пространства (в масштабе биотопа) при более второстепенной структурирующей роли микропространства (в масштабах сантиметров-дециметров). Показано, что повышенная устойчивость морских псаммофильных видов к понижению солености в полевом эксперименте, по сравнению с наблюдаемой в природе, определяется существующим синергизмом в ассоциациях массовых видов кариореликтид.

Научно-практическая значимость.

Материалы диссертации дают основу для проведения инвентаризации биоразнообразия населения инфузорий в составе морских донных сообществ и раскрывают механизмы формирования и организации сообществ одноклеточных организмов, составляющих функциональную основу прибрежных экосистем. Полученные данные могут быть использованы в преподавании университетских курсов по зоологии беспозвоночных, протозоологии и экологии морских сообществ.

Апробация работы. Материалы работы были представлены на: Всерос. науч. конф. «Проблемы изучения и охраны животного мира на севере» (Сыктывкар, 2009), XXVIII конф. молод, ученых, поев. 100-летию со дня рожд. М.М. Камшилова «Гидробиологические и экосистемные исследования морей европейского

Севера» (Мурманск, 2010), Межд. науч.-практ. конф. «Современные научно-практические достижения в морфологии животного мира» (Брянск, 2011), 4 межд. симп. «Экология свободноживущих простейших наземных и водных экосистем» (Тольятти, 2011), Межд. науч. конф. студ., асп. и мол. уч. «Ломоносов-2011» (Москва, 2011), заседаниях кафедры гидробиологии МГУ им. М.В. Ломоносова (2009-2011 гг.).

Публикации.

По теме диссертации опубликовано 10 работ, в том числе 4 статьи в журналах, входящих в перечень ВАК РФ (2 из них приняты в печать).

Декларация личного вклада автора.

Автор лично участвовал в сборе, обработке и интерпретации данных по фауне, морфологии и экологии беломорских инфузорий. Данные по морфологии инфузорий Желтого моря получены в ходе двухмесячной стажировки автора в лаборатории протозоологии Океанологического университета КНР (г. Циндао) в результате выполнения совместной работы с Yuan Xu. В совместных публикациях вклад автора составил 40-60 %.

Структура и объем диссертации.

Работа изложена на 156 страницах, состоит из введения, 5 глав и выводов. Список литературы включает 192 источника, в том числе 134 на иностранных языках. Работа иллюстрирована 63 рисунками и 25 таблицами.

ОСНОВНОЕ СОДЕРЖАНИЕ РАБОТЫ ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

В разделе рассматривается история изучения инфузорий отряда Karyorelictea. Приводятся краткие сведения об особенностях экологии этой группы как основы микробентосных сообществ литорали морей.

ГЛАВА 2. МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

Материал был собран в 2008-2010 гг. Работы по изучению морфологии инфузорий были проведены в губе Грязной (лаб. в дер. Черная река Лоухского р-на Карелии) и в проливе Великая Салма Кандалакшского залива Белого моря (лаб. Беломорской биологической станции МГУ им. М.В. Ломоносова), а также в заливах окрестностей г. Циндао в Желтом море (лаб. протозоологии Океанологического университета КНР). Клетки изучали in vivo с использованием методов микроскопии в светлом поле и интерференционного контраста. Инфрацилиатуру выявляли с использованием метода импрегнации кинетома протарголом (Wilbert, 1975; Foissner, 1991), с использованием фиксатора, предложенного в работе (Foissner, Dragesco, 1996а). Измерения импрегнированных особей проводили при увеличении х1250. Измерения инфузорий in vivo осуществляли при увеличениях х40-1000. Рисунки импрегнированных особей делали при помощи рисовального аппарата. Терминология морфологических структур приводится согласно работе (Foissner, Dragesco, 1996а).

Работы по изучению экологии инфузорий проводили в эстуарии реки Черной Кандалакшского залива Белого моря в течение летних сезонов 2008-2010 гг. При изучениисезонного и макропространственного распределения инфузорий (в масштабе целого биотопа на сетке станций с шагом 20 м), брали пробы, представляющие собой объединение 15 меньших образцов грунта (1 см2 высотой 3 см, каждый), взятые на соответствующих станциях с площадью 50x50 см. При изучении пространственной организации ассоциаций инфузорий в микро- и мезомасштабе отбирали такие же пробы из 9 образцов грунта. При изучении распределения инфузорий в толще осадка пробы вырезали стеклянной трубкой с сечением 10 см2, и затем полученную колонку грунта делили на слои 0-0.5, 0.51.0,1-2,2-3 см.

Инфузорий из грунта выделяли модифицированным методом Улига, количественный учет проводили прижизненно сразу после доставки проб в лабораторию методом полей зрения (Бурковский, 1978) Для выявления роли кариореликтид в структуре псаммофильного сообщества инфузорий использовали данные по многолетней динамике на протяжении 1991-2010 гг. на постоянной фиксированной станции (сборы И.В. Бурковского).

Эксперименты по изучению толерантности морских инфузорий к опреснению и другим факторам среды включали методику трансплантации. Для этого на литорали в губе Грязной, отличающейся относительно высокой и постоянной соленостью, вырезали бруски грунта (размером 15x15x5 см), богато населенные организмами, и в течение 15-20 минут переносили и монтировали их (замещая соответствующий объем грунта) в более опресненные биотопы, отстоящие на 500 и 1000 м от исходного места. Эксперименты по влиянию изменений в физической структуре биотопа (гранулометрический состав грунта) на псаммофильное сообщество заключались в том, что весной и осенью каждого года на выделенные участки литорали вносили дополнительный объем более крупного безжизненного песка (в отношении 1:1). Затем регулярно отбирали пробы с модифицированного участка, наблюдая за изменениями в структуре псаммофильного сообщества.

ГЛАВА 3. МОРФОЛОГО-ЭКОЛОГИЧЕСКАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА

ОСНОВНЫХ ВИДОВ ИНФУЗОРИЙ СЕМЕЙСТВА TRACHELOCERCIDAE БЕЛОГО И ЖЕЛТОГО МОРЕЙ

В главе приводятся описания морфологии 11 видов инфузорий Белого моря (Trachelocerca incaudata, Т. cf. sagííta, Т. cf. gracilis, Tracheloraphis phoenicopterus, T. oligostriata, T. longicollis, T. margaritatus, T. drachi, T. cf. sarmatica, T. cf. conformis, Apotrachelocerca arenicola) и 7 видов инфузорий Желтого моря (Trachelocerca ditis, Т. incaudata, Tracheloraphis huangi, Т. cohibís, Т. phoenicopterus, Т. oligostriata, Apotrachelocerca arenicola), включая описание нового вида Tracheloraphis huangi sp. п., переописание с выделением нового рода Apotrachelocerca arenicola (Kahl, 1933) comb, п., переописание с переносом в другой род Tracheloraphis colubis (Kahl in Raikov, 1963) comb. п. Приводим краткие описания новых таксонов.

Trachelocerca Apotrachelocerca Prototrachelocerca

Trachelolophos Kovalevaia Tracheloraphis Sidtanophrys

Рис. 1. Сравнение околоротовых ресничных структур трахелоцерцид. А - Тгас1ге1осегса, В - АроКасЬеЬсегса, С - Рго(о1гаске1осегса, О - ТгасЬеЫорЬоя, Е - Коуакута, Р - Тгаске1огарЫз, О - Ъииапоркгув А - ориг., В-Р - по: Р018зпег, 1997, в - по Ро1ззпег, 1999. В - щеточки; ВК - щетинковые кинеты; СТ - ресничный пучок; СК - циркуморальные кинеты; ББ - безресничная полоска; БК - соматические кинеты.

С

Рис. 2. Филогенетическое древо инфузорий семейства ТгасЬе1осегс1ёае, построенное на основе собственных и литературных данных. В основу положены признаки строения околоротовой цилиатуры.

Apotrachelocerca gen. п.

Диагноз: трахелоцерциды с двумя циркуморальными рядами дикинетд, без щеток или пучка ресничек в околоротовой области.

Типовой вид: Apotrachelocerca arenicola (Kahl, 1933) comb. n. [basionym Trachelocerca arenicola Kahl, 1933]

Этимология: название образовано от греческого корня аро (образованный из) и родового имени Trachelocerca.

Сопоставление с другими родами: согласно работе (Foissner, Dragesco, 1996) главными признаками, определяющими различия родов в семействе Trachelocercidae, являются околоротовые структуры. На рис. 1 показаны основные представители семейства. От наиболее просто устроенного рода Trachelocerca идут ветви: 1) с удвоенной циркуморальной кинетой (Apotrachelocerca-Prototrachelocerca)\ 2) с одинарной циркуморальной

кинетой и ресничным пучком (Trachelolophos) и 3) с одинарной циркуморальной кинетой и щеточками (Kovalevia-Tracheloraphis).

Apotraclielocerca arenicola (Kahl, 1933) comb. nov.

Морфологическая характеристика

Basionym: Trachelocerca arenicola Kahl, 1933.

Длина клеток in vivo около 300-600 x 10-20 мкм; тело сильно сократимое (рис. ЗА, С, D; 4A-F) сплющенное, лентовидное (отношение длина/ширина 3:1) включая околоротовую область (рис. 4G). Тело одной ширины на протяжении % тела от головного конца, нет шейки и головы, задняя четверть постепенно сужается, образуя posterior quarter gradually narrowed forming а изогнутый хвост (рис. ЗА, С; 4А-С, Е).

Рис. 3. Apotrachelocerca arenicola прижизненно (A-E, I) и после импрегнации протарголом (F-H, J-M). А - вид типичной особи с правой стороны, показан ядерный комплекс. В - Trachelocerca arenicola (по: Kahl, 1933). С - показана изменчивая форма тела. D - сократившаяся особь. Е - распределение кортикальных гранул. F-H - ядерный комплекс, образованный 1-3 макронуклеусами (с ядрышками) и 1 микронуклеусом. 1 - средняя часть клетки с эллипсоидными цитоплазматическими гранулами и ядерным комплексом. J, К - правая (J) и левая (К) стороны передней части клетки; видны непрерывные циркуморальные кинеты, образованные двумя рядами дикинетид, безресничная полоска и щетинковая кинета.

L, М - инфорацилиатура правой и левой сторон; видно отсутствие секущих систем. ВК -щетинковые кинеты; СК - циркуморальные кинеты; Е - эллипсоидные гранулы; GS -безресничная полоска; Ма - макронуклеусы; Mi - микронуклеусы; N - ядерный комплекс; SK - соматические кинеты. Масштабные линейки =150 цгп (А, С); 100 цт (В, D); 10 цт (J, К); 40 цт (L, М).

Рис. 4. Фотомикрографии Apotrachelocerca arenicola прижизненно (А-К) и после импрегнации протарголом (L-Q). А-С - типичные особи. D - сильно сокращенная особь. Е, F - различные формы тела. G, Н - вид сбоку (G) и справа (Н) передней части тела. I - детали цитоплазмы в районе расположения ядерного комплекса. J — кортикальные гранулы в районе безресничной полоски. К - средняя часть тела: видна неровная поверхность клетки. L, М - левая (L) и правая (М) стороны передней части тела. N, О - ядерный комплекс. Р - вид сбоку в средней части тела; указаны соматические кинеты, щетинковая кинета и одна ядерная группа. Q - инфрацилиатура левой стороны клетки. СК - циркуморальные кипеты; GS - безресничная полоска; SK - соматические кинеты. Масштабные линейки = 150 щп (А-С); 100 цт (D-H); 10 цт (L-M); 20цт (Q).

Цитоплазма бесцветная и прозрачная за исключением темной передней четверти и средней части, где находятся эллипсоидные (1-5 мкм в длину) цитоплазматические гранулы (рис. 31; 4А, С, Е). Кортикальные гранулы округлые, бесцветные менее 0.5 мкм в диаметре, разбросаны между ресничными рядами по всему телу (рис. ЗЕ; 4J). Поверхность клетки неровная (рис. 4G, Н, К). Сократительной вакуоли нет.

Инфрацилиатура тела состоит из дикинетид (рис. 3L, М). Только правая сторона клетки покрыта ресничками (7 рядов); левая сторона занята безресничной полосой (рис. ЗМ; 4Q). Реснички длиной 8 мкм образуют

продольные ряды (рис. 3L). Передний край ресничных рядов не загибается и укорачивается как у других трахелоцерцид (рис. 3J; 4M). В результате передняя и задняя секущие системы отсутствуют (рис. 3J-M; 4L, М). Безресничная полоска окружена щетинковой кинетой, образованной нерегулярно расположенными кинетидами (рис. ЗК, М; 4L, Р, Q). Ротовая инфрацилиатура образована двумя рядами непрерывных циркуморапьных кинет, образованными тесно прижатыми дикинетидами; дикинетиды обоих рядов повернуты в разные стороны (рис. 3J, К; 4L, М, Q).

Обычно 2 или 3 макронуклеуса и один микронуклеус образуют ядерную группу, расположенную практически посередине тела (рис. ЗА, F, G, I, М; 41, N, О). Изредка встречаются особи с 1 макронуклеусом или вообще без них (рис. ЗН; 4P). Макронуклеусы диаметром 3-5 мкм, содержат большое количество ядрышек (рис. 3F-H, 4P).

Сопоставление с другими популяциями

Этот организм был впервые описан в работе (Kahl, 1933), где было дано краткое описание и схематический рисунок (рис. ЗВ): «размер около 300 мкм; тело сплющено, широкая голова, без четкой шеи, сужающийся и закручивающийся задний конец, одна ядерная группа». Исследованные нами популяции из Белого и Желтого морей хорошо соответствуют этому описанию.

Tracheloraphis huangi spec. nov.

Морфологическая характеристика

Размер полностью вытянутой инфузории in vivo 500-1200 х 60-100 мкм, тело гибкое и хорошо сократимое (рис. 5A-D; 6A-D); сильно уплощённое дорсо-вентрально (рис. 6Е). Полностью вытянутые клетки нитевидные с хорошо отличимыми от туловища шеей и хвостом (рис. 5А; 6А,В). Сероватые и непрозрачные в светлом поле микроскопа из-за многочисленных преломляющих свет (кристаллических?) включений размером около 2x4 мкм (рис. 5F; 6А-Е); голова заметная, булавовидная содержит те же эллипсоидные включения (рис. 5А; 6G). Сократительной вакуоли нет.

Вся инфрацилиатура состоит из дикинетид. Реснички около 10 мкм длиной располагаются продольными рядами на всей поверхности клетки, кроме узкой пустой зоны безресничной полосы, растянутой по всей длине тела с левой стороны. Ширина безресничной полосы соответствует примерно одной трети ширины тела (рис. 5 А). Передний конец ресничных рядов изгибается вправо, дикинетиды в этом месте располагаются теснее (рис. 51,J; 6К,М). Передняя и задняя секущие системы формируются на левой стороне безресничной полосы, где некоторые ресничные ряды примыкают к щетинковым кинетам (рис. 51,К; 6Р). Безресничная полоса граничит с щетинковыми рядами, которые более неравномерно расположены, чем обычные соматические ресничные ряды (рис. 51,К; 6K,L,P). Оральная инфрацилиатура состоит из околоротового ряда, который не образует цельного кольца, а имеет разрыв, на месте которого располагается щёточка (рис. 51,J; 6К,М). Кортикальные гранулы круглые, мелкие (около 0.5 мкм в диаметре), бесцветные формируют узкую полосу

между ресничными рядами и густо расположены в зоне безресничной полосы (рис. 5Е,Н; 6Р).

Ядерный аппарат (капсула) в центре тела, содержит около 25-30 круглых макронуклеусов (рис. 6НД). Ядра формируют плотный кластер диаметром около 30-40 мкм (рис. 60). Микронуклеусы обнаружить трудно.

аппарат; В, С - различные варианты формы тела; О - полностью сократившаяся инфузория; Е, Н - часть середины тела (Е) и передний конец (Н), стрелки указывают на распределение кортикальных гранул между ресничными рядами, вокруг ротового отверстия и в зоне голой полосы (двойная стрелка); Р - овальные (кристаллические?) включения; в - ядерная группа, включающая около тридцати макронуклеусов; I, Л -передний конец клетки с левой и правой стороны, стрелки указывают на переднюю секущую систему; К - середина тела клетки, стрелки указывают на переднюю секущую систему. В - щёточка, ВК. - щетинковые дикинетиды, С - белковый кристалл, СК - околоротовые реснички,

в8 - безресничная полоса, Ма - макронуклеус, N0 - ядерный аппарат, N11 - ядрышко. Масштабные линейки: 400 цт (А - С), 200 цт (Б), 30 ^т (I, Л).

Рис. 6. Фотомикрографии Tracheloraphis huangi spec. nov. прижизненно (A-I) и после импрегнации протарголом (J-P). А-В - полностью вытянутые экземпляры; С - слегка сократившаяся и D - полностью сократившаяся клетка; Е - делящиеся клетки; F - стрелки указывают на кортикальные гранулы между ресничными рядами; G - передний конец; Н, I - ядерная группа, стрелки указывают на макронуклеусы; J -общий вид; К, М — передний конец слева (К) и справа (М); L, N- средняя часть тела слева (L) и справа (N), стрелки указывают на щетинковые дикинетиды; О - ядерная группа; Р - левая часть безресничной полосы, стрелки указывают на переднюю секущую систему. В - щёточка, ВК - щетинковые дикинетиды, CK - околоротовые реснички, GS - безресничная полоса, SK -ресничные ряды. Масштабные линейки: 400 цт (А-С), 150 цт (D, Е, J), 30 цт (М).

Tracheloraphis colubis (Kahl in Raikov, 1963) comb. nov.

Морфологическая характеристика

Basionym: Trachelocerca coluber Kahl in Raikov, 1963 ("Tracheloraphis" имеет женский род, и для того, чтобы название вида согласовывалось с полом рода, оно должно быть изменено). Каль (Kahl, 1933) описал этот вид лишь на основе прижизненных наблюдений и не представил никаких дополнительных

Рис. 7. Tracheloraphis colubis comb. nov. прижизненно (A-E, J-M), после импрегнации протарголом (F-H) и окраской гемелауном (I). А, В - типичные экземпляры; С -задний конец тела; D - передний конец тела, стрелки указывают на кортикальные гранулы; Е - кортикальные гранулы, вид сбоку; F, G - передний конец тела, левая сторона (F) и правая сторона (G); Н - средняя часть тела, стрелки указывают на переднюю секущую систему; I - ядерный аппарат (по: Raikov 1963); J, К - показано распределение кортикальных гранул (по: Raikov 1963); L, М - общий вид (по: Raikov 1963). В - щёточка, ВК - щетинковые дикинетиды, СК - околоротовые реснички, GS - безресничная полоса, Ма - макронуклеус, Mi - микронуклеус, NG - ядерный аппарат, NU - ядрышко. Масштабные линейки: 200 цт (А, В, L, М), 50 цт (С, D, F, G), 10 цт (I).

данных, поэтому данное название является потеп nudum согласно Международному коду зоологической номенклатуры. Каль (Kahl, 1933) отнёс этот вид к роду Trachelocerca на основе изогнутости его дистального конца. Позже Райков (1963) переописал и оставил этот вид в его первоначальном роде из-за наличия узкой безресничной полосы. Однако эти признаки, используемые в качестве классификации родов трахелоцерцид, оказались недостаточными (Foissner, Dragesco 1996). В соответствии с новым стандартом классификации родов, предложенным в работе (Foissner, Dragesco, 1996), незамкнутый околоротовой ресничный ряд со щёточкой, делает необходимым перенос этого вида в род Tracheloraphis. Хотя этот вид был переописан Райковым (1963), более подробной информации о инфрацилиатуре приведено не было. Таким образом, описание ресничного аппарата приводится в нашей работе впервые.

I I

Рис. 8. Фотомикрографии Tracheloraphis colubis comb. nov. прижизненно (A-I) и после импрегнации протарголом (J-N). А, В - типичные экземпляры; С - задний конец; D - ядерный аппарат, стрелки указывают на белковые кристаллы; Е, F, I - передний конец тела, стрелки указывают на кортикальные гранулы (вид сбоку Е, I и сверху F); G, Н - кортикальные гранулы между ресничными рядами; J, L, М - передний конец тела, левая сторона (J, L) и правая сторона (М); К - средняя часть тела, стрелки указывают на переднюю секущую систему; N - ядерный аппарат. В - щёточка, ВК - щетинковые дикинетиды, CK - околоротовые реснички, GS - безресничная полоса, NU - ядрышко. Масштабные линейки: 200 цш (А, В), 50 цш (L, М).

Размер полностью вытянутой инфузории in vivo 500-1000 х 20-40 мкм; тело уплощенное, гибкое и хорошо сократимое (рис. 6А,В; 7А,В), шея и хвост отделены от тела неявно. Головка треугольная, хвост пальцевидный (рис. 6С; 7В). Цитоплазма бесцветная и прозрачная с большим количеством бесцветных цитоплазматических гранул, имеющих форму эллипса размером около 1-3 мкм. Сократительная вакуоль отсутствует.

Вся инфрацилиатура состоит из дикинетид. Реснички около 10 мкм. Обычно одна или две щёточки (рис. 7F; 8J,L). Голая спинная полоска узкая, шириной около одного ресничного ряда, по краям её расположены щетинковые кинеты (рис. 7Н; 8К). Передняя и задняя секущие системы формируются на левой стороне безресничной полосы, где некоторые кинеты примыкают к щетинковымы ресничкам (рис. 7Н; 8К). Кортикальные гранулы 1.5-2x2,5 мкм, в ярком свете при большом увеличении бесцветные; имеющие круглую форму при рассмотрении сверху, а при рассмотрении сбоку овальную; расположены в ряд между соматическими рядами и редко расположены в зоне безресничной полосы (рис. 7D,E; 8E-I).

Одна ядерная группа, в составе которой около 4 макронуклеусов (рис. 8Э,М); микронуклеусы обнаружить трудно.

Сопоставление с другими популяциями

Популяция из Желтого моря схожа с популяцией, описанной Райковым (1963), в большинстве главных характеристик, в частности: пальцевидный хвост, хорошо заметные овальные кортикальные гранулы и одна ядерная группа. Небольшое различие между этими двумя популяциями в числе соматических ресничных рядов: 23-31 в популяции из Циндао, 28-30 в популяции, описанной Райковым (1963).

ГЛАВА 4. МЕСТО В СООБЩЕСТВЕ И ПРОСТРАНСТВЕННО-ВРЕМЕННАЯ ОРГАНИЗАЦИЯ АССОЦИАЦИИ ВИДОВ КЛАССА КАКУСЖШСТЕА

В течение 1991-2010 гг. в акватории Белого моря обнаружено 142 вида интерстициальных инфузорий (из них 11 - массовые кариореликтиды). Наиболее постоянными структурообразующими компонентами сообщества являются ЯетапеПа тш^агШ/ега, Аро1гасИе1осегса агетсо1а и Тгаске1осегса тсаийМа. В целом, кариореликтиды составляют от 23 (в 1998 г.) до 82 % (в 2007 г.) от численности всего сообщества (рис. 9). Видовая структура перманентно модифицируется на протяжении многих лет (соответствует смене многих тысяч поколений организмов!) под влиянием направленных изменений среды в прибрежной экосистеме (Бурковский, Мазей, 2008).

100 т

90 -

>5 £80

70 ■

| 50

СУ

р 40" ж 30 -

а>

I 20

н

10

И нюрЬ&т/векх! □ ХвытеОа Н ТЪкЬгЬсегсгие

о\(ло\е%о\в\оооооооооо—•

Рис. 9. Изменение относительной представленности кариореликтид в сообществе инфузорий на протяжении многолетнего ряда.

Увеличивающееся заиление грунта (главный тренд изменения) приводит к возрастанию в сообществе доли видов-микроаэрофилов из класса КагуогеНс1еа, которые легко переносят дефицит кислорода. При этом наиболее существенно возрастает численность трахелоцерцид, тогда как представители родов КеЫгорИогоз и Се/е/а практически исчезают из проб. Отчетливые

направленные тенденции в изменении сообщества обнаруживаются, начиная с 2003 г, в то время как до этого преобладали разнонаправленные структурные флуктуации в сообществе, обусловленные другими факторами. Именно с этого времени в сообществе массово развиваются кариореликтиды Аро1гаске1осегса агетсо1а, ЯетапеИа таг^аг'й'^ега, Тгаске!осегса тсаис1Ша, ТгасИе1огарИЬ каИН, Т. oligostriatus, Т. рИоетсор1егия.

Структура сообщества псаммофильных инфузорий обновляется в ходе годовой сукцессии: за один годичный цикл оно проходит путь от крайне упрощенного и вариабельного состояния в самом начале весны до весьма сложного и устойчивого - в конце лета (Бурковский, 1992; Бурковский и др., 2003). При этом в последние годы, с ухудшением условий обитания аэрофильных видов, сукцессионные изменения становятся все более канализированными (Бурковский, Мазей, 2008).

Основная задача настоящего раздела состояла в определении условия сосуществования близкородственных видов трахелосерцид и других массовых кариореликтид, составляющих основу данного сообщества. Наиболее доступный способ достижения этой цели - изучение взаимного распределения видов в пространстве, во времени и по пище.

Всего в изучаемом сообществе обнаружено 11 видов трахелосерсид, из которых наиболее массовым является Аро1гасЪе1осегса агепко1а (69.7%), а следующими за ним по значимости ТгасНеШарЫъ оИ§о$&1а1а (8.4%), ТгасЪе1осегса \ncaudata (6.4%), Тгаске1огарЫ$ рИоепкор1еги$ (4.1%), ТгасИе1осегса 8а%Ша (0.7%), Тгаске1огарЫз йгасЫ (0.6%). Остальные встречаются при более низкой плотности. Из кариореликтид других семейств наиболее значимым видом является ЯетапеИа та^агШ/ега, доля которого в сообществе в разные годы и время сезона составляет 25-55%.

Изучение пространственного распределения инфузорий возможно в горизонтальной и вертикальной плоскостях и в неограниченном количестве масштабов. Основываясь на опыте предшествующих исследований (Бурковский, 1992), мы ограничились наиболее информативными из них: микро- (3x3; 3x6 см), мезо- (10x10; 10x20 см) и макромасштабах (весь пляж: 50x100 м) - по горизонтали и пошагово: 0-0.5, 0.5-1.0, 1-2, 2-3 см - по вертикали (в толще грунта). Анализ полученных данных показал, что все виды кариореликтид характеризуются весьма сходным распределением в пространстве, что выражается в их совместной встречаемости в пробах. В масштабе всего песчаного пляжа, в наиболее широком диапазоне всех значимых факторов среды (содержание алевропелита, органического вещества, рН, ЕЬ и др), наблюдается и более независимое друг от друга распределение близкородственных видов, чем в микро- и мезомасштабе по горизонтали или в толще грунта, где относительная однородность среды дает меньше возможности для расхождения видов. Среднее перекрывание (индекс Чекановского) распределений всех видов соответственно 0.46, 0.80, 0.80 и 0.71. В масштабах, соизмеримых с индивидуальными территориями одноклеточных организмов (миллиметры-сантиметры), кариореликтиды показывают сопряженное распределение (образуют устойчивые ассоциации видов).

Наибольшая сопряженность пространственного распределения во всех изученных масштабах обнаружена между самыми массовыми видами Я. margaritifera, А. агетсо1а, Т. oligostriata, Т. \ncaudatus, Т. рИоетсор1еги$ (0.50-0.65 - в макромасштабе и 0.69-0.90 в микро- и мезомасштабе). Виды, имеющие сильно отличное от других (независимое) распределение в пространстве, как правило, малочисленны и, возможно, именно по этой (статистической) причине показывают существенно более низкие коэффициенты перекрывания распределений (0.25-0.35).

Метод картирования данных по пространственному распределению кариореликтид позволяет более наглядно характеризовать особенности отдельных видов. Во всех масштабах распределение инфузорий оказывается сложно агрегированным с выраженными сгущениями и разрежениями численности, в разной мере совпадающими у разных видов. В макромасштабе отчетливо выявляется область, предпочтительная для всех или большинства видов, где сосредотачивается их основная численность. В ее пределах виды делят пространство таким образом, что максимумы их численности более или менее расходятся (рис. 10). Во всех меньших масштабах расхождение максимумов плотности видов в горизонтальной плоскости существенно ниже и наиболее выражено только у самых массовых совместно встречающихся видов (рис. 11).

А. агеп1Со1а Щ Т. ¡псаис!а1а

И. тагдапШега Щ Т. рЬоеп'юор1вги5, Т. оИдозМа(а

Рис. 10. Максимумы плотности наиболее массовых видов в губе Грязной (макромасштаб). Масштабная планка 20 м.

0 <т ф А.агепюо1а Щ Т.тсаис1а1а Т.рЬоеЫсоргегиз

>т |§| Я.тагдапШега Щ: Т.оНдо&Ша

Рис. 11. Распределение наиболее массовых видов инфузорий на площади 20 см2 (А), 200 см2 (Б) и максимумы плотности доминирующих видов кариорелектид. Масштабные планки: А - 1 см, Б - 10 см.

Рис. 12. Изменение численности наиболее массовых видов в течение летнего сезона 20 Юг на одной из станций в губе Грязной.

Все изученные нами кариореликтиды встречаются в течение всего летнего сезона (и даже многие из них были обнаружены нами в активном состоянии зимой, под толстым слоем льда при отрицательной температуре воды). Однако, как и в случае пространственного распределения, при существенном совпадении трендов динамики численности у всех видов, часто наблюдается расхождение во времени максимумов их численности (рис. 12).

Среднее перекрывание сезонных распределений видов составляет 0.30 (в разные годы 0.29-0.31) - виды делят время между собой, благодаря тому, что достигают максимальных численностей в разные интервалы весеннее-летне-осеннего сезона. Наиболее синхронизировано развитие самых массовых видов (Л. та^агШ/ега - А. агетсо1а - 0.68, Т. oligostriata - Т. тсаш1аШ - 0.60), пространственное распределение которых также характеризуется наиболее высокой степенью перекрывания. Другими словами, эти виды постоянно сосуществуют в едином пространственно-временном континууме, образуя устойчивые ассоциации. В этой связи особенно интересны данные по питанию инфузорий. Ранее было показано, что массовые псаммофильные инфузории достаточно сильно расходятся по предпочитаемой пище (Бурковский,1992). Однако эти исследования не затрагивали многих трахелоцерцид, которые точно идентифицированы были только в данной работе. Проведенное нами изучение питания кариореликтид, с учетом новых данных об их видовой принадлежности, показало, что они также существенно расходятся по пище (среднее перекрывание 0.41) (табл. 1).

Таблица 1. Коэффициенты перекрывания (Брея-Кертиса) пищевых спектров наиболее массовых видов кариореликтид. ___

А. arenicola Т. incaudata Т. phoenicopterus Т. oligostriata среднее

А. arenicola 1.00 0.36 0.56 0.44 0.45

Т. incaudata 0.36 1.00 0.37 0.21 0.32

Т. phoenicopterus 0.56 0.37 1.00 0.54 0.49

Т. oligostriata 0.44 0.21 0.54 1.00 0.40

среднее 0.45 0.32 0.49 0.40 0.41

Благодаря этой особенности потребления пищевых ресурсов дополнительно увеличивается возможность образования устойчивых многовидовых ассоциаций псаммофильных инфузорий и поддержания относительного баланса видов в пространственно-временном континууме.

Таким образом, сообщество псаммофильных организмов структурируется главным образом за счет разделения видов по пище, во времени и в макропространстве (в масштабе десятков-сотен квадратных метров). Роль микро-и мезомасштабного распределения по горизонтали и вертикали в разделении ресурсов существенно ниже.

ГЛАВА 5. ИЗУЧЕНИЕ СООБЩЕСТВА МОРСКИХ ПСАММОФИЛЬНЫХ ИНФУЗОРИЙ В ПОЛЕВЫХ ЭКСПЕРИМЕНТАХ

Проведенные ранее исследования показали, что важнейшими факторами, определяющими видовую структуру сообщества морских псаммофильных инфузорий, являются механический состав осадка, соленость, редокс-потенциал (Eh), pH, пища и конкуренция за ресурсы (Fenchel, 1966; 1969; Бурковский, 1968; 1984; 1992). В этой связи было интересно изучить влияние этих факторов на сообщество инфузорий в условиях полевого эксперимента.

В серии экспериментов изучали влияние комплекса факторов на изоляты (бруски грунта вместе с населением из природной площадки (Д1)-Т1 и экспериментальной площадки (Д2)-Т2, помещенные в разные биотопы эстуария

(Р2 и РЗ), которые отличались режимом солености, другими факторами среды и составом организмов.

Перемещенные в новые условия изоляты, после 2-3-недельного периода адаптации, оказались способными восстанавливать исходную или несколько модифицированную видовую структуру сообществ и в дальнейшем поддерживать её в новых условиях (при том, что среда в изолятах сближалась с местной в течение 2-3 приливно-отливных циклов!).

Таблица 2. Относительные обилия доминирующих видов (% по численности) и интегральные характеристики сообществ доноров (Д1, Д2), реципиентов (Р2, РЗ) и трансплантатов (Т1-2, Т2-2, Т1-3, Т2-3)_

Обилие структурообразующих видов, % Сообщества

Ц2 Г1-2 Г2-2 Г1-3 Г2-3 Р2а Р2б РЗа РЗб РЗв

Remanella margaritifera № 49 20 32 52 S9 0 23 0 17 0

Apotrachelocerca arenicola 25 21 12 32 12 7 В 4 0 3 0

Histiobalantium marinum 4 4 14 4 8 1 42 24 0 17 0

Tracheloraphis ohoenicopterus 2 6 2 6 1 >0 5 5 в а • 0

Tracheloraphis ¡ncaudata 2 1 15 2 2 1 1 1 0 0 0

Tracheloraphis longicollis 1 1 б 6 3 >0 3 5 а 2 а

Diophrys histrix 1 1 1 >0 >0 >0 19 1 0 0 0

Uronema marina 1 1 2 1 9 1 2 2 i 24 0

Euplotes moebiusi ¡2 1 4 В 6 3 2 13 0 10 а

Sonderia vorax >0 >0 >0 >0 >0 >0 3 >0 21 В в

Frontonia tchibisovae 0 0 В в В 0 2 2 25 3 0

Oxytricha bifaria р 0 В >0 0 в >0 1 15 0 а

Суммарная плотность, экз./см 1803 2198 442 1077 188 747 286 228 86 31 0

Количество видов за сезон 102 102 54 48 43 46 34 33 7 4 0

Количество видов в пробе (среднее) 37 34 20 19 14 14 25 21 4 2 0

Продолжительность наблюде ния, сут. 90 90 90 70 90 70 20 70 15 20 35

Примечания: Р2а - первые 3 недели эксперимента (период адаптации), Р2б -последующие 8 недель (под влиянием адаптированного трансплантата), РЗа - первые 2 недели эксперимента (период адаптации), РЗб - 3 недели (под влиянием адаптированного трансплантата, РЗв - последние 6 недель эксперимента (в крайне экстремальных условиях). Жирным выделены наиболее массовые виды, вместе составляющие более 60-70 % общей численности сообщества.

Подтвержден ранее обнаруженный синергический эффект, обусловливающий повышенную устойчивость изолятов в инородной (негативной) среде. Разные виды морских псаммофильных инфузорий отличаются диапазонами толерантности к изменяющимся факторам среды, что находит отражение в их распространении по акватории эстуария, но в составе групп видов (в изолятах) они показывают существенно большую и сходную устойчивость к этим факторам (в пределах физиологического потенциала каждого вида) (табл. 2).

Установлено, что все морские виды могут переносить крайне резкие изменения среды, в первую очередь, солености (понижение до 1-3%о), однако они различались по частоте встречаемости в этих условиях. Наиболее устойчивыми оказались инфузории, образующие высоко связную группу видов (Я. таг^агШ/ега, Т. ¡ШаШ, Т. тсаийа1ш, Т. оГщоьММа, Н. таппит, Т. ркотсорШив, Е. тоеЫшг).

В целом сообщества изолятов оказались способными противостоять не только негативной среде, но и давлению конкуренции со стороны реципиентного сообщества. Эта способность стоит в связи с начальной сукцессионной зрелостью изолята. Проникновение аборигенных видов в изоляты было весьма редким, в то время как инфузории из изолятов часто выходили за пределы своей территории и участвовали в формировании новых структурных вариантов реципиентного собщества.

ВЫВОДЫ

1. Новый для науки род инфузорий Аро1гасИе1осегса из Белого и Желтого морей характеризуется наличием двух непрерывных циркуморальных рядов дикинетид. Новый для науки вид инфузорий ТгасЬеЬгар/ги huangi из Желтого моря отличается от близких форм размерами, количеством соматических кинет, шириной безресничной полоски, количеством макронуклеусов в ядерном комплексе. Дополненная филогенетическая схема родов семейства ТгасЬе1осеппс1ае выглядит следующим образом: от наиболее просто устроенного рода ТгаскеЬсегса идут ветви: 1) с удвоенной циркуморальной кинетой (Аро1гасИе1осегса-РгоШгасИе1осегса); 2) с одинарной циркуморальной кинетой и ресничным пучком (ТгасЬе1о1ор1юх) и 3) с одинарной циркуморальной кинетой и щеточками (Коуа1еУ1а-ТгасЬе1огарМ$).

2.Кариореликтиды являются основой сообщества (23-82% по численности, 58-92% по биомассе) морских псаммофильных инфузорий, а их видовой и количественный состав (соотношение эвритопных и интерстициальных видов) может служить индикатором состояния среды обитания (гранулометрического состава грунта, окислительно-восстановительного потенциала). В многолетнем ряду изменение видового, родового составов и относительного обилия кариореликтид обусловлено увеличением доли алевропелита и снижением окислительно-восстановительного потенциала в поверхностном слое осадка.

3. Большинство видов кариореликтид, населяющих преимущественно верхний 1.5-см слой песка и встречающихся совместно в микропространстве (пробах), формируют стабильные группы. Однако эти виды заметно расходятся по предпочитаемой пище и достигают максимальной численности в разных локусах макропространства (биотопа) и в разное время. Обнаруженное сокращение области распространения инфузорий в толще грунта и в пределах литорального пляжа в последние годы по сравнению с предыдущими, обусловлено, прежде всего, возрастающим заилением морского песка.

4. Устойчивость морских видов к опреснению и понижению Eh в условиях полевого эксперимента выше и менее видоспецифична, чем в природе, что (вероятно) обусловлено проявлением группового эффекта (синергизма), синхронизирующего реакции инфузорий. Наиболее устойчивы к опреснению и снижению окислительно-восстановительного потенциала - Remanella margaritifera и Apotrachelocerca arenicola, наименее - Tracheloraphis longicollis и Trachelocerca sagitta.

СПИСОК РАБОТ, ОПУБЛИКОВАННЫХ ПО ТЕМЕ ДИССЕРТАЦИИ

* — публикация в печатном издании перечня ВАК РФ

1. *Mazei Yu., Gao Sh., Warren A., Li L., Li J., Song W., Esaulov A. Reinvestigation of the marine ciliate Trachelocerca ditis (Wright, 1982) Foissner and Dragesco, 1996 (Ciliophora, Kaiyorelictea) from the Yellow Sea and an assessment of its phylogenetic position inferred from the small subunit rRNA gene sequence // Acta Protozoologica. 2009. Vol. 48. №3. P. 213-221.

2. Мазей Ю.А., Есаулов A.C., Бурковский И.В., Тихоненков Д.В., Безин Д.А. Интерстициальные инфузории и гетеротрофные жгутиконосцы литорали южной губы острова Ряжков, Кандалакшский залив, Белое море // Летопись природы Кандалакшского заповедника. 2009. Кн. 55. Т. 1. С. 24-29.

3. Есаулов A.C. Видовой состав и экология псаммофильных инфузорий семейства Trachelocercidae (Ciliophora, Karyorelictida) Белого моря // Проблемы изучения и охраны животного мира на севере. Матер. Всерос. науч. конф. с межд. участием. Сыктывкар: КНЦ УрО РАН, 2009. С. 45-46.

4. Есаулов A.C. Псаммофильные инфузории семейства Trachelocercidae в Белом море: распределение в пространстве и времени // Гидробиологические и экосистемные исследования морей европейского Севера. Матер. XXVIII конф. молод, ученых, поев. 100-летию со дня рожд. М.М. Камшилова. Мурманск: ММБИ КНЦ РАН, 2010. С. 68-71.

5. *Бурковский И.В., Мазей Ю.А., Есаулов A.C. Влияние локальных модификаций среды на формирование видовой структуры сообщества морских псаммофильных инфузорий // Биология моря. 2011. Т. 37. № 3. С. 168-175.

6. Есаулов A.C.. Мазей Ю.А. Материалы по морфологии некоторых видов псаммофильных инфузорий семейства Trachelocercidae Кандалакшского залива Белого моря // Современные научно-практические достижения в морфологии животного мира. Матер. I Межд. науч.-практ. конф. Брянск: БГУ, 2011. С. 15-19.

7. Бурковский И.В., Мазей Ю.А., Есаулов A.C. Экология псаммофильных инфузорий Белого моря // Экология свободноживущих простейших наземных и водных экосистем. Матер. 4-го межд. симп. Тольятти: ИЭВБ РАН, 2011. С 16.

8. Есаулов A.C. Разделение пространственных и пищевых ресурсов в ассоциациях инфузорий семейства Trachelocercidae Белого моря // Ломоносов-2011. Матер, межд. науч. конф. студ., асп. и молод, ученых. М.: МГУ, 2011. С.103.

9. *Xu Y., Esaulov A.. Warren A., Lin X., Mazei Yu., Hu X., Al-Rasheid K.A.S., Song W. Studies on five Trachelocercids from Yellow Sea coast of northern China, with notes on descriptions of Tracheloraphis huangi spec. nov. (Ciliophora, Karyorelictea) // Acta Protozoologica. 2011. Vol. 50. (in press).

10. *Бурковский И.В., Мазей Ю.А., Есуапов A.C. Устойчивость сообщества морских инфузорий к резким изменениям факторов среды: роль физиологических, популяционных и ценотических механизмов (полевой эксперимент) // Биология моря. 2012. Т. 38 (в печати).

Благодарности. Автор выражает глубокую благодарность своему научному руководителю И.В. Бурковскому за чуткое руководство, Ю.А. Мазею за неоценимую помощь и поддержку, коллективу кафедры гидробиологии МГУ им. М.В.Ломоносова и коллективу кафедры зоологии и экологии ПГПУ им. В.Г. Белинского за годы плодотворного общения, А.И. Азовскому за ценные советы по улучшению рукописи, директору ББС им. H.A. Перцова, А.Б. Цетлину за помощь в проведении лабораторных исследований, коллективу лаборатории протозоологии Океанологического университета КНР (г. Циндао) за ценные советы и плодотворную совместную работу по изучению морфологии инфузорий, РФФИ за финансовую помощь в проведении исследований (проекты № 10-04-00496-а, 11-04-00511-а).

Заказ № 16-Р/09/2011 Подписано в печать 05.09.2011 Тираж 120 экз. Усл. п.л. 1,5

ООО "Цифровичок", тел. (495) 649-83-30 www.cfr.ru; е-таИ:ш/о@с/г.ги

Содержание диссертации, кандидата биологических наук, Есаулов, Антон Сергеевич

Введение.

Глава 1. Обзор литературы.

Глава 2. Материал и методы исследования.

Глава 3. Морфолого-экологическая характеристика основных видов инфузорий семейства ТгасЬе1осегс1<1ае Белого и Желтого морей.

Глава 4. Место в сообществе и пространственно-временная организация ассоциации видов класса КагуогеНс1еа.

Глава 5. Изучение сообщества морских псаммофильных инфузорий в полевых экспериментах.

Выводы.

Введение Диссертация по биологии, на тему "Морфология, систематика и экология массовых и некоторых малоизученных видов инфузорий класса Karyorelictea из Белого и Желтого морей"

Актуальность исследования. Представители класса Karyorelictea считаются наиболее примитивными среди инфузорий (Corliss, 1979; Lynn,

2008). Они характеризуются; удлинённым червеобразным ил и лентовидным телом .с многочисленными диплоидными макронуклеусами (Corliss, 1974, 1979; Lynn;. 2008). Кариореликтиды, широко распространены- и обильно представлены в интерстициали морских песчаных биотопов (Dragesco, I960; Бурковский, 1967, 1984, 1992; Fenchel, 1969; Агамалиев, 1983; Al-Rasheid, 1996, 2001). К настоящему времени известно 17 родов и около 130 морфовидов кариореликтид (Carey, 1992; Foissner, 1996'. 1997а, b; Foissner,-Dragesco, 1996a; b: Foissner, Al-Rasheid, 1999a, b; Lynn, 2008; Mazci et al.,

2009). Молекулярные данные о нуклеотидных последовательностях гена малой субъединицы 18S pPHK пока известны только для 26 морфотипов (Hirt et al., 1995; Andreoli et al., 2009; Maze i et al., 2009; Gao et al., 2010), что не позволяет достоверно сопоставить морфологические - и молекулярные признаки при построении филогенетической схемы класса.

Семейство Trachelocercidae (по: Lynn, 2008) — наиболее крупное среди кариореликтид (Carey, 1992; Foissner, Dragesco 1996а, AlLRasheid; 1996, 1997, 1998, 2001; Al-Rasheid, Foissner 1999). Co времени описания первого вида более 200 лет назад, к настоящему времени; известно около 70 названий таксонов (Carey 1992). В «классический» период новые виды описывались весьма скупо по данным исключительно прижизненных наблюдений (Sauerbrey, 1928; Dragesco, 1954а, 1954b; Kahl, 1933). Позже в 1960-70-х публиковались описания; базировавшиеся на препаратах, - окрашенных методом Фельгена, что позволяло приводить важную информацию о ядерном аппарате, но давало лишь приблизительное представление об инфрацилиатуре (Ковалева, 1966; Räikov, 1957, 1962, 1963; Dragesco, 1960, 1963, 1965; Borror, 1963; Dragesco, Raikov 1966; Kovaleva, Golemansky 1979). В то время классификация трахелоцерцид на родовом уровне основывалась на внешних признаках (уровень «сплющенности» тела) и ширине безресничной дорсальной полоски (glabrous stripe: Dragesco 1960). Первые работы, в которых приводились данные по инфрацилиатуре (в первую очередь в районе ротового аппарата), были опубликованы в середине 1980-х (Dragesco, Dragesco-Kernéis, 1986; Wilbert, 1986). В. 1990-х была осуществлена серия работ, которая создала основу современной систематики семейства; были созданы новые стандарты описания родов, базирующиеся на t особенностях околоротового ресничного аппарата (Foissner, 1996, 1997а, 1997b, 1998; Foissner, Dragesco, 1996а, b; Foissner, Al-Rasheid, 1999a, 1999b). В результате этой работы классические рода Trachelocerca и Tracheloraphis были переописаны и выделены новые рода: Trachelolophos, Kovalevia, Prototrachelocerca и Sultanophrys. К настоящему времени» следующие виды были описаны или переописаны с использованием современной техники исследования: Trachelolophos gigas, Т. filian, T. bînucleatus, T. schiilzei, T. setensis (Foissner, Dragesco, 1996a; Dragesco, 1997, 1999), Prototrachelocerca fasciolata, P. caudata (Foissner, 1996), Trachelocerca sagitta, T. ditis, T. incaudata (Foissner, Dragesco, 1996b; Foissner, 1997b), Tracheloraphis phoenicopterus, T. aragoi, T. longicollis, T. oligostriata, T. grisea, T. flexuosa (Foissner, Dragesco, 1996b; Dragesco, 1999), Kovalevia sulcata (Foissner, 1997b) и Sultanophrys arabica (Foissner, Al-Rasheid, 1999). Кроме того, некоторые виды и рода были сведены в синонимы (напр., Trachelonema признана младшим синонимом Tracheloraphis) или перенесены в другие классы инфузорий (Foissner, 1996, 1997а, 1997b; Foissner, Dragesco, 1996а, 1996b). Таким образом, более 2/3 всех видов трахелоцерцид требуют переописания с использованием современных требований систематики на основе модифицированного протаргольнго метода импрегнации кинетома инфузорий (Dragesco, Dragesco-Kernéis, 1986; Foissner, 1996, 1997b; Foissner and Dragesco 1996a, b).

Отсутствие чёткой системы в пределах всего класса Karyorelictea, а также его наиболее крупной части — семейства Trachelocercidae — в значительной степени тормозит развитие работ по экологии этих организмов. Вместе с тем эти инфузории в морских интерстициальных биотопах, как правило, достигают 80-90% всей численности и биомассы инфузорий и играют существенную роль в структурно-функциональной организации морских прибрежных экосистем (Бурковский, 1984, 1992).

Цель и задачи исследования. Цель работы - осуществить морфологическую характеристику с использованием современных методов диагностики наиболее массовых видов инфузорий класса КагуогеИйеа Белого и Жёлтого морей, а также изучить их экологию на литорали Белого моря.

В связи с этим были поставлены следующие задачи:

1) провести морфологические описания наиболее массовых видов инфузорий семейства ТгасЬе1осеплс1ае, населяющих песчаные биотопы в Белом и Жёлтом морях, определить их таксономическую принадлежность и уточнить филогенетическую схему семейства;

2) оценить вклад инфузорий класса КагуогеНс1еа в структуру сообщества беломорских псаммофильных инфузорий и определить связь структуры сообщества с многолетними изменениями в среде обитания;

3) изучить способы разделения ресурсов между инфузориями класса КагуогеНс1еа на литорали Белого моря по пище и в разных пространственно-временных масштабах;

4) изучить устойчивость сообщества морских псаммофильных инфузорий как целого к понижению солёности и ЕЙ (полевой эксперимент); определить границы толерантности разных видов кариорелектид, имеющих морское происхождение, к опреснению (в природе и полевом эксперименте).

Научная новизна

Впервые на основе современных требований систематики даны морфологические описания инфузорий семейства ТгасЬе1осегс1ёас Белого и Жёлтого морей. Описаны один новый род и один новый вид, переописаны два вида трахелоцерцид. С учетом новых данных предложена схема филогенетических связей в семействе Тгас11е1осегс1с1ае. Количественно оценен вклад кариореликтид в структуру сообщества псаммофильных инфузорий Белого моря. Обнаружены закономерные флуктуации обилия видов в ряду лет, обусловленные факторами среды. Установлено, что организация ассоциаций интерстициальных инфузорий на литорали Белого моря основывается на разделении пищевых ресурсов, времени и пространства (в масштабе биотопа) при более второстепенной структурирующей роли микропространства (в масштабах сантиметров-дециметров). Показано, что повышенная устойчивость морских псаммофильных видов к понижению солености в полевом эксперименте, по сравнению с наблюдаемой в природе, определяется существующим синергизмом в ассоциациях массовых видов кариореликтид.

Научно-практическая значимость

Материалы диссертации дают основу для проведения инвентаризации биоразнообразия населения инфузорий в, составе морских донных сообществ и раскрывают механизмы формирования и организации сообществ одноклеточных организмов, составляющих функциональную основу прибрежных экосистем. Полученные данные могут быть использованы в преподавании университетских курсов по зоологии- беспозвоночных, протозоологии и экологии морских сообществ.

Апробация работы

Материалы работы были представлены на: Всерос. науч. конф. «Проблемы изучения и охраны животного мира на севере» (Сыктывкар, 2009), XXVIII конф. молод, ученых, поев. 100-летию со дня рожд. М.М. Камшилова «Гидробиологические и экосистемные исследования морей европейского Севера» (Мурманск, 2010), Межд. науч.-практ. конф. «Современные научно-практические достижения в морфологии животного мира» (Брянск, 2011), 4 межд. симп. «Экология свободноживущих простейших наземных и водных экосистем» (Тольятти, 2011), Межд. науч. конф. студ., асп. и мол. уч. «Ломоносов-2011» (Москва, 2011), заседаниях кафедры гидробиологии МГУ им. М.В. Ломоносова (2009—2011 гг.).

Публикации

По теме диссертации опубликовано 10 работ, в том числе 4 статьи в изданиях, входящих в перечень ведущих научных журналов ВАК РФ (2 из них приняты в печать).

Декларация личного вклада автора

Автор лично участвовал в сборе и обработке полевого материала, интерпретации данных и оформлении работы. Данные по морфологии инфузорий Желтого моря получены в ходе двухмесячной стажировки автора в лаборатории протозоологии Океанологического университета КНР в результате выполнения совместной работы с аспирантом Yuan Xu. Данные для анализа многолетней динамики сообщества псаммофильных инфузорий Белого моря предоставлены И.В. Бурковским. В совместных публикациях вклад автора составил 40-60 %.

Заключение Диссертация по теме "Гидробиология", Есаулов, Антон Сергеевич

ВЫВОДЫ

1. Новый для науки род инфузорий Аро(гаске1осегса из Белого и Жёлтого морей характеризуется наличием двух непрерывных циркуморальных рядов дикинетид. Новый для науки вид инфузорий ТгасЬе1огарЫз Ьиаг^! из Жёлтого моря отличается от близких форм размерами, количеством соматических кинет, шириной безресничной полоски, количеством макронуклеусов в ядерном комплексе. Дополненная филогенетическая схема родов семейства Тгас11е1осегс1ёае выглядит следующим образом: от наиболее просто устроенного рода ТгасИе1осегса идут ветви: 1) с удвоенной циркуморальной кинетой (Аро^аскеЬсегса-РгоШгаске1осегса)\ 2) с одинарной циркуморальной кинетой и ресничным пучком (ТгаскеШоркоБ) и 3) с одинарной циркуморальной кинетой и щёточками (Ко\>а1е\па—Тгас}ге1огарЫ$).

2. Кариореликтиды являются основой сообщества (23-82% по численности, 58-92% по биомассе) морских псаммофильных инфузорий, а их видовой и количественный состав (соотношение эвритопных и интерстициальных видов) может служить индикатором состояния среды обитания (гранулометрического состава грунта, окислительно-восстановительного потенциала). В многолетнем ряду изменение видового, родового составов и относительного обилия кариореликтид обусловлено увеличением доли алевропелита и снижением окислительно-восстановительного потенциала в поверхностном слое осадка.

3. Большинство видов кариореликтид, населяющих преимущественно верхний 1.5-см слой песка и встречающихся совместно в микропространстве (пробах), формируют стабильные группы. Однако эти виды заметно расходятся по предпочитаемой пище и достигают максимальной численности в разных локусах макропространства (биотопа) и в разное время. Обнаруженное сокращение области распространения инфузорий в толще грунта и в пределах литорального пляжа в последние годы, по сравнению с предыдущими, обусловлено, прежде всего, возрастающим заилением морского песка.

4. Устойчивость морских видов к опреснению и понижению ЕЬ в условиях полевого эксперимента выше и менее видоспецифична, чем в природе, что (вероятно) обусловлено проявлением группового эффекта (синергизма), синхронизирующего реакции инфузорий. Наиболее устойчивы к опреснению и снижению ЕЬ - КешапеНа та^агШГега и Аро1гасЬе1осегса агетсо!а, наименее - ТгасЬе1огарЬ18 1оп§1соШз и ТгасЬе1осегса ва§Ша.

Библиография Диссертация по биологии, кандидата биологических наук, Есаулов, Антон Сергеевич, Москва

1. Агамалиев Ф.Г., 1966. Предварительные данные по интерстициальной фауне инфузорий западного побережья Каспийского моря // Изв. АН АзССР. Сер. биол. № 2. С. 61-73.

2. Агамалиев Ф.Г., 1974. Инфузории Туркменского залива Каспийского моря. // Зоол. журн. Т. 53. С. 19-24.

3. Агамалиев Ф.Г., Багиров P.M., 1975. Суточные вертикальные миграции инфузорий (микробентос, планктон, перифитон) Каспийского моря // Acta protozool. V.14. Р.195-218.

4. Азовский А.И., 1987. О компонентах трофической ниши у морских псаммофильных инфузорий (Ciliata: Protozoa) // Журн. общ. биол. Т. 48. С.658-667.

5. Азовский А.И., 1989. Нишевая структура сообщества морских псаммофильных инфузорий. I. Расположение ниш в пространстве ресурсов // Журн. общ. биол. Т. 50. С. 329-342.

6. Азовский А.И., 1989а. Нишевая структура сообщества морских псаммофильных инфузорий. И. Параметры экологической ниши вида и его количественное развитие // Журн. общ. биол. Т. 50. С. 752-763.

7. Азовский А.И., 1995. ECOS проблемно-ориентированный пакет программ по экологии сообществ, версия 1.3.

8. Азовский А.И., 2000 (Azovsky A.I. Concept of scale in marine ecology: linking the words or the worlds // Web ecology. V.l. P.28-34).

9. Азовский А.И., Мазей Ю.А., 2003 Инфузории мягких грунтов Северовосточного побережья Черного моря // Зоол. журн. Т. 82. С. 809-912.

10. Азовский А.И., Мазей Ю.А., 2007. Новые данные о бентосных инфузориях литорали и сублиторали Печорского мелководья и анализ баренцевоморской цилиофауны // Зоол. журн. Т. 86. Вып. 4. С. 387-402.

11. Азовский А.И., Чертопруд М.В., 1997. Анализ пространственной организации сооб-ществ и фрактальная структура литорального бентоса // Доклады АН. Т. 356. С. 713-715.

12. Азовский А.И., Чертопруд М.В., 1998. Масштабно-ориентированный подход к анализу пространственной структуры сообществ // Журн. общ. биол. Т. 59. С. 117-136.

13. Бурковский И.В., 1967. Об экологии псаммофильных инфузорий // Зоол. журн. Т. 46. С. 987-992.

14. Бурковский И.В., 1968. Сезонная динамика численности псаммофильных инфузорий // Зоол. журн. 1968. Т. 47. С. 1857—1860.

15. Бурковский И.В., 1968а. Количественные данные о вертикальном распределении псаммофильных инфузорий Великой Салмы (Кандалакшский залив, Белое море) // Зоол. журн. Т. 47. С. 1407-1411.

16. Бурковский И.В., 1969. Количественные данные о распределении псаммофильных инфузорий по грунтам и горизонтам Белого моря // Океанология. Т. 9. С. 761—768.

17. Бурковский И.В., 1970. Инфузории мезопсаммона литорали и сублиторали Белого моря. В кн.: Биология Белого моря (Тр. ББС МГУ). М.: Изд-во МГУ. Т. 3. С. 51-59.

18. Бурковский И.В., 1970а. Инфузории мезопсаммона Кандалакшского залива (Белое море). 1. // Acta Protozoolica. Vol. 7. P. 475-490.

19. Бурковский И.В., 19706. Инфузории мезопсаммона Кандалакшского залива (Белое море). 2. // Acta Protozoolica. Vol. 8. P. 47-65.Бурковский И.В., 1971. Экология псаммофильных инфузорий Белого моря // Зоол. журн. Т.50. Вып.9. С.1285-1302.

20. Бурковский И.В., 1976. Инфузории опресненных участков Белого моря // Зоол. журн. Т.55. Вып.2. С.287-289.

21. Бурковский И.В. 1978. Структура, динамика и продукция сообщества морских псаммофильых инфузорий // Зоол. журн. Т.57. Вып.З. С.325-337.

22. Бурковский И.В., 1979. Сезонная и первичная сукцессия у морских инфузорий//Зоол. журн. Т.58. Вып.4. С.469-476.

23. Бурковский И.В., 1984. Экология свободноживущих инфузорий. М.: Изд-во МГУ. С.1-208.

24. Бурковский И.В., 1986. Эксперименты по трансплантации морских псаммофильных инфузорий в эстуарий // Зоол. журн. Т.65. Вып.8. С.1125-1132.

25. Бурковский И.В., 1987. Разделение экологических ресурсов и взаимоотношение видов в сообществе морских псаммофильных инфузорий // Зоол. журн. Т. 66. С. 645-654.

26. Бурковский И.В., 1990. // Экология свободноживущих морских и пресноводных простейших. JI: Наука, С. 26.

27. Бурковский И.В., 1992. Структурно-функциональная организация и устойчивость морских донных сообществ. М.: Изд-во МГУ. С. 1-208.

28. Бурковский И.В., 2006. Морская биогеоценология. Организация сообществ и экосистем. М: Товарищество научных изданий КМК, 285 с.

29. Бурковский И.В., Азовский А.И., Мокиевский В.О., 1994 (Burkovsky I.V., Azovsky A.I., Mokiyevsky V.O. Scaling in benthos: from macrofauna to microfauna//Arch. Hydrobiol. Suppl. V.99. P.517-535).

30. Бурковский И.В., Азовский А.И., Молибога H.H., 1983. Суточные вертикальные миграции беломорских псаммофильных инфузорий // Зоол. журн. Т.62. Вып.6. С.944-947.

31. Бурковский И.В., Азовский А.И., Столяров А.П., Обридко С.В., 1995. Структура макробентоса беломорской литорали при выраженном градиенте факторов среды //Журн. общ. биол. 1995. Т.56. ВыпЛ. С.59-70.

32. Бурковский И.В., Аксенов Д. Е., 1996. Структура сообщества морских псаммофильных инфузорий при разных пространственных масштабах исследования // Усп. совр. биол. Т. 116. С. 218—230.

33. Бурковский И.В., Аксенов Д.Е., Азовский А.И., 1996. Мезопространственная структура сообщества морских псаммофильных инфузорий // Океанология Т. 36. С. 1—5.

34. Бурковский И. В., Зубков М. В., Кольцова Т. В., 1989. Реакция морского псаммона на снижение освещенности // Экология. № 1. С. 35-42.36: Бурковский И.В., Колобов М.Ю., Столяров А.П., 2003. // Жури. общ. биол. Т. 64. №5. С. 389.

35. Бурковский И.В., Мазей Ю.А., 2001. Структура сообщества инфузорий в зоне смешения речных и морских вод // Зоол. журн. Т. 80: С. 259-268.

36. Бурковский И.В., Мазей Ю.А., 2001а. Влияние опреснения на структуру морского псаммофильного сообщества инфузорий1 (полевой эксперимент) // Зоол. журн. Т. 80. С. 389-397.

37. Бурковский И.В., Мазей' Ю.А., 20016. Изучение колонизации незаселенного песка в эстуарии Белого моря // Океанология. Т. 41. № 6. С. 882-890.

38. Бурковский И.В., МазеГгЮ.А., 2008 // Успехи совр. биол. Т. 128. № 4: . С. 383-398.

39. Бурковский" И.В., Столяров, А.П., 1995. Особенности структурной организации макробентоса в биотопе с выраженным градиентом солености // Зоол. журн. Т.74. Вып.2. С.32- 46.

40. Бурковский И.В., Столяров'А.П., 2000. // Успехи совр. биол. Т. 120. №5. С. 433.

41. Зенкевич Л.А., 1951. Фауна и.биологическая продуктивность моря. Т.1. М.: Советская наука. С. 1-506.

42. Ковалева В .Г., 1966. Инфузории мезопсаммона песчаных бухт Черного моря // Зоол. журн. Т. 45. С. 1600-1611.

43. Ковалева В .Г., Големански. В.Г., 1979. Псаммофильные инфузории Болгарского побережья Чёрного моря- // Ас1а рго1:огоо1. Уо1. 18. Р! 265-284.

44. Мазей Ю.А., Бурковский И.В. Пространственно-временные изменения структуры сообщества псаммофильных инфузорий в эстуарии Белого моря // Успехи соврем, биол. 2002. Т. 122, № 2. С. 183-189.

45. Мазей Ю.А., Бурковский И.В., Сабурова М.А., Поликарпов И.Г., Столяров А.П. Трофическая структура сообщества псаммофильных инфузорий в эстуарии-реки Чёрной // Зоол. журн. 2001. Т. 80, №11. С. 1283-1291.

46. Мазей Ю.А., Бурковский И.В., Столяров А.П. Соленость как фактор формирования сообщества инфузорий (эксперименты по колонизации) // Зоол. журн. 2002. Т. 81, № 4. С. 387-393.

47. Поликарпов И.Г., Бурковский И.В. Эксперименты по интродукции нового вида в сообщество простейших // Зоол. журн. 1992. Т. 71, № 5. С. 5-8.

48. Райков И.Б., 1963. Инфузории мезопсаммона Уссурийского залива (Японское море) // Зоол. журн. Т. 42. С. 1753—1767.

49. Сабурова M. А., Бурковский И.В., Поликарпов И.Г., 1991. Пространственное распределение организмов микрофитобентоса на песчаной литорали Белого моря // Усп. совр. биол. Т. 111. С. 882-889.

50. Сабурова М.А., Поликарпов И.Г., Бурковский И.В., Мазей Ю.А. Макромасштабное распределение интерстициального микрофитобентоса в эстуарии реки Чёрной (Кандалакшский залив, Белое море) // Экология моря. 2001, Вып. 58. С. 7-12.

51. Сафьянов Г.А., 1987. Эстуарии. М.: Мысль. С.1-190.

52. Сафьянов Г.А., 2000. Геоэкология береговой зоны океана. М.: Изд-во МГУ. С.1-155.

53. Столяров А.П., 1994. Зональный характер распределения макробентоса эстуария реки Чёрной (Кандалакшский залив, Белое море) // Зоол. журн. Т.73. Вып.4. С.65-71.

54. Тихоненков Д.В., Мазей Ю.А. Распределение гетеротрофных жгутиконосцев на литорали эстуария реки Чёрной (Кандалакшский залив, Белое море) // Биология моря. 2006. Т. 32, № 5. С. 333-340.

55. Хлебович В.В., 1974. Критическая соленость биологических процессов. Л.: Наука. С. 1-235.

56. Abood К.А., Metzger S.G., 1996. Comparing impacts to shallow-water habitats through time and space // Estuaries. V.19. P.220-228.

57. Al-Rasheid K.A.S. (1996) Records of marine interstitial karyorelictid ciliates from Jubail Marine Wildlife Sanctuary in the Gulf-Shore of Saudi Arabia. Arab Gulf J. Scient. Res. 16: 595-610

58. Al-Rasheid K.A.S. (1996) New records of interstitial ciliates (Protozoa Ciliophora) from the Saudi coasts of the Red Sea. Trop. Zool. 14: 133-156

59. Al-Rasheid K.A.S. (1997) Records of free-living ciliates in Saudi Arabia. III. Marine interstitial ciliates of the Arabian gulf island of Tarut. Arab Gulf J. Scient. Res. 15: 733-766

60. Al-Rasheid K.A.S., Foissner W. (1999) Apical feeding in the karyorelictids (Protozoa, Ciliophora) Sultanophrys arabica and Tracheloraphis sp. J. Eukaryot. Microbiol. 46: 458^63

61. Al-Rasheid K.A.S. (2001) New records of interstitial ciliates (Protozoa Ciliophora) from the Saudi coasts of the Red Sea. Tropical Zoology 14: 133-156.

62. Andreoli 1., Mangini L., Ferrantini F., Santangelo G., Verni F., Petroni G. (2009) Molecular phylogeny of unculturable Karyorelictea (Alveolata, Ciliophora). Zool. Scr. 38: 651-662

63. Azeiteiro U.M.M., Marques J.C., 1999. Temporal and spatial structure in the suprabenthic community of a shallow estuary (western Portugal: Mondego river estuary) // Acta Oecol. V.20. P.333-342.

64. Azovsky A.I., Mazei. Yu.A. Macroecological patterns in diversity of marine benthic ciliates: do microbes have macroecology? // World conference of marine biodiversity. Valencia: Univ. Illes Balears, 2008. P. 93.

65. Balik V., 1996. Testate amoebae community (Protozoa, Rhizopoda) in a meadow spruce forest mesoecotone // Biologia, Bratislava Vol. 51. P. 117-124.

66. Balik V., 1996a. Testate amoebae communities (Protozoa, Rhizopoda) in two moss soil mi-croecotones // Biologia, Bratislava. Vol. 51. P. 125-133.

67. Bernard C., Fenchel T., 1994. Chemosensory behavior of Strombidium piirpiiretnm, an anaerobic oligotrich with endosymbiotic purple non-sulphur bacteria // J. Euk. Microbiol. V.41. P.391-396.

68. Berninger U.G., Epstein., 1995. Vertical distribution of benthic ciliates in response to the oxygen concentration in an intertidal North Sea sediment // Aquat. Microb. Ecol. V.9. P.229-236.

69. Borror A.C. (1963) Morphology and ecology of the Benthic ciliated Protozoa of Alligator Harbor, Florida. Arch. Protistenk. 106: 465-534

70. Borr A.C., 1973 Tracheloraphis haloetes sp.n. (Ciliophora, Gymnostomatida): description and a key to species of the genius Tracheloraphis. J. ProtozooL, 20:554-558.

71. Brotas V., Cabrita T., Portugal A., Serodio J., Catarino F., 1995. Spatiotemporal distribution of the microphytobenthic biomass in intertidal flats of Tagus Estuary (Portugal) // Hydrobiologia. V.300/301. P.93-104.

72. Carey P.G., 1992. Marine interstitial ciliates. Chapman & Hall, London, New York, Tokyo, Melbourne, Madras.

73. Colin F. (1866) Neue infusorien im seeaquarium. Z. Wiss. Zool. 16: 253-302

74. ColijnF., Dijkema K.S., 1981. Species composition of benthic diatoms and distribution of chlorophill a on an intertidal flat in the dutch Wadden Sea I I Mar. Ecol. Prog. Ser. V.4. P.9-21.

75. Corliss J.O., 1974. Remarks on the composition of the large ciliate class Kinetofragmophora de Puytorac et al., 1974, and recognition of several new taxa therein, with emphasis on the primitive order Primociliatida n. ord. J. ProtozooL 21:207-220.

76. Corliss J.O., 1979. The Ciliated Protozoa. Characterization. Classification and Guide to the Literature. 2d ed., Pergamon Press, Oxford.

77. Corliss J.O., 1994. An interim utilitarian ("User-friendly") hierarchical classification and characterization of the protests // Acta ProtozooL Vol. 33. P. 1-51.82.