Бесплатный автореферат и диссертация по биологии на тему

Фотоинактивация изолированных реакционных центров фотосистемы 2 высших растений

ВАК РФ 03.00.04, Биохимия

Содержание диссертации, кандидата биологических наук, Побегуц, Ольга Владимировна

ВВЕДЕНИЕ.

ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ.

1.1. СТРУКТУРНЫЕ И ФУНКЦИОНАЛЬНЫЕ СВОЙСТВА РЕАКЦИОННОГО ЦЕНТРА ФОТОСИСТЕМЫ 2.

1.1.1. Структурно-функциональная организация фотосистемы 2.

1.1.2. Фотохимические реакции фотосистемы 2.

1.1.3. Светособирающий комплекс фотосистемы 2.

1.1.4. Кислородвыделяющий комплекс фотосистемы 2.

1.1.5. Реакционный центр (РЦ) фотосистемы 2.

1.1.5.1.Структура полипептидов РЦ фотосистемы 2.

1.1.5.2. Фотохимические реакции в РЦ фотосистемы 2.

1.1.5.3.Цитохром в-559.

1.1.5.4. Р-каротин.

1.1.5.5. Сопутствующие молекулы хлорофилла в составе РЦ фотосистемы 2.

1.2. ФОТОИНАКТИВАЦИЯ ФОТОСИСТЕМЫ 2.

1.2.1. Фотоинактивация фотосистемы 2 по механизму "акцепторной стороны".

1.2.2. Фотоинактивация фотосистемы 2 по механизму «донорной стороны».

1.2.3. Фотоинактивация изолированного РЦ фотосистемы 2 по механизму "акцепторной" и "донорной" стороны.

1.2.4. Роль активных форм кислорода в фотоинактивации фотосистемы 2.

1.2.5. Светоиндуцируемая деградация белков РЦ фотосистемы 2.

1.3. ИНАКТИВАЦИЯ ФОТОСИСТЕМЫ 2 УЛЬТРАФИОЛЕТОВЫМ СВЕТОМ.

2. ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНАЯ ЧАСТЬ.

2.1. МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ.

2.1.2. Измерение фотохимической активности изолированного РЦ фотосистемы 2.

2.1.2. Жидкостная хроматография высокого давления.

2.1.3. Электрофоретический анализ изолированного РЦ фотосистемы 2 в денатурирующих условиях.

2.1.4. Электрофоретический анализ изолированного РЦ фотосистемы 2 в неденатурирующих условиях.

2.1.5. Изоэлектрофокусирование.

2.1.6. Измерение спектров поглощения.

2.2. ОБЪЕКТ ИССЛЕДОВАНИЯ.

2.2.1. Выделение хлоропластов.

2.2.2. Выделение тилакоидов.

2.2.3. Выделение препаратов изолированного РЦ фотосистемы 2.

2.2.4. Фотоинактивация изолированного РЦ фотосистемы 2.

3. РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ.

3.1. Новый эффективный метод выделения изолированного комплекса Д1-Д2-цитохром в-559 реакционного центра фотосистемы 2 из листьев гороха.

3.2. Характеристика полученного изолированного комплекса Д1-Д2-цитохром в-559 реакционного центра фотосистемы 2.

3.3. Фотоинактивация изолированного РЦ фотосистемы 2 в аэробных условиях.

3.3.1. Потеря фотохимической активности изолированного РЦ ФС-2.

3.3.2. Спектральные изменения изолированного РЦ при

• фотоинактивации в аэробных условиях.

3.3.3. Фотоагрегация и деградация белков Д1 и Д2 при фотоинактивации изолированного РЦ в аэробных условиях.

3.3.4. Минорные фракции хлорофилла "а" в изолированном РЦ ФСи их образование при фотоинактивации в аэробных условиях.

3.3.5. Исследование защитного действия двух ингибиторов электронного транспорта - атразина и нового фенольного ингибитора - К15 - при фотоинактивации изолированного РЦ ФС-2 в аэробных условиях.

3.4. Фотоинактивация изолированного РЦ ФС-2 в анаэробных условиях.

3.5. Потеря фотохимической активности РЦ ФС-2.

3.5.1. Спектральные изменения РЦ ФС-2.

3.5.2. Структурные изменения белков РЦ ФС-2.

3.6. Фотоинактивация изолированного РЦ в восстановительных условиях.

3.6.1. Потеря фотохимической активности РЦ ФС-2.

3.6.2. Спектральные изменения РЦ ФС-2.

3.6.3. Структурные изменения белков Д1 и Д2 изолированного РЦ ФС-2.

3.7. Действие ультрафиолетового света в области 250-270 нм на структурно-функциональную организацию изолированного

РЦ ФС-2.

3.7.1. Подавление фотохимической активности РЦ ФС-2.

3.7.2. Структурные изменения РЦ при фотоинактивации УФ-светом в области 250-270 нм.

Введение Диссертация по биологии, на тему "Фотоинактивация изолированных реакционных центров фотосистемы 2 высших растений"

Фотосинтетическое окисление воды и выделение кислорода - одно из важнейших приобретений живой природы, позволившее включить воду и Ог в окислительно-восстановительные метаболические реакции и поднять тем самым биоэнергетику на качественно новый уровень аэробного метаболизма, что во многом определило прогрессивное развитие жизни на Земле. Квантовый выход фотосинтеза при разных световых условиях составляет 0,106 ± 0,001 молекул О2 на один поглощенный квант света (Evans et al., 1986). Это значение очень близко к теоретически полученному (0,125 молекул Ог на поглощенный фотон), т.е. фотосинтетическая эффективность составляет 85% от теоретически возможного, независимо от климатических условий. Выяснив, каков механизм комплекса фотобиохимических реакций, приводящих к высокоэффективному окислению воды и выделению О2, можно будет ответить на вопрос о том, как управлять этим процессом и направленно модифицировать его с целью повышения его эффективности и устойчивости к действию повреждающих факторов. Такие данные позволят более осмысленно вести работы по увеличению продуктивности сельскохозяйственных растений с тем, чтобы практически перейти к воспроизведению этого процесса с использованием солнечной энергии и молекул воды в качестве возобновляемого энергетического сырья. Следовательно, исследование механизма фотосинтеза - важная с научной и практической точки зрения задача.

Фотосинтетический аппарат высших растений, водорослей и цианобактерий включает в себя две фотосистемы : фотосистему 1 (ФС-1), восстанавливающую НАДФ+ до НАДФН, и фотосистему 2 (ФС-2), окисляющую воду с выделением молекулярного кислорода и передающую электрон на ФС-1. Каждая из них имеет светособирающую систему и фотохимические реакционные центры (РЦ).

Известно, что эффективность фотосинтеза может быть значительно снижена, когда растения выдерживаются при высоких интенсивностях света, особенно в неблагоприятных условиях среды. Первое упоминание об этом физиологическом феномене можно найти в работе Ewart (1896). Позднее, в работах Джонса и Кока (Jones and Kok, 1966), выполненных на изолированных хлоропластах, было показано, что светоиндуцируемое повреждение происходит в две стадии. Первая включает подавление фотосинтетической активности, а вторая характеризуется резким фотоокислением пигментов и общей гибелью клеток. Первую стадию позже стали называть фотоинактивацией.

К настоящему времени считается общепринятым, что наиболее чувствительным местом к светоиндуцируемому разрушению является ФС-2. Такая чувствительность ФС-2 к свету не случайна. Она связана с тем, что ФС-2 образует самый сильный природный окислитель - катион-радикал Р680+ , позволяющий окислять воду (окислительно-восстановительный потенциал пары Р680+/Р680 составляет 1,12В). Свет, как субстрат, трудно контролировать и первичные фотохимические реакции ФС-2 продолжаются даже тогда, когда другие реакции лимитированы. Кроме того, ФС-2 образует молекулярный кислород, который легко может образовывать высокотоксичные формы (синглетный кислород ('Ог), супероксидрадикал (О2") и гидроксилрадикал (ОН)). Большинство исследователей считает, что место, где происходит первичное разрушение, находится в реакционном центре (РЦ) ФС-2. Об этом говорит тот факт, что ключевой компонент РЦ - полипептид Д1 - претерпевает непрерывный цикл деградации и ресинтеза и обновляется в 5-8 раз быстрее всех других полипептидов тилакоидной мембраны (Mattoo et al., 1989). Быстрая обновляемость полипептида Д1 - один из целого ряда защитных и регуляторных механизмов, уменьшающих вредное действие света. Растения имеют целую систему механизмов репарации, однако, несмотря на это, разрушение ФС-2, как показано в последнее время, происходит и при относительно низких интенсивностях света и в отсутствие стрессовых факторов.

Чтобы понять природу событий, ведущих к фоторазрушению, исследователи использует системы in vitro : тилакоиды, мембраны ФС-2, «ядерные» кислород-выделяющие комплексы ФС-2 (КВК) и РЦ. Изолированные РЦ ФС-2 представляют собой достаточно простую и удобную экспериментальную систему для изучения первичных и вторичных процессов электронного транспорта, а также для изучения событий, приводящих к фотоинактивации. В состав таких комплексов входят полипептиды Д1, Д2, ос- и р-субъединицы цитохрома в-559 и продукт psbl гена. Хорошо очищенные препараты связывают 4-6 молекул хлорофилла «а» (Хл «а»), 2 молекулы феофитина «а» (Фео «а») и 1-2 молекулы (5-каротина. Такие комплексы не содержат водоокисляющей системы и хинонов Qa и Qb, и очень чувствительны к светоиндуцируемому повреждению.

К настоящему времени получен ряд важных результатов о структуре, функции и энергетике ФС-2, очень интенсивно изучаются механизмы фотоинактивации и репарации. Несмотря на интенсивность исследований в области фотоинактивации, молекулярные механизмы, определяющие чувствительность ФС-2 к свету, остаются до конца невыясненными. Также остаются неизученными вопросы об изменении пигментного состава, молекулярном механизме деградации белков Д1 и Д2 при фотоинактивации. До сих пор не ясно, что является первичной мишенью фотоинактивации. Проблематичен вопрос о путях стабилизации ФС-2. В свое время методические усовершенствования очистки препаратов РЦ привели к получению нового минимального препарата РЦ ФС-2 (Satoh, Nanba, 1987), что повлияло на прогресс в исследовании его структурно-функциональной организации. Таким образом, разработка новых способов выделения препаратов может играть иногда достаточно важную роль в изучении структурной организации пигмент-белковых комплексов.

Целью настоящей диссертационной работы является исследование механизма фотоинактивации изолированных комплексов Д1-Д2-цитохром в-559 реакционного центра ФС-2 (РЦ ФС-2) видимым светом в аэробных, анаэробных и восстановительных условиях и ультрафиолетовым (УФ) светом в области 250-270 нм. При этом решались следующие задачи:

1. Освоение имеющихся и разработка новых, более эффективных и высокоскоростных, методов выделения изолированных РЦ ФС-2.

2. Исследование действия света на структурно-функциональную организацию изолированного РЦ ФС-2 в аэробных условия^ , включая изучение светоиндуцируемых изменений пигментного и полипептидного состава.

3. Сравнительное исследование защитного действия двух ингибиторов электронного транспорта ФС-2 - атразина - и нового фенольного ингибитора - К15 - против разрушительного действия света.

4. Исследование действия света на структурно-функциональную организацию изолированного РЦ ФС-2 в анаэробных условиях.

5. Исследование механизма фотоинактивации изолированного РЦ ФС-2 в восстановительных условиях.

6. Исследование структурно-функциональных изменений пигмент-белкового комплекса изолированного РЦ ФС-2 при облучении УФ-светом в области 250-270 нм.

В итоге получены следующие результаты: разработан новый высокоскоростной метод избирательной экстракции изолированного РЦ ФС-2 прямо из тилакоидов гороха и их очистки на колонке с сефарозой ДЕАЕ 6Б, который позволяет миновать стадии выделения мембранных фрагментов и высокоскоростное центрифугирование. Обнаружен феномен светоиндуцируемой агрегации белков изолированного РЦ ФС-2 при фотоинактивации в аэробных условиях и установлена следующая последовательность событий во время светоиндуцированного разрушения: изменение пигментного состава, нарушение фотохимической активности, агрегация и деградация белков Д1 и Д2. В составе фотохимически активного изолированного РЦ ФС-2 обнаружена минорная фракция хлорофилла «а1» (изомер или гидроксипроизводное), содержание которого составляет 1 молекулу на РЦ. Выявлено фотообразование соответствующего ему безмагниевого аналога -феофитина «а1» - при фотоинактивации в аэробных условиях, который может участвовать в цепи превращений, предшествующих фотоинактивации. Обнаружены существенные различия в протектирующем действии двух ингибиторов электронного транспорта - атразина - и нового фенольного ингибитора - К15 -против агрегации и деградации белков Д1 и Д2 при фотоинактивации в аэробных условиях. Показано, что атразин избирательно защищает белок Д1, а ингибитор К15 - белок Д2 от фотоиндуцированного разрушения. Показано, что механизм фотоинактивации в анаэробных условиях отличается от такового при фотоинактивации в аэробных условиях, о чем свидетельствуют отсутствие процесса светоиндуцируемой агрегации белков РЦ и образование белкового фрагмента с мол. массой 16 кДа, который отличается от продуктов белковой деградации в аэробных условиях. Обнаружен новый тип фотоинактивации изолированного РЦ ФС-2 в восстановительных условиях, который связан с необратимым фотонакоплением восстановленного первичного акцептора электрона - Фео - и не сопровождается деградацией белков. Показано, что при облучении изолированных РЦ ФС-2 УФ-светом в области 250-270 нм в аэробных или анаэробных условиях образуются фрагменты белков РЦ, отличающиеся от продуктов деградации, выявляемых при фотоинактивации видимым светом, что свидетельствует о различии механизмов фотоинактивации РЦ ФС-2 видимым и УФ светом.

1. ЛИТЕРАТУРНЫЙ ОБЗОР

Заключение Диссертация по теме "Биохимия", Побегуц, Ольга Владимировна

выводы

1. Разработан высокоскоростной метод выделения пигмент-белковых комплексов реакционного центра (РЦ) фотосистемы 2 (ФС-2) с помощью избирательной экстракции из тилакоидов гороха и очистки на колонке с сефарозой DEAE 6Б, минуя стадии выделения мембранных фрагментов и высокоскоростного центрифугирования. Метод позволяет получать функционально активные и стабильные в темноте комплексы Д1-Д2-цитохром в-559 (изолированные РЦ ФС-2).

2. Обнаружено явление светоиндуцируемой агрегации белков в процессе фотоинактивации изолированного РЦ ФС-2 в аэробных условиях, и установлена следующая последовательность событий фотоинактивации: изменение пигментного состава, потеря фотохимической активности РЦ, агрегация и деградация белков Д1 и Д2 с образованием фрагментов с мол. массой 10 кДа, 20 кДа и 23 кДа.

3. Методом жидкостной хроматографии высокого разрешения идентифицирована минорная хлорофилловая фракция - Хл «а1» (изомер или гидроксипроизводное Хл «а») в составе изолированного РЦ ФС-2, содержание которого составляет 1/5 часть от общего содержания Хл или 1 молекулу на РЦ. Обнаружено фотообразование безмагниевого аналога Хл «а1» - Фео «а1» - в процессе фотоинактивации РЦ в аэробных условиях. Предполагается участие этого процесса в комплексе превращений, предшествующих фотоинактивации ФС-2.

4. Обнаружено существенное различие в защитном действии двух ингибиторов электронного транспорта в ФС-2 при фотоинактивации РЦ в аэробных условиях: если известный ингибитор - атразин - замедляет разрушение преимущественно белка Д1, то новый фенольный ингибитор - К15 - избирательно защищает белок Д2 от светоиндуцируемой агрегации и деградации, что согласуется с представлениями о механизме действия К15, основанном на замещении первичного акцептора электрона ФС-2 (QA) в месте его связывания.

5. Показано, что фотоинактивация изолированных РЦ ФС-2 замедляется при переходе от аэробных к анаэробным условиям, что свидетельствует о существенной роли активных форм 02 в этом процессе. Показано, что механизм фотоинактивации РЦ в анаэробных условиях отличается от такового в аэробных условиях, о чем свидетельствуют отсутствие процесса светоиндуцируемой агрегации и образование белкового фрагмента с мол. массой 16 кДа, отличающегося от продуктов деградации, выявляемых при фотоинактивации РЦ в аэробных условиях.

6. Обнаружен новый тип фотоинактивации изолированного РЦ ФС-2 в восстановительных условиях, связанный с необратимым фотонакоплением восстановленного первичного акцептора электрона - Фео, приводящим к его выцветанию, вероятно, вследствие необратимого перехода анион-радикала Фео" в одну из долгоживущих протонированных форм (ФеоН и ФеоН2), что препятствует участию Фео в первичной световой реакции ФС-2. Показано, что этот тип фотоинактивации, в отличие от фотоинактивации РЦ ФС-2 в аэробных и анаэробных условиях, не сопровождается светоиндуцируемым разрушением белков Д1 и Д2.

7. Показано, что при облучении изолированных РЦ ФС-2 УФ-светом в области 250270 нм в аэробных или анаэробных условиях образуются фрагменты белков РЦ, отличающиеся от продуктов деградации, выявляемых при фотоинактивации видимым светом, что свидетельствует о различии механизмов фотоинактивации РЦ ФС-2 видимым и УФ светом.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

В результате проведенной работы был разработан новый высокоскоростной метод избирательной экстракции изолированных РЦ ФС-2 прямо из тилакоидов гороха и их очистки на колонке с сефарозой ДЕАЕ 6Б, который позволяет миновать стадии выделения мембранных фрагментов и высокоскоростного центрифугирования и использовать более доступный и дешевый детергент - тритон Х-100. Обнаружено явление светоиндуцируемой агрегации белков изолированного РЦ ФС-2 при фотоинактивации в аэробных условиях, и установлена следующая последовательность событий во время светоиндуцируемого разрушения РЦ: изменение пигментного состава, нарушение фотохимической активности, агрегация и деградация белков Д1 и Д2. В составе фотохимически активного изолированного РЦ ФС-2 обнаружена минорная фракция хлорофилла «а» - хлорофилл «а1» (изомер или гидроксипроизводное), содержание которого составляет 1 молекулу на РЦ. Выявлено фотообразование соответствующего ему безмагниевого аналога, феофитина «а1», при фотоинактивации в аэробных условиях, которое может участвовать в цепи превращений, ведущих к фотоинактивации. Обнаружены существенные различия в протектирующем действии двух ингибиторов электронного транспорта в ФС-2 - атразина - и нового фенольного ингибитора - К15 - против агрегации и деградации белков Д1 и Д2 при фотоинактивации в аэробных условиях: атразин избирательно защищает белок Д1, а ингибитор К15 - белок Д2 от светоиндуцируемого разрушения. Показано, что механизм фотоинактивации в анаэробных условиях отличается от такового в аэробных условиях, о чем свидетельствуют отсутствие процесса светоиндуцируемой агрегации белков Д1 и Д2 и образование белкового фрагмента с мол. массой 16 кДа, который отличается от продуктов белковой деградации в аэробных условиях. Обнаружен новый тип фотоинактивации изолированного РЦ ФС-2 в восстановительных условиях. Он проявляется в восстановительных условиях при рН< 7,0 и приводит к необратимой потере фотохимической активности. Предполагается, что фотоинактивация в этих условиях связана с фотонакоплением анион-радикала Фео', который при рН<7,0 переходит в одну из долгоживущих протонированных форм. Такой формой может быть ФеоН" или «красная» восстановленная форма ФеоНг. При этом типе фотоинактивации не наблюдается деградации белков Д1 и Д2, что отличает его от всех известных механизмов фотоинактивации РЦ ФС-2. Обнаруженный нами механизм фотоинактивации РЦ фотосистемы 2, без существенных изменений структуры, может использоваться для направленной модификации препаратов ФС 2. Показано, что УФ-свет вызывает деградацию белков Д1 и Д2 реакционного центра ФС-2. Сравнение повреждения белков в результате действия видимым и УФ светом показало, что при облучении изолированных РЦ ФС-2 УФ-светом в области 250-270 нм в аэробных или анаэробных условиях образуются фрагменты белков РЦ, отличающиеся от продуктов деградации, выявленных при фотоинактивации видимым светом, что свидетельствует о различии механизмов фотоинактивации РЦ ФС-2 видимым и УФ светом. Вызванное УФ-светом выцветание пигментов, по-видимому, может объясняться как участием свободных органических радикалов, так и фотосенсибилизированным разрушением пигментов, индуцируемым поглощением кванта УФ-света ароматическими аминокислотными остатками белков РЦ.

Библиография Диссертация по биологии, кандидата биологических наук, Побегуц, Ольга Владимировна, Пущино

1. Ганаго И.Б., Климов В.В., Маевская 3.B., Красновский А.А. (1985) Полипептидный состав функционального активного пигмент-белкового комплекса РЦ фотосистемы 2. ДАН АН СССР, 286 (3), 749-753.

2. Гольдфельд М.Г., Халилов Р.И., Хангулов C.B. (1979) Светозависимый парамагнитный центр в фотосистеме 2 высших растений. Молекулярная биология, 13 (2), 324-336.

3. Казакова А. А., Киселев Б.А., Козлов Ю.Н., Климов B.B. (1991) Электрохимическое восстановление феофитина. Биофизика, 36, 933-938.

4. Каюшин Л.П., Львов К.М., Пулатова М.К. (1970) В кн. Исследование парамагнитных центров белков. Наука, Москва, 136.

5. Каюшин Л.П., Грибова З.П., Азизова О.А., (1973) В кн. Электронный парамагнитный резонанс фотопроцессов биологических соединений. Наука, Москва, 219.

6. Климов В.В., Карапетян Н.В., Красновский А.А. (1975) Действия детергента тритона Х-100 на фотоиндуцированные изменения выхода флуоресценции хлоропластов. Молекулярная биология, 9, 219-226.

7. Климов В.В., Жармухамедов С.К., Аллахвердиев С.И., Колобанова Л.П., Баскаков Ю.А. (1992) Новые фенольные ингибиторы переноса электрона в фотосистемем 2 растений. Билогические мембраны, 9 (6), 565-575.

8. Лебедев Н.Н., Пакшина Е.В., Шиффел П., Красновский А.А. (1986) Образование в хлоропластах различных спектральных форм феофитина в кислых средах. Биохимия, 51,33-38.

9. Литвин Ф.Ф., Беляева О.Б., Гуляев Б.А., Синещеков В.А. (1973) В сб. Проблемы биофотохимии. Наука, Москва, 132-147.

10. Львов К.М., Искаков А.А. (1994) Трансформация макрорадикалов -NH-CR-CO- в белках. Биофизика, 39, 40-45.

11. Пакшина Е.В., Лебедев Н.Н., Ладыгин В.Г., Климов В.В., Красновский А.А. (1990) Феофитин в мутантах Chlamydomonas reinh. и в препаратах мембран, содержащих фотосистемы II. Физиология растений. 37 (1), 47-53.

12. Ригетти П. (1986) В кн. Изоэлектрическое фокусирование, Мир, Москва, 191.

13. Allakchverdiev S.I., Komenda J., Feiziev J.M., Nedbal L, and Klimov V.V. (1993) Photoinactivation of isolated Dl/D2/cytochrome b559 complex under aerobic and anaerobic conditions. Photosynthetica, 28,281-288.

14. Allakhverdiev S.I., Setlikova E., Klimov V.V. and Setlik I. (1987) In photoinhibited photosystem II particles pheophytin photoreduction remains unimpaired. FEBS Lett., 226, 186-190.

15. Allakhverdiev S.I., Klimov V.V., Carpentier R. (1997) Evidence for the involvement of cyclic electron transport in the protection of photosystem II against photoinactivation: influence of a new phenolic compound. Biochemistry, 36,16277-16281.

16. Alfonso M., Montoya G., Cases R., Rodriguez R., Picorel R. (1994) Core antenna complexes, CP43 and CP47, of higher plant photosystem II. Spectral properties, pigment stoichiometry, and amino acid composition. Biochemistry, 33,10494 -10502.

17. Ananyev G., Renger G., Wacker U., Klimov V. (1994) The photoproduction of superoxid radicals and superoxide dismutase activity of PS II. The possible involvement of cytochrome b-559. Photosynth. Res., 41, 327-338.

18. Andersson В., Larsson C., Jansson C., Ljungberg U., Alkerlund H.-E. (1984) Immunological studies on the organization of protein in photosynthetic oxygen evolving. Biochim. Biophys Acta, 766,21-28.

19. Andersson B. And Stiring S. (1991) Photosystem II molecular organization, function and acclimation. In: Lee C.P. (ed.) Current Topics in Bioenergetics, 16, 161-181, Academic Press, New York.

20. Arnon D.I., Tang G. M.-S. (1988) Cytochrome b-559 and proton condudtance in oxigenic photosynthesis. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A., 85, 9524-9528.

21. Arntz B. And Trebst A. (1986) On the role of QB protein of Photosystem II in photoinhibition. FEBS Lett., 194,43-49.

22. Aro E.-M., Hundall Т., Carlberg I., Andersson B. (1990) In vitro studies on the light-induced inhibition of photosystem II and Dl-protein degradation at low temperatures. Biochim. Biophys Acta, 1019,269-275.

23. Aro E.-M., Virgin I. And Andersson B. (1993) Photoinhibition of photosysten II. Inactivation, protein damage and turnover. Biochim. Biophys Acta, 1143, 113-134.

24. Babcock G.T,Widger W.R, Cramer V.A.,Oertling W.A,Metz J.G. (1985) Axial ligands of chloroplast cytochrome b-559: Identification and requirment for a heme-cross-linked polypeptide structure. Biochemistry 24: 3638-3645.

25. Babcock G.T, Barry B.A, Debus R.J, Hoganson C.W, Atamian M,Mc Intosh L, Sithole I, Yocum C.F. (1989) Water oxidation in Photosystem II: From radical chemistry to multielectron chemistry. Biochem 28: 9557-9565.

26. Barbato R, Race H.L, Friso G, Barber G. (1991a) Chlorophyll levels in the pigment binding proteins of Photosystem II. A study based on the chlorophyll to cytochrome ratio in different Photosystem II preparations. FEBS Lett, 286, 86-90.

27. Barbato R, Shipton C.A, Giacometti G.M, and Barber J. (1991b) New evidence suggests that the initial photoinduced cleavage of the D1 -protein may not occur near the PEST sequence. FEBS Lett, 290, 162-166.

28. Barber J, Chapman D.J, Telfer A. (1987) Characterization of a photosystem II reaction centre isolated from the chloroplasts of Pisum sativum. FEBS Lett, 220, 67-73.

29. Barber J. (1989) Function and molecular biology of photosystem II. Oxford Surveys of Plant and Cell Biology, 6, 115-162.

30. Barber J. and Malkin R. (1990) Photoinduced oxidation of cytochrome b-559 in the isolated PS II rection centre. Proc. AFRC Meeting.re. Proc. AFRC Meeting.

31. Barber J. and De Las Rivas J. (1993) A function model for the role of cytochrome bssg in the protection against donor and acceptor side photoibhibition. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A., 90, 10942-10946.

32. Barber J. (1994) Molecular basis of the vulnerability of photosystem II to damage by light. Aust. J. Plant Physiol. 22, 201-208.

33. Barenyi B, Krause G.H. (1985) Inhibition of photosynthetic reactions by light. A study with isolated spinach chloroplasts. Planta, 163, 218-226.

34. Bassi R, Hoyer-Hansen G, Barbato R, Giacometti G.M. and Simpson D.J. (1987) Chlorophyll-proteins of the Photosystem II antenna complex. J. Biol. Chem, 262, 1333313341.

35. Bertold D.A, Babcok G.T, Yocum C.F. (1981) A highly resolution oxygen-evolving Photosystem II preparation from spinach thylakoid membranes. FEBS Lett, 134, 231-234.

36. Blubangh G. (1991) Cytochrome b-559 is donor of electron to oxidising primary donor of electron P680+ of Photosystem II. Biochemistry, 30, 7586-7597.

37. Brauman Т., Yrimme L.H., Reversed-phase high performance liquid chromatografy of chlorophylls and carotenoids. Biochim et biophys. Acta, 637, 8-17.

38. Briantais J.-M., Vernotte C., Miyao M., Murata N., Picaud M. (1985) Relationship between 02 evolution capacity and cytochrome b-559 high-potencial form in PS II particles. Biocim. Biophis. Acta, 808, 348-351.

39. Briker T.M. (1992) Oxygen evolution in the absence of the 33 kDa manganese-stabilizing protein. Biochemistry, 31, 4623-4628.

40. Buser C.A., Diner B.A., Brudvig G.W. (1992) Photooxidation of cytochrome bs59 in oxygen-evolving photosystem II. Biochemistry, 31,11449-11459.

41. Cattaneo R., Zucchlli G., Garlaschi F.M., Funzi L., and Jennings R.C. (1995) Biochemistry, 34, 15267-15275.

42. Chapman D.J., Gounaris K., Barber J. (1988) Electron-transport properties of the isolated Dl-D2-cytochrome b-559 Photosystem II reaction center. Biocim. Biophis. Acta, 933,423-431.

43. Chapman D.J., Gounaris K. and Barber J. (1989) The D1-D2 cytochrome bss9 photosystem two reaction centre from Pisum sativum L.: Isolation, characterization and damage by light. Photosyntetica, 23, 411-426.

44. Chen G.X., Kazimir J., Cheniae G.M. (1992) Photoinhibition of hydroxylamine-extracted Photosystem II membranes: studies of the mechanism. Biochemistry, 31 (45), 11072-11083.

45. Cleland R.E. and Critchley C. (1985) Studies on the mechanism of photoinhibition of higher plants. Inactivation by high light of photosystem II reaction center function in isolated chloroplasts. Photochem. Photobiol., 10, 83-92.

46. Critchley C. (1981) Studies on the mechanism of photoinhibition in higher plants. Plant Physiol., 67, 1161-1165.

47. Danielius R.V., Satoh K., Van Kan P.J.M., Plijter J.J., Nuis A.M., Van Gorcom H.J. (1987) The primary reaction of photosystem II in the Dl-D2-cytochrome b559 complex. FEBS Lett., 213, 241-244.

48. Debus R.J., Barry В.A., Sithole I., Babcock G.T. and Mcintosh L. (1988a) Direct mutagenesis indicates that the donor to P680+ in Photosystem II is Tyr-161 of the D1 polypeptide. Biochemistry, 27, 9071-9074.

49. Debus R.J., Barry B.A., Babcock G.T. and Mcltosh L. (1988b) Site specific mutagenesis identifies a tyrosine radical involved in the photosynthetic oxygen-evolving complex. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A., 85,427-430.

50. Debus R.J. (1992) The manganese and calcium ions of photosyntetic oxygen evolution. Biochim Biophys Acta 1102: 269-352.

51. Deisenhofer J., Epp O., Miki K., Huber R., Michel H. (1985) Structure of the protein subunits in the photosynyjetic reaction cntre of Rhodopseudomonas viridis at 3 A. Nature, 318,618-624.

52. Dekker J.P., van Gorcom H.J., Wensink J. and Ouwehand L. (1984) Absorbance difference spectra of the successive redox states of the oxygen-evolving apparatus of photosynthesis. Biochim. Biophys. Acta, 767, 176-179.

53. Dekker J.P., Bowfby N.R., Yocum C.F. (1989) Chlorophyll and cytochrome b-559 content of the photochemical reaction center of Photosystem II. FEBS Lett., 254, 150-153.

54. De Las Rivas J., Andersson В., Barber J. (1992) Two sites of primary degradation of the Dl- protein induced by acceptor or donor side photo-inhibition in photosystem II core complexes. FEBS Lett., 301, 246-252.

55. De Las Rivas J., Shipton C.A., Ponticos M., Barber J. (1993a) Acceptor side mechanism of photoinduced proteolysis of the Dl protein in photosystem II reaction centers. Biochemistry, 32, 6944-6950.

56. De Las Rivas J., Telfer A., Barber J. (1993b) Two coupled P-carotene molecules protect P680 from photodamage in isolated Photosystem II reaction centres. Biochim. Biophys Acta, 1142, 155-164.

57. Demeter S., Neal P.J. and Melis (1987) Photoinhibition: Impairment of the primary charge separation between P680 and pheophytin in photosystem II of chloroplasts. FEBS Lett., 214, 370-374.

58. De Vitry C., Wollmann F.A. and Delepelaire P. (1984) Function of the polypeptides of the Photosystem II reaction center in Chlamidomonas reinhardii. Biochim. Biophys. Acta, 767,415-422.

59. Diner B.A., Nixon P.J., Farchaus K.W. (1991a) Site-directed mutagenesis of photosynthetic reaction centers. Curr. Op). Struct. Biol., 1, 546-554.

60. Diner В.A., Petroulas V., Wendolosky J.J. (1991b) The iron-quinone electron acceptor complex of PS II. Physiol. Plant 81,423-436.

61. Durrant J.R., Giorgi L.B., Barber J., Klug D.R., Porter G. (1990) Characterisation of triplet states in isolated photosystem II reaction centres; oxygen quenching as a mechanism for photodamage. Biochim. Biophys. Acta, 1017,167-175.

62. Eijchelhoff C., Vacha F., van Grondelle R., Dekker J.P., Barber J.(1997) Spectroscopic characterization of a 5 Chi a Photosystem II reaction centers complex. Biochim. Biophys. Acta, 1318, 266-274.

63. Evans M.C.W., Ford R.C., (1986) Evidence for two tightly bound iron-quinones in the electron acceptor complex of photosystem II. FEBS Lett., 195, 290-294.

64. Ewart A.J. (1896) J. Linn. Soc. ,31, 364-461.

65. Fotinou C. And Ghanotakis D.F. (1990) A preparative method for the isolation of the CP43 , CP47 and the Dl-D2-cytochrome b-559 directly from thylakoid membranes. Photosynth. Res., 25,141-145.

66. Friso G., Barbato R., Gicometti G.M., Barber J. (1994) FEBS Lett., 339,217-223.

67. Friso G., Vass I., Spetea C., Barber J., Barbato R. (1995) UV-B-induced degradation of the D1 protein in isolated reaction centres of Photosystem II. Biochim. Biophys. Acta, 1231,41-46.

68. Fujita I., Davis M.S., Fajer J.J. (1978) Anion radicals of pheophytin and chlorophyll a: their role in the primary charge separations of plant photosynthesis. J. Amer. Chem. Soc., 100,6280-6282.

69. Garlaschi F.M., Zucchelli G., Giavazzi P., and Yenning R.C. (1994) Photosyn. Res., v. 41, pp. 465.

70. Ghanotakis D.F., Yocum C.F., Babcock G.T. (1986) ESR spectroscopy demonstrates that cytochrome b-559 remains low potential in Ca2+-reactivated, salt-washed PS II Particles. Photosynth. Res., 9,125-134.

71. Ghanotakis D.F., de Paula J.C., Demetrion D.M., Bowlly N.R., Petersen J., Babcock G.T., Yocum C.F. (1989) Isolation and characterization of the CP 47 protein and the Dl-D2-cytochrome b-559 complex. Biochim. Biophys. Acta, 947, 44-53.

72. Giardi M.T., Barber J., Giardina M.C. and Bassi R. (1990) Studies on the herbicide binding site in isolated PS II core complexes from a flat-bed isoelectrofocusing method. Z. Naturforsch, 45, 366-372.

73. Gounaris K., Chapman D.J., Booth P.J., Crystall В., Giorgi L.B., Klug D.R., Porter G., and Barber J. (1990) Comparison of the Dl/D2/cytochrome b559 reaction centre complex of photosystem two isolated by two different methods. FEBS Lett., 265, 88-92.

74. Greenberg B.M., Gaba V., Mattoo A.K., Edelman M. (1987) Identification of primary in vivo degradation product of the repidly turning over 32 kDa protein of photosystem II. EMBO J., 6,2865-2869.

75. Haag E., Irrgang K.D., Boekema E.J. and Renger G. (1990) Functional and structural analysis of Photosystem II core complexes from spinach with high oxygen evolution capasity. Eur. J. Biochem. 189, 47-55.

76. He W.-Z., Newell W.L., Haris P.I., Chapman D. and Barber J. (1991) Protein secondary structure of the isolated PS II RC and conformation changes studied by fourier transform Infrared spectroscopy. Biochemistry, 30, 10220-10226.

77. Hideg E., Spetea C. and Vass I. (1994) Singlet oxygen production in thylakoid membranes during photoinhibition as detected by EPR spectroscopy. Photosynth. Res. 39, 191-199.

78. Hundal Т., Virgin I., Styring S., Andersson B. (1990) Changes in the organisation of Photosystem II following light-indeed D1-protein degradation. Biochim. Biophys. Acta, 1017, 235-241.

79. Hynninen P.H. Chlorophylls III keto-enol tautomerism of chlorophylls a1 and b1. (1973) Acta Chem. Scan., 27, 1487-1495.

80. Jegerschold С., Virgin I., Styring S. (1990) Light-dependency degradation of the Di protein on photosystem II is Accelerated after Inhibition of the water splitting Reaction. Biochemistry, 29,6179-6192.

81. Jegerschold C. and Styring S. (1991) Degradation of Dl protein in core complex Photosystem II. FEBS Lett., 280, 87-90.

82. Jin E.S., Polle J.E., Melis A. (2001) Involvement of zeaxantthin and of the Cbr protein in the repair of PS II from photoinhibition in the green alga Dunaliella salina. Biochim. Biophys. Acta, 1506, (3), 244-259.

83. Jones L.W. and Кок B. (1966) Plant Physiol., 41,1037-1052.

84. Kettunen R., Tyystjarvii E., Aro E-M. (1996) Degradation pattern of photosystem II reaction center protein Dl in intact leaves. Plant Physiol. Ill, 1183-1190.

85. Kirilovsky D., Ducruet J.M., Etienne A.-L. (1990) Primary events occuring in photoinhibition in Synechocystis 6714 wide tipe and atrasine-resistent mutant. Biochim. Biophys. Acta, 1020, 87-93.

86. Klimov V.V., Klevanik A.V., Shuvalov V.A., and Krasnovsky A.A. (1977) Reduction of pheophytin in the primary light reaction of photosystem II. FEBS Lett. 82, 183-186.

87. Klimov V.V., Dolan E., Ke B. (1980) EPR properties of an intermidiatary electron acceptor (Pheophytine) in PS II reaction centers at cryogenic temperatures. FEBS Lett., 112, 97-100.

88. Klimov V.V., Krasnovsky A.A. (1981) Pheophytin as the primary electron acceptor in Photosystem II reaction centers. Photosyntetica 15: 592-609.

89. Klimov V.V., Shafiev M.A., Allakhverdiev S.I. (1990) Photoinactivation of the reaction capacity of photosystem II in pea sybchloroplast-particles after a complete removal of manganese. Photosynth. Res., 23, 59-65.

90. Klimov V.V., Zharmukhamedov S., De Las Rivas J., Barber J. (1995) Effect of Photosystem II inhibitor K15 on photochemical reactions of the isolated D1-D2-cytochrome b-559 complex. Photosynth. Res., 44, 67-74.

91. Kobayashi M., Watanabe Т., Nakazato M., Ikegami I., Hiyama Т., Matsunaga Т., Murata.(1988) Chlorophylla 7P-700 and pheophytina/P-680 stoichiometries in higher plants and cyanobacteria determined by HPLC analysis. Biochim. Biophys. Acta, 936, 8189.

92. Kouloungliotis D., Innes J.B., Brudvig G.W. (1994) Location of chlorophyll Z in Photosystem II. Biochemistry, 33, 11814-11822.

93. Konermann L. and Holzwarth A.R. (1996) Biochemistry, v. 35, pp. 829-842.

94. Kuenhlbrandt W. (1984) Three dimensional structure of the light-harvesting chlorophyll a/b protein complex. Nature, 307, 478-480.

95. Kuhn M, Boger P (1990) Studies on the light-induced loss of the DI protein in PS II membrane fragments. Photosynth. Res, 23, 291-296.

96. Krause G.H, Koster S, Wong S.C. (1985) Photoinhibition of photosynthesis under anaerobic conditions studied with leaves and chloroplasts of Spinacia deracea L. Planta, 165, 430-438.

97. Krieger A, Rutherford AW, Jegerschold C. (1998) Thermoluminescence measurements on chloride-depleted and calcium-depleted photosystem II. Biochim Biophys Acta, 1364 (1), 46-54.

98. Kyle D.J, Ohad I. And Arntzen C.J. (1984) Membrane protein damage and repair : selective loss of a quinone-protein function in chloroplast membranes. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A, 81, 4070-4074.

99. Kyle D.J. (1987) Photosyntetic ozygen evolution. In: Kyle D.J. Osmond C.B. and Arntsen C.J. (eds.) Topics in Photosynthesis, 9, 197-226, Elsevier, Amsterdam.

100. Macpherson A.N, Telfer A, Barber J. and Truscott T.G. (1993) Direct detection of singlet oxygen from isolated photosystem II reaction centres. Biochim. Biophys. Acta, 1143,301-309.

101. Marquardt J. and Bassi R. (1993) Carotenoid-binding proteins of photosystem II. Eur J Biochem, 212 (2), 297-303.

102. Mattoo A.K, Marder J.B, Edelman M. (1989) Dynamics of the Photosystem two reaction center. Cell, 56, 241-246.

103. McNamara V.P., Sutterwala F.S., Pacrasi H.B., Whitmarsh J. (1997) Structural model of cytochrome b559 in photosystem II based on a mutant with genetically fused subunits. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A., 94(25),14173-8.

104. Mets J.G., Pakrasi N.R., Seibert M., Arntzen C.N. (1986) Evidence a dual function on the herbicide-binding Dl protein in Photosystem II, FEBS Lett.,205, 261-294.

105. Michel H.P., Hunt D.F., Shabanowitz J., Bennett S. (1988) Tandem mass spectrometry reveals that three Photosystem II proteins of spinach chloroplasts contain N-acetyl-O-phosphothreonine at their NH2 termini. J. Biol. Chem., 263, 1123-1130.

106. Michel H.P. and Deisenhofer J. (1988) Relevance of the photosynthetic reaction center from puple bacteria to the structure of PS II. Biochemistry, 27, 1-7.

107. Miyao M. (1994) Involvement of active oxygen species in degradation of the Dl protein under strong illumination in isolated subcomplexes of photosystem II. Biochemistry 33(32), 9722-9730.

108. Montoya G.J., Yruela I., Picorel R. (1991) Pigment stoichiometry of a D1-D2-cytochrome b-559 complex isolated from the higher plant Beta vulgaris. FEBS Lett., 283, 255-258.

109. Moskalenko A.A., Barbato R., Giacometto G.M. (1992) Investigation of the neibore relationships between Photosystem II polypeptides in the two types of isolated raction centers. FEBS Lett., 314, 271-274.

110. Mulkidjanian A.Y., Cherepanov D.A., Haumann M., Junge W. (1996) Photosystem II of green plants: Topology of core pigments and redox cofactors as infered from electrochromic difference spectra. Biochemistry, 35, 3093-3107.

111. Nanba О., Satoh К. (1987) Isolation of a photosystem II reaction center consisting of D-1 and D-2 polypeptides and cytochrome b-559. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 84,109-112.

112. Nedbal L., Setlikova E., Masojidek J., Setlik (1986) The nature of photoinhibition of isolated thylakoids. BBA, 848, 108-119.

113. Nixon P.J., Diner B.A. (1992) Aspartate 170 of the Photosystem II reaction center polypeptide D1 is involved in the assembly of the oxygen evolving manganese cluster. Biochemistry 31: 942-948.

114. Ohad, I., Kyle, D. J., Arntzen, C. J. (1984) Membrane protein damage and repair, removal and replacement of inactivated 32 kDa polypeptide in chloroplast membranes. J. Cell Biol. 99,481-485.

115. Ohad I., Adir N., Koike H., Kyle., Inoue Y. (1990) Mechanism of photoinactivation in vivo. J. Biol. Chemistry, 256 (4), 1972-1979.

116. Ono T. and Inoue Y. (1985) S-state turnover in the 02-evolving system of CaCb-washed Photosystem II parpicles depleted of three peripheral protein inhibits S3 to S4 transition. Biochim. Biophys. Acta, 806, 331-340.

117. Pacrasi H.B., Nychus K., Granok H. (1990) Targeted detection mutagenesis of the beta subunit of cytochrome b-559 destabilizes the reaction center of Photosystem II. Z. Naturforsch, 45c, 423-429.

118. Pakrasi H.B., Ciechi P.D., Witmarsh J. (1991) Site-directed mutagenesis of the heme axial ligands of Cytochrome b-559 affects the stability of the Photosystem II complex. EMBO J 10: 1619-1627.

119. Peter G.F. and Thornber (1991) Biochemical composition and organisation of higher plant photosystem II light-harvesting pigment-proteins. J. Biol. Chem., 266, 16745-16754.

120. Ponticos M., Shipton C.A., De Las Rivas J., Barber J. (1993) Two D1 protein degradation patterns in isolated Photosystem 2 core and reaction centre complexes. Photosynthetica, 28, 215-224.

121. Powles S.B. (1984) Photoinhibition of photosynthesis induced by visible light. Ann. Rev. Plant Physiol., 35,13-44.

122. Prasil O., Adir N., Ohad I. (1992) Dynamics of Photosystem II : Mechanism of photounhibition and recuvary processes. In: Barber J. (ed.) The Photosystems: Structure, Function and Molecular Biology, Topics in Photosynthesis, 11,295-348.

123. Renger G., Volker M., Eckert H.J., Fromme R., Nohm-Veit S., Graber P. (1989) Photochem. Photobiology, 49, 97-104.

124. Rich P.R. and Bendall D.S. (1980) The kinetics and termodynamics of the reduction of cytochrome с by substituted p-bensoquinone in solution. Biochim. Biophis. Acta, 592, 506-518.

125. Richter M., Ruchle W. Wild A. (1990) Studies on the mechanism of Photosystem II photoinhibition. A two step degradation of D1 protein. Photosynth. Res., 24, 229-235.

126. Rigoni F., Barbato R., Chiaramonte S., Giacometti G.-M. (1995) UV-B light on Scenedesmus LF 1 and some Synechocystis PCC 6803 mutants. Mathis P. (ed.) Photosynthesis : From Light to Biosphere, IV, 159-164, Kluwer Acad. Publ.

127. Roberts D.R., Kristie D.N., Thompson J.F., Dumbroff E.B., Gepstein S. (1991) In vitro evidence for the involvement of activated oxygen in light-induced aggregation of thylakoid proteins. Phisiologia Plantarum, 82, 389-396.

128. Robinson H.H., Crofts A.R. (1983) Kinetics of the oxidation reduction reactions of the PS II quinone acceptor complex, and the pathwas for deactivation. FEBS Lett., 153, 221226.

129. Rogner M., Chisholm D.A. and Diner B. (1991) Site-directed mutagenesis of the psbC gene of Photosystem II: Isolation and functional characterization of CP43-less Photosystem II core complexes. Biochemistry, 30, 5387-5395.

130. Ruffle S.V., Wang J., Johnston H.G., Gustafson T.L., Hutchison R.S., Minagawa J., Crofts A., Sayrer T. (2001) Photosystem II perifera! accessory chlorophyll mutamts in

131. Chlamydomonas reinh. Biochemical characterization and sensitivity to photoinhibition. Plant Physiol., 127 (2) 633-644.

132. Salter A.H., Virgin I., Hagman A , Andersson B. (1992) On the mechanism of the Light-induced D1 protein degradation in Photosystem II core particles. Biochemistry, 31, 3990-3998.

133. Saphoh S. And Crofts T. (1977) Protolytic reactions in Photosystem II : A new model for the realese of protons accompanying the photooxidation of water. Z. Naturforch, 32c, 617-626.

134. Satoh К and Nakane H. (1989) Refined purification and characterization of the D1-D2-cytochrome b-559 reaction center of Photosystem II. In; Baltscheffsky M. (ed.) Current Research in Photosynthesis, 1, 271-274, Kluwer Academic Publishers, Dordrecht.

135. Satoh K. (1983) Photosystem II reaction center complex purifies from higher plants. In: Inoue Y., Crofts A., Govindjee, Murata N., Renger G. And Satoh K. (eds.) The oxygen-evolving system of photosynthesis, 27-38, Academic Press, Tokyo.

136. Satoh K. (1992) Organization of the Photosystem II reaction center. In: Argiroudi-Akoyunoglou (ed.) Regulation of chloroplast Biogenesis, 375-382, Plenum Press, New York.

137. Satoh K. (1993) Isolated and properties of the Photosystem II reaction center. In: Deismhofer J and Norris J.T. (eds.) The photosynthetic Reaction Center, 1, 289-318, Academic Press, San Diego.

138. Schaefer M.R., Golden S.S. (1989) Light availability influences the ratio of two forms of D. in cyanobacterial thylakoids. J. Biol. Chem. 264, 7412-7417.

139. Seibert M., Picorel R., Rubin A.B., Connolly J.C. (1988) Spectral, photochemical and stability properties of isolated Photosysten II reaction center. Plant Physiol., 87, 303-306.

140. Seibert M. (1993) Biochemical, biphysical and structural characterization of the isolate Photosystem II reaction center complex. In: Deisenhofer J. and Norris J. (eds.) The photosyntetic RC, 1, 319-356, Academic Press, San Diego.

141. Senge M. And Senger H. (1988) Chlorination of isolated chlorophylls in vitro. Photochem. Photobiol., 48 (5), 711-717.

142. Setlik I, Allakhverdiev S.E, Nedbal L, Setlikova E, Klimov V.V. (1990) Three types of photosystem II inactivation. 1. Damaging process on the acceptor side. Photosynth. Res., 23, 39-48.

143. Shen G, Eaton-Rye J.J. and Vermaas W.F.J. (1993) Mutation of histidine residuces in CP47 leads to a destabilization of the Photosystem II complex and impairment of light energy transfer. Biochemistry, 32, 5109-5115.

144. Shipton C.A, and Barber J. (1992) Characterization of photoinduced breakdown of the D1 -polypeptide in isolated reaction centers of Photosystem II. Biochim. Biophys. Acta, 1099, 85-90.

145. Shipton C.A. and Barber J. (1994) In vivo and in vitro photoinhibition reactions generate similar degradation fragments of D1 and D2 photosystem-II reaction-centre proteins. European Journal Biochemistry, 220, 801-808.

146. Shuvalov V.A, Heber U, Schreiber U. (1989) Low temperature photochemistry and spectral properties of a Photosystem II reaction center complex containing the proteins D1 and D2 and two hemes of cytochrome b-559. FEBS Lett, 258,27-31.

147. Shuvalov VA. (1994) Composition and function of cytochrome b559 in reaction centers of photosystem II of green plants. J Bioenerg Biomembr. 26(6), 619-626.

148. Siefermann-Harms D. Protective function of the apoprotein of the light-harvesting chlorophyll-a/b-protein complex in pigment photo-oxidation. (1990) J. of Photochemistry and Photobiology, B: Biology, 4, 283-295.

149. Spetea C, Hideg E, Vass I. (1995) QB-independent degradation of the reaction centre II D1 protein in UV-B irradiation thylakoid membranes. Mathis P. (ed.) Photosynthesis : From Light to Biosphere, IV, 219-222, Kluver Academic Publisher, Netherlands.

150. Styring S, Virgin I, Ehrenberg A, Andersson B. (1990) Strong light photoinhibition of electron transport in photosystem II. Impairment of the function of the first quinone acceptor, QA. Biochim. Biophys. Acta, 1015,269-278.

151. Svensson В., Vass I., Styrling S. (1991) Sequence analysis of the Dl and D2 reaction center proteins of Photosystem II. Z. Naturforsch 46: 765-776.

152. Svensson В., Etchebest C., Tuffery P., van Kan P., Smith J., Styring S. (1996) A model for the Photosystem II reaction center core including the structure of the primary donor P680. Biochemistry, 35,14486-14502.

153. Takahashi Y., Satoh K. (1987) Quantitation of plastoquinone and functional electron carriers in the Photosystem II reaction center complex. In Biggins J. (ed.) Progress in Photosynthesis Research. Vol.11, pp. 73-76, Martinus Nijhoff, Dordrecht.

154. Tang X.-S. and Satoh K. (1984) Characterisation a 47-kilodalton chlorophyll-binding polypeptide isolated from a Photosystem II core complex. Plant Cell Physiol., 25, 935-945.

155. Tang X.-S., Diner B.A., Larsen B.S., Gilchrist Jr. M.L., Lorigan G.A. and Britt R.D. (1994) Identification of histidine at the catalytic site of the photosyntetic oxygen-evolving complex. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A., 91,704-708.

156. Tang X.-S. and Diner B.A. (1994) Biochemical and spectroscopic characterization of a new oxygen-evolving Photosystem II core complex from the cyanobacterium Synechoccocus PCC 6803. Biochemistry, 33, 4594-4603.

157. Tavish H., Picorel R., Seibert M. (1989) Stabilization of Isolated Photosystem II Reaction Center Complex in the Dark and the Light Using Polyethylene Glycol and an Oxygen-Scrubbing System. Plant Physiology, 89,452-456.

158. Telfer A., He W.-Z., and Barber J. (1990) Spectral resolution of more than one chlorophyll electron donor in the isolated Photosystem II reaction centre complex. Biochimica Biophysica Acta, 1017,143 -151.

159. Telfer A., De Las Rivas J., and Barber J. (1991) p-Carotene within the isolated Photosystem II reaction centre: photooxidation and irreversible bleaching of this chromophore by oxidised P680. Biochim. Biophys. Acta, 1060,106-114.

160. Telfer A., Bishop S.M., Phillips D. And Barber J. (1994) Isolated Photosynthetic Reaction Center of Photosystem II as a Sensitizer for the Formation of Singlet Oxygen. The J. of Biol. Chemistry, 269, N18,13244-13233.

161. Tetenkin V.L., Gulvaev V.A., Seibert M., Rubin A.B. (1989) Spectral properties of stabilised Dl-Dl-cutochrome b-559 Photosystem II reaction center complex. Effect of triton X-100, redox state of phephytin and P-carotine. FEBS Lett., 250,459-463.

162. Theg S.M., Filar L.J., Dilley R.A. (1986) Photoinactivation of chloroplasts already inhibited on the oxidizing side oh photosystem II. Biochim. Biophys Acta, 849, 104-111.

163. Thompson L.K. and Brudvig G.W. (1988) Cytochrome b-559 may function to protect Photosystem II from photoinhibition. Biochemistry, 27, 6653-6658.

164. Trebst A. (1986a) The three-dimensional structure of the herbicide binding niche on the reaction center polypeptides of Photosystem II. Z. Naturforsch, 42 c, 742-750.

165. Trebst A. (1986b) The topology of plastoquinone and herbicide-binding peptides of PSII in the thylakoid membrane. Z. Naturforsch, 41c, 240-245.

166. Trebst A. And Depka B. (1990) Degradation of Di-protein subunit of Photosystem II in isolated thylakoids by UV light. Z.Naturforsch, 45, 366-372.

167. Van Gorcom H.J., Pulles M.P.J, and Wessels J.S.C. (1975) Light-induced changes of absorbance and electron spin resonance in small photosystem II particles. Biochim. Biophys. Acta, 408 (3), 331-339.

168. Van Leeuwen P.J., Heiman C., Gast P., Dekker J.P., Gorcom H.J. (1993) Flash-induced redox changes in oxygen-evolution spinach Photosystem II core particles. Photosynthes Res., 38,169-176.

169. Vass, I. and Styring, S.(1991) pH-dependent charge equilibria between tyrosine D and the state in Photosystem II. Estimation of relative midpoint redox potential. Biochemistry, 30, 830-839.

170. Vass I., and Lnoue Y. (1992a) Termoluminescence in the study of Photosystem II. In : "The Photosystems: Structure, Function and Molecular Biology" Topics in Photosynthesis, v. 11 (Ed. J Barber), pp. 259-294 (Elsevier: Amsterdam).

171. Vass I., Sass L., Spetea C., Hideg E. And Prtroleas V. (1995) UV-B radiation induced damage to the function and structure of photosystem II. Mathis P. (ed.) Photosynthesis : From Light to Biosphere, IV, 103-108, Kluwer Acad. Publ.

172. Vass I., Kirilovsky D., Etienne A.L. (1999) UV-B-radiation induced donor and acceptor side modifications of PS II in the cyanobacterium Synechocystis sp. PCC 6803. Biochemistry, 28 (39) 12786-12794.

173. Vermaas W.J., Williams J.G.K., Arntzen C.J. (1987) Sequenceing and modification of psb B, the gene ecoding the CP47 protein of PS II in cyanobacterim Synechocystis 6803. Plant Mol. Biol., 8, 317-326.

174. Vermaas W.F.J., Iheuchi M. And Inoue Y. (1988a) Protein composition of the Photosystem II core complex in genetically engineered mutants of the cyanobacterium Synechocystis PCC 6803. Photosyn. Res., 17, 97-113.

175. Vermaas W.F.J., Rutherford A.W.,Hansson O. (1988b) Site-directed mutagenesis in Photosystem II of the cyanobacterium sinechosystis sp. PCC 6803: Donor D is a tyrosine residue in the D2 protein. Proc Natl Acad Sci USA85: 8477-8481.

176. Vernon L.P. and Seely G.R. The Chlorophylls, London, 1966, 21,147.

177. Virgin I., Ghanotakis D.F., Andersson B. (1990) Light-induced Dl protein degradation in isolated photosystem II core complexes. FEBS Lett., 269, 45-48.

178. Virgin I., Salter A.H., Ghanotakis D.F., Andersson B. (1991) Light-induced Dl degradation is catalized by a serin-type protease. FEBS Lett., 287, 125-128.

179. Wang W-Q., Chapman D.J., Barber J. (1992) Effect of cold treatment on the binding stability of Photosystem 2 extrinsic proteins and an associated increase in susceptibility to photoinhibition. Plant Physiol., 99,21-25.

180. Whatley P. and Arnon D.I. (1963) Cooper ensymes in isolated chloroplast. Plant Physiol., v 34, 1-24.

181. Xiong J., Subramaniam S., Govindjee. (1998) A knowledge-based three dimensional of the Photosystem II reaction center of Chlamidomonas reinhardii. Photosynth. Res., 56, 229-254.

182. Yamaguchi N., Takahashi Y., Satoh K. (1988) Isolated and characterization of a Photosystem II core complex depleted in the 43 kDa chlorophyll binding submit. Plant Cell Physiol, 29,123-129.

183. YamamotoY., Ueda Т., Shinkai H., Hishimura M. (1982) Preparation of oxygen-evolving Photosystem II subchloroplasts from spinach. Biochim. Biophys. Acta, 679, 347350.

184. Yamamoto Y. (2001) Quality control of Photosystem II. Plant Cell Physiol., 42 (2), 121-128.

185. Yruela I., van Kan P.J.M., Muller M.G., Holzwarth A.R. (1994) Characterization of Dl-D2-cytochrome b-559 complex containing 4 chlorophyll a1 2 pheophytin a isolated with the use of MgS04. FEBS Lett., 339,25-30.

186. Yruela I., Tomas R., Alfanso M., and Picorel R. (1999) Effect of the on the absorption spectrum of the isolated Dl-D2-cytochrome 6559 complex of photosystem II. J. Photochem. Photobiol. B: Biol., 50,129-136.

187. Zheleva D., Hankamer В., Barber J. (1996) Heterogeneity and pigment composition of isolated Photosystem II reaction centers. Biochemistry, 35, 15074-15079.

188. Zouni A., Witt H.-T., Kern J., Fromme P., KraufN., Saenger W„ Orth P (2001) Crystal structure of photosystem II from Synechococcus elongatus at 3,8 A resolution/ Nature, 409, 739-743.