Бесплатный автореферат и диссертация по биологии на тему
Годичные циклы развития муравьев
ВАК РФ 03.00.09, Энтомология
Автореферат диссертации по теме "Годичные циклы развития муравьев"
ЗООЛОГИЧЕСКИЙ ИНСТИТУТ РОССИЙСКАЯ АКАДЕМИЯ НАУК
П-у "•Ч
На правах рукописи
Владилен Евгеньевич КИПЯТКОВ
ГОДИЧНЫЕ ЦИКЛЫ РАЗВИТИЯ МУРАВЬЕВ
03.00.09 - энтомология
Автореферат диссертации на соискание ученой степени доктора биологических наук
Санкт-Петербург 1996
Работа выполнена на кафедре энтомологии Биолого-почвенного факультета Санкт-Петербургского государственного университета.
Официальные оппоненты:
доктор биологических наук,
профессор доктор биологических наук,
профессор доктор биологических наук, профессор
М. А. Булыгинская
Г. М. Длусский
В. И. Тобиас
Ведущая организация: Институт проблем экологии и
эволюции им. А. Н. Северцова
Защита состоится 14 января 1997 г. в 14 часов на заседании Специализированного совета Д.002.63.02 по защите диссертаций на соискание ученой степени доктора наук при Зоологическом институте РАН по адресу: 199034, Санкт-Петербург, Университетская наб., д. 1.
С диссертацией можно ознакомиться в библиотеке Зоологического института РАН.
Автореферат разослан 6 декабря 1996 г.
Ученый секретарь
Специализированного совета доктор биологических наук
ОБЩАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА РАБОТЫ
Актуальность исследования. Несмотря на многочисленные работы з области аугэкологии и биологии развития муравьев, проблемы сезонно-циклических адаптации долгое время практически не привлекали внимания мирмекологов (Brian, 1968, 1977, 1983; Höüdobler and Wilson, 1990). К настоящему времени уже очень много известно о социальном поведении, физиологии, экологии и структуре сообществ муравьев. Однако мы обладаем значительно - более скромной информацией относительно сезонной приуроченности процессов развития в колонии, фенологических стратегий, используемых муравьями в регионах с различными климатическими условиями, а также о тех экофизиологйческих и сезонно-циклических характеристиках видов, которые являются адаптациями к специфическим условиям климата. После второй мировой войны были заново открыты фотопериодическкэ реакции насекомых и началось интенсивное изучение сезонно-циклических адаптации у членистоногих (Lees, 1955; Данилевский, 1961; Beck, 1968 и др.). Однако эти исследования практически не затронули муравьев и других общественных насекомых. В результате литература по этой теме очень бедна. Весьма немногочисленны публикации, специально посвященные фенологии, сезонным циклам развития муравьев и особенно механизмам их регуляции. В фундаментальной монографии по муравьям, Б. Хелпдоблер и Э.Уйлсон (Hölldobler & Wilson, 1990) вообще не упоминают сезонность и годичные циклы
развития., .....
Для обеспечение выживания и размножения колонии муравьев ее годичный цикл должен быть организован так, чтобы максимально использовать теплый период года для выкармливания личинок и вырастать достаточное количество новых рабочих, а также крылатых репродуктивных особей. Для этого развитие-весной следует начинать как можно раньше и заканчивать осенью как можно позже. В то же время к моменту наступления холодов в гнезде должны оставаться только те стадии онтогенеза, которые смогут успешно перезимовать. Чтобы' решить эти задачи, колонии муравьев необходимы соответствующие регуляторные механизмы, синхронизирующие процессы выращивания расплода с сезонным ритмом климата. Без изучения структуры и разнообразия годичных циклов развития, природы и действия
регулирующих их механизмов невозможно глубокое понимание эволюции муравьев и стратегий их приспособления к жизни в условиях умеренного и холодного климата.
Цели и задачи работы. Исследования, которые мы проводили, начиная с 1969 г., были направлены на устранение охарактеризованного выше пробела в экологии и социобиологии муравьев. Семейство муравьев является далеко не самой удобной группой насекомых для экспериментального изучения сезонно-циклических адаптации, поскольку колония (семья), включающая сотни или даже тысячи особей, по своим реакциям на экологические факторы фактически эквивалентна одному индивидууму необщественного вида, что резко ограничивает возможное количество повторностей, т.е. объем выборки в каждом опыте. Вряд ли целесообразно использовать муравьев как модельный объект для решения фундаментальных проблем фотопериодизма и физиологии диапаузы. Для этих целей лучше подходят одиночные насекомые.
Прекрасно сознавая все эти объективные ограничения, мы не ставили перед собой невыполнимых задач и сосредоточили основные усилия не на детальном исследовании эффектов воздействия на муравьев фотопериодов, температуры, термопериодов и других экологических факторов, а на поиске и анализе тех специфически муравьиных особенностей сезонно-циклических адаптаций, которые характеризуют их как общественных насекомых и помогают лучше понять своеобразие их эволюции и путей приспособления к сезонности климата.
Таким образом, нами были поставлены следующие основные задачи:
1. Изучить структуру, разнообразие и адаптивные особенности годичных циклов развития муравьев, выявить и описать их типы и изменчивость в зависимости от таксономического положения и географического распространения видов.
2. Выявить основные стратегии сезонно-циклических адаптаций муравьев как общественных насекомых и вероятные пути эволюции их годичных циклов развития.
3. Исследовать регуляторные механизмы, синхронизирующие сезонное развитие муравьев с годичным ритмом климата, уделяя основное внимание специфическим социальным механизмам, реализующимся через взаимодействие особей в колонии насекомых.
Научная новизна. Впервые осуществлено широкое сравнительное изучение структуры, разнообразия, адаптивных особенностей и механизмов регуляции годичных циклов развития муравьев. На основе анализа и обобщения литературных данных и материалов собственных исследований предложено различать гомодинамное и гетеродинамное сезонное развитие, выделено три структурных типа гетеродинамных годичных циклов муравьев (типы Aphaenogaster, Myrmica и Formica), выявлены закономерности географической приуроченности этих типов развитая.
Впервые выделены два принципиально различных направления, по которым шла эволюция гетеродинамных годичных циклов муравьев, и соответственно, две основные адаптивные сезонные стратегии - растянутого (экстенсивного) и концентрированного (интенсивного) развития. Дан подробный
анализ адаптивных особенностей, преимуществ и недостатков обеих стратегий. Впервые выделены и проанализированы стратегии выращивания репродуктивных особей и основания новых гнезд.
Предложено разделение гетеродинамных видов муравьев на две группы, принципиально различающиеся по механизмам регуляции сезонного развитая: экзогенно-гетеродинамные и эндогенно-гетеродинамные виды. Впервые исследованы основные формы задержек развития и диапаузы у муравьев.
Обобщены данные по эндогенной регуляции годичных циклов развития у муравьев. Получены экспериментальные доказательства эндогенной ограниченности сезонного цикла развития у 45 видов, относящихся к 14 родам. Впервые проведены сравнительные исследования спонтанных ритмов развития у 27 видов муравьев как в константных условиях, так и в ситуации свободного выбора температурных условий (в термоградиенте). Выявлены основные особенности спонтанных ритмов развития, доказана универсальность этого явления среди эндогенно-гетеродинамных видов и широкая распространенность в группе экзогенно-гетеродинамных муравьев.
Впервые обосновано существование у муравьев физиологического механизма песочных часов (внутреннего таймера), отмеривающего характерную для данного вида и популяции продолжительность сезонного цикла развития, и показано его центральное положение в системе регуляции годичных циклов. Впервые обнаружены сезонные изменения нормы реакции колонии муравьев на температуру и фотопериод.
Открыты и исследованы фотопериодические реакции муравьев, показана их роль в регуляции сезонного развития, проанализированы возможные причины ограниченной распространенности фотопериодической регуляции развития в семействе муравьев. Подробно исследованы основные особенности прямого и сигнального действия температуры и термопериодов на сезонное развитие муравьев. Исследована и обоснована роль процесса холодовой реактивации в экологии муравьев. Впервые обоснована принципиальная схема регуляции годичного цикла развития муравьев в условиях сезонного климата.
Впервые исследованы механизмы социального контроля сезонного развития у муравьев, доказана их важнейшая роль как в экзогенной, так и в эндогенной регуляции. Показано, что полнота возможной регуляции рабочими наступления и прекращения диапаузы широко варьирует у различных видов муравьев от весьма ослабленного влияния до почти абсолютного контроля.
Впервые доказано, что рабочие-фуражиры Мугт1са воспринимают фотопериодические условия во время пребывания вне гнезда и передают эту информацию рабочим, царицам и личинкам, находящимся внутри гнезда в постоянной темноте, регулируя таким образом их развитие и физиологическое состояние.
Обнаружен уникальный летучий феромон-активатор, который выделяют рабочие Мугтюа\ он воздействует на других особей и служит для них сигналом о длинном дне и стимулом к бездиапаузному развитию. Это вещество является единственным известным феромоном-праймером, воспринимаемым насекомыми дистантно.
Впервые исследованы поведенческие механизмы регуляции наступления и прекращения диапаузы личинок Myrmica, реализующиеся через тактильную стимуляцию их рабочими муравьями.
Впервые обоснована возможность двух эволюционных путей возникновения и эволюции гетеродинамности у муравьев и выявлены некоторые корреляции между типами сезонных стратегий, структурой и регуляцией годичных циклов развития муравьев, с одной стороны, и их филогенией, с другой. Обнаружена неизвестная ранее эволюционная тенденция к усилению эндогенной компоненты в регуляции годичных циклов развития муравьев с продвижением их на Север.
Теоретическая и практическая ценность. Муравьи являются доминирующей группой беспозвоночных животных и играют важнейшую, нередко ключевую, роль в организации естественных сообществ в большинстве наземных экосистем во всех климатических зонах от тропической до бореальной, за исключением зоны тундры (Hölldobler and Wilson, 1990; Wilson, 1990). Среди них мы находим виды, широко используемые для биологической защиты леса, а также серьезных вредителей, - переносчиков заболеваний животных и человека. Каким образом эти насекомые, столь значимые и в жизни биосферы и в практической деятельности людей, приспособились к обитанию в районах с весьма различными топами климата? Исследования этой проблемы имеют очевидное теоретическое и практическое значение.
Чрезвычайно важными и актуальными для развития концепций современной эволюционной биологии являются исследования жизненных стратегий организмов и путей их эволюции (например, Stearns, 1992). В этой связи весьма интересны различные стратегии адаптации беспозвоночных животных к годичному ритму климатических условий (так называемые сезонные, или фенологические стратегии): структура годичного и жизненного циклов и их регуляция, способы зимовки и формы диапаузы, температурная зависимость (лабильность или относительная стабильность) процессов развития, сезонные изменения температурных оптамумов и преферендумов и т.д. (Tauber and Tauber, 1978; Brown and Hodek, 1983; Tauberet at., 1986).
Исследования сезонно-циклических адагпаций на муравьях особенно интересны для общей биологии еще и потому, что на их примере мы можем изучать, помимо всех обычных способов приспособления, еще и социальные адаптации, социальную регуляцию процессов развития в колонии насекомых.
Материал и методика. В работе использовано два основных метода исследований: лабораторный экологический эксперимент и полевые фенологические наблюдения за сезонным развитием муравьев в естественных условиях их обитания. Фенологические наблюдения проводили общепринятыми методами. Экспериментальные исследования потребовали разработки принципиально новых подходов к содержанию муравьев в искусственных условиях. Автором сконструированы лабораторные гнезда (формикарии) принципиально нового типа, отличающиеся небольшими размерами, портативностью, автономностью, удобством наблюдений,
возможностью и несложностью различных манипуляций с муравьями, удобством и максимальной быстротой обслуживания.
Как правило для экспериментов использовали колонии муравьев, собранные в природе и имеющие полный состав (рабочие, царицы, расплод); для видов с колониями большого размера использовали их фрагменты, но также имеющие полный состав. Формикарии с экспериментальными колониями муравьев содержали в фототермостатах при различных температурных и фотопериодических условиях. Влажность воздуха в термостатах не регулировали, поскольку в жилых камерах она всегда была близка к 100%, т.е. оптимальной. Кормили муравьев фрагментами живых насекомых и раствором сахара или меда. В большинстве случаев состояние экспериментальных колоний регистрировали один раз в неделю на качественном или количественном уровне, применяя точный подсчет или удаление отдельных категорий расплода, для чего использовали непродолжительный наркоз углекислым газом. Разработанные методы искусственного содержания муравьев позволили осуществлять и исследовать в лаборатории все этапы годичного цикла, включая зимовку при низких положительных температурах.
К настоящему времени экспериментально и в полевых условиях в различных районах бывшего СССР (Север, Центр и Юг Европейской части России, Закарпатье, Крым, Центральная Сибирь, Магаданская область, Приморский край, Туркменистан) исследовано 68 видов муравьев, относящихся к 21 роду и четырем подсемействам. Еще для семи видов получены только данные по фенологии. Кроме того, в лаборатории исследованы два тропических вида, привезенных с Архипэлага Тонга и Сейшельских островов. Всего за весь период исследований было использовано более 2000 экспериментальных колоний муравьев, собранных в природе, и еще около 500 искусственных колоний, основанных в лаборатории самками, найденными в природе после брачного лета.
Апробация результатов и публикации. Материалы диссертации были доложены автором на Всесоюзном симпозиуме "Холодостойкость насекомых и кпещей" (Тарту, 1971), на четырех съездах Всесоюзного энтомологического общества (Ленинград, 1974; Вильнюс, 1979; Киев, 1984; Ленинград, 1989), на пяти Всесоюзных мирмекологических симпозиумах "Муравьи и защита леса" (Москва, 1975; Сангасте, 1979; Воронеж, 1983; Новосибирск, 1987; Колочава, 1991), на 33-м ежегодном чтении памяти Н. А. Холодковского (Ленинград, 1980) на III Всесоюзной конференции по поведению животных (Москва, 1983), на X Всесоюзном симпозиуме "Биологические проблемы Севера" (Магадан, 1983), на I и II Коллоквиумах Секции общественных насекомых Всесоюзного энтомологического об-ва (Ленинград, 1990; Рыбное, 1992), на XXII Конгрессе Международного союза исследователей общественных насекомых (1USSI) (Париж, 1994); на Ш Коллоквиуме Российской секции Международного союза исследователей общественных насекомых (Киев, 1994), на VII Европейском экологическом конгрессе (Будапешт, 1995), на IV Международном коллоквиуме по общественным насекомым (Санкт-Петербург, 1996), на XX Международном энтомологическом конгрессе (Флоренция, 1996), а также на заседаниях и
семинарах лаборатории систематики насекомых Зоологического института РАН, кафедры и лаборатории энтомологии Санкт-Петербургского университета.
По теме диссертации опубликована 51 работа и еще две находятся в печати.
Структура и объем работы. Диссертация состоит из введения, пяти глав, каждая из которых завершается выводами, и списка литературы. Список цитированной литературы включает 377 источников; из них 301 на иностранных языках.
Диссертация изложена на 484 страницах, из которых 300 стр. занимает текст, и содержит 148 графиков, диаграмм и рисунков, 2 фотографии и 25 таблиц.
В проведенных исследованиях участвовали студенты, аспиранты и сотрудники кафедры энтомологии СП5ГУ. Автор глубоко признателен им всем, а также и многим другим коллегам, способствовавшим выполнению данной работы.
СОДЕРЖАНИЕ РАБОТЫ Глава 1
Структура, разнообразие и адаптивные особенности годичных циклов развития муравьев
Глава содержит обзор мировой литературы и материалов собственных исследований по фенологии и структуре годичных циклов развития муравьев в условиях тропиков, субтропиков, зон умеренного и холодного климата. В сравнительном плане подробно рассмотрены все этапы годичного цикла колонии муравьев, дан анализ их адаптивных особенностей. Приведены данные по индивидуальному развитию муравьев, периодичности яйцекладки и серийности выращивания расплода, числу личиночных возрастов в разных таксонах, зимующим стадиям, стратегиям выращивания репродуктивных особей и основания новых гнезд, типам и физиологическим особенностям диапаузы. Собственные и литературные данные сведены в семь обзорных таблиц. Ниже приведено краткое изложение только наиболее важных разделов главы.
Для большинства исследованных тропических муравьев характерно непрерывное круглогодичное развитие, когда в гнездах постоянно присутствуют все стадии онтогенеза от яйца до куколки, а задержек развития не наблюдается. Такой тип сезонного развития следует называть гоиодинамным. Мы исследовали ею в экспериментах с тремя тропическими видами (Мопотопит рЛагаоли, РШМе зех^япоза и ТеШтопит яетШтит) и убедились, что в пределах возможных в естественных условиях обитания значений температур (18-25°С) и фотопериодов (10-16 ч) развитие в их колониях происходит без каких-либо перерывов. Типично тропические виды не
приспособлены к переживанию холодных периодов года и быстро погибают при температурах ниже порога развития.
Некоторые тропические гомодинамные виды проникают в субтропики и даже в районы с теплым умеренным климатом, сохраняя при этом потенциальную способность к неограниченно долгому развитию в благоприятных условиях, но приобретая физиологические адаптации, позволяющие им переживать холодную зиму. Диапауза у них отсутствует и поэтому развитие прекращается только при температурах ниже порога. Зимние периоды эти муравьи проводят в состоянии холодового оцепенения, причем часть или даже весь расплод при этом может погибать, но в целом колонии перезимовывают успешно. Мы называем такие виды квазигомодинамными. Примерами могут служить огненные муравьи Soíenopsis invicta и S. richten в США и Шотутпех humilis в США и на юге Европы. Мы обнаружили и исследовали квазигомодинамность у двух видов Pheidole, обитающих в районах с относительно теплым умеренным климатом - Ph. pailidula (Туркменистан) и Ph. férvida (Южное Приморье).
Следовательно, тропические по своему происхождению муравьи, сохраняющие квазигомодинамность в условиях умеренного климата, оказываются недостаточно к нему приспособленными, поскольку часть расплода у них погибает зимой. Для предотвращения таких потерь необходима настоящая диапауза, повышающая устойчивость личинок и имаго к неблагоприятным зимним условиям. Так возникают гетвродинаиные годичные циклы, которые характерны для подавляющего большинства видов, обитающих в районах с умеренным и холодным климатом, но также могут встречаться и у некоторых тропических и субтропических муравьев.
В зависимости от состава зимующей колонии и стадии, на которой наблюдается диапауза, мы выделяем у муравьев три основных структурных типа гетеродинамных годичных циклов: (1) тип Aphaenogaster характеризуется наличием диапаузы у личинок, но ее отсутствием у цариц, которые продолжают яйцекладку до глубокой осени; поэтому на зиму в гнездах остаются не только личинки всех возрастов, но и яйца, которые у многих видов успешно перезимовывают такая структура цикла свойственна в основном субтропическим видам и лишь некоторым обитающим в теплом умеренном климате; (2) тип Myrmlca отличается возникновением диапаузы в конце лета как у личинок, так и у цариц; поэтому до наступления зимы из отложенных яиц успевают выйти личинки, а все куколки развиваются до имаго, и зимующий расплод представлен только личинками, возрастной состав которых в разных таксонах муравьев может быть очень различным (возможна зимовка на ранних, средних, поздних или практически на любых стадиях личиночного развития); такие годичные циклы свойственны большинству видов муравьев, обитающих в зоне умеренного климата; (3) тип Formica - диапауза у личинок отсутствует, но у цариц она наступает в конце лета задолго до осеннего похолодания; поэтому даже отложенные последними яйца успевают завершить развитие до имаго, и муравьи зимуют вообще без расплода; такие годичные циклы характерны, прежде всего, для видов трибы Formicini.
Годичные циклы муравьев с зимующим расплодом имеют наиболее сложную сезонную структуру. Все перезимовавшие личинки обычно окукливаются в течение летнего сезона. Они дают первый пик численности куколок в гнездах; из них.же, как правило, развиваются крылатые самки и самцы. Многие личинки, появившиеся из яиц, отложенных весной и в начале лета, могут окукливаться в том же году. Это так называемый быстрый расплод, он развивается без диапаузы. Все прочие личинки, выходящие из яиц в течение лета, впадают в диапаузу, и развитие их завершается только в следующем году. Это медленный, или зимующий расплод.
Эволюция годичных циклов муравьев шла двумя принципиально различным путями, в соответствии с которыми мы различаем две основные адаптивные стратегии сезонного развития, обеспечивающие приспособление муравьев к обитанию в регионах с резко сезонным климатом. Стратегия растянутого развития основана на способности личинок диапаузироватъ и продолжать развитие в течение следующего лета и характерна для видов, имеющих годичные циклы с зимующим расплодом. Она является по своей сути оппортунистической, поскольку основана на полной зависимости сезонного цикла колонии от продолжительности теплого сезона года, и экстенсивной, так как реализуется путем растягивания развития особей на два и более летних сезона.
Возникновение у личинок способности впадать в диапаузу и появление в колонии зимующего расплода предоставило муравьям уникальный путь адаптации к жизни в условиях умеренного климата и особенно в высоких широтах. Видимо, поэтому стратегия растянутого развития наиболее распространена среди обитающих там муравьев. Она отличается целым рядом адаптивных преимуществ:
1. Более полное использование благоприятного для развития периода года и доступных тепловых ресурсов. Поскольку личинки в гнезде есть всегда, то муравьи могут их выкармливать с ранней весны до поздней осени.
2. Возможность растягивать развитие личинок на два и даже три летних сезона. Недостаток тепловых и/ипи пищевых ресурсов в течение лета -ситуация, нередкая в районах с холодным умеренным климатом, может приводить к тому, что некоторые перезимовавшие личинки, не достигнув размеров, достаточных для окукливания, впадают в диапаузу повторно и зимуют второй раз другие же, еще более мелкие, личинки уходят на повторную зимовку, так и не начав развиваться. Особое значение имеет возможность неоднократной зимовки личинок для муравьев, обитающих на Крайнем Севере в условиях чрезвычайно короткого лета.
3. Возможность приспосабливаться к продолжительности теплого периода года, изменяя количество быстрого расплода. Подобный путь адаптации может бьпь реализован как при проникновении муравьев в более северные районы, так и в связи с локальной изменчивостью климатических условий от года к году. На севере, где лето короткое и тепловые ресурсы (сумма эффективных температур) весьма ограничены, муравьи выращивают значительно меньше быстрого расплода, чем на юге. Сходные изменения количества быстрого расплода происходят при повышении или понижении
средней температуры летнего сезона в разные годы. Так, в прохладное лето быстрого расплода может совсем не быть, хотя обычно он достаточно многочислен.
Стратегия концентрированного развития предполагает обязательное завершение развития личинок, появившихся из отложенных яиц, в течение одного летнего сезона, т.е. свойственна видам с годичными циклами типа Formica. В гнездах муравьев, использующих эту стратегию, в начале теплого сезона есть только яйца, а в конце - лишь завершающие развитие куколки, хотя в это время можно было бы тоже наращивать биомассу личинок, как это делают виды, имеющие зимующий расплод. Поэтому с точки зрения использования доступных ресурсов тепла данная стратегия при прочих равных условиях менее эффективна по сравнению со стратегией растянутого развития. Она может бьпъ реализована в зоне умеренного климата, где лето непродолжительно, только в сочетании с повышенной скоростью онтогенеза, т.е. путем интенсификации процессов развития, что становится исключительно важным для северных видов и популяций, обитающих в районах с особенно коротким летом. Наши исследования показали, что это действительно так: у Catagtyphis и особенно у Fornica скорость индивидуального развития значительно выше, чем у большинства видов с зимующими личинками. Среди северных муравьев виды рода Formica отличаются самым быстрым онтогенезом и развиваются почти вдвое быстрее, чем Myrmica и Leptothorax.
Можно полагать, что повышенная скорость онтогенеза Formica вполне компенсирует описанные выше недостатки стратегии концентрированного развития и позволяет существенно увеличить суммарное количество выращиваемого за лето расплода. Пока, однако, трудно сказать, является ли столь высокая скорость онтогенетических процессов специальным приспособлением, появившимся в эволюции при формирования годичных циклов типа Fornica, или же стратегия концентрированного развития могла, возникнуть только у муравьев, уже обладавших высокой скоростью развития в качестве преадагттации, а для остальных этот путь эволюции оказался закрытым.
Известны две основные формы регуляции сезонного развития членистоногих: экзогенная регуляция внешними по отношению к организму экологическими факторами, главнейшими из которых являются температура и фотопериод, и эндогенная регуляция, основанная на действии автономных внутренних механизмов (Danilevsky et al., 1970; Заславский, 1984; Tauber et al., 1986; Danks, 1987). Обе эти формы контроля развития мы находим и у муравьев. Анализ собранных нами материалов позволил разделить всех гетеродинамных муравьев на две группы, которые существенно различаются по степени участия экзогенных и эндогенных механизмов в регуляции годичного цикла развития.
Для первой из них характерна возможность непрерывного и неограниченного развития при оптимальных условиях; диапауза у этих муравьев является факультативной и возникает только при понижении температуры. Такие годичные циклы мы называем экзогенно-
гвтеродинамными. Они свойственны всем исследованным нами видам родов Diptorhoptrum, Messer, Monomorium и Tetramorium, а также характерны для Camponotus xerxes и Tapinoma karavaievi. При температурах выше 25°С, а также при суточных термопериодах 20/30°С, все они ведут себя как настоящие гомодинамные виды. В таких условиях мы наблюдали у них непрерывное развитие без каких-либо признаков ухудшения состояния экспериментальных колоний в течение двух и более лет.
В то же время при субоптимальных температурах ниже 23-25°С развитие в колониях этих муравьев прекращается, но не сразу, а некоторое время спустя. Если после этого повысить температуру, то развитие через какое-то время возобновится, однако, его можно опять блокировать понижением температуры и вновь стимулировать ее повышением. Таким образом, у видов этой группы задержки онтогенеза являются чисто экзогенными и возникают под прямым воздействием неогпимальных, но все же превышающих порог развития температур. Причем торможение развития неустойчиво и легко нарушается при повышении температуры. Все эти особенности являются признаками особой формы факультативной диапаузы - олигопаузы.
Большинство муравьев зоны умеренного климата относится ко второй группе видов, для которой характерны эндогенно-гетеродинамных годичные циклы. Возникновение диапаузы обусловлено у них, в первую очередь, внутренними факторами (эндогенным таймером) и никакие внешние условия не могут его предотвратить. Даже при длинном дне и оптимальных температурах развитие в колониях этих видов в конце концов обязательно прекращается. Таким образом, диапауза эндогенно-гетеродинамных видов муравьев является облигатной для колонии. Внешние экологические факторы, конечно, тоже в той или иной степени участвуют в регуляции годичных циклов этих видов, играя корректирующую роль (см. ниже), но они не могут изменить их эндогенной основы.
Диапауэа личинок эндогенно-гетеродинамных видов является факультативной эудиапаузой, поскольку наступает только в определенный период годичного цикла и в результате влияния индуцирующих факторов (фотопериод, температура, воздействие рабочих). У многих муравьев, личинки которых впадают в диапаузу в последнем возрасте, они сохраняют при этом способность к питанию и росту, и продолжают расти до наступления осенних холодов, что очень важно в рамках стратегии растянутого развития.
Имагинапьная диапауза эндогенно-гетеродинамных видов характеризуется, прежде всего, инактивацией репродуктивной системы, и по своей природе ближе всего к определению парапаузы Г. Мюллера, поскольку ее важнейшими свойствами является облигатность и нередкое отсутствие определенного периода индукции. Диапаузу колонии эндогенно-гетеродинамных муравьев в целом также следует рассматривать как облигатную парапаузу.
Характеристика основных типов годичных циклов развития муравьев
Тип цикла Гомодинамный Квази- гомодинамный Экзогенно-гетеродинамный Эндогенно-гетеродинамный
Характер сезонного развития и зимовки Все стадии развития круглый год; адаптации к зимовке нет Зимуют все стадии развития, но при этом расплод может вымирать частично или полностью Зимуют все стадии развития, кроме куколок, или только личинки в диапаузе Зимовка с личинками в диапаузе или без расплода
Формы зимнего покоя (диапаузы) личинок Задержек развития нет Холодовов оцепенение при температурах ниже порога развития Олигопауза, индуцируемая субоптимальной температурой Факультативная диапауза (эудиапауза), индуцируемая внешними факторами
имаго Задержек развития и форм физиологического покоя нет Холодовое оцепенение при температурах ниже порога развития Олигопауза, индуцируемая субоптимальной температурой Облигатная диапауза (парапауза)
колонии Задержек развития и форм физиологического покоя нет Холодовов оцепенение при температурах ниже порога развития Олигопауза, индуцируемая субоптимальной температурой Облигатная диапауза (парапауза)
Особенности регуляции цикла развития Неограниченное развитие в оптимальных условиях, гибель при температурах ниже порога развития Неограниченное развитие в оптимальных условиях, способность выживать при температурах ниже порога развития Неограниченное развитие в оптимальных условиях, экзогенная индукция диапаузы Развитие ограничено эндогенным таймером, внешние сигнальные факторы играют корректирующую роль
Области распространения Тропики, теплые субтропики Субтролихи и зона теплого умеренного климата Субтропики и южная часть зоны умеренного климата Тропики, субтропики и зона умеренного климата вплоть до Крайнего Севера
Между группами экзогенно- и эндогенно-гетеродинамных муравьев нет резкой границы. Обнаружены виды, занимающие явно пограничное положение и сочетающие признаки обеих групп. Это СгетеЛода&ег Ьодо]ам1епзкИ, Тар/пота /сзгауа/еу/ и некоторые виды рода АрЬаепода&ег, которые в одних случаях ведут себя как экзогенно-гетеродинамные, а в других экспериментах обнаруживают эндогенное прекращение развития (см. ниже). Основные особенности всех типов годичных циклов развития муравьев и их регуляции суммированы в приведенной таблице.
Глава 2
Эндогенная регуляция годичных циклов развития муравьев
Первые экспериментальные доказательства существования эндогенных регуляторов сезонного развития муравьев были получены М. Брайеном на Мугтюа (Brian, 1953). Он высказал предположение, что сезонный цикл колонии Myrmica в основном детерминирован какими-то внутренними факторами; яйцекладка и развитие - это спонтанные процессы, имеющие фиксированную длительность, т.е. чем раньше началось развитие весной, тем раньше оно должно прекратиться осенью (Brian, 1957b). В дальнейшем факты, свидетельствующие об эндогенной ограниченности цикла развития, были получены на Plagiolepls pygmaea (Passera, 1969), Leptothorax nylanderi (Plateaux, 1970) и Cataglyphis cursor (Cagniant, 1979,1980).
Мы подробно исследовали это явление и получили экспериментальные доказательства эндогенной ограниченности сезонного цикла развития для 45 видов из 14 родов. Именно таких муравьев мы и относим к группе эндогенно-гетеродинамных (см. выше). При содержании колонии любого из подобных видов после зимовки при постоянных и оптимальных условиях в лаборатории можно наблюдать типичную картину облигатно и эндогенно ограниченного цикла развития. Вскоре после повышения температуры в гнезде начинается откладка яиц, рост и окукливание личинок. Продуктивность цариц сначала возрастает, достигает максимума, а затем постепенно уменьшается до нуля, что означает исчерпание их репродуктивного потенциала и наступление диапаузы. При этом темпы яйцекладки могут изменяться довольно плавно, как у Myrmica, или же претерпевать более или менее редкие периодические вариации, как у Lasius и Formica, но это не влияет на конечный результат -обязательное наступление диапаузы. Точно так же окукливание личинок происходит после зимовки в течение определенного ограниченного периода, сначала в нарастающем, а затем в постепенно убывающем темпе, и прекращается с наступлением диапаузы у всех личинок.
При длительном содержании колоний муравьев в константных лабораторных условиях, как правило, можно наблюдать спонтанные ритмы развития: яйцекладка и окукливание сначала полностью прекращаются, но затем через больший или меньший промежуток времени опять возобновляются; однако этот новый цикл развития также ограничен,
наблюдается постепенный спад, и через некоторое время развитее завершается наступлением диапаузы, на смену которой в конце концов опять приходит развитие и т.д. Такие ритмы описаны в литературе для Camponotus herculeanus и С. ligriiperda (HOIIdobler, 1961) и Leptothorax nylanderi (Plateaux, 1970).
Нам удалось наблюдать спонтанное возобновление откладки яиц и окукливания личинок при длительном содержании колоний в тех же условиях, в которых развитие прекратилось, практически у всех исследованных эндогенно-гетеродинамных муравьев. В зависимости от вида, условий содержания и иных факторов, природа которых нам пока неясна, развитие может возобновляться всего через несколько недель, или же через несколько месяцев, а иногда почти через год. Такое чередование периодов развития и его отсутствия в постоянных условиях мы проследили в длительных экспериментах у 17 эндогенно-гетеродинамных видов.
Наиболее обширные материалы по спонтанным ритмам развития в константных условиях были получены на рыжих лесных муравьях, экспериментальные колонии которых содержали при различных температурах и фотопериодах от одного года до пяти лет. Всего было использовано 72 колонии F. aquilonia и 67 - F. polyctena] из них более одного года в лаборатории содержали 34 и 31 группу, соответственно. Продолжительность периодов наличия и отсутствия яиц в гнездах варьировала очень значительно: от 22 до 255 дней у F. aquilonia и от 22 до 337 дней у F. polyctena. Однако, средняя продолжительность этих периодов, и особенно их сумма (т.е. полный репродуктивный цикл), при температурах 20 и 25°С была почти одинакова, но немного возрастала при 17СС и уменьшалась при 28-30°С. Следовательно, в пределах температурного оптимума средняя продолжительность репродуктивного цикла цариц практически не зависит от температурных условий; температуры выше оптимума укорачивают цикл, а ниже оптимума -удлиняют его.
Исследование яичников цариц из экспериментальных колоний показало, что у особей, вскрьпых в периоды отсутствия яиц в гнездах, состояние яичников было совсем иным, чем у откладывающих яйца: в них отсутствовали зрелые яйца и крупные дифференцированные овоциты; как правило, озариолы были пустыми или же в них находились отдельные небольшие и дегенерирующие овоциты, нередко неправильной формы. Следовательно, спонтанное прекращение откладки яиц царицами в константных условиях содержания является следствием наступления у них настоящей репродуктивной диапаузы. После спонтанного выхода из диапаузы овогенез у цариц возобновляется.
Обращает на себя внимание значительная изменчивость продолжитель'Ностей фаз спонтанных ритмов (периодов развития и диапаузы) как в разных экспериментальных колониях, так И при сравнении различных циклов в одной и той же колонии. Кроме того,-, совершенно очевидно полное отсутствие какого-либо соответствия развития календарю, т.е. естественной смене сезонов года. К тому же и периоды яйцекладки далеко не всегда "правильно" (т.е. как это бывает в природных условиях) совпадают с периодами
окукливания, а иногда вообще рассогласовываются. Важно также и то, что продолжительность полного периода ритма (фаза развития + фаза покоя) у всех исследованных видов значительно меньше 12 месяцев, т.е. за год может пройти два и даже три полных цикла. Все эти особенности однозначно свидетельствует о наличии внутренней физиологической основы наблюдаемых спонтанных ритмов развития и о том, что в условиях наших экспериментов никакие внешние синхронизаторы на них не действовали.
Мы также изучали спонтанные ритмы развития и поведения при свободном выборе »»уравьями температурных условий, т.е. в более естественной ситуации по сравнению с содержанием при постоянной температуре. Колонии муравьев Acantholepis semenovi, Camponotus herculeanus, С. ligniperda, С. xerxes, Fornica cinerea, F. fusca, Lasius niger, Messor Intermedius, Myrmica ruginodis, Tapinoma karavaievi жили в лабораторных гнездах с градиентом температуры от 5°С до 35°С по 2-2.5 года.
У всех исследованных в этих условиях видов удалось наблюдать спонтанные ритмы, причем цикличность процессов развития была всегда тесно и однозначно связана с изменениями поведения и термопреферендума отдельных особей и колонии в целом. В периоды яйцекладки и развития муравьи концентрировались преимущественно в участках гнезд с достаточно высокой температурой и именно там содержали весь расплод. Когда развитие заканчивалось, рабочие и царицы начинали медленно перемещаться в более холодные камеры гнезда и уносили туда же личинок (у ввдов с зимующим расплодом). Нередко в это время происходило как бы "раздвоение" колонии: часть рабочих с диапаузирующими личинками (или без расплода) уже находилась в холоде, другие же еще пребывали в тепле с завершающими развитие личинками и куколками. Однако муравьи постепенно перемещались в камеры со все более низкой температурой, и в конце концов вся колония собиралась на зимовку в холодной части гнезда. При этом колонии южных видов проводили период диапаузы при 15-20°С, а у северных видов проявлялось явное предпочтение более низких температур (5-15°С).
Через несколько недель или месяцев муравьи заканчивали зимовку в холодных камерах гнезд и перемещались в тепло, где вскоре начиналось развитие. Интересно, что это перемещение всегда происходило значительно быстрее, чем уход на зимовку. В целом наблюдавшиеся при свободном выборе температуры спонтанные ритмы развития были более четкими и характеризовались меньшей изменчивостью по сравнению с теми, которые удавалось получать в константных условиях содержания.
Ясно, что спонтанные ритмы развития муравьев являются по своей физиологической природе эндогенными. Об этом однозначно свидетельствуют отсутствие внешних синхронизирующих факторов и нередко значительное отклонение полного периода pwma от 12 месяцев (Ашофф, 1984; Гвиннер, 19846). Их следует рассматривать как ццрканнуальнью, т.е. окологодовые, хотя по сравнению с такими же ритмами, описанными для других животных (Гвиннер, 19846), ритмы муравьев наиболее значительно отклоняются от годичной периодичности и, кроме того, отличаются очень большой изменчивостью продолжительности фаз и всего периода ритма.
Однако значительно больший интерес для нас представляет не физиологическая природа, а экологическая роль данного явления. Для типичных эндогенно-гетеродинамных муравьев, приуроченных в своем распространении к северным районам Палеарктики (Camponotus $. str., Formica, Lasius, Leptothorax s. str., Myrmica) очевидна необходимость пониженных температур в период зимовки. В гнездах с термоградиентом колонии этих видов при наступлении диапаузы перемещались в наиболее холодные камеры и долго пребывали там. Высокие температуры, оптимальные для развития этих муравьев летом, явно неблагоприятны для них в периоды зимнего покоя. Поэтому в длительных экспериментах в константных условиях нам удавалось достаточно долго содержать эти виды только при температурах немного ниже оптимума, но даже и в таких условиях наблюдалась повышенная смертность расплода и рабочих в периоды диапаузы.
При спонтанном возобновлении развития оно никогда не бывает таким же полным, как после нормальной зимовки: продуктивность цариц невелика, окукливаются далеко не все диапаузирующие личинки, а быстрого расплода обычно не бывает совсем. С каждым новым репродуктивным циклом в константных условиях показатели полноценности развития неуклонно падают, численность муравьев в группе уменьшается, а жизнеспособность их снижается, и в конце концов все они погибают. Таким образом, для полного восстановления способности к развитию и для сохранения жизнеспособности всем этим муравьям необходима зимовка.
Эндогенно-гетеродинамные виды, распространенные в более южных регионах {Acantholepis, Crematogaster, Plagiolepis и др.), не требуют таких низких температур для успешной зимовки и реактивации. При содержании их в оптимальных для развития температурах в периоды диапаузы мы не наблюдали столь катастрофической смертности, как у северных видов, хотя, конечно, высокие постоянные температуры не являются идеальными и для этих муравьев. Таким образом, у южных видов спонтанное возобновление развития может быть вполне полноценным. Мы предполагаем, что, по крайней мере у некоторых из них, реактивация и в естественных условиях фактически является спонтанной. Можно также предположить, что в тропиках и субтропиках эндогенные ритмы могут играть очень важную и даже ведущую роль в регуляции цикличности развития обитающих там гетеродинамных муравьев. Однако, этот вопрос требует дополнительного изучения.
Совершенно ясно, что в условиях умеренного климата наличие холодной зимы делает невозможным свободное протекание эндогенных ритмов развития. Спонтанная реактивация происходит у обитающих там муравьев только в искусственных условиях и не является полноценной. Экологическое значение может иметь у них лишь та часть эндогенного ритма, которая определяет постепенное уменьшение репродуктивного потенциала и увеличение тенденции к диапаузе в течение активного (летнего) периода годичного цикла. Этот внутренний для колонии физиологический процесс (или процессы) неизвестной пока природы действует как механизм песочных часов и занимает центральное место в регуляции годичных циклов всех эндогенно-гетеродинамных видов. Его основное проявление заключается в
том, что сезонный цикл развития колонии и ее репродуктивный потенциал эндогенно ограничены, а механизм песочных часов выступает как внутренний таймер, врожденный эталон, отмеривающий характерную для данного вида и популяции продолжительность цикла.
Эксперименты со многими эндогенно-гетеродинамными муравьями показали, что чем позже в сезоне колония взята в природе и помещена в константные лабораторные условия, тем быстрее прекращаются в ней откладка яиц и развитие личинок. Таким образом, репродуктивный потенциал колонии градуально уменьшается в течение активного периода годичного цикла, что является результатом работы механизма песочных часов.
Еще одним важнейшим эффектом механизма песочных часов являются сезонные изменения нормы реакции колонии муравьев на температуру и фотопериод. Весной после выхода из зимовки окукливание личинок и яйцекладка начинаются даже при коротком дне и довольно низких температурах. Однако летом такие температуры, а у некоторых видов и короткий день, вызывают быстрое наступление диапаузы. Следовательно в течение сезонного цикла развитая у муравьев происходит появление чувствительности к фотопериоду и значительно изменяется характер реакции на температурный фактор.
Адаптивное значение этого явления в рамках стратегии растянутого развития достаточно очевидно. Ранней весной откладка яиц, рост и развитие личинок должны начинаться возможно раньше, как только температура в гнезде превысит нижний порог развития, и быть возможными при короткодневных фотопериодах, характерных для этого времени года. В то же время летом своевременнее формирование диапаузы обычно в значительной степени определяется корректирующим воздействием температурных, а иногда и фотопериодических условий, и, следовательно, колонии следует соответствующим образом на них реагировать. При этом диапауза, конечно, должна возникать уже при температурах, значительно превышающих порог развития. Фактически механизм песочных часов позволяет муравьям "различать времена года" и по-разному реагировать на одни и те же значения экологических факторов в разные сезоны.
Механизм песочных часов был обнаружен в наших экспериментах не только у всех исследованных эндогенно-гетеродинамных муравьев но также у большинства экзогенно-гетеродинамных видов, что особенно интересно. Если колонию Мопотопит или Т&гатопит, найденную в природе вскоре после выхода из зимовки, содержать при субоптимальных температурах, которые летом вызывают быстрое наступление диапаузы, то царица приступит к яйцекладке, а личинки начнут расти и окукливаться, и только через 2-3 месяца развитие все-таки прекратится. Следовательно, здесь, как и у эндогенно-гетеродинамных видов, в течение сезонного цикла происходит изменение нормы реакции на темггературный фактор, и летом при тех температурах, которые допускали развитие весной, оно становится невозможным. После зимовки происходит восстановление весенней нормы реакции на температуру.
При содержании колоний некоторых экзогенно-гетеродинамных еидов (Monomorium rvzskyi, Camponotus xerxes и Diplorhoptrum fugax) в условиях постоянной субоптимальной температуры в ряде случаев удавалось наблюдать в них спонтанные ритмы развития. Колония Tapinoma karavalevi при содержании в гнезде с градиентом температуры в течение 25 месяцев также продемонстрировала эндогенный ритм развития и поведения. Все это позволяет заключить, что механизм песочных часов существует и действует у многих муравьев с преимущественно экзогенной регуляцией сезонного развития.
Таким образом, между группами экзогенно- и эндогенно-гетеродинамных муравьев нет резкой границы, и существуют виды, которые в определенных условиях обнаруживают смешанную, промежуточную (экзогенно-эндогенную) регуляцию годичного цикла.
Можно предполагать, что основная причина возникновения физиологического механизма песочных часов у экзогенно-гетеродинамных видов заключается в уже упомянутых выше адаптивных преимуществах, которые дает изменение нормы реакции на температуру в течение сезона. Для того, чтобы колония муравьев успела подготовиться к зиме, диапауза должна сформироваться в конце лета задолго до наступления осеннего похолодания, т.е. при температурах, существенно превышающих порог развития. В то же время весной адаптивная реакция на температуру должна быть иной, обеспечивающей возможно более раннее начало развития. Поэтому в эволюции и появляются механизмы, создающие годичный цикл изменений нормы реакции колонии на температуру, - песочные часы, функционирующие в летний период, и холодовая реактивация, протекающая зимой.
Глава 3
Значение экзогенных факторов в регуляции сезонного развития муравьев
В главе рассмотрены результаты экспериментального изучения рели внешних экологических факторов в регуляции годичных циклов развития муравьев. Этот вопрос до начала работ автора оставался практически не исследованным.
Основными экзогенными факторами, управляющими сезонным развитием муравьев, являются фотопериод и температура. При этом температурный контроль развития и диапаузы может быть прямым и сигнальным. Характер сезонного развития гомодинамных и квазигомодинамных видов муравьев полностью определяется прямым влиянием температуры. Регуляция наступления диапаузы и продолжительности сезонного цикла развития у гетеродинамных видов осуществляется благодаря ситальному действию экзогенных факторов.
Фотопериодическая регуляция сезонного развития. В
мирмекологической литературе долгое время преобладали основанные на результатах немногих экспериментов представления об отсутствии у муравьев фотопериодической регуляции развития в связи с их обитанием в почве и иных непроницаемых для света субстратах (Brian, 1963, 1968, 1977; Brian & Hibble, 1964; Brian & Kelly, 1967). Однако, исследования автора, проведенные в Белгородской области в 1970 г., продемонстрировали наличие у Myrmica rubra и М. ruginodis отчетливой длиннодневной фотопериодической реакции, контролирующей наступление диапаузы у личинок третьего (последнего) возраста и цариц. В колониях муравьев, помещенных летом в условия короткого (10 ч) дня при температуре 24-25°С, через 20-50 дней прекращалось окукливание личинок, а несколько позже - также и откладка яиц царицами, т.е. наступала диапауза, в то время как в контрольных колониях, содержавшихся при длинном (18 ч) дне, развитие продолжалось до конца опыта (170 дней). Последующие исследования, результаты которых кратко изложены ниже, позволили выявить основные особенности фотопериодической реакции и ее роли в регуляции годичного цикла муравьев рода Myrmica.
Своеобразной особенностью фотопериодического контроля развития у М. rubra является, несомненно, градуальный, количественный характер воздействия фотопериодов: диапауза в колонии наступает тем скорее, чем короче день. Количественные фотопериодические эффекты достаточно широко распространены среди насекомых, однако у Myrmica они выражены в максимальной степени. Фактически мы встречаемся здесь с количественной фотопериодической реакцией, регулирующей альтернативный, качественный признак (наличие-отсутствие диапаузы). Действительно, диапауза наступает в конце концов при любом фотопериоде, но тем скорее, чем меньше продолжительность дня. Это означает фактическую невозможность определения такого характерного параметра качественной (т.е. пороговой) реакции, как критическая продолжительность дня, вызывающая диапаузу у 50% особей.
Даже в условиях длинного дня и достаточно высоких (супраоптимальных) температур процент диапаузирующих личинок со временем увеличивается, все меньше и меньше их окукливается и в конце концов наступает диапауза у всех особей в колонии, в том числе и у цариц. Это объясняется эндогенно-гетеродинамной природой сезонного цикла развития муравьев рода Myrmica, для которого характерно облигатное наступление диапаузы при любых внешних условиях. При более низких температурах диапауза очень быстро наступает и при длинном дне, что будет рассмотрено ниже.
Еще одной характерной чертой фотопериодической реакции М. rubra, свойственной также и большинству других видов насекомых, является фактическая эквивалентность постоянного освещения длинному дню, а постоянной темноты - околопороговому короткодневному фотопериоду. Сравнение динамики окукливания и яйцекладки в различных фотопериодических условиях показывает, что постоянная темнота по своему влиянию на процесс индукции диапаузы сходна 15-часовыми фотопериодами. Поскольку непрерывное освещение и постоянная темнота - это искусственные
условия, нетипичные для природы, то реакцию насекомых на эти режимы обычно рассматривают как неадаптивное следствие физиологического механизма фотопериодической реакции. Однако, непрерывное освещение летом имеет место в Заполярье, где обитает целый ряд видов, а постоянное отсутствие света как раз характерно для внутренних частей гнезд муравьев, что будет предметом специального обсуждения ниже.
Итак, основное проявление фотопериодического контроля сезонного развития у муравьев рода Myrmica заключается в ускорении наступления диапаузы и сокращении цикла развития в условиях короткого дня. Подобный эффект мы обнаружили также у муравьев, относящихся к двум другим родам: Aphaenogaster sinensis из Южного Приморья и Acanthdepis semenovi из Туркменистана. У некоторых представителей родов Aphaenogaster, Camponotus, Leptothorax и Myrmica мы обнаружили, кроме того, влияние фотопериодических условий на развитие перезимовавших личинок. Доля повторно впадающих в диапаузу личинок зависела от фотопериода и была немного больше при коротком, чем при длинном дне.
У муравьев Myrmka и Aphaenogaster sinensis возможна фотопериодическая реактивация. Если колонию Myrmica, находящеюся в состоянии диапаузы, поместить в условия длинного дня, то при температуре 23°С можно наблюдать уже через 5-7 дней начало яйцекладки, а на вторую неделю - возобновление развития и окукливания личинок. Это явление обнаружено у многих видов одиночных насекомых и, в частности, всегда имеет место в случае имагинальной диапаузы полициклических видов. Видимо, фотопериодическая реактивация ярко выражена у Myrmica также потому, что основой регуляции годичного цикла развития колонии муравьев является именно механизм имагинальной диапаузы цариц и рабочих особей, которые контролируют наступление и прекращение диапаузы личинок (см. главу 4). Прекращение диапаузы рабочих муравьев под воздействием дпиннодневных фотопериодов приводит к тому, что они не только вызывают реактивацию и возобновление развития диапаузирующих личинок, но и стимулируют выход из диапаузы цариц.
В то же время совершенно очевидно, что фотопериодическая реактивация не может быть причиной возобновления развития в колониях муравьев весной. Эту функцию выполняет холодовая реактивация (см. ниже). После зимовки в естественных или лабораторных условиях возобновление развития оказывается возможным при любых фотопериодических условиях и для него необходимо только повышение температуры в среде обитания. Способность реагировать на фотопериод постепенно появляется в течение лета, что было уже рассмотрено выше.
Чрезвычайно важным является тот факт, что у большинства исследованных в разных экспериментальных условиях муравьев нам не удалось обнаружить ощутимого влияния фотопериода на сезонный цикл развития и на процессы индукции и терминации диапаузы. Таким образом, роль фотопериодизма в регуляции годичного цикла в семействе муравьев в целом весьма ограничена. Возможные причины такой ситуации будут обсуждены в последней главе.
Прямой температурный контроль развития проявляется у муравьев, прежде всего, как влияний температуры на выживаемость и продолжительность развития расплода, на темпы и продуктивность
яйцзкладки. Для муравьев в целом характерна термофильностъ и довольно высокие температурные оптимумы и преферендумы. Однако влияние температуры на развитие этих насекомых было исследовано очень фрагментарно. Нами впервые измерены в контролируемых температурных условиях продолжительности разных стадий онтогенеза (в основном яиц и личинок) 29 видов муравьев; для 26 из них также получены параметры уравнения линейной регрессии, порог развития и сумма эффективных температур, причем в некоторых случаях для разных географических популяций видов. Обращают на себя внимание довольно высокие значения температурных порогов развитая большинства муравьев, особенно у личинок: у большей части исследованных видов они выше 10°С, более чем у половины превышают 15°С, а у некоторых даже 20°С. У южных видов пороги в среднем выше, чем у обитающих в северных районах Палеарктики.
Термопреферендумы южных видов также заметно выше по сравнению со многими северными муравьями. Например, по нашим данным предпочитаемые для развивающегося расплода температуры составляют: 20.5-25.0°С у Mynvica njginodis, 18-28°С у Lasius niger, 22-28°С у Fornica fusca из Европейской части России в сравнении с 26-33°С у Тар/пота karavaievi и 28-34° С у Acanthdepis semenovi из Туркменистана. Предпочитаемые муравьями температуры всегда возрастают в ряду: яйца - младшие личинки - старшие личинки - куколки.
Сведения о температурном режиме естественных гнезд муравьев, несмотря на очевидную важность его изучения, в литературе чрезвычайно скудны. Наши специальные микроклиматические исследования, проведенные в Белгородской области и в окрестностях Петербурга, а также литературные данные, показывают, что для температурного режима гнезд муравьев в зонах умеренного и холодного климата чрезвычайно характерны значительные суточные колебания температуры (термопериоды). Например, в земляном гнездовом холмике на лугу в окрестностях Петербурга суточные колебания температуры, при которой развивается расплод, происходят в пределах от 10-15 до 25-30°С. Амплитуда, максимумы и минимумы суточных термопериодов однозначно зависят от структуры гнезда, характера биотопа, сезонного ритма климата и погодных условий конкретного периода наблюдений. Даже в гнездах рыжих лесных муравьев, несмотря на весьма развитую терморегуляцию, по нашим данным все-таки имеет место суточный ритм температуры, причем отчетливо зависящий от сезонных изменений температуры окружающего воздуха.
Специальные исследования, проведенные нами более чем на 20 видах муравьев, позволили обнаружить три основных эффекта термопериодизма: (1) увеличение скорости онтогенеза; (2) повышение продуктивности, выживаемости и успешности развития; (3) влияние на формирование диапаузы и продолжительность периода развития в годичном цикле. В условиях суточных терморитмов рост и развитие личинок муравьев, как правило, происходили быстрее, чем при константной температуре, равной
средней эквивалентной температуре термопериода. Это ускорение в наших экспериментах иногда достигало 30-40%. Эксперименты также показывают, что суточные термопериоды более адекватны для развития муравьев по сравнению с постоянными температурами, повышают продуктивность яйцекладки, выживаемость и успешность развития расплода.
В особенности велико значение термопериодиэма для муравьев, обитающих в условиях умеренного и холодного климата. Их гнезда, как правило, устроены так, что улавливают солнечное тепло и сильно нагреваются днем, но остывают в ночное время. Возникающий при этом в гнездах суточный термопериод позволяет муравьям начинать развитие весной значительно раньше, в то время, когда среднесуточные' температуры в почве еще недостаточны для этого. В конце лета наличие термопериода также позволяет муравьям дольше выращивать расплод, увеличивая таким образом продолжительность сезонного периода развития.
Сигнальная температурная регуляция годичных циклов развития муравьев была исследована экспериментально практически на всех видах, которых мы содержали в лабораторных условиях. Выявлены две основные ее особенности: (1) понижение температуры ускоряет наступление диапаузы и укорачивает сезонный цикл развития; повышение температуры действует в противоположном направлении; (2) суточные термопериоды способствуют бездиапаузному развитию и увеличивают продолжительность сезонного цикла развития по сравнению с наблюдающейся при константной температуре, равной среднесуточной температуре термопериода.
При фотопериодической регуляции диапаузы корректирующая роль температурного фактора проявляется в том, что снижение температуры значительно усиливает эффект короткодневных фотопериодоз.
Диапауза у экзогенно-гетерсдинамных видов наступает только как следствие понижения температуры {холодовая индукция), но не сразу, а спустя некоторое время (латентный период индукции диапаузы). Характерно, что она возникает при субоптимальных, но превышающих порог развития. , температурах. При возвращении в оптимальные температурные условия развитие возобновляется, т.е. происходит тепловая реактивация, или иначе тепловая тёрминация диапаузы, причем для нее также требуется некоторое время.
Общая схема температурной регуляции сезонного цикла развития, изложенная выше, полностью действует и у зндогенно-гетеродинамных муравьев: понижение температуры ускоряет наступление диапаузы и укорачивает эндогенно детерминированный цикл развития. Однако, степень влияние и регуляторные возможности температурного фактора весьма значительно варьируют у разных видов и в зависимости от ситуации (см. ниже).
Для поддержания состояния диапаузы многих эндогенно-гетеродинамиых муравьев в осеннее время необходимы пониженные, или по крайней мэре не превышающие оптимума температуры. При повышении температуры нередко наблюдается окукливание части личинок и возобновление откладки яиц.,.-, царицами, т.е. происходит тепловая тёрминация диапаузы. По нашим данным к этой группе относятся виды АсапМер/з, Ар)1аепода$1ег, Сгета^аЫег, Ьаяиз,
Leptathorax, Manta, Myrmica. В отличие от тепловой реактивации экзогенно-гетеродинамных видов, для окукливания даже части личинок эндогенно-гетеродинамных муравьев необходимы более высокие температуры, как правило, превышающие оптимальные для развития данного вида.
Неустойчивость диапаузы некоторых эндогенно-гетеродинамных муравьев при повышенных температурах может приводить к тому, что в таких условиях они демонстрируют очень продолжительное бездиапаузное развитие и иногда даже ведут себя почти как гомодинамные виды. Так, например, при температуре 25°С и длинном дне яйцекладка и окукливание в колониях М. rubra и М. ruglnodis могут продолжаться, постепенно затухая, в течение нескольких месяцев. При содержании взятых в природе в мае колоний Crematogaster bogojawlenskii при температуре 25°С мы наблюдали эндогенно обусловленное прекращение яйцекладки и окукливания в августе-сентябре; наступающая в этих условиях диапауза была продолжительна и стабильна. В то же время при термопериоде 20/30аС колонии этого вида в течение двух-трех лет демонстрировали почти непрерывное развитие с очень короткими периодами диапаузы. Сходным образом вели себя колонии A. semenovi при многолетнем содержании в условиях термопериода 20/30°С и особенно при постоянной температуре 29°С.
В то же время многие другие эндогенно-гетеродинамные виды характеризуются чрезвычайно устойчивой диапаузой, которая не прекращается даже после значительного повышения температуры. По нашим данным к этой группе относятся все изученные виды Formica, Catagfyphis aenescens, Ponera coarctata (диапауза цариц), а также Camponotus aethíops, С. herculeanus, С. ligniperda, Plagblepis compressus, Tapinoma erraticum (диапауза цариц и личинок).
Основным механизмом прекращения диапаузы у муравьев, обитающих в условиях умеренного климата, является холодовая реактивация, протекающая в период зимовки и требующая воздействия низких положительных температур на диапаузирующие колонии. Мы использовали искусственное охлаждение для прекращения диапаузы всех видов муравьев, содержавшихся нами в лаборатории, и убедились в эффективности холодовой реактивации: в большинстве случаев после нескольких месяцев или даже недель пребывания в холодильнике развитие в колониях муравьев становится возможным при коротком дне и довольно низких (17-20°С) температурах, воздействие которых в летнее время вызывает быстрое возникновение диапаузы. Это означает, что в результате холодовой реактивации происходит восстановление потенциала колонии муравьев к полноценному развитию и изменяются нормы реакции на температуру и фотопериод.
Регуляция продолжительности сезонного цикла развития и сроков наступления диапаузы у эндогенно-гетеродинамных видов является наиболее комплексным процессом, поскольку в нем участвуют как внешние, так и внутренние факторы. Можно нарисовать следующую принципиальную схему регуляции годичного цикла развития гетеродинамных видов муравьев.
Во время холодовой реактивации, протекающей осенью и зимой при низких положительных температурах, происходит восстановление потенциала колонии муравьев к полноценному развитию, изменяется норма реакции на температуру и фотопериод. Этот процесс обычно завершается задолго до окончания зимовки. При этом "песочные часы" колонии муравьев как бы переворачиваются и наполненный песком резервуар оказывается наверху. Весной муравьи пробуждаются, когда температура в гнезде превысит некоторый порог, выносят расплод наверх для прогревания, и развитие начинается более или менее синхронно во всех гнездах, находящихся в одном местообитании, благодаря сходству температурного режима в них. С этого момента начинает свою работу механизм песочных часов.
Весной и в начале лета тенденция к бездиапаузному развитию очень велика, и оно может протекать даже при довольно низких температурах, которые в конце лета вызывают быстрое наступление диапаузы. Фотопериодическая чувствительность после зимовки также отсутствует.
В течение акгавного периода годичного цикла, т.е. летом, в результате протекания эндогенных физиологических процессов (как бы пересыпания песка из верхнего резервуара песочных часов в нижний) происходит постепенное уменьшение потенциала колонии к развитию и нарастание тенденции к диапаузе, изменяется норма реакции муравьев на фотопериод и температуру, вследствие чего появляется чувствительность к длине дня и сигнальному воздействию температурного фактора. Теперь понижение температуры и короткий день (у некоторых видов) вызывают быструю индукцию диапаузы.
Таким образом, прекращение развития и яйцекладки и наступление диапаузы в конце лета обусловлено, с одной стороны, эндогенным физиологическим процессом - механизмом песочных часов (полным высыпанием песка из верхнего резервуара), а с другой стороны, экзогенными факторами, которые играют корректирующую роль (как бы изменяют скорость пересыпания песка в часах) и позволяют точнее согласовывать сроки наступления диапаузы с климатическими условиями данного года. Так, если в юнце лета будет стоять теплая погода, диапауза наступит позже; напротив, похолодание в это время приведет к более раннему прекращению развития.
У разных муравьев мы находим значительные отклонения от этой общей схемы регуляции годичного цикла, связанные с б_льшим или меньшим значением экзогенных и эндогенных механизмов. У многих эндогенно-гетеродинамных видов внешние факторы могут изменять продолжительность активного периода годичного цикла в достаточно широких пределах. Примером может служить температурная и фотопериодическая регуляция сроков наступления диапаузы личинок и цариц у М. гиЬга из Средней полосы России.
Особого внимания заслуживает возможность значительного увеличения продолжительности периода развития колоний таких видов в искусственных условиях по сравнению с их природной фенологией. Поместив летом колонии муравьев в условия достаточно высокой температуры (или термопериода) и длинного дня, мы можем продлить в них развитие до глубокой осени, а иногда даже на зимние месяцы. К этой группе видов по нашим данным относятся
Acantholepis semenovi, Crematogaster bogojav/lenskii и все исследованные представители Aphaenogaster, Lasius, Leptothorax (Myrafant) и Myrmica.
Продолжительность сезонного цикла развитая видов другой группы в значительно большей мере определяют эндогенные факторы. Ни при каких экспериментальных условиях активный период их годичного цикла не может быть существенно увеличен по сравнению с природными колониями. Наиболее эффективным в этом отношении фактором являются суточные терморитмы, обеспечивающие максимально возможную продолжительность цикла развития. Можно полагать, что и в естественных условиях максимально возможная продолжительность сезонного цикла развития этих муравьев также не подвержена заметной регуляции внешними факторами. К этой группе по нашим данным можно отнести виды Camponotus s. str., Formica, Leptothorax s. str., Plagiolepis, а также Cataglyphis aenescens и Tapinoma erraticum.
В то же самое время сокращение продолжительности сезонного цикла развития в результате регулирующего воздействия внешних факторов (пониженной температуры, короткого дня) может быть, как показывают наши данные, весьма значительным у большинства муравьев. Следовательно, можно утверждать, что похолодания в конце летнего сезона должны вызывать более ранее наступление диапаузы и заметно укорачивать цикл развития муравьев. В этом отношении наиболее независимым от температурных условий, почти термостабильным, является сезонный цикл яйцекладки цариц всех исследованных нами видов Formica.
Конечно, проведенное выше разделение эндогенно-гетеродинамных муравьев на две группы в значительной мере условно и является упрощением реального положения. В действительности существует почто непрерывный ряд видов муравьев, в котором роль экзогенной регуляции постепенно снижается, а значение эндогенных механизмов - возрастает.
Глава 4
Социальная регуляция сезонного развития у муравьев
Колония муравьев - это социально организованная группа особей, способных существенным образом воздействовать на поведение, развитие и физиологическое состояние всех ее членов. Подобное взаимное влияние, иначе социальная регуляция, или социальный контроль, затрагивает практически все аспекты жизнедеятельности насекомых и играет центральную роль как в организации колонии муравьев, так и в регуляции процессов размножения и развития.
Внимание исследователей, занимавшихся проблемой социальной регуляции размножения и развития, было сосредоточено в основном на двух направлениях: (1) влияние рабочих и царицы на процессы развития и дифференциации особей разных каст и соотношение полов репродуктивного потомства (Wilson, 1971; Brian, 1983); (2) регуляции яйцекладки и продуктивности царицы со стороны рабочих и личинок (Brian, 1983; Tschinkel,
1988). В то же время о социальном контроле развития, репродуктивной активности и диапауэы в контексте регуляции годичных циклов муравьев до начала наших систематических исследований в данном направлении было практически ничего не известно.
Роль социальных механизмов в фотопериодической регуляции сезонного развития муравьев. Когда Брайен не обнаружил в своих экспериментах отчетливого влияния фотопериодических условий на развитие личинок и яйцекладку цариц М. rubra, он сделал вывод, что отсутствие фотопериодической реакции у муравьев, как и у множества других почвенных насекомых, вполне объяснимо их специфическим образом жизни, при котором внутригнездовые рабочие, царицы и расплод постоянно находятся во внутренних частях гнезда, т.е. в темноте, и потому лишены возможности реагировать на изменения условий освещения вне его (Brian, 1963; Brian & Kelly, 1967). Однако, поскольку фотопериодическая регуляция развития у некоторых видов муравьев, несомненно, существует, возникает закономерный вопрос: каким образом воздействие фотопериода все-таки достигает внутригнездовых особей?
Наши исследования позволяют однозначно ответить на этот вопрос: фотопериодические стимулы воспринимают рабочие-фуражиры, регулярно выходящие из гнезда на освещаемые солнцем участки, и передают эту информацию всем остальным особям, которые сами никогда не бывают снаружи. Это положение доказывают результаты нескольких серий экспериментов, проведенных на М. rubra.
Во-первых, была продемонстрирована возможность фотопериодической регуляции развития колоний муравьев в светоизолированных формикариях, конструкция которых полностью предотвращала попадание света в гнездовую часть, где находились царицы и расплод. В этих условиях воспринимать фотопериод имели возможность только муравьи, выходившие на освещаемую арену, а царицы, личинки и внутригнездовые рабочие находились в условиях постоянной темноты, которая, как было показано выше, по своему эффекту значительно ближе к короткому нежели длинному дню и приводит к прекращению развития и яйцекладки. Условия данного эксперимента довольно близки к ситуации в естественных гнездах муравьев. Это позволяет прийти к выводу, что и в природе фотопериод может подобным же образом оказывать влияние на сезонное развитие колоний М. rubra.
Во-вторых, была установлена возможность изменения пути развития личинок и физиологического состояния цариц при перемещении их в группу муравьев, находящихся при альтернативном фотопериоде.
Если развивающихся в условиях длинного дня личинок перенести в группу муравьев, длительное время находившихся при коротком дне, то рост их значительно замедляется и наступает диапауза; в то же время если диапаузирующих при коротком дне личинок поместить к рабочим, реактивированным длинным днем, то диапауза их прекращается и они начинают быстро расти и окукливаться. Аналогичным образом откладывающие яйца царицы, оказавшись в колонии при коротком дне, быстро уменьшают свою
продуктивность и полностью прекращают яйцекладку через несколько недель. И наоборот, после перемещения диапаузирующих при коротком дне цариц в длиннодневные колонии их диалауза в течение нескольких дней прекращается и уже в течение первой недели они откладывают яйца, а далее продуктивность еще более возрастает. Все эти результаты, однако, можно приписать прямому воздействию фотопериодических стимулов на личинок и цариц.
Чтобы исключить такое воздействие, в последующих экспериментах фотопериодические условия содержания личинок и цариц оставляли прежними, но изменяли физиологическое состояние ухаживающих за ними рабочих. Для этого группы короткодневных рабочих помещали в условия длинного дня и давали им развивающихся личинок и откладывающих яйца цариц и, наоборот, длиннодневных рабочих содержали при коротком дне, помещая к ним диапаузирующих личинок и цариц. Чтобы предотвратить влияние новых фотопериодических условий на физиологическое состояние рабочих (реактивацию при длинном дне и впадение в диапаузу при коротком), их каждую неделю заменяли новыми, взятыми из того же фотопериодического режима. Так была создана искусственная ситуация, в которой диапаузирующие личинки и царицы оставались при коротком дне, но за ними ухаживали физиологически активные длиннодневные рабочие, а развивающихся личинок и яйцекладущих цариц, находившихся по-прежнему при длинном дне, кормили диапаузирующие короткодневные рабочие.
Эти эксперименты позволили установить, что на скорость роста и путь развития (окукливание или наступление диапаузы) летних и осенних личинок в действительности совершенно не влияют фотопериодические условия их содержания; все это полностью зависит от физиологического состояния рабочих, которые выкармливают личинок. Длиннодневные рабочие при коротком дне вызывали окукливание от 75 до 100% диапаузирующих личинок. Только некоторые осенние личинки, чаще крупные и обладающие более устойчивой диапаузой, все-таки не окукливались под влиянием длиннодневных рабочих. Короткодневные рабочие при длинном дне практически полностью блокировали возможность развития личинок, индуцируя диапаузу у 90-95% из них. Только достаточно крупные личинки, уже миновавшие стадию, на которой еще возможна индукция диапаузы, все-таки окукливались при выкармливании их короткодневными рабочими.
Все эти факты позволили прийти к выводу, что личинки М. rubra не воспринимают фотопериод самостоятельно, их развитие летом и осенью весьма пластично и, за исключением некоторых, чаще наиболее крупных, особей с устойчивой диапаузой, находится под полным контролем рабочих, которые могут вызывать развитие и окукливание личинок, или же индуцировать у них диапаузу.
На продуктивность цариц оказывает влияние как физиологическое состояние рабочих, так и фотопериод. Результаты экспериментов позволяют сделать вывод, что царицы М. rubra могут самостоятельно воспринимать фотопериодические стимулы и обладают физиологическим механизмом фотопериодической индукции диапаузы и реактивации. Однако, в природных условиях, где царицы постоянно пребывают в недоступных для света камерах
гнезд, этот механизм вряд ли может действовать, и физиологическое состояние цариц находится преимущественно под контролем окружающих их рабочих.
Поиск возможных путей передачи информации о фотопериоде в колонии муравьев был начат экспериментами, в которых использовали двойные формикарии, разделяемые одной или двумя тонкими перегородками на два независимых гнезда. В перегородке первого типа была продольная щель шириной около 0.5 мм, в которую рабочие М. rubra могли только просовывать головы (поскольку голова у муравьев уплощена дорзо-вентрально), но не имели возможности пробраться в соседнее гнездовое отделение. Предварительные опыты показали, что рабочие действительно передают окрашенную пищу из группы в группу через такую щель. Перегородки второго типа были с отверстиями диаметром 0.8 мм, не позволявшим рабочим просовывать в них головы, что исключало возможность трофаллаксиса, но допускало тактильные контакты, поскольку муравьи могли прикасаться антеннами к своим соседям через отверстия в перегородке. При наличии в формикарии двух таких перегородок, находившихся на расстоянии 8-10 мм друг от друга, тактильные контакты между соседними группами муравьев были исключены. Во всех трех вариантах опытов происходило постоянное перемешивание воздуха между двумя отделениями.
В одну из половинок двойного формикария помещали муравьев из короткого дня с диапаузирующими царицами и личинками, а в соседнюю половину - реактивированных длинным днем в течение двух недель рабочих и также давали им диапаузирующих цариц и личинок. Все формикарии содержали при коротком дне. Результаты экспериментов оказались довольно неожиданными. Длиннодневные рабочие вызывали быструю реактивацию находившихся с ними цариц и личинок, но, кроме того, влияли и на муравьев в соседнем отделении, где также начиналась откладка яиц царицами и окукливалось некоторое количество личинок, причем реактизация диапаузирующих муравьев происходила в форыикариях всех трех типов. Из этого следовало, что для передачи активирующих стимулов из одной группы муравьев в другую не только совсем необязательно существование между ними кормового обмена, но не требуется и тактальных контактов, достаточно лишь проникновения с воздухом каких-то летучих веществ, или, может быть, звуковых сипналов. Таким образом была продемонстрирована дистантная передача активирующего воздействия в колонии М. rubra.
Доказательство химической природы активирующего стимула стало возможным благодаря созданию экспериментальной установки, в которой воздух из одного формикария перекачивали насосом в другой со скоростью 0.01-0.02 мл/сек. При этом оба гнезда могли находиться в разных условиях освещения. Диапаузирующих муравьев помещали в два формикария, один из которых находился при коротком дне, а другой - при длинном, и создавали между ними ток воздуха. Оказалось, что когда воздух перекачивали из гнезда при коротком дне, в тот, который был в условиях длиннодневного освещения и где происходила фотопериодическая реактивация, то в первом не наблюдалось никаких изменений. В другом варианте опыта, где направление перемещения воздуха было обратным, в формикарии, находившемся при
коротком дне, вскоре также начиналась реактивация, причем наблюдалось возобновление и яйцекладки и окукливания. Этот эксперимент был осуществлен дважды с совершенно одинаковым результатом. Таким образом, активирующий стимул оказался летучим веществом, поскольку он распространялся с током воздуха, но не мог перемещаться в противоположном направлении.
После этого был проведен прямой тест на химическую природу активирующего сигнала. Для этого в небольшие группы короткодневных рабочих с диапаузирующими личинками и царицами дважды в день добавляли растертых в ступке диапаузирующих короткодневных или реактивированных длиннодневных рабочих. При добавлении реактивированных рабочих во всех трех экспериментальных группах царицы начали откладывать яйца и даже окуклились некоторые личинки. При добавлении растертых короткодневных рабочих в двух группах из трех также появились яйца, но их было гораздо меньше, а личинки вообще не окукливались. Все это говорит о том, что в теле реактивированных рабочих действительно содержится какое-то вещество, являющееся активирующим сигналом для диапаузирующих муравьев. Видимо, диапаузирующие короткодневные рабочие тоже содержат небольшое количество этого вещества-активатора, но не выделяют его во внешнюю среду.
Итак, результаты всех проведенных экспериментов в совокупности свидетельствуют о том, что в роли активирующего стимула, т.е. агента, побуждающего к развитию, в колонии М, rubra выступает некое летучее вещество - феромон-активатор, выделяемый рабочими и воспринимаемый дистантными хеморецепторами других особей. Несомненно, что он является одним из звеньев в цепи социальных механизмов, регулирующих процессы развития и диапаузы в колонии муравьев, и служит для передачи информации о длинном дна от рабочих-фуражиров к внутригнездовым особям. Именно этот механизм может обеспечивать фотопериодическую регуляцию развития в светоизолированных формикариях, а также в естественных гнездах муравьев, куда не проникает свет. Вероятно, феромон-активатор может непосредственно воздействовать только на рабочих и цариц, а развитием личинок управляют (см. ниже) рабочие-няньки, воспринимающие феромон.
Согласно распространенной классификации феромонов (Bossert & Wilson, 1963) обнаруженный нами феромон-активатор должен быть отнесен к группе праймерее, поскольку он влияет, прежде всего, на процессы развития. Следует отметить, однако, что до сих пор не известны другие феромоны-праймеры, воспринимаемые насекомыми дистантно.
Пока ничего нельзя сказать о химической природе феромона-активатора и о месте выделения в организме рабочего муравья - для этого необходимы специальные исследования с использованием совершенно иных методов и более современного оборудования. К сожалению, до сих пор нам также не удалось получить какие-либо доказательства возможного существования у М. rubra, наряду с феромоном-активатором, также и ингибитора, который мог бы передавать информацию о коротком дне и блокировать процессы развития и яйцекладки, индуцируя диапаузу. Поиски его наталкиваются на значительные методические трудности. В отличие от реактивации под действием длинного
дня или физиологически активных рабочих, процесс индукции диапаузы весьма продолжителен и не может быть полностью осуществлен в иных фотопериодических условиях кроме короткого дня. Поэтому в настоящее время невозможно сказать, возникает ли диапауза в колонии М. rubra в результате действия некоего феромона-ингибитора, т.е. тормозящего социального стимула, или же она является синдромом отсутствия или недостатка феромона-активатора.
Социальная регуляция развития и диапаузы в связи с процессом холодовой реактивации. Первые исследования в этой области провел Брайен (Brian, 1955b) на М. rubra. Он использовал в экспериментах диапаузирующих осенних личинок различных размеров, за которыми ухаживали рабочие, находившиеся в одном из двух физиологических состояний: либо весенние муравьи, только что возобновившие активность после продолжительной зимовки в холодильнике, либо осенние особи, уже прошедшие полный цикл выращивания расплода при оптимальных температурах в течение трех или более месяцев. Оказалось, что весенние рабочие в этих условиях стимулировали быстрый рост и вызывали окукливание многих осенних личинок. В то же самое время диапаузирующие личинки при 20°С только росли и практически не окукливались, когда их кормили рабочие в осеннем физиологическом состоянии.
При изучении механизмов социальной регуляции мы широко применяли экспериментальную схему, впервые использованную Брайеном (Brian, 1955b), расширив ее за счет включения также и перезимовавших, т.е. прошедших холодовую реактивацию, личинок и цариц. Этот методический прием фактически основан на искусственном расфазировании годичных циклов развития экспериментальных колоний и позволяет одновременно работать с муравьями в весеннем физиологическом состоянии, т.е. готовыми начать свой очередной цикл развития, и с осенними колониями, уже закончившие развитие и находящимися в состоянии диапаузы. В такой ситуации становятся возможными эксперименты с контролируемым перемещением (обменом между колониями) диапаузирующих или развивающихся личинок, диапаузирующих или откладывающих яйца цариц в другие гнезда с реактивированными (весенними) или диапаузирующими (осенними) муравьями. В результате могут бьпь обнаружены и исследованы регуляторные воздействия рабочих муравьев на личинок или цариц, вызывающие наступление диапаузы, или же напротив, возобновление развития и откладки яиц. Мотуг быть также выявлены и другие формы социальной регуляции.
Обычно мы использовали в экспериментах все четыре возможных варианта сочетания рабочих и личинок (или цариц): (1) перезимовавшие рабочие с перезимовавшими личинками (царицами); (2) перезимовавшие рабочие с диапаузирующими личинками (царицами); (3) диапаузирующие рабочие с перезимовавшими личинками (царицами); (4) диапаузирующие . рабочие с диапаузирующими личинками (царицами).
Полученные нами данные показывают, что у ряда муравьев (Camponotus herculeanus, С. japanicus) контроль развития и диапаузы личинок со стороны рабочих фактически является абсолютным. У этих видов рабочие в весеннем
физиологическом состоянии способны стимулировать развитие и окукливание всех или практически всех диапаузирующих личинок, а осенние рабочие полностью блокируют развитие любых личинок, в том числе и перезимовавших, ни одна из которых не окукливается в этих условиях.
У видов Мугтюа социальный контроль рабочих уже не является абсолютным, но все же они способны управлять развитием большей часто личинок, направляя его по пути метаморфоза или диапаузы, как в процессе фотопериодической регуляции сезонного цикла, так и после холодовой реактивации в весенний период. Лишь у части более крупных личинок развитие оказывается более автономным: осенью диапауза их столь глубока, что физиологически активные рабочие не могут ее прекратить, а после холодовой реактивации эти личинки способны быстро развиваться и окукливаться вне зависимости от физиологического состояния рабочих-нянек. Поэтому физиологически активные весенние рабочие способны вызвать окукливание большей части диапаузирующих личинок, но все-таки у 10-15% мелких и до 3040% более крупных из них диапауза не прекращается. Точно так же при фотопериодической реактивации длиннодневные рабочие "заставляют* окукливаться не всех диапаузирующих личинок, до 25% которых остается в диапаузе.
С другой стороны, диапаузирующие осенние рабочие также индуцируют диапаузу не у всех, а только у 90-95% развивающихся летних личинок, и не могут предотвратить окукливание значительной части (30-65%) крупных перезимовавших личинок, которые после холодовой реактивации имеют высокий потенциал развития и окукливаются даже когда их выкармливают осенние рабочие.
У рабочих муравьев ¿.зг/из п1дег возможности социального контроля развития и диапаузы личинок еще более ограничены. Перезимовавшие, т.е. прошедшие холодовую реактивацию, рабочие /.. гидег способны нарушить диапаузу у значительной части осенних личинок, но все-таки при этом окукливается не более 85% мелких и только 30-40% крупных личинок. Некоторые не только крупные, но и мелкие, весенние личинки этого вида развиваются и окукливаются даже если их кормят осенние диапаузирующие рабочие; значит, для окукливания части (до 17%) личинок вполне достаточно холодовой реактивации. Следовательно, развитое личинок I. пщег в целом менее пластично, и рабочие не могут его полностью контролировать, индуцируя или прекращая диапаузу.
Развитие личинок £.ерйЯЛогах асеп/атт еще более независимо от рабочих, которые практически не могут влиять на наступление и прекращение их диапаузы. Более того, весенние личинки Ь асеп/огит не только способны развиваться и окукливаться вне зависимости от физиологического состояния выкармливающих их рабочих, но и сами могут оказывать сильное активирующее воздействие на цариц и рабочих, вызывая прекращение их диапаузы и даже. выращивание некоторого количества куколок быстрого расплода.
Для выяснения возможностей социальной регуляции яйцекладки цариц мы провели эксперименты по методике расфазирования годичных циклов на
нескольких видах муравьев. Результаты, полученные на Formica cinerea, F. fusca, F. japónica и F. sancta, свидетельствуют о полной независимости выхода их цариц из диапаузы или же ее продолжения от физиологического состояния окружающих их рабочих. Диапауза цариц этих муравьев весьма устойчива и регулируется вполне автономно, без участия социальных факторов.
В то же время оказалось, что социальная регуляция репродуктивной активности цариц у Lasius niger и видов рода Tetramcm'um существует и сходна с ситуацией, исследованной на Mynnica (см. выше) в процессе фотопериодической регуляции диапаузы: физиологически активные рабочие могут прерывать диапаузу цариц, но диапаузирующие рабочие неспособны предотвратить возобновление яйцекладки, если царицы прошли реактивацию. Таким образом, есть все основания полагать, что формы социальной регуляции диапаузы и репродуктивной активности цариц у муравьев не менее разнообразны, чем способы контроля развития и диапаузы личинок.
Все изложенные выше факты приводят нас к очень важному выводу о существовании среди муравьев весьма значительной изменчивости и разнообразия систем социальной регуляции наступления и прекращения диапаузы. Полнота возможной регуляции рабочими наступления и прекращения диапаузы широко варьирует у различных видов муравьев от весьма ослабленного влияния до почти абсолютного контроля, когда физиологическое состояние рабочих однозначно определяет судьбу выкармливаемых ими личинок и существенно воздействует на цариц. В последнем случае рабочие, находящиеся в активном физиологическом состоянии, способны прерывать диапаузу как личинок, так и цариц, и обеспечивать рост, развитие и окукливание большинства личинок; в то же время диапаузирующие муравьи препятствуют развитию и метаморфозу даже перезимовавших, т.е. прошедших холодовую реактивацию личинок, и индуцируют у них диапаузу, а также способствуют прекращению яйцекладки и впадению в диапаузу цариц.
Поведенческие механизмы социальной регуляции наступления и прекращения диапаузы личинок. Приведенные выше данные по социальной регуляции наступления и прекращения диапаузы подводят нас к вопросу о природе механизмов, позволяющих рабочим особям многих муравьев контролировать развитие личинок. Если эта регуляция основана на воздействии феромонов или веществ гормональной природы, передаваемых пичинкам при кормлении, то изучение ее будет крайне трудной задачей. Недаром до сих пор не известно ни одного случая, когда подобные вещества были бы выделены и исследованы у муравьев (Hölldobler & Wilson, 1990). Однако, процессы индукции и терминации диапаузы могут в значительной . степени быть связаны и с поведением рабочих во время кормпения и иных манипуляций с'личинками.
Приступая к работе в этом направлении, мы провели детальный . количественный анализ поведения рабочих М. rubra при взаимодействии с личинками, построили сетевые диаграммы этого поведения и выявили ' доминирующие последовательности поведенческих актов рабочих при кормлении личинок (Кипятков и Лопатина, 1989). Мы установили также, что
частота встречаемости некоторых поведенческих актов, названных нами стимулирующими, а именно пальпирования и облизывания рабочими переднего конца тела, головы и ротовых органов личинки, в единицу времени или же в процентах от всех наблюдающихся поведенческих актов служит наилучшим показателем уровня стимулирующей активности рабочих при кормлении личинок и может быть с успехом использована при изучении поведенческих механизмов регуляции развития.
После этого был проведен цикл исследований поведения рабочих М. rubra при кормлении личинок в связи с фотопериодической регуляцией наступления и прекращения диапаузы. Прежде всего, мы хотели выяснить, различается ли поведение муравьев при кормлении личинок в разных фотопериодических условиях, в процессе индукции диапаузы и реактивации, зависит ли оно оттого, какая личинка - развивающаяся или диапаузирующая, находится перед рабочим? Для этого мы использовали четыре варианта экспериментальных условий:
1. Длинный день - летние рабочие и развивающиеся личинки в условиях длинного дня; в этой ситуации обычно окукливается большинство личинок.
2. Короткий день - диапаузирующие рабочие и личинки, длительное время содержавшиеся при коротком дне; в этих условиях личинки не окукливаются в течение нескольких месяцев.
3. Реактивация - рабочие, реактивированные воздействием длиннодневных фотопериодов в течение 2-3 недель, и диапаузирующие личинки при длинном дне; в такой ситуации рабочие вызывают реактивацию личинок и возобновление окукливания через 2-3 недели.
4. Индукция - диапаузирующие рабочие и развивающиеся личинки при коротком дне; в этих условиях, если личинки еще не миновали стадию, на которой возможно возникновение диапаузы, развитие их прекращается и они не окукливаются.
В этих четырех вариантах опыта были измерены частоты встречаемости всех поведенческих актов, в том числе и стимулирующих, при взаимодействии рабочих с личинками, а также была количественно оценена реактивность личинок на стимуляцию их рабочими. Анализ полученных данных позволил сделать ряд интересных выводов. Оказалось, что физиологическое состояние рабочих в значительной степени определяет их поведение при уходе за личинками. Муравьи, долгое время находившиеся в условиях длинного дня, значительно чаще пытаются накормить личинок и гораздо интенсивнее воздействуют на них тактильными стимулами по сравнению с короткодневными, диапаузирующими рабочими. Длиннодневные рабочие, кроме того, чаще, чем короткодневные, отвечают кормлением на сигнальные движения личинок.
В результате уже в первые моменты контакта физиологически активных рабочих с личинками они кормят их в несколько раз чаще и передают им при этом не менее чем вдвое больше пищи по сравнению с диапаузирующими рабочими. Таким образом, диапаузирующие личинки, оказавшись в окружении длиннодневных рабочих, сразу же получают от них значительно б_льшую тактильную стимуляцию, в особенности стимуляцию в области ротовых
органов, чем получали от диапаузирующих муравьев. Это побуждает их к поглощению большего количества корма, что мы и наблюдали в действительности.
И наоборот, развивающиеся личинки, перемещенные к диапаузирующим рабочим, сразу же оказываются в ситуации существенно пониженной тактильной стимуляции и, несмотря на свою повышенную реактивность и усиленные попытки привлечь внимание нянек своими сигнальными движениями, все-таки получают от них пищу значительно реже, чем от физиологически активных рабочих. Наши данные показывают, что личинки уже в первые моменты индукции диапаузы поглощают примерно в два раза меньше корма, чем при кормлении их длиннодневными рабочими.
Следует специально подчеркнуть, что различия в уровне тактильной стимуляции и в частоте кормления наблюдаются уже в первые моменты контакта рабочих с личинками. Если бы основной причиной реактивации и индукции диапаузы было какое-то химическое вещество, передаваемое рабочими личинкам с кормом или иным путем, то поведенческие изменения должны были происходить несколько позже, когда начнет проявляться эффект химического воздействия.
Все эти факты позволили нам сформулировать гипотезу о ведущей роли тактильной стимуляции личинок рабочими в регуляции наступления и прекращения диапаузы. Мы полагаем, что тактильная стимуляция является первичным фактором регуляции, а кормление личинок как таковое и вообще трофические факторы стоят на втором месте просто потому, что кормлению всегда предшествуют тактильные стимулы и они обязательны для его начала. Высокий уровень тактильной стимуляции, обеспечиваемый физиологически активными рабочими, приводит к повышению частоты питания личинок, и в результате они поглощают больше корма, что и вызывает прекращение диапаузы.
Не исключено и даже вполне вероятно, что тактильная стимуляция может также выступать как самостоятельный фактор реактивации, оказывая влияние на личинку не только через частоту кормления и количество поглощенной пищи, но и непосредственно через рецепторы и центральную нервную систему. В таком случае прекращение диапаузы может быть следствием повышенной стимуляции нервной системы и активации соответствующих нейроэндокринных механизмов. Диапаузирующие рабочие тактильно стимулируют и кормят личинок значительно реже, чем физиологически активные, и поэтому личиночная диапауза может возникать как синдром недостаточной стимуляции центральной нервной системы и соответствующего торможения деятельности нейроэндокринных органов.
Конечно, данные, имеющиеся у нас сегодня, не позволяют ни окончательно подтвердить высказанную гипотезу, ни полностью исключить возможность одновременного действия и других механизмов регуляции - феромональных, гормональных. Для решения этой интереснейшей проблемы совершенно недостаточно тех скромных технических и методических возможностей, которыми мы до сих пор располагали.
Место социальных факторов в регуляции сезонного развития муравьев. В свете приведенных выше фактов совершенно ясно, что социальные механизмы играют це/лральную роль в регуляции годичных циклов развития большинства муравьев. При этом основной формой социального контроля оказывается влияние рабочих особей на наступление и прекращение диапаузы личинок, или на продуктивность и диапаузу цариц. В течение летнего сезона способность рабочих обеспечивать рост и бездиапаузкое развитие личинок, высокую интенсивность яйцекладки цариц постепенно уменьшается вследствие протекания внутренних физиологических процессов, являющихся частью механизма песочных часов, и это в конце концов приводит к возникновению диапаузы. Следовательно, эндогенный контроль сезонного цикла колонии муравьев осуществляется в значительной мере именно через механизмы социальной регуляции развитая.
Социальные механизмы участвуют и в экзогенной регуляции сезонного развития, опосредуя воздействие экологических факторов на колонию муравьев. Их роль очевидна, по крайней мере, в реализации фотопериодического контроля диапаузы. Фактически фотопериодическая регуляция развития и яйцекладки у муравьев и многих других общественных насекомых невозможна без участия механизмов социального контроля, поскольку вследствие специфического образа жизни и наличия гнезда воспринимать фотопериод могут лишь время от времени покидающие его рабочие.
Значительно более вариабельна степень участия социальных механизмов в температурной регуляции развития. Ясно, что температурный фактор может влиять и реально воздействует непосредственно на каждую особь, включая яйца, личинок и куколок. В то же время многие температурные эффекты явно могут оказывать влияние на личинок опосредованно, через рабочих, причем в некоторых случаях этот путь воздействия становится основным. Например, перезимовавшие рабочие многих видов эффективно стимулируют рост и развитие не прошедших холодовую реактивацию осенних личинок и вызывают их окукливание даже при таких температурах, которые в летнее и осеннее время вызывают у личинок диапаузу. Таким образом, в данной ситуации влияние рабочих оказывается определяющим, и именно оно обеспечивает весеннее бездиапаузное развитие личинок, реализуя эффект холодовой реактивации.
Итак, социальные факторы играют важнейшую роль как в эндогенной, так и в экзогенной регуляции годичных циклов развития муравьев. Физиологическое состояние и поведение колонии в целом определяют не только и не столько прямые воздействия внешних экологических факторов, но, прежде всего, механизмы коллективной, социальной регуляции развития и поведения, основанные на взаимодействии и взаимовлиянии особей, образующих эту колонию. На смену индивидуальному приспособлению одиночных насекомых к сезонной динамике факторов внешней среды пришли механизмы коллективной адаптации колонии муравьев, как насекомых общественных. При этом отпала необходимость точного и индивидуального согласования каждой особью своего жизненного цикла с сезонным ритмом климатических
условий. Вместо этого синхронизация происходит на уровне колонии муравьев как самоорганизующейся системы, а отдельные особи подстраиваются под годичный ритм колонии благодаря наличию социальных механизмов регуляции развития и физиологического состояния. Все это позволяет нам совершенно обоснованно говорить о диапаузирующей колонии, или же о физиологически активной колонии, поскольку эти ее состояния являются не просто отражением соответствующих физиологических особенностей личинок, цариц или рабочих, но обусловлены сложными регуляторными взаимодействиями между особями, т.е. в значительной степени основаны на механизмах социального контроля колонии как организованной живой системы.
Глава 5 Возможные пути эволюции годичных циклов развития муравьев
Большинство авторов, занимавшихся вопросами эволюции сезонно-циклических адаптаций насекомых (Mansingh, 1971; Тыщенко, 1973, 1983; Ушатинская, 1973, 1976; Tauber & Tauber, 1978, 1981, Brown & Horiek, 1983; Dingte, 1986; Tauber et al., 1986; Danks, 1987), придерживается мнения, что она происходит в значительной степени вне прямой связи с филогенезом таксонов, а все известные нам элементы и параметры сезонного развития, включая самое диапаузу, типы циклов, фотопериодические реакции и другие регуляторные механизмы, неоднократно, независимо и самыми разнообразными путями возникали в эволюции разных групп насекомых. Столь явно выраженная полифилетачность происхождения, параллелизмы, конвергенции, множественность эволюционных путей и решений не только не позволяют говорить об эволюции сезонно-циклических адаптаций как таковых, т.е. как некоего самостоятельного явления, но делает весьма затруднительным анализ возможных путей эволюции сезонных циклов развития даже в пределах не очень больших групп организмов.
Наиболее перспективным подходом к проблеме эволюции сезонно-циклических адаптаций может быть выявление основных адаптационных синдромов, например, структурных типов годичного цикла, форм диапаузы, способов синхронизации цикла с сезонным ритмом климата и т.п., и последующий поиск корреляций между всеми этими адаптациями и возможных связей с конкретными экологическими условиями, в которых они реализуются, а также анализ встречаемости исследуемых явлений в пределах разных таксонов. Кроме того, могут быть выделены и исследованы определенные устойчивые сочетания разных адаптационных синдромов, или иначе стратегии адаптации к сезонности климзта. Именно такой подход преимущественно использован в данной работе.
Анализируя направления эволюции годичных циклов развития муравьев, следует, в первую очередь, рассмотреть два наиболее важных и тесно
связанных вопроса: происхождение разных форм диапаузы и возможные пути формирования эндогенно-гетеродинамных циклов развития с облигатной диапаузой. При этом следует иметь в виду, что семейство Formícidae в своем эволюционном происхождении, несомненно, связано с тропическими областями Земли; именно там обитает и сейчас подавляющая часть видов муравьев и именно оттуда эти насекомые проникали в зоны умеренного климата, образуя при этом новые виды и таксоны более высокого ранга.
Можно предложить как минимум два возможных пути происхождения гетеродинамных годичных циклов у муравьев, обитающих в зоне умеренного и холодного климата.
Первый эволюционный путь может быть назван субтропическим, или квазигомодинамным. Он основан на прямом приспособлении гомодинамных видов, проникающих из тропических районов Земли в субтропики и далее в зону умеренного климата, к воздействию холода в зимнее время года. При этом у них сначала появляется способность перезимовывать в состоянии холодового оцепенения, т.е. возникает квазигомодинамность, а затем сезонное развитое становится гетеродинамным с экзогенной индукцией олигопаузы.
Реальность данного пути эволюции практически не вызывает сомнений. Он проиллюстрирован в главе 1 целым рядом примеров квазигомодинамных видов муравьев, о некоторых из которых (fridomyrmex humilis, Solenopsis invicta, S, richten) доподлинно известно, что они проникли в районы с субтропическим и умеренным климатом совсем недавно. Экспериментальное исследование этих муравьев, как модельных систем, позволило бы проверить возможность достаточно быстрого (за несколько десятков лет) возникновения олигопаузы у квазигомодинамных видов.
Если появление олигопаузы и экзогенно-гетеродинамного развития на базе квазигомодинамности представляется вполне вероятным, то возможность дальнейшей эволюции в этом направлении к формированию эндогенно-гетеродинамных циклов с обязательной диапаузой далеко не очевидна. Некоторые авторы (Tauber & Tauber, 1981) приводят целый ряд доказательств отсутствия прямой эволюционной связи между оцепенением и олигопаузой, с одной стороны, и эудиапаузой, с другой. Представляется, однако, что имеющиеся факты не позволяют полностью исключать из рассмотрения гипотезу о возможном возникновении эудиапаузы путем постепенного развития и углубления задержек развития, возникающих вначале экзогенно под действием холода, сухости, отсутствия пищи, или иных неблагоприятных условий. Диапауза - это достаточно простая адаптация с точки зрения возможности формирования ее гормональных механизмов, и поэтому она могла возникать в эволюции многократно и разными путями (Danks, 1987).
Мы не располагаем в настоящее время какими-либо окончательными доказательствами реальности подобной эволюционной трансформации у муравьев. Единственный аргумент, который свидетельствует о ее возможности, это отчетливые проявления эндогенной регуляции развития, обнаруженные в наших экспериментах у большинства экзогенно-гетеродинамных видов. В главе 2 уже было предложено объяснение этого феномена, основанное на необходимости и полезности обладания разной нормой реакции на
температуру в начале и в конце цикла развития. Подобная возможность реализуется механизмом песочных часов. Экзогенно-тетеродинамные виды, уже обладающие таким внутренним таймером, вероятно, получали преимущество при проникновении в более северные районы и могли эволюционировать далее в сторону формирования эндогенно-гетеродинамного развития и облигатной диапаузы.
Второй эволюционный путь формирования гетеродинамных годичных циклов у муравьев можно назвать тропическим, или преадаптационным. В главе 1 приведены крайне немногочисленные пока примеры гетеродинамности у тропических муравьев. Причины появления диапаузы у тропических муравьев могут быть многообразными: необходимость выживания во время засушливого или чрезмерно сырого сезонов года, в периоды нехватки или невозможности добывания пищи и т.п. В литературе появляется все больше данных о роли диапаузы в регуляции жизненных циклов насекомых в тропиках, где она далеко не всегда оказывается адаптацией именно к экстремальным условиям абиотической среды, но нередко связана с сезонными колебаниями доступности пищи, с процессами миграций и размножения. Это позволяет с уверенностью говорить о тропическом происхождении диапаузы у многих насекомых (Tauber & Tauber, 1981; Denlinger, 1986; Danks, 1987). Возможно также, что способность к диапаузе у тропических муравьев возникала и как средство решения внутренних для колонии задач, связанных с регуляцией развития, процессов дифференциации каст и размножения.
Подобные тропические веды, уже обладающие настоящей диапаузой в качестве преадаптации, вероятно, могли довольно легко проникать в субтропики и далее в зону умеренного климата, используя свою способность диапаузироватъ для переживания холодной зимы. Там же в тропиках могли возникать как экзогенные, так и эндогенные механизмы регуляции диапаузы, которые в новых условиях умеренного климата были использованы для синхронизации возникновения диапаузы с наступлением холодного сезона года.
К сожалению, вся эта схема является практически целиком умозрительной, в первую очередь, потому, что ни один тропический гетеродинамный вид до сих пор не исследован экспериментально, и мы совершенно ничего не знаем о распространенности и природе диапаузы у муравьев в тропиках.
В данный момент можно привести лишь один аргумент, косвенным образом подтверждающий возможность тропического происхождения гетеродинамности у многих муравьев. Это довольно широкая распространенность эндогенно-гетеродинамных циклов с облигатной диапаузой среди муравьев, населяющих субтропики и зону теплого умеренного климата. Среди экспериментально исследованных нами 39 видов муравьев, обитающих в Туркменистане и на южном берегу Крыма, 18 (т.е. 46%) являются эндогенно-гетеродинамными. В праве ли мы утверждать, что у всех этих муравьев преимущественно эндогенная регуляция годичного цикла с облигатной диапаузой сложилась здесь же, в районах с очень теплым или субтропическим климатом, или же разумнее думать, что она возникла еще у тропических предков по крайней мере части этих видов?
Вопрос о наличии каких-либо корреляций между филогенией внутри семейства Formicidae и типами сезонных стратегий, структуры и регуляции годичных циклов развития чрезвычайно интересен. К сожалению мы пока обладаем необходимыми данными для недостаточно представительной выборки из нескольких десятков видов, не включающей в себя даже основные подсемейства и трибы, не говоря уже о родах. Практически неисследованы также муравьи, распространенные в тропиках и субтропиках. Все это делает попытку филогенетического анализа сезонно-циотических адаптации муравьев явно преждевременной. Тем не менее уже обнаружены случаи как наличия, так и отсутствия соответствующих филогенетических корреляций, которые подробно обсуждены в диссертации.
Основные направления и тенденции адаптивной эволюции годичных циклов развития муравьев рассмотрены в диссертации в связи с проникновением и распространением этих насекомых в наиболее северных и холодных районах Голарктики. Очень необычной особенностью муравьев, отличающей их от всех исследованных групп одиночных насекомых, является исключительно большой удельный вес эндогенных механизмов в системе регуляции сезонных циклов развития. В поисках объяснения этого феномена следует вспомнить, что основным фактором, определяющим наступление диапаузы у одиночных насекомых, несомненно, является фотопериод, в то время как его роль в регуляции годичных циклов муравьев оказалась несравненно более скромной. Выше уже было показано, что вследствие специфического образа жизни муравьям для осуществления фотопериодической регуляции сезонного цикла нужны не только поведенческие и физиологические механизмы, позволяющие рабочим управлять развитием личинок и продуктивностью цариц, но необходимы также и специальные каналы передачи информации о фотопериоде от рабочих-фуражиров, имеющих возможность оценивать продолжительность дня, ню с личинками и царицами не взаимодействующих, к рабочим-нянькам, которые, ухаживая за расплодом и царицами, реально могли бы осуществлять необходимую регуляцию.
Можно высказать предположение, что возникновение физиологической чувствительности к фотолериоду у рабочих муравьев, как и у других насекомых, может происходить довольно легко, однако далеко не всегда у этих видов существуют достаточно сложные механизмы социальной регуляции диапаузы и, главное, появляются необходимые способы передачи информации о длине дня от внегнездозых к внутригнездовым рабочим. Например, в литературе существуют экспериментальные доказательства наличия физиологической чувствительности к фотопериоду у рабочих Formica. В то же время наши эксперименты с видами Formica не обнаружили никакого влияния фотопериода на процессы развития расплода и яйцекладку цариц. Мы установили также, что рабочие Formica не могут индуцировать диапаузу цариц или же вызывать ее прекращение. Таким образом, физиологическая чувствительность к фотопериоду у рабочих Formica существует и могла бы стать основой фотопериодического контроля диапаузы, однако, этого не произошло по причине определенной ограниченности механизмов социальной регуляции.
Возможно, аналогичные факторы препятствовали возникновению фотопериодических реакций и в других группах муравьев.
В связи с ограниченностью и даже невозможностью использования фотопериода в качестве универсального сигнального регулятора годичного цикла в распоряжении муравьев фактически остается единственный внешний абиотический фактор, способный выполнять сигнальную роль, - температура. Однако, это чрезвычайно изменчивый в природных условиях фактор, не могущий служить надежным регулятором сезонного развития. Вероятно, именно по причине ненадежности температуры как сигнального фактора в системе регуляции годичных циклов развития муравьев преимущественное развитие получили эндогенные механизмы.
Еще одна особенность муравьев - это явное доминирование видов с эндогенно-гетеродинамными циклами в районах с умеренным и холодным климатом. Если в поясе теплого умеренного климата виды с облигатной диапаузой составляют по нашим данным не более 50% (см. выше), то среди исследованных нами экспериментально 23 еидов, распространенных в районах типичного умеренного климата, эндогенно-гетеродинамными являются уже 19, т.е. 82%. При этом характерно, что те четыре вида, в регуляции сезонного развития которых доминируют экзогенные факторы (Díplorfioptrum fugax, Pheldole férvida, Tetramoríum caespitum, T. jacoti), встречаются все-таки в более южных районах умеренного пояса и не заходят далеко на Север. Что же касается областей с действительно холодным климатом и Крайнего Севера, то там вообще обитают исключительно эндогенно-гетеродинамные муравьи (все 17 изученных нами видов).
1фоме тога, прослеживается отчетливая тенденция к усилению эндогенной компоненты в регуляции годичных циклов развития муравьев с продвижением на Север. Наши исследования показали, что годичный цикл северных популяций видов Myrmica отличается более коротким эндогенно детерминированным сезонным циклом развития, более ранним наступлением облигатной диапаузы и менее заметным влиянием температуры и фотопериода на развитие по сравнению с южными популяциями тех же видов. Это означает, что в регуляции наступления диапаузы у северных видов и популяций эндогенные механизмы играют б_льшую роль, чем у южных. Что же касается муравьев, обитающих в районах Крайнего Севера, то они, кроме того, отличаются постоянным отсутствием быстрого расплода и облигатностью диапаузы личинок. То же самое было обнаружено и в экспериментах с Camponotus hercuieanus и Leptothorax acervorum, обитающих в верховьях р. Колымы.
Можно предполагать, что выявленная тенденция к повышению роли эндогенных регулирующих механизмов, укорочению сезонного цикла развития л переходу к облигатной диапаузе личинок при полном отсутствии быстрого расплода будет в дальнейшем обнаружена и у других видов и популяций муравьев, распространенных в районах Крайнего Севера.
Основные выводы
1. Для большинства исследованных тропических муравьев характерен гомодинамный тип сезонного развития, при котором в гнездах постоянно присутствуют все категории расплода от яйца до куколки, а задержек онтогенеза не наблюдается. У некоторых тропических видов, проникающих в субтропики и зону теплого умеренного климата, формируется квазигомодинамность: они сохраняют способность к неограниченно долгому развитию в благоприятных условиях и не имеют диапаузы, но, в отличие от гомодинамных видов, могут переживать зиму в состоянии холодового оцепенения, хотя их расплод при этом нередко погибает частично или полностью. Подавляющее большинство муравьев, населяющих районы субтропиков, умеренного и холодного климата, а также некоторые тропические, имеют гвтеродинамныв годичные циклы, в которых в конце благоприятного для развития периода года возникает диапауза, повышающая устойчивость зимующих личинок и имаго.
2. Предложено выделять у муравьев три основных структурных типа гетеродинамных годичных циклов: (1) тип Aphaenogaster характеризуется наличием диапаузы у личинок, но ее отсутствием у цариц, которые продолжают яйцекладку до глубокой осени; поэтому на зиму в гнездах остаются не только личинки всех возрастов, но и яйца, которые у многих видов успешно перезимовывают; такая структура цикла свойственна в основном субтропическим видам и лишь некоторым обитающим в теплом умеренном климате; (2) тип Myrmica отличается возникновением диапаузы в конце лета как у личинок, так и у цариц; поэтому до наступления зимы из отложенных яиц успевают выйти личинки, а все куколки развиваются до имаго, и зимующий расплод представлен только личинками, возрастной состав которых в разных таксонах муравьев может быть очень различным (возможна зимовка на ранних, средних, поздних или практически на любых стадиях личиночного развития); такие годичные циклы свойственны большинству видов муравьев, обитающих в зоне умеренного климата; (3) тип Formica - диапауза у личинок отсутствует, но у цариц она наступает в конце лета задолго до осеннего похолодания; поэтому даже отложенные последними яйца успевают завершить развитие до имаго, и муравьи зимуют вообще без расплода; такие годичные циклы характерны, прежде всего, для видов трибы Formicini.
3. Следует различать две основные адаптивные стратегии сезонного развития, обеспечивающие приспособление муравьев к обитанию в регионах с резко сезонным климатом. Стратегия растянутого (экстенсивного) развития основана на способности личинок диапаузировать и продолжать развитие в течение следующего лета. Она наиболее распространена среди муравьев умеренного и холодного климата и отличается рядом преимуществ: (1) более полное использование благоприятного для развития периода года и доступных тепловых ресурсов; (2) возможность растягивать развитие личинок на два и даже три летних сезона (повторная зимовка); (3) возможность
приспосабливаться к продолжительности теплого периода года, изменяя количество быстрого расплода, т.е. личинок, развивающихся из яиц без диапаузы. Стратегия концентрированного (интенсивного) развития предполагает обязательное завершение развития личинок, появившихся из отложенных яиц, в течение одного летнего сезона, т.е. свойственна видам с годичными циклами типа Formba. Она может быть реализована в зоне умеренного климата только в сочетании с повышенной скоростью онтогенеза, т.е. путем интенсификации процессов развития особей, что становится исключительно важным для северных видов и популяций, обитающих в районах с особенно коротким летом.
4. Гетеродинамные виды муравьев разделены на две группы, принципиально различающиеся по регуляции сезонного цикла: экзогенно-гетеродинамные (в основном виды Diplorhoptivm, Messor, Monomorium, Tetramorium), для которых характерна возможность непрерывного и неограниченного развития при оптимальных условиях и возникновение факультативной диапаузы (олигопаузы) только при субоптимальных, но еще пригодных для развития температурах, и эндогенно-гетеродинамные (большинство видов умеренной зоны), у которых индукция диапаузы обусловлена, в первую очередь, внутренними факторами (эндогенным таймером) и никакие внешние условия не могут предотвратить ее наступление. Диапауза эндогенно-гетеродинамных видов является облигатной для колонии.
5. В константных лабораторных условиях содержания и в ситуации свободного выбора муравьями температурных условий (в термоградиенте) у большинства эндогенно-гетеродинамных и многих экзогенно-гетеродинамных видов удается наблюдать спонтанные ритмы развития: откладка яиц и развитие личинок сначала прекращаются (наступление диапаузы), а через больший или меньший промежуток времени самопроизвольно возобновляются (спонтанная реактивация); такое чередование периодов развития и диапаузы может повторяться много раз при наличии достаточного времени. Для спонтанных ритмов развития характерны эндогенность, высокая изменчивость продолжительности периодов ритма и ццрканнуальность при нередко очень значительных отклонениях полного периода ритма от 12 месяцев.
6. В условиях умеренного климата наличие холодной зимы делает невозможным свободное протекание спонтанных ритмов развития. В этой ситуации экологическое значение имеет лишь та часть эндогенного ритма, которая определяет постепенное уменьшение продуктивности и тенденции к развитию и увеличение склонности к диапаузе в течение летнего периода годичного цикла. Этот внутренний для колонии физиологический процесс (или процессы) действует как механизм песочных часов, т.е. внутренний таймер, отмеривающий характерную для данного вида и популяции продолжительность сезонного цикла развития, и занимает центральное положение в системе регуляции годичных циклов эндогенно-гетеродинамных муравьев. Важнейшими проявлениями работы механизма песочных часов являются градуальное уменьшение репродуктивного потенциал колонии и изменение нормы
реакции на температуру и фотопериод в течение активного периода годичного цикла.
7. Основными экзогенными факторами, управляющими сезонным развитием муравьев, яаляются фотопериод и температура. Характер сезонного развитая гомодинамных и квазигомодинамных видов муравьев полностью определяется прямым влиянием температуры. Регуляция наступления диапаузы и продолжительности сезонного цикла развития у гетеродинамных видов осуществляется благодаря сигнальному действию экзогенных факторов.
8. Роль фотопериодизма в регуляции годичного цикла муравьев весьма ограничена; фотопериодические эффекты, затрагивающие процессы развития, индукции и терминации диапаузы, обнаружены только у нескольких видов. Основное проявление фотопериодического контроля сезонного развития у муравьев - это ускорение наступления диапаузы и сокращение цикла развития колонии в условиях короткого дня. При воздействии длиннодневных фотопериодов на диапаузирующих муравьев может происходить фотопериодическая реактивация, которая, однако, не имеет экологического значения и является проявлением физиологического механизма фотопериодической реакции.
9. выявлены две основные особенности сигнального действия температурного фактора: (1) понижение температуры ускоряет наступление диапаузы и укорачивает сезонный цикл развития; повышение температуры действует в противоположном направлении; (2) суточные термопериоды способствуют бездиапаузному развитию и увеличивают продолжительность сезонного цикла развития по сравнению с наблюдающейся при константной температуре, равной среднесуточной температуре термопериода.
10. Основным механизмом прекращения диапаузы у муравьев является холодовая реактивация, протекающая в период зимовки и требующая воздействия низких положительных температур на диапаузирующие колонии в течение нескольких недель или месяцев. В результате холодовой реактивации происходит восстановление потенциала колонии муравьев к полноценному развитию и изменяются нормы реакции на температуру и фотопериод.
11. Регуляция продолжительности сезонного цикла развития и сроков наступления диапаузы у эндогенно-гетеродинамных видов является наиболее комплексным процессом, в котором участвуют как внешние, так и внутренние факторы. Прекращение развития и яйцекладки и наступление диапаузы в конце пета обусловлено у них, с одной стороны, эндогенными физиологическими процессами (механизмом песочных часов), а с другой стороны, экзогенными корректирующими факторами, которые позволяют точнее согласовывать сроки наступления диапаузы с климатическими условиями конкретного года. Относительный удельный вес экзогенных и эндогенных механизмов в регуляции сезонного цикла развития может значительно варьировать. У одних видов сроки наступления диапаузы и продолжительность сезонного цикла развития существенно изменяются при
повышении или понижении температуры, в то время как у других они почти не зависят от температурных условий.
12. Социальные факторы играют важнейшую роль как в эндогенной регуляции годичных циклов, участвуя в работе механизма песочных часов, так и в экзогенном контроле сезонного развитая, опосредуя воздействие сигнальных экологических факторов, в особенности фотопериода, на колонию муравьев. Полнота возможной регуляции рабочими наступления и прекращения диапаузы широко варьирует у различных видов муравьев от весьма ослабленного влияния до почти абсолютного контроля, когда физиологическое состояние рабочих однозначно определяет судьбу выкармливаемых ими личинок и существенно воздействует на цариц. В последнем случае рабочие, находящиеся в активном физиологическом состоянии, способны прерывать диапаузу как личинок, так и цариц, и обеспечивать рост, развитие и окукливание большинства личинок; в то же время диапаузирующие муравьи препятствуют развитию и метаморфозу даже перезимовавших, т.е. прошедших холодовую реактивацию личинок, и индуцируют у них диапаузу, а также способствуют прекращению яйцекладки и возникновению диапаузы у цариц.
13. Установлено, что у муравьев Мугтюа рабочие-фуражиры воспринимают фотопериодические условия во время пребывания вне гнезда и передают эту информацию рабочим, царицам и личинкам, находящимся внутри гнезда в постоянной темноте, регулируя таким образом их развитие и физиологическое состояние. Фотопериодические реакции, контролирующие процессы развития, могли возникнуть у муравьев лишь при наличии эффективных механизмов социальной регуляции, обеспечивающих опосредованное воздействие фотопериода на всех членов колонии.
14. Одним из механизмов социальной регуляции развития является выделение рабочими Мути'са летучего феромона-активатора, который воздействует на других особей и служит для них сигналом о длинном дне и стимулом к бездиапаузному развитию. Это вещество является единственным известным феромоном-праймером, воспринимаемым насекомыми дистантно. Вторая форма регуляции наступления и прекращения диапаузы реализуется через поведение рабочих, ухаживающих за личинками. При этом ведущую роль, вероятно, играет не кормление личинок как таковое, а тактильные воздействия: недостаточно интенсивная тактильная стимуляция со стороны диапаузирующих муравьев вызывает наступление у личинок диапаузы и, напротив, высокий уровень тактильной стимуляции, обеспечиваемый физиологически активными рабочими, приводит к прекращению диапаузы и возобновлению развития.
15. Физиологическое состояние колонии муравьев определяют не только и не столько прймые воздействия внешних экологических факторов, но, прежде всего, механизмы социальной регуляции развития и поведения, основанные на взаимодействии и взаимовлиянии особей, образующих эту колонию. На смену индивидуальному приспособлению одиночных насекомых к сезонной динамике факторов внешней среды у муравьев пришли механизмы коллективной адаптации колонии. При этом синхронизация годичного цикла развития с
сезонным ритмом климатических условий происходит на уровне колонии муравьев как самоорганизующейся живой системы, а отдельные особи подстраиваются под годичный ритм колонии благодаря наличию социальных механизмов регуляции.
16. Гетеродинамные годичные циклы развития у муравьев, обитающих в зонах умеренного и холодного климата, могли возникать в эволюции двумя путями. Субтропический, или квазигомодинамный путь эволюции основан на прямом приспособлении гомодинамных видов, проникающих из тропических районов Земли в субтропики и далее в зону умеренного климата, к воздействию холода в зимнее время года. При этом у них сначала появляется способность перезимовывать в состоянии холодового оцепенения, т.е. возникает квазигомодинамностъ, а затем сезонное развитие становится гетеродинамным с экзогенной индукцией олигопаузы. Вероятно, в дальнейшем при заселении районов с еще более холодным климатом такие виды могли приобретать облигатную диапаузу и становиться эндогенно-гетеродинамными. Тропическим, или преадаптационным путем шла эволюция видов, которые уже обладали настоящей диапаузой и гетеродинамностью и поэтому могли довольно легко проникать в субтропики и далее в зону умеренного климата, используя свою способность диапаузировать для переживания холодной зимы. Там же в тропиках могли сформироваться как экзогенные, так и эндогенные механизмы регуляции диапаузы, которые в новых условиях были использованы для синхронизации возникновения диапаузы с наступлением холодного сезона года.
17. В цепом для эволюции сезонно-цихлических адаптаций муравьев характерно наличие отдельных корреляций между типами сезонных стратегий, структурой и регуляцией годичных циклов развития, с одной стороны, и филогенией таксонов, с другой, но не менее распространенным оказывается отсутствие таких связей, т.е. возникновение существенных различий в структуре и регуляции годичного цикла между близкими видами или, напротив, параллельное и независимое формирование очень сходных адаптаций в разных филогенетических ветвях. Важной особенностью муравьев, отличающей их от всех исследованных групп одиночных насекомых, является исключительно большой удельный вес эндогенных механизмов в системе регуляции сезонных циклов развития. Вероятная причина этого заключается в ограниченности возможностей использования муравьями фотопериода как универсального сигнального регулятора годичного цикла. В эволюции сезонно-цикпических адаптаций муравьев прослеживается отчетливая тенденция к усилению эндогенной компоненты в регуляции годичных циклов развития с продвижением на Север. Виды с эндогенно-гетеродинамными циклами явно доминируют в зонах умеренного и холодного климата. Популяции муравьев в районах Крайнего Севера отличаются эндогенно укороченным сезонным циклом развития и облигатной диапаузой личинок при полном отсутствии быстрого расплода.
Материалы диссертации опубликованы в следующих работах
1. Кипятков, В. Е., 1971. Фотопериодическая реакция и холодостойкость у муравья Myrmica rubra L. Холодостойкость насекомых и клещей. М-лы Всесоюзного симпозиума, Тарту, с. 35-38.
2. Кипятков, В.Е, 1972. Обнаружение фотопериодической реакции у муравьев рода Myrmica. Доклады АН СССР, т. 205, с. 251-253.
3. КИпятков, В. Е., 1973. Изучение влияния фотопериода и физиологического состояния рабочих особей на развитие личинок муравьев рода мирмика. В сб.: Механизмы биологических процессов, Ленинград, с. 117.
4. Кипятков, В. Е., 1974. Изучение фотопериодической реакции у муравья Mynnica rubra L. (Hymenoptera, Formicidae). I. Основные параметры реакции. Энтомол. обозр., т. 53, вып. 3, с. 535-545.
5. Кипятков, В. Е., 1974. Изучение фотопериодической реакции у муравья Myrmica rubra L. II. Влияние фотопериода и физиологического состояния рабочих муравьев на развитие личинок. Вестник Ленингр. ун-та, N 9, с. 17-24.
6. Кипятков, В. Е., 1974. Основные особенности фотопериодической реакции у муравья Myrmica rubra L. Материалы VII съезда Всесоюзного энтомол. об-ва, Ленинград, с. 174.
7. Кипятков, В. Е., 1976. Изучение фотопериодической реакции у муравья Myrmica rubra L. (Hymenoptera, Formicidae). 5. Восприятие фотопериодической информации колонией муравьев. Энтомол. обозр., т. 55, вып. 4, с. 777-789.
8. Кипятков, В. Е., 1977. Изучение фотопериодической реакции у муравья Myrmica rubra L. (Hymenoptera, Formicidae). III. Особенности температурной коррекции. Вестник Ленингр. ун-та, N 3, с. 14-21.
9. Кйпятков, В. Е., 1977. Изучение фотопериодической реакции у муравья Myrmica rubra L. 4. Фотопериодическая реактивация. Эооп. журн., т. 56, вып. 1, с. 60-71.
10. Кипятков, В.Е., 1979. Экология фотопериодизма у муравья Mynnica rubra L. (Hymenoptera, Formicidae). Энтомол. обозр., т. 58, вып. 3, с. 490-499.
11. Кипятков, В.Е., 1979. Эффект группы и откладка кормовых яиц у самок-основательниц Lasius niger L. М-лы 6-го Всес. мирмекол. симпоз. "Муравьи и защита леса", Сангасте, с. 107-111.
12. Кипятков, В.Е., 1979. Феромон реактивации, регулирующий процессы развития и яйцекладку у муравья Myrmica rubra L. М-лы 6-го Всес. мирмекол. симпоз. "Муравьи и защита леса", Сангасте, с. 112-115.
13. Кипятков, В.Е. и С.С. Шендерова, 1979. О влиянии фотопериода на развитие расплода у муравья Fomnica aquiionia. Защита леса, вып. 4 :108-112.
14. Шендерова, С.С. и В.Е. Кипятков, 1979. Значение экзогенных и эндогенных факторов в регуляции сезонной цикличности развития у самок рыжих
лесных муравьев. М-лы 6-го Всес. мирмекол. симпоз. "Муравьи и защита леса", Сангасте, с. 142-146.
15. Кипятков, В.Е., 1981. Механизмы регуляции процессов развития у муравьев. В сб.: Чтения памяти Н. А Холодковского. Доклады на 33 ежегодном чтении 3-4 апреля 1980 г., Наука, Ленинград с. 59-91.
16. Кипятков, В.Е. и Е.Б. Лопатина, 1983. Количественное изучение поведения рабочих муравьев Мирмика при кормлении личинок М-лы 3 Всес. конф. по поведению животных, Москва, т. 2, с. 70-71.
17. Жигульская, ЗА, В.Е. Кипятков и Т.А Кипяткова, 1983. Экспериментальное исследование сезонных циклов двух видов муравьев в горной субарктике. В сб.: "Биологические проблемы Севера. Тез. докл. X Всес. симпоз.", Магадан, ч. 2, с. 354-355.
18. Кипятков, В. Е., Т.А Кипяткова и З.А Жигульская, 1984. Основные особенности сезонных циклов развития муравьев в условиях Крайнего Севера. Тез. докл. IX съезда Всес. энтомол. об-ва, Киев, ч. 1, с. 219.
19. Шендерова, С.С. и В.Е. Кипятков, 1984. Экспериментальное изучение механизмов регуляции сезонного развития у рыжих лесных муравьев. Тез. докп. IX съезда Всес. энтомол. об-ва, Киев, ч. 1, с. 252.
20. Кипятков, В. Е., 1985. Проявление эффекта группы у самок-основательниц муравья Lasius niger L. при отсутствии контакта между ними. Доклады АН СССР, т. 281, с. 240-242.
21. Кипятков, В.Е. и С.С. Шендерова, 1986. Сезонные изменения поведения муравьев Formica polyctena в искусственном гнезде с градиентом температуры. Зоол. журн., т. 65, вып. 12, с. 1847-1857.
22. Кипятков, В. Е., 1987. Сезонные циклы развития муравьев умеренного климата. Тез. докл. VIII Всес. мирмекол. симпоз "Муравьи и защита леса", 46 августа 1987, Новосибирск, с. 142-145.
23. Кипятков, В.Е. и Е.Б. Лопатина, 1987. Pheidole férvida - новый для фауны Приморского края вид муравьев, его сезонный цикл и некоторые особенности биологии. Тез. докп. VIII Всес. мирмекол. симпоз., "Муравьи и защита леса", 4-6 августа 1987, Новосибирск, с. 145-149.
24. Кипятков, В.Е., 1988. Мирмика готовится к зимовке. Наука в СССР, N 16, с. 76-83.
25. Кипятков, В.Е. и Е.Б. Лопатина, 1988. Передача корма рабочими муравьями Myrmica rubra L. личинкам в различных фотопериодических условиях. Вестник Ленингр. ун-та, N 17, с. 14-21.
26. Кипятков, В.Е. и Е.Б. Лопатина, 1988. Этологические механизмы фотопериодической регуляции развития личинок у муравья Myrmica rubra. В кн.: "Биологические основы использования полезных насекомых" (АА Захаров, Ред.), Москва, с. 78-81.
27. Кипяткова, Т.А, В.Е. Кипятков и З.А Жигульская, 1988. Экспериментальное исследование сезонных циклов развития муравьев Leptothorax acervorum F. и Myrmica sp. в условиях субарктики. В кн.: "Биологические основы использования полезных насекомых" (АА Захаров, Ред.), Москва, с. 76-78.
28. Кипятков, В.Е. и Е.Б. Лопатина, 1989. Поведение рабочих муравьев Myrmica rubra (Hymenoptera, Formicidae) при кормлении личинок. Зоол. журн., т. 68, вып.З, с. 50-59.
29. Кипятков, В.Е. и Е.Б. Лопатина, 1989. Количественное изучение поведения муравьев Myrmica rubra L. (Hymenoptera, Formicidae) в связи с фотопериодической регупяцией развития пичинок. Знтомоп. обозр., т. 68, вып.2, с. 251-261.
30. Кипятков, В.Е. и С.С. Шендерова, 1989. Влияние температуры и фотопериода на возникновение и прекращение диапаузы цариц у рыжих лесных муравьев (группа Formica rufa). Вестник Ленингр. ун-та, N 10, с. 716.
31. Кипятков, В.Е., 1990. Сравнительное изучение сезонных циклов развития муравьев. М-пы коллокв. секции обществ, насекомых Всес. энтомол. об-ва, I Коллоквиум, Ленинград, 2-8 октября 1990, с. 114-122.
32. Кипятков, В.Е. и Е.Б. Лопатина, 1990. Сезонное развитие Aphaenogaster sinensis на юге Приморского края: новый тип сезонного цикла у муравьев. Зоол. журн., т. 69, вып. 7, с. 69-79.
33. Лопатина, Е.Б. и В.Е. Кипятков, 1990. Влияние суточных ритмов температуры на развитие муравьев. I. Скорость развития. М-лы коллокв.
_ секции обществ, насекомых Всес. энтомол. об-ва, I Коллоквиум, Ленинград, 2-8 октября 1990, с. 146-152.
34. Лопатина, Е.Б. и В.Е. Кипятков, 1990. Влияние суточных ритмов температуры на развитие муравьев. II. Возможность развития и продолжительность активного периода сезонного цикла. М-лы коллокв. секции обществ, насекомых Всес. энтомол. об-ва, I Коллоквиум, Ленинград, 2-8 октября 1990, с. 153-159.
35. Кипятков, В.Е. и С.С. Шендерова, 1990. Эндогенный ритти репродуктивной активности цариц у рыжих лесных муравьев (группа Formica rufa). Зоол. журн., т. 69, вып. 5, с. 40-52.
36. Кипятков, В.Е. и С.С. Шендерова, 1991. Влияние температуры и фотопериода на откладку яиц и продуктивность цариц рыжих лесных муравьев (Hymenoptera, Formicidae, группа Formica njfa L.). Энтомол. обозр., т. 70, вып. 1, с. 36-46.
37. Лопатина, ЕБ. и В.Е. Кипятков, 1991. Поведение и спонтанные ритмы развития муравьев при длительном содержании в гнездах с горизонтальным градиентом температуры. Тез. докл. IX Всес. мирмекол. симпоз. "Муравьи и защита песа", Колочава, с. 94-97.
38. Жигульская ЗА, В.Е. Кипятков и Т.А. Кипяткова, 1992. Сезонный цикл развития муравья Myrmica aborigenica sp.nov. в верховьях Колымы. Зоол. журн., т. 71, вып. 5, с. 72-82.
39. Kipyatkov, V.E., 1993. Annual cycles of development in ants: diversity, evolution, regulation. Proc. Coll. See. Ins., vol. 2, p. 25-48.
40. Kipyatkov, V.E. and E.B. Lopatina, 1993. Tlie regulation of annual cycle of development in the ants of the subgenus Serviformica (Hymenoptera, Formicidae). Proc. Coil Soc. ins., vol. 2, p. 49-60.
41. Lopatina, E.B. and V.E. Kipyatkov, 1993. The influence of temperature on brood development in the incipient colonies of the ants Camponatus herculearius (L.) and Camponatus xerxes Forel (Hymenoptera, Formicidae). Proc. Coll. Soc. Ins., vol. 2, p. 61-74.
42. Кйпятков, B.E., 1994. Роль эндогенных ритмов в регуляции годичных циклов развития у муравьев (Hymenoptera, Formicidae). Энтомоп. обозр., т. 73, вып. 3, с. 540-553.
43. Kipyatkov, V.E. and Е.В. Lopatina, 1994. Seasonality and biodiversity of ants in the North temperate zone. In: Les Insectes Sociaux. 12th Congress of the International Union for the Study of Social Insects, Paris, Sorbonne, 21-27 August 1994 (abstracts), p. 30.
44. Kipyatkov, V.E. and E.B. Lopatina, 1994. Social regulation of larval development and diapause by the worker ants. In: Les Insectes Sociaux. 12th Congress of the International Union for the Study of Social Insects, Paris, Sorbonne, 21-27 August 1994 (abstracts), p. 317.
45. Kipyatkov, V.E. and E.B. Lopatina, 1995. Seasonality and ecophysiology of development in boreal ants. In: Ecological Processes: Current Status and Perspectives. 7th European Ecological Congress, Budapest, 1995, p. 262.
46. Lopatina, E.B. and V.E. Kipyatkov, 1995. Ecophysiological comparison of populations of the ants Myrmica mbra (L.) and M. ruginodis Nyl. from two different latitudes. In: Ecological Processes: Current Status and Perspectives. 7th European Ecological Congress, Budapest, 1995, p. 262.
47. Kipyatkov, V.E. and E.B. Lopatina, 1996. Annual cycle of development as an adaptation to seasonality in temperate climate ants. Abstracts of the IVth International Colloquium on Social Insects, St Petersburg, 18-24 August 1996, p. 22.
48. Kipyatkov, V.E. and E.B. Lopatina, 1996. Annual developmental cycle strategies in temperate climate ants. Proceedings of the XXth International Congress of Entomology, Firenze, Italy, August 25-31,1996, p. 397.
49. Kipyatkov, V.E. and E.B. Lopatina, 1996. Comparative study of social regulation of development and diapause in ants. Abstracts of the IVth International Colloquium on Social Insects, St. Petersburg, 18-24 August 1996, p. 28.
50. Lopatina, E.B. and V.E. Kipyatkov, 1996. Latitudinal variation of seasonal development strategies in Mynnica ants. Proceedings of the XXth International Congress of Entomology, Firenze, Italy, August 25-31,1996, p. 397.
51. Кйпятков, B.E-i Е.Б. Лопатина и А.Ю. Пинегин, 1996. Влияние рабочих особей и царицы на наступление и прекращение диапаузы личинок у муравья Lasius niger (L.) (Hymenoptera, Formicidae). Энтомол. обозр., т. 75, вып. 3, с. 507-515. :
52. Кйпятков, В.Е., Е.Б. Лопатина и А.Ю. Пинегин, 1997. Социальная регуляция развития и диапаузы у муравья Leptothorax acervorum (Fabr.) (Hymenoptera, Formicidae). Зооп. журн. (в печати).
53. Кйпятков, В.Е. и Е.Б. Лопатина. Социальная регуляция наступления и прекращения диапаузы личинок рабочими муравьями трех видов Mynnica (Hymenoptera, Formicidae). Энтомоп. обозр. (в печати).
-
Кипятков, Владилен Евгеньевич
-
доктора биологических наук
-
Санкт-Петербург, 1996
-
ВАК 03.00.09
- Термолабильность развития и температурная регуляция сезонного цикла у муравьев
- РОЛЬ МУРАВЬЕВ FORMICA CINEREA MAYR В САМОВОССТАНОВЛЕНИИ НЕФТЕЗАГРЯЗНЕННЫХ ПОЧВ СОСНОВЫХ ФИТОЦЕНОЗОВ БРЯНСКОЙ ОБЛАСТИ
- Биологическая активность муравейников Lasius Niger L.
- Роль муравьев Formica cinerea Mayr в самовосстановлении нефтезагрязненных почв сосновых фитоценозов Брянской области
- Сравнительный анализ роста и структуры годичных колец хвойных в лесотундре, в северной и средней тайге Средней Сибири
