Бесплатный автореферат и диссертация по биологии на тему

Анализ информации о различных атрибутах светового стимула в зрительной системе кролика

ВАК РФ 03.00.13, Физиология

Автореферат диссертации по теме "Анализ информации о различных атрибутах светового стимула в зрительной системе кролика"

На правах рукописи

Алымкулов Джекшен Эмилевич

АНАЛИЗ ИНФОРМАЦИИ О РАЗЛИЧНЫХ АТРИБУТАХ СВЕТОВОГО СТИМУЛА В ЗРИТЕЛЬНОЙ СИСТЕМЕ КРОЛИКА

03.00.13 - физиология

АВТОРЕФЕРАТ диссертации на соискание учёной степени кандидата биологических наук

2 6 НОЯ 2009

Москва 2009

003484460

Работа выполнена на кафедре высшей нервной деятельности биологического факультета Московского государственного университета имени М.В. Ломоносова (заведующий кафедрой - профессор В.В. Шульговский)

Научный руководитель:

доетор биологических наук, профессор Полянский Владимир Борисович

Официальные оппоненты:

доктор психологических наук, профессор, заведующий кафедрой психофизиологии факультета психологии МГУ им. М.В. Ломоносова Черноризов Александр Михайлович

доктор биологических наук, профессор, ведущий научный сотрудник кафедры физиологии человека и животных биологического факультета МГУ им. М.В. Ломоносова Каплан Александр Яковлевич

Ведущая организация:

НИИ Нейрокибернетики Южного федерального университета

Защита состоится 7 декабря 2009 года в 15.30 на заседании диссертационного совета Д 501.001.93 при биологическом факультете МГУ им. Ломоносова по адресу: 119992, Москва, Ленинские Горы, МГУ, д.1, корпус 12, биологический факультет, аудитория М-1.

С диссертацией можно ознакомиться в библиотеке биологического факультета МГУ им М.В. Ломоносова.

Автореферат разослан 7 ноября 2009 г.

Ученый секретарь диссертационного совета, доктор биологических наук

ХАРАКТЕРИСТИКА РАБОТЫ

Актуальность проблемы. Актуальной проблемой нейробиологии является исследование обработки информации о различных параметрах светового стимула на ранних этапах зрительной системы - в наружном коленчатом теле (НКТ), в верхнем двухолмии (ВД) и в первичной зрительной коре (ЗК), а также о взаимодействии этих характеристик в реакциях нейронов данных структур.

Эта тема актуальна для нейрофизиологии еще и потому, что в настоящее время в среде исследователей идут споры о том, в каких структурах мозга происходит сложный анализ изображений. Действительно ли, что первичная зрительная кора и подкорковые структуры производят простую параллельную фильтрацию зрительной информации по отдельным каналам, передавая её дальше, в ассоциативные зоны коры, где и строится зрительный образ. Или уже на ранних стадиях происходит сложная обработка информации, и элементы сложного зрительного образа определяются уже на уровне первичной зрительной коры.

Исследованию этих вопросов и посвящена данная работа.

Цели и задачи исследования. Целью исследования является изучение нейронных механизмов анализа зрительных стимулов.

Для осуществления этой цели были поставлены следующие задачи:

1) установление роли нейронов наружного коленчатого тела кролика в кодировании цветовой и ахроматической информации.

2) исследование кодирования цветовой и ахроматической информации нейронами верхнего двухолмия кролика.

3) изучение ответов нейронов зрительной коры кролика на изменение ориентации и интенсивности стимулов. Исследование реакций нейронов на замены комплексов «интенсивность + ориентация».

Основные положения, выносимые на защиту

1. Для нейронов НКТ характерна фазическая реакция в ответ на изменения спектральной или яркостной характеристики предъявляемого стимула. На основе величин фазических разрядов нейронов НКТ с помощью факторного анализа удаётся

реконструировать цветовые четырёхмерные сенсорные пространства и двумерные ахроматические пространства.

2. В ответ на замену цветового или яркостного стимула нейроны ВД реагируют фазическим разрядом с латентностью 50 - 80 мс. Для нейронов ВД характерен также поздний фазический ответ в диапазоне 120 - 300 мс. На основе частот ранних фазических разрядов нейронов ВД можно построить двумерные ахроматические сенсорные пространства. Частоты позднего фазического разряда позволяют реконструировать четырёхмерные цветовые сенсорные пространства.

3. Тонический разряд части нейронов НКТ и ВД градуально изменяется в зависимости от интенсивности предъявляемого стимула и проявляет предетекторные свойства с точки зрения теории векторного кодирования.

4. Величины амплитуд ЗВП и активность нейронов первичной зрительной коры кролика позволяют реконструировать пространства ориентации стимулов, а также пространства, отражающие взаимодействие и интеграцию таких атрибутов, как интенсивность и ориентация.

Научная новизна. В работе показано, что частоты тонических разрядов части нейронов НКТ и ВД градуально зависят от интенсивности предъявляемого светового стимула. В рамках теории векторного кодирования такое свойство тонических разрядов охарактеризовано как предетекторное.

На основе анализа амплитуд фазы N85 ЗВП и ответов нейронов зрительной коры кролика на замену линий с различной ориентацией и интенсивностью реконструированы сенсорные пространства комплексных стимулов «интенсивность + ориентация». Возможность подобной реконструкции позволяет утверждать, что ориентация стимула кодируется зрительной системой в векторной форме. Кроме того, полученные данные показывают, что нейроны первичной зрительной коры кролика осуществляют более сложную обработку зрительной информации, чем предполагалось ранее.

Теоретическая и практическая значимость работы. Полученные результаты расширяют теоретические представления о функционировании нейронных механизмов зрительной системы, в частности, анализа межстимульных различий. Кроме того, данная работа существенно дополняет нейрофизиологические основы теории

векторного кодирования E.H. Соколова - нового подхода к описанию функционирования нервной системы.

Апробация работы. Материалы диссертации доложены и обсуждены на XIII конференции студентов, аспирантов и молодых ученых «Ломоносов - 2006» (Москва, 2006); 13 Международном конгрессе по психофизиологии (Стамбул, 2006); конференции «Психофизика сегодня» (Москва, 2006); XX съезде физиологического общества имени И.П. Павлова (Москва, 2007); 14 Международном конгрессе по психофизиологии (Санкт-Петербург, 2008); XV Международной конференции по нейрокибернетике (Ростов-на-Дону, 2009).

Основные положения работы отражены в 14 научных публикациях.

МЕТОДИКА

Объект исследования. Исследования проводились на 18 взрослых самцах европейских кроликов (Orictolagus cuniculus). Координаты НКТ, ВД и зрительной коры определялись по атласу мозга кролика. Над исследуемыми структурами фиксировалась шахта, предназначенная для крепления микроманипулятора. С его помощью перемещался вольфрамовый микроэлектрод, регистрирующий активность отдельных нейронов. Для регистрации ЗВП в кость над зрительной корой вживлялись посеребрённые стальные электроды толщиной 0.8 мм.

Экспериментальная установка. В опытах бодрствующий кролик фиксировался в деревянном станке, в положении лёжа. Опыт проходил в звуконепроницаемой экранированной камере в условиях фотопической адаптации. Кролик находился на расстоянии 50 см от экрана цветного выпуклого 14-дюймового ЭЛТ-монитора SVGA. Активность нейронов и ЗВП регистрировались с полушария, контралатерального стимулируемому глазу.

Программирование эксперимента. В эксперименте применялась методики экстраклеточной регистрации активности отдельных нейронов и регистрации ЗВП на замены стимулов в парах. В каждом опыте использовалось 8 стимулов, различающихся по своим характеристикам. Применялись пары, составленные из всех

возможных комбинаций стимулов, включая 8 пар при замене идентичных стимулов («самих на себя»). В каждой паре один стимул без паузы заменялся другим. При этом регистрировался ответ нейронов или вызванный потенциал, как на прямые, так и на обратные замены. Длительность каждого стимула составляла 2.5+0+0.5 с.

Характеристика стимулов. Стимулами служили однородные засветы полного экрана монитора, проецирующиеся на всю сетчатку глаза кролика. Световое раздражение было монокулярным.

При изучении свойств нейронов НКТ и ВД использовались 8 хроматических и 8 ахроматических стимулов. В качестве ахроматических использовались стимулы с интенсивностями 4, 6, 8, 10, 12, 13.5, 15 и 19 кд/м2. Спецификация стимулов с разным спектральным составом проводилась в системе МКО-31. Поскольку эта система разработана для зрения человека, названия используемых цветов достаточно условны. В качестве цветовых использовались белый, красный, жёлтый, жёлто-зелёный, зелёный, сине-зелёный, синий и чёрный стимулы. Белый, жёлтый, жёлто-зелёный и зелёный цветовые стимулы были равнояркими.

В опытах по регистрации ЗВП и реакций нейронов зрительной коры предъявлялись стимулы, представляющие собой белые линии на чёрном фоне. В зависимости от серии опытов применялись линии разных угловых размеров и разной интенсивности. Ширина линий на экране монитора составляла 6 см (6 град.), длина линий - 15 см (15 град.).

Первая серия опытов заключалась в замене пар белых линий (на черном фоне) разной ориентации и одинаковой интенсивности (15 кд/м2).

Вторая серия опытов включала замену стимулов в виде линий одинаковой ориентации (0 град, относительно вертикали) и разной интенсивности (5, 8, 10, 13, 15, 16, 17 и 21 кд/м2).

В третьей серии опытов использовались комплексные стимулы, которые отличались друг от друга и по интенсивности, и по ориентации. Проводились два варианта опытов. В первом варианте стимулы начальных ориентации (0 - 38.6 град) имели интенсивность 5 кд/м2, а остальные стимулы (51.4 - 90 град) - 15 кд/м2. Во втором варианте линия каждой ориентации (0 - 90 град) имела свою собственную интенсивность (в диапазоне 5-21 кд/м2).

Обработка экспериментальных данных включала в себя измерение средней частоты ранних фазных спайковых разрядов нейронов зрительной коры, НКТ и ВД, а так же амплитуд ЗВП (фаза N85). Амплитуды фаз ЗВП измерялись «от пика до пика». По результатам измерений строились матрицы 8x8, ячейки которых содержали средние частоты ранних разрядов (спайк/с) или амплитуды ЗВП (мкВ) при замене соответствующих стимулов друг на друга. Кроме того, для ответов нейронов НКТ и ВД вычислялась средняя частота поздних тонических разрядов (латентность 500 - 1500 мс) при замене диффузных хроматических и ахроматических стимулов. Полученные для разных нейронов НКТ и ВД частоты усреднялись.

На основе матриц, составленных из частот разрядов нейронов или величин амплитуд ЗВП, строились матрицы парных корреляций между векторами, представляющими стимулы. Корреляционные матрицы обрабатывались методом факторного анализа в программах STADIA (автор - д.б.н. А.П. Кулаичев) и STATISTICA (Statsoft). Полученные таким образом факторы служили осями сенсорных пространств.

Для изучения зависимости тонического разряда от яркостных и цветовых характеристик стимулов использовались средние частоты ответов (спайк/с) в диапазоне 400 - 1500 мс при замене стимулов «самих на себя». Зависимость частоты тонического разряда нейрона от интенсивности предъявляемых стимулов определялась с использованием методов однофакторного дисперсионного анализа и линейной регрессии.

РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

Первым этапом работы была регистрация активности нейронов НКТ кролика в ответ на замену диффузных цветовых и ахроматических стимулов.

Всего были зарегистрированы реакции 51 нейрона НКТ. В опытах всем нейронам предъявляли замены восьми разноярких цветовых стимулов в парах. Для 24 нейронов программа опытов была более длинной: кроме цветовых стимулов предъявляли замены восьми диффузных белых стимулов разной интенсивности.

Паттерн типичного ответа нейрона НКТ на замену белых стимулов интенсивностью 6 и 15 кд/м2 приведён на рис. 1^4.

Нейрон реагирует ранним фазическим разрядом в интервале 40 - 90 мс, короткой тормозной паузой 100 - 150 мс, и тоническим разрядом. Для реакций нейронов НКТ кролика характерна меньшая выраженность тормозной паузы, чем для ответов нейронов зрительной коры. По-видимому, это связано с менее развитым возвратным торможением и слабостью тормозных интернейронов в НКТ.

Частоты фазических разрядов нейронов в ответ на замены стимулов сводились в матрицы 8x8. Пример такой матрицы приведён в таблице. На основе подобных матриц строились корреляционные матрицы, которые, в свою очередь, подвергались факторному анализу для выявления базисных осей сенсорных пространств.

А Б

Рис. 1. Типичные паттерны ответов нейронов НКТ (А) и ВД (Б) на замену стимулов, различающихся по интенсивности. По горизонтали - время, мс. По вертикали - частота разряда, спайк/с. Вертикальной линией показан момент замены стимулов.

На основе частот фазических разрядов на замену стимулов были реконструированы сенсорные пространства отдельных нейронов НКТ и обобщенные сенсорные пространства для групп нейронов. Пространства отдельных нейронов принципиально совпали с пространствами, обобщёнными для групп нейронов.

ИНТЕНСИВНОСТЬ ПЕРВОГО СТИМУЛА В ПАРЕ, кд/м"

4 6 8 10 12 13.5 15 19

ИНТЕНСИВНОСТЬ ВТОРОГО СТИМУЛА в ПАРЕ, ед/м2 4 0 14 44 43 90 83 115 170

6 3 0 23 35 75 55 100 120

8 35 20 0 40 55 47 70 79

10 65 23 18 0 10 23 50 53

12 55 35 25 7 0 19 32 60

13.5 48 67 28 33 10 0 11 74

15 78 60 85 55 18 9 0 18

19 75 55 55 70 60 32 37 0

Таблица. Матрица ответов отдельного нейрона НКТ на замену белых стимулов разной интенсивности. Каждая ячейка содержит среднюю частоту разряда нейрона (спайк/с) при замене стимула, указанного в строке, на стимул, указанный в столбце.

А Б

Фактор 1 2

Собственное значение 4.6 3.4

Собственная дисперсия, % 58 42

Накопленная дисперсия, % 58 100

Фактор 1 2

Собственное значение 4.2 3.5

Собственная дисперсия, % 52 44

Накопленная дисперсия, % 52 96

Рис. 2. Обобщенные двумерные пространства ахроматических стимулов для 24 нейронов НКТ (А) и 7 нейронов ВД (Б). Числами обозначена интенсивность белых стимулов (кд/м2). В таблицах указаны параметры приведенных пространств.

На рис. 2у4 приведено обобщенное пространство 24 нейронов, для которых были зарегистрированы ответы на замены белых стимулов различной интенсивности. Точки, обозначающие стимулы, расположены в порядке увеличения их интенсивности, а все пространство занимает дугу окружности менее 180 град. Две оси данного пространства обозначаются как «яркостная» и «темновая»

Предполагается, что они отражают действие яркостного и темнового нейронных механизмов, кодирующих яркость стимулов. Расположение точек, соответствующих слабым стимулам (4 и 6 кд/м2) в обратном порядке можно объяснить сложностью различения стимулов с малым уровнем интенсивности. В случае использования стимулов разного спектрального состава сенсорное пространство подобных нейронов также является двумерным, с яркостной и темновой осями. В таком пространстве стимулы располагаются на полуокружности, в порядке увеличения их субъективной яркости, и вне зависимости от спектрального состава.

Двумерное ахроматическое пространство было реконструировано для 44 из 56 исследованных нейронов (86%).

Для семи исследованных нейронов НКТ (14%) были реконструированы четырёхмерные цветовые пространства. Как и в случае двумерных пространств, матрицы нейронов с четырехмерным сенсорным пространством усреднялись для получения обобщённого пространства. На рис. 3*4 и 3,Б показано пространство, усредненное по данным семи нейронов НКТ: проекция на цветовую (рис. 3^4) и яркостную (рис. 3,Б) плоскости. Как можно видеть на рис. 3^4, черный и красный стимулы располагаются вблизи центра проекции, сине-зеленый и синий — на конце одной из осей (Х2), в конце другой оси (XI) находятся желтый, желто-зеленый, зеленый и белый стимулы. Такое расположение стимулов позволило интерпретировать эти оси как «цветовые», отражающие вклад редуцированных цветооппонентных «красно-зелёного» и «сине-жёлтого механизмов».

Следующим этапом работы был анализ тонических разрядов нейронов НКТ кролика. Тонический разряд «в чистом виде» можно зарегистрировать при замене идентичных стимулов (замена стимула «самого на себя»). Из 15 нейронов, демонстрирующих изменение частоты тонического разряда, 5 клеток показали явное возрастание частоты тонического разряда при увеличении интенсивности стимула,

жвлтый

Фактор 1 2 3 4

Собственное значение. 4.4 2.2 1.3 0.3

Дисперсия, % 55 27 17 1

Накопленная дисперсия % 55 82 99 100

г

черный

Фактор 1 2 3 4

Собственное значение 4.4 1.2 1.2 1.6

Дисперсия,% 55 11 15 19

Накопленная дисперсия,% 55 66 81 100

Рис. 3. Обобщенные четырёхмерные цветовые пространства, реконструированные на основе частот фазических разрядов 7 нейронов НКТ (А и Б) и вторичных фазических разрядов 12 нейронов ВД (В и Г). А и В - цветовые проекции, отражающие межстимульную разницу в спектральном составе. Б и Г - яркостные проекции, отражающие разницу в интенсивности стимулов.

А Б

Рис. 4. Обобщённые кривые, отражающие возрастание (А) и падение (Б) частоты тонического разряда нейронов НКТ (пунктирная линия; п=5 для возрастания, п=10 для падения) и ВД (сплошная линия; п=7 для возрастания, п=4 для падения) при увеличении интенсивности предъявляемого стимула. По горизонтали - интенсивность предъявляемого стимула, кд/м2. По вертикали - частота тонического разряда, спайк/с. На графиках приведены уравнения линейной регрессионной модели.

а 10 клеток - напротив, явное снижение частоты спайков.

На рис. 4 приведены графики изменения числа спайков в тоническом разряде в диапазоне 0 - 1000 мс для отдельных нейронов НКТ с градуальным возрастанием (рис. 4^4) и падением (рис. 4,£) тонического разряда. Каждая точка на графике обозначает среднее значение частоты тонического разряда нейрона по результатам 30 предъявлений стимула соответствующей интенсивности.

Для каждого нейрона была построена адекватная линейная регрессионная модель, которая отражала динамику изменения тонического разряда. На А и Б уравнения регрессии имеют достаточно большой (по модулю) коэффициент при х. Кроме того, в обоих случаях высок выборочный коэффициент корреляции г.

Далее были исследованы реакции нейронов ВД. Зарегистрированы реакции 76 нейронов на замены стимулов с разным спектральным составом и реакции 7 нейронов на замены ахроматических стимулов. Из 76 цветовых нейронов 19 также были исследованы с использованием ахроматических стимулов. На рис. 1 ,Б

приведены растры и постстимульная гистограмма ответа при замене зрительного стимула синего цвета на зеленый.

Первым в паттерне ответа проявляется ранний (первичный) фазический разряд (50 - 90 мс). Далее следует тормозная пауза, длительность которой составляет 80 — 200 мс. После тормозной паузы появляется поздний (вторичный) фазический разряд (200 - 350 мс), за которым следует тонический разряд. Для нейронов ВД характерна большая выраженность позднего фазического разряда. В некоторых случаях ранний фазический разряд может практически отсутствовать, тогда как поздний фазический разряд выделяется достаточно чётко. Также у нейронов ВД сильнее, чем у нейронов НКТ выражена тормозная пауза, что говорит о мощном возвратном торможении в пределах ВД. Кроме того, для нейронов ВД (также как для ЗК и НКТ) характерны некоторые различия в паттерне ответа при прямой и обратной заменах стимула, что хорошо видно на рисунке. При замене синего стимула на зеленый уменьшается длительность тормозной паузы, а также выраженность раннего и позднего фазических разрядов.

На рис. 2,Б представлено усредненное по 7 нейронам ахроматическое пространство, полученное при подсчете среднего числа спайков в раннем фазическом разряде нейронов ВД в ответ на замену диффузных белых стимулов разной интенсивности. В этом пространстве стимулы располагаются в пределах полуокружности от самых малых интенсивностей (8, 6, 4 кд/м2) к самым большим (15, 19 кд/м2). Некоторое несоответствие в группе стимулов с малыми интенсивностями объясняется, видимо, тем, что кролик плохо различает стимулы, близкие к пороговой интенсивности.

В целом в результате анализа сенсорных пространств оказалось, что у 25 нейронов из 83 с фазическим разрядом, или 30%, было обнаружено двумерное ахроматическое пространство. Существенно заметить, что такое пространство выявляется при анализе среднего числа спайков только в раннем, первичном разряде фазического ответа нейрона (50 - 90 мс от момента замены стимулов). По результатам подсчета частот позднего фазического разряда (200 - 350 мс) подобных пространств выявлено не было.

На рис. 3,5 и 3,Г показано усредненное по данным 12 нейронов ВД с поздним разрядом сенсорное четырехмерное пространство с проекцией на цветовую (В) и ахроматическую (Г) плоскости.

Как можно видеть из рис. 3,В на цветовой плоскости ахроматические для кролика черный и красный стимулы располагаются вблизи центра проекции; сине-зеленый и синий цвета -на конце одной из осей (Х4), на конце другой оси (XI) находятся зеленый, желто-зеленый, желтый и белый цвета. Сине-зеленый стимул смещается к окружности, в область между синим и зеленым стимулами. Черный стимул располагается практически в центре проекции (области ахроматических стимулов). «Синяя» и «зеленая» полуоси, редуцированные вследствие дихроматичности зрения кролика, ограничивают проекцию одним квадрантом.

На рис. 3,Г приведена проекция сенсорного пространства на плоскость, образованную вторым и третьим факторами. На этой плоскости ахроматические черный и красный стимулы расположены на концах осей, а остальные стимулы, имевшие большие координаты на цветовой плоскости (синий, желтый, белый и др.), располагаются вблизи центра проекции. Такое расположение стимулов позволяет интерпретировать плоскость как ахроматическую, то есть, отражающую различие стимулов по их интенсивности.

Следующим этапом работы был анализ тонических разрядов ответов нейронов. Как и в опытах на нейронах НКТ, тонический разряд «в чистом виде» был зарегистрирован при замене стимулов на идентичные. Оказалось, что из 26 нейронов, которым предъявляли ахроматические стимулы различной интенсивности, 7 клеток показали градуальное возрастание тонического разряда с увеличением интенсивности, а 4 клетки — падение разряда. На рис. 4^4 и 4,Б приведены суммарные графики изменений частоты разряда нейронов с градуальным возрастанием (А) и падением (Б) тонического разряда при увеличении интенсивности черно-белых стимулов. Как и при исследовании нейронов НКТ, были построены линии регрессии, отражающие динамику изменения частот спайков. Высокий коэффициент корреляции г говорит о сильной прямой (в случае роста) и обратной (в случае падения) зависимости между интенсивностью предъявляемого стимула и частотой спайков в тоническом разряде нейрона.

Следует отметить, что мы не нашли взаимосвязи между типом нейрона (наличия того или иного сенсорного пространства) и динамикой его тонического разряда.

Следующим этапом работы было изучение реакций отдельных нейронов и сообществ клеток зрительной коры при анализе ориентации и интенсивности зрительного стимула. Сначала были исследованы ЗВП зрительной коры на замену стимулов, различающихся только по ориентации. На рис. 5 представлены усреднённые данные по 12 опытам, в которых менялись только ориентации линий с постоянной интенсивностью.

Фактор 1 2

Собственное значение 5.5 1.5

Дисперсия, % 69 19

Накопленная дисперсия, % 69 88

Рис. 5. Сенсорное пространство, обобщённое по 12 записям опытов с ЗВП на замены стимулов постоянной интенсивности и разной ориентации. Числами обозначены номера стимулов, в порядке увеличения их наклона относительно вертикали (от первого (вертикальная линия) до восьмого (горизонтальная линия) с шагом 12.86 град).

Стимулы располагаются последовательно от наименьших угловых значений (0 град.) к наибольшим (90 град.) практически в пределах полуокружности. Как и в случае результатов отдельного опыта, усреднённое пространство занимает полуокружность. Стимулы с углом наклона относительно вертикали, близким к 0 град. (1, 2), и стимулы, близкие к горизонтали (7, 8), располагаются на

противоположных концах оси XI, а стимул с углом наклона, близким к 45 град. (4), обладает наибольшей координатой по оси Х2. Подобное расположение стимулов на плоскости, как и в случае анализа результатов отдельной записи, можно объяснить вкладом оппонентных ориентационных каналов «вертикаль - горизонталь» и «наклон вправо - наклон влево».

Аналогичные по структуре ориентационные пространства были реконструированы для 13 из 43 исследованных нейронов зрительной коры (30%).

Далее были исследованы ЗВП и реакции нейронов зрительной коры на замену стимулов, изменяющихся сразу по двум атрибутам: интенсивности и ориентации. На рис. 6 приведено усредненное

Фактор 1 2

Собственное значение 6.1 0.5

Дисперсия, % 77 7

Накопленная дисперсия, % 77 84

Рис. 6. Сенсорное пространство, обобщённое по 8 записям ЗВП на замены комплексных стимулов «ориентация + интенсивность». Обозначения как на рис. 5. Стимулам 1 - 4 соответствует интенсивность 5 кд/м2; стимулам 5-8 соответствует интенсивность 15 кд/м2.

сенсорное пространство по восьми опытам с регистрацией ЗВП для комплексных стимулов «ориентация + интенсивность». На плоскости, образованной первым и вторым факторами (84% накопленной экспериментальной дисперсии) хорошо видно, что две группы стимулов располагаются в противоположных квадрантах окружности. Такое расположение отражает разную интенсивность этих групп

14

стимулов. В пределах же этих групп проявляется упорядоченность другого атрибута комплексов - ориентации: стимулы располагаются в целом от меньших угловых значений к большим.

Подобные пространства комплексных стимулов были построены на основе частот фазических разрядов для 7 из 57 исследованных нейронов зрительной коры (12%). Структура пространств отдельных нейронов в целом повторяла структуру пространств, реконструированных на основе амплитуд ЗВП.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Задачей настоящего исследования было изучение свойств нейронов в различных отделах зрительной системы кролика и интерпретация полученных данных в рамках теории векторного кодирования E.H. Соколова. Эта теория предполагает возможность реконструкции сенсорных пространств на основе показателей, отражающих различия в используемых стимулах. Сенсорное пространство стимулов представляет собой п-мерную сферу, на поверхности которой расположено всё множество стимулов. Расстояние между точками на поверхности сферы пропорционально субъективной разнице соответствующих стимулов, а координаты точек отражают активность соответствующих нейронных каналов, образующих базис пространства. Показателями, по изменению которых можно оценить межстимульные различия, могут служить условнорефлекторные реакции, вызванные потенциалы, а также реакции отдельных нейронов на замены стимулов. В данной работе была применена регистрация ЗВП и реакций нейронов наружного коленчатого тела, верхнего двухолмия и зрительной коры кролика на замену стимулов, различающихся по спектральному составу, интенсивности и ориентации.

В ответах нейронов всех исследованных отделов наблюдался стабильный ранний фазический разряд в интервале 40 - 90 мс. В наших работах этот разряд был охарактеризован как «разряд различия» (Полянский и др., 2005), поскольку его частота увеличивается при увеличении межстимульной разницы по цвету, яркости или ориентации. При замене идентичных стимулов этот разряд отсутствует, поскольку отсутствуют межстимульные различия.

Реконструкция сенсорных пространств на основе частот этих разрядов, а также на основе амплитуд фазы N85 ЗВП кролика на замены стимулов, позволяет сделать вывод об участии тех или иных групп нейронов в процессе кодирования информации о различных атрибутах зрительного стимула.

Так, на основе реконструированных пространств нейроны НКТ были отнесены к двум группам: кодирующие исключительно интенсивность стимула, и кодирующие как интенсивность, так и цвет. Полученные пространства принципиально повторяли пространства нейронов ЗК в ответ на замены аналогичных стимулов (Полянский и др., 2005). Двухмерность пространств интенсивности подразумевает участие в кодировании интенсивности двух неоппонентных механизмов, связанных с активностью ON- и OFF- систем ранних отделов зрительного анализатора, а также В- и D-клеток сетчатки млекопитающих (Jung, 1961, 1973). В отличие от трёхмерной модели цветового зрения, в которой яркостному каналу соответствует одна ось (Krauskopf et al., 1982; Gegenfurtner, Kiper, 2003), сферическая модель цветоразличения предполагает наличие двух яркостных осей, соответствующих физиологическим яркостному и темновому механизмам зрительной системы (Соколов, 2003).

Небольшая группа нейронов НКТ (14%) была отнесена к цветокодирующим на основании четырёхмерности их сенсорных пространств. При этом цветовая плоскость четырёхмерного пространства оказалась редуцированной по сравнению с пространством млекопитающих-трихроматов. Подобная редукция может быть предсказана в рамках теории векторного кодирования: поскольку кролик обладает дихроматическим зрением, часть пространства, соответствующая длинноволновым стимулам, деформируется, а цветовая плоскость формируется «синей» и «зелёной» полуосями. Физиологическим базисом такой редукции служат различия в свойствах нейронных каналов, связанных с обработкой информации о спектральном составе стимулов у дихроматов и трихроматов. Цветовая плоскость пространства млекопитающих-трихроматов образована «красно-зеленой» и «сине-желтой» осями. Этим осям соответствует активность цветооппонентных R/G и B/Y-нейронов. Сетчатка кролика, в отличие от сетчатки млекопитающих-трихроматов, содержит оппонентные и

неоппонентные независимые B/G-каналы обработки цветовой информации (De Monasterio, 1978). Вероятно, независимые «синий» и «зелёный» нейронные каналы и формируют соответствующие полуоси цветовой плоскости четырехмерного пространства.

На основе реакций нейронов ВД на замены стимулов были реконструированы цветовые и яркостные пространства, повторяющие по структуре пространства нейронов НКТ и ЗК (Полянский и др., 2005). Разница заключалась в том, что двумерные яркостные пространства, образованные яркостной и темновой осями, были получены исключительно на основе частот первичного фазического разряда. Однако для нейронов сенсорных слоев ВД характерен и более поздний, вторичный фазический разряд. Подавляющее большинство пространств, реконструированных по частотам вторичных фазических разрядов, оказались четырёхмерными, с двумя цветовыми и двумя яркостными осями. Первичный и вторичный компоненты фазического разряда разделены длительной тормозной паузой, и, вероятно, имеют разное происхождение. Мы предполагаем, что первичный компонент фазического разряда приходит в ВД непосредственно из сетчатки, минуя зрительную кору. Этот сигнал содержит информацию только об интенсивности стимула, но не об его спектральном составе. Подобная информация необходима, в частности, для реализации глазодвигательных реакций, в которой ВД принимает непосредственное участие. Подобная необходимость объясняет и малую латентность первичного фазического компонента. Вторичный компонент фазического разряда приходит в кору с задержкой, после обработки сигнала в НКТ и ЗК. Вероятно, этот сигнал передаёт информацию о спектральных и о яркостных свойствах стимула. Литературные данные о наличии цветокодирующих нейронов в ВД кролика крайне скудные. Более того, исследования на приматах показали отсутствие цветокодирующих свойств в ВД. Поэтому вопрос о происхождении позднего компонента фазического разряда можно считать дискуссионным. Однако, наличие сильных кортико-тектальных влияний, характерных для кролика (Graham et.al., 1982), позволяет предполагать передачу информации о цвете из зрительной коры в ВД.

Важно отметить тот факт, что ни для одного из исследованных отделов зрительной системы кролика не были получены цветовые

пространства «в чистом виде», т.е., образованные исключительно двумя цветовыми осями. Пространства, отражающие разницу в спектральном составе стимулов, всегда были четырёхмерными, с двумя яркостными осями помимо двух цветовых. Согласно современным исследованиям, анализ цвета не может быть отделён от анализа других зрительных атрибутов, таких как яркость, форма и движение (Gegenfi!rtner, 2003; Ое§епАл1пег, Юрег, 2003). Это проявляется и в структуре цветового пространства, которое, по сути, отражает комплексный анализ атрибутов зрительного стимула (в данном случае, спектрального состава и интенсивности).

Помимо фазических разрядов, нейроны НКТ и ВД демонстрируют тоническую активность. В отличие от фазического разряда, тонический разряд проявляется при замене идентичных стимулов. Более того, наши данные показывают, что частоты тонических разрядов могут градуально возрастать и убывать в зависимости от изменения интенсивности предъявляемого стимула. Согласно теории векторного кодирования, подобными свойствами должен обладать особый класс нейронов-предетекторов. Эти нейроны формируют вектор возбуждения, соответствующий предъявляемому стимулу. Предеткторы являются звеном, предшествующим нейронам-детекторам, выделяющим определённый атрибут зрительного стимула. Детекторные свойства были найдены у нейронов зрительной коры кролика (Полянский и др., 2005). Эти нейроны были селективны к интенсивности или спектральному составу стимулов. Поэтому обнаружение предетекторов на более ранних стадиях зрительной системы представляется закономерным.

Помимо спектрального состава и интенсивности диффузных стимулов, в данной работе были исследованы ориентационные свойства нейронов ЗК. В исследованиях Ч.А. Измайлова и коллег (2004) была показана возможность реконструкции сенсорного пространства ориентаций человека на основе амплитуд ЗВП на замену стимулов. Полученное пространство оказалось двумерным, образованным двумя оппонентными каналами «вертикаль -горизонталь» и «наклон вправо - наклон влево». В нашей работе сенсорное пространство ориентаций было реконструировано для кролика на основе амплитуд ЗВП и частот разрядов нейронов ЗК на замены линий с разной ориентацией. В работах Измайлова и коллег

использовались стимулы с диапазоном изменения ориентации 0-160 град.; на плоскости эти стимулы располагались по окружности. При этом максимальными координатами по оси «вертикаль - горизонталь» обладали, соответственно, вертикальный и горизонтальный стимулы. По оси «наклон вправо - наклон влево» максимальными координатами обладали стимулы с углами наклона 45 и 135 град, соответственно. В нашей работе ориентация стимулов менялась в пределах 0-90 град. Поэтому в полученном ориентационном пространстве стимулы располагались на полуокружности, в порядке увеличения их угла наклона относительно вертикали. Мы предполагаем, что в нашем случае полученное пространство аналогично пространству, полученному в работах Ч.А. Измайлова и коллег (2004). При этом использование диапазона ориентации, ограниченного 90 град., привело к редукции оппонентного канала «наклон вправо - наклон влево» до полуоси.

Помимо стимулов, различающихся только по ориентациям, в наших опытах использовались комплексные стимулы «ориентация + интенсивность». Известно, что нейроны зрительной коры млекопитающих могут быть настроены на выделение различных сочетаний атрибутов стимулов (Leventhal et al., 1995, Mechler et al, 2002; Gegenfurtner, 2003). Каждому из характеристик зрительного стимула должно соответствовать своё сенсорное пространство. При этом если стимулы меняются сразу по нескольким характеристикам, то сенсорное пространство должно описывать все изменяющиеся атрибуты. Например, сенсорные пространства нейронов НКТ и ВД, кодирующих изменения в спектральном составе стимулов, образованы как собственно цветовыми, так и яркостными осями. Другими словами, цветовые нейроны всегда проводят комплексный анализ, вычисляя различия, как в спектральном составе, так и в интенсивности стимулов.

Следующим шагом в изучении кодирования различных атрибутов зрительного стимула стала реконструкция пространств комплексных стимулов «интенсивность + ориентация». Согласно первоначальному предположению, в случае изменения стимулов по ориентации и по интенсивности, каждому из атрибутов должна соответствовать своя плоскость многомерного сенсорного пространства. На каждой из плоскостей ожидалось расположение

стимулов в закономерном порядке изменения соответствующей характеристики. Однако полученные пространства имели неожиданную структуру. Во-первых, число содержательно интерпретируемых осей не превышало двух. Во-вторых, на плоскости, образованной двумя факторами, стимулы располагались двумя группами в противоположных квадрантах окружности. Эти группы соответствовали двум интенсивностям, используемым в опыте. При этом внутри каждой группы стимулы располагались на дуге окружности в порядке увеличения угла наклона стимула относительно вертикали. Мы считаем, что такое пространство отражает изменение сразу двух характеристик зрительного стимула. Это может означать, что используемые стимулы анализируются зрительной корой кролика именно как сложные комплексы «интенсивность + ориентация», а анализ стимула по отдельным атрибутам может происходить в более ранних отделах зрительной системы. Полученные результаты подтверждают современные представления о роли первичной зрительной коры в анализе изображений. Согласно этим представлениям, зрительная кора не сводится к простому набору фильтров, осуществляющих анализ простых характеристик стимула, и может осуществлять более сложную обработку зрительной информации (Friedman et al., 2003; Gegenfurtner, Kiper., 2003; Shapley, 1994, 2007).

Вероятно, комплексный анализ стимулов «ориентация + интенсивность» является достаточно сложной задачей для нейронов первичной зрительной коры кролика. Сенсорное пространство удалось реконструировать только у 12 % исследованных нейронов ЗК. Кроме того, для кролика, как для сумеречного животного, большую значимость представляют перепады в освещённости, чем изменения в ориентации. Это отражается в структуре полученных комплексных пространств: разделение стимулов по интенсивности проявляется значительно лучше, чем разница в их ориентации.

Необходимо обратить особое внимание на принципиальные сходства сенсорных пространств, полученных разными методами и для разных атрибутов зрительных стимулов. Так, ориентационные пространства и пространства комплексов «ориентация + интенсивность», построенные по частотам разрядов отдельных нейронов, принципиально совпадают с пространствами,

реконструированными по величинам амплитуд фаз ЗВП. Также совпадают по структуре цветовые и ахроматические пространства диффузных стимулов, реконструированные по разрядам нейронов и фазам ЗВП в НКТ и верхнем двухолмии. Эти пространства аналогичны по структуре пространствам, реконструированным поведенческими и электрофизиологическими методами в предыдущих работах (Полянский и др., 1998, 2000, 2005). Обращает на себя внимание не только повторяемость структуры пространств одинаковых стимулов в разных отделах зрительной системы, но и сохранение сферической структуры пространства, описывающего стимулы, различающиеся по характеристикам интенсивности, спектрального состава и ориентации. Применимость сферической модели для разных отделов зрительной системы и для разных атрибутов стимула позволяет говорить о реализации принципа векторного кодирования в зрительном анализе стимулов.

ВЫВОДЫ

1. На основе анализа фазических разрядов (50 - 90 мс) в ответ на замены диффузных цветовых и ахроматических стимулов нейроны НКТ кролика могут быть отнесены к двум группам. Нейроны первой группы (86% от исследованных) участвуют в анализе межстимульных различий исключительно по интенсивности. Сенсорные пространства, реконструированные для нейронов данной группы, оказались двумерными. Они образованны «яркостной» и «темновой» осями. Нейроны второй группы (14% от исследованных) комплексно анализируют разницу атрибутов стимула, как по интенсивности, так и по спектральному составу. Сенсорные пространства подобных нейронов четырехмерны, с двумя «цветовыми» и двумя «ахроматическими» осями.

2. Паттерны ответов нейронов ВД на замену диффузных цветовых и ахроматических стимулов в парах включают в себя ранний (50 - 90 мс) и поздний (120 - 300 мс) фазический компоненты. У подавляющего большинства исследованных нейронов ранний фазический разряд связан с анализом различий исключительно в интенсивности стимулов. Сенсорные пространства, реконструированные на основе ранних разрядов, оказались

двумерными, с «яркостной» и «темновой» осями. Поздний фазический разряд связан с анализом межстимульных различия по интенсивности и по спектральному составу. Сенсорные пространства, реконструированные на основе данного разряда, оказались четырехмерными, с двумя «цветовыми» и двумя «ахроматическими» осями.

3. Тонические разряды 15 нейронов НКТ (29% от исследованных) и 11 нейронов ВД (13% от исследованных) градуально возрастали или убывали в зависимости от интенсивности предъявляемого стимула. Подобные свойства нейронов в рамках гипотезы E.H. Соколова о векторном кодировании могут быть охарактеризованы как предетекторные.

4. Величина амплитуды фазы N1 ЗВП зрительной коры кролика на замены стимулов в парах отражает различие в ориентации заменяемых стимулов. Сенсорное пространство ориентации, реконструированное с использованием амплитуд фазы N1, является двумерным. При использовании комплексных стимулов «ориентация + интенсивность» выявлено двумерное сенсорное пространство, на плоскости которого отражена разница как в интенсивности, так и в ориентации стимулов.

5. Нейроны зрительной коры кролика реагируют на замены линий разной ориентации фазическим разрядом (50 - 90 мс), на основании которого возможно построить двумерное сенсорное пространство ориентации. Данное пространство, реконструированное для 30% исследованных нейронов, по своей структуре полностью соответствует пространству ориентации, полученному на основе амплитуд фазы N1 ЗВП. При использовании комплексных стимулов «ориентация + интенсивность» для части нейронов (12% от исследованных) было выявлено двумерное сенсорное пространство, на плоскости которого отражена разница как в интенсивности, так и в ориентации стимулов.

6. Результаты опытов показали, что на ранних этапах анализа в зрительной системе кролика на уровне коры и подкорковых структур (НКТ, ВД) на нейронах происходит взаимодействие и интеграция разных атрибутов зрительных стимулов (спектрального состава, интенсивности и ориентации).

7. Принципиальное сходство сенсорных пространств, реконструированных для разных отделов зрительной системы кролика, свидетельствует в пользу гипотезы векторного кодирования Е.Н. Соколова.

СПИСОК ПЕЧАТНЫХ РАБОТ ПО ТЕМЕ ДИССЕРТАЦИИ

1. Полянский В.Б., Евтихин Д.В., Соколов Е.Н., Алымкулов Д.Э, Радзиевская М.Г., Рудерман Г.Л. Анализ ответов нейронов латерального коленчатого тела кролика на замены черно-белых и цветовых стимулов / «Проблемы нейрокибернетики». Тез. XIV Международной конференции по нейрокибернетике. Ростов-на-Дону, 2005. Изд-во ООО «ЦВВР», Т.1, С. 73-76.

2. Алымкулов Д.Э. Обработка цветовой и яркостной информации в нейронах наружного коленчатого тела кролика / Тезисы докладов XIII Конференции студентов, аспирантов и молодых ученых «Ломоносов — 2006», 12 - 15 апреля 2006 г., секция Биология. М.: Изд-во МГУ, 2006, С. 11.

3. Полянский В.Б., Евтихин Д.В., Соколов Е.Н., Алымкулов Д.Э. Вычисление цветовых и яркостных различий нейронами наружного коленчатого тела кролика // Журн. высш. нервн. деят., 2006. 56(1): С.75-85.

4. Alymkulov D.E., Evtikhin D.V., Polyansky V.B., Sokolov E.N. Color and brightness differences computated by neurons in the rabbit lateral geniculate nucleus. Abstr. of 13 th World Congr. of Psychophysiology // Int. J. Psychophysiology, 2006. V.61/3, P. 338.

5. Полянский В.Б., Алымкулов Д.Э., Евтихин Д.В., Соколов Е.Н. Нейроны верхнего двухолмия вычисляют яркостные и цветовые различия между стимулами / «Психофизика сегодня», 2007. М.: Изд-во Ин-та психологии РАН, С. 165-173.

6. Polyansky V.B., Evtikhin D.V., Sokolov E.N., Alymkulov D.E. Computation of color and brightness differences by neurons in the lateral geniculate nucleus of the rabbit // Neurosci Behav Physiol. 2007. Mar; 37(3): 237-47.

7. Евтихин Д.В., Алымкулов Д.Э., Полянский В.Б., Соколов Е.Н. Вычисление цветовых и яркостных различий нейронами зрительной системы кролика / XX съезд Физиологического общества им. И.П.

Павлова. Тезисы докладов.- М.: Издательский дом «Русский врач», 2007. С.219-220.

8. Полянский В.Б., Алымкулов Д.Э., Евтихин Д.В., Соколов E.H. Оценка цветовых и яркостных различий нейронами верхнего двухолмия кролика // Журн. высш. нервн. деят., 2007. 57(4): С.499-513.

9. Полянский В.Б., Евтихин Д.В., Соколов E.H., Алымкулов Д.Э. Кодирование яркостных и цветовых различий в нейронах первичной зрительной коры и латерального коленчатого тела кролика / Коллективная монография «Векторное кодирование» под ред. проф. Е.Н.Соколова, 2009 (в печати).

10. Dmitry V. Evtikhin, Vladimir В. Polianskii, Dzekshen E. Alymkulov, and Evgenii N. Sokolov. Coding of Luminance and Color Differences on Neurons in the Rabbit's Visual System. // Spanish Journal of Psychology, 2008. 11(2): P.349-362.

11. D.E. Alymkulov, V.B. Polyansky, D.V. Evtikhin, E.N. Sokolov. N85-component of visual evoked potentials in rabbits visual cortex decodes luminance contrast and orientation Abstr. of 14th World Congr. of Psychophysiology // Int. J. Psychophysiology, 2008. 69(3): P.298

12. Полянский В.Б. Алымкулов Д.Э, Соколов E.H., Радзиевская М.Г., Рудерман Г.Л. Отражение в вызванных потенциалах зрительной коры кролика изменений в ориентации и интенсивности линий // Журн.высш.нервн.деят., 2008. 58(5): С.586-597.

13. Полянский В.Б., Алымкулов Д.Э., Евтихин Д.В., Соколов E.H. Ответы нейронов зрительной коры кролика на изменения ориентации и интенсивности зрительных стимулов // Журн. высш. нервн. деят., 2009 (в печати)

14. Алымкулов Д.Э., Полянский В.Б., Евтихин Д.В. Отражение в вызванных потенциалах и ответах нейронов зрительной коры кролика изменений в ориентации и интенсивности линий // Материалы XV Международной конференции по нейрокибернетике.. Том 1. Ростов-на-Дону. Издательство ЮФУ 2009. С.76-78.

Подписано в печать 23.10.09 Формат 60x88 1/16. Объем 1 п.л. Тираж 100 экз. Заказ № 873 Отпечатано в ООО «Соцветие красок» 119991 г.Москва, Ленинские горы, д.1 Главное здание МГУ, к. А-102

Содержание диссертации, кандидата биологических наук, Алымкулов, Джекшен Эмилевич

ВВЕДЕНИЕ.

1. Актуальность проблемы.

2. Цели исследования.

3. Основные положения, выносимые на защиту.

4. Научная новизна.

5. Теоретическая и практическая значимость работы.

6. Апробация работы.

ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ.

1. Обработка информации в сетчатке кролика.

2. Роль наружного коленчатого тела кролика в передаче зрительной информации.

3. Характеристика первичной зрительной коры кролика.

3.1. Анатомическая структура зрительной коры.

3.2. Функциональная характеристика нейронов зрительной коры.

3.3. Взаимодействие атрибутов зрительного стимула в реакциях нейронов зрительной коры.

4. Свойства нейронов верхнего двухолмия кролика.

5. Теория векторного кодирования Е.Н. Соколова.

6. Методы реконструкции зрительных сенсорных пространств.

6.1. Метод условнорефлекторных дифференцировок.

6.2. Построение сенсорных пространств на основе зрительных вызванных потенциалов.

6.3. Построение сенсорных пространств на основе реакций нейронов.

МЕТОДИКА.

1. Объект исследования.

2. Операция.:.

3. Экспериментальная установка.

4. Программирование эксперимента.

5. Характеристика стимулов.

5.1. Диффузные хроматические и ахроматические стимулы.

5.2. Ориентационные ахроматические стимулы.

6. Обработка экспериментальных данных.

РЕЗУЛЬТАТЫ.

1. Ответы нейронов наружного коленчатого тела кролика на замены стимулов, различающихся по спектральному составу и интенсивности.

2. Ответы нейронов верхнего двухолмия кролика на замены стимулов, различающихся по спектральному составу и интенсивности.

3. Вызванные потенциалы зрительной коры кролика на замену стимулов, различающихся по интенсивности и ориентации.

4. Ответы нейронов зрительной коры кролика на замены стимулов, различающихся по ориентации и интенсивности.

ОБСУЖДЕНИЕ.

1. Построение сенсорных пространств интенсивности и цвета.

2. Построение сенсорных пространств ориентации и интенсивности.

ВЫВОДЫ.

Введение Диссертация по биологии, на тему "Анализ информации о различных атрибутах светового стимула в зрительной системе кролика"

1. Актуальность проблемы

Актуальной проблемой нейробиологни является исследование обработки информации о различных параметрах светового стимула на ранних этапах зрительной системы - в наружном коленчатом теле (НКТ), в верхнем двухолмии (ВД) и в первичной зрительной коре (ЗК), а также о взаимодействии этих характеристик в реакциях нейронов данных структур.

Эта тема актуальна для нейрофизиологии еще и потому, что в настоящее время в среде исследователей идут споры о том, в каких структурах мозга происходит сложный анализ изображений. Действительно ли, что первичная зрительная кора и подкорковые структуры производят простую параллельную фильтрацию зрительной информации по отдельным каналам, передавая её дальше, в ассоциативные зоны коры, где и строится зрительный образ. Или уже на ранних стадиях происходит сложная обработка информации, и элементы сложного зрительного образа определяются уже на уровне первичной зрительной коры.

Исследованию этих вопросов и посвящена данная работа.

2. Цели исследования

Целью исследования является изучение нейронных механизмов анализа зрительных стимулов.

Для осуществления этой цели были поставлены следующие задачи:

1) установление роли нейронов наружного коленчатого тела кролика в кодировании цветовой и ахроматической информации.

2) исследование кодирования цветовой и ахроматической информации нейронами верхнего двухолмия кролика.

3) изучение ответов нейронов первичной зрительной коры кролика на изменение ориентации и интенсивности стимулов. Исследование реакций нейронов на замены комплексов «интенсивность + ориентация».

3. Основные положения, выносимые на защиту

1. Для нейронов НКТ характерна фазическая реакция в ответ на изменения спектральной или яркостной характеристики предъявляемого стимула. На основе величин фазических разрядов нейронов НКТ с помощью факторного анализа удаётся реконструировать цветовые четырёхмерные сенсорные пространства и двумерные ахроматические пространства.

2. В ответ на замену цветового или яркостного стимула нейроны ВД реагируют фазическим разрядом с латентностью 50 - 80 мс. Для нейронов ВД характерен также поздний фазический ответ в диапазоне 120 - 300 мс. На основе частот ранних фазических разрядов нейронов ВД можно построить двумерные ахроматические сенсорные пространства. Частоты позднего фазического разряда позволяют реконструировать четырёхмерные цветовые сенсорные пространства.

3. Тонический разряд части нейронов НКТ и ВД градуально изменяется в зависимости от интенсивности предъявляемого стимула и проявляет предетекторные свойства с точки зрения теории векторного кодирования.

4. Величины амплитуд ЗВП и активность нейронов первичной зрительной коры кролика позволяют реконструировать пространства ориентации стимулов, а также пространства, отражающие взаимодействие и интеграцию таких атрибутов, как интенсивность и ориентация.

4. Научная новизна

В работе показано, что частоты тонических разрядов части нейронов НКТ и ВД градуально зависят от интенсивности предъявляемого светового стимула. В рамках теории векторного кодирования такое свойство тонических разрядов охарактеризовано как предетекторное.

На основе амплитуд фазы N85 ЗВП и ответов нейронов зрительной коры кролика на замену линий с различной ориентацией и интенсивностью реконструированы сенсорные пространства комплексных стимулов «интенсивность + ориентация». Возможность подобной реконструкции позволяет утверждать, что ориентация стимула кодируется зрительной системой в векторной форме. Кроме того, полученные данные показывают, что нейроны первичной зрительной коры кролика осуществляют более сложную обработку зрительной информации, чем предполагалось ранее.

5. Теоретическая и практическая значимость работы

Полученные результаты расширяют теоретические представления о функционировании нейронных механизмов зрительной системы, в частности, анализа межстимульных различий. Кроме того, данная работа существенно дополняет нейрофизиологические основы теории векторного кодирования Е.Н. Соколова - нового подхода к описанию функционирования нервной системы.

6. Апробация работы

Материалы диссертации доложены и обсуждены на на XIII конференции студентов, аспирантов и молодых ученых «Ломоносов — 2006» (Москва, 2006); 13 Международном конгрессе по психофизиологии (Стамбул, 2006); Конференции «Психофизика сегодня» (Москва, 2006); XX съезде физиологического общества имени И.П. Павлова (Москва, 2007); 14 Международном конгрессе по психофизиологии (Санкт-Петербург, 2008); XV Международной конференции по нейрокибернетике (Ростов-на-Дону, 2009). Основные положения работы отражены в 14 научных публикациях.

Заключение Диссертация по теме "Физиология", Алымкулов, Джекшен Эмилевич

выводы

1. На основе анализа фазических разрядов (50 — 90 мс) в ответ на замены диффузных цветовых и ахроматических стимулов нейроны НКТ кролика могут быть отнесены к двум группам. Нейроны первой группы (86% от исследованных) участвуют в анализе межстимульных различий исключительно по интенсивности. Сенсорные пространства, реконструированные для нейронов данной группы, оказались двумерными. Они образованны «яркостной» и «темновой» осями. Нейроны второй группы (14% от исследованных) комплексно анализируют разницу атрибутов стимула, как по интенсивности, так и по спектральному составу. Сенсорные пространства подобных нейронов четырехмерны, с двумя «цветовыми» и двумя «ахроматическими» осями.

2. Паттерны ответов нейронов ВД на замену диффузных цветовых и ахроматических стимулов в парах включают в себя ранний (50 — 90 мс) и поздний (120—300 мс) фазический компоненты. У подавляющего большинства исследованных нейронов ранний фазический разряд связан с анализом различий исключительно в интенсивности стимулов. Сенсорные пространства, реконструированные на основе ранних разрядов, оказались двумерными, с «яркостной» и «темновой» осями. Поздний фазический разряд связан с анализом межстимульных различия по интенсивности и по спектральному составу. Сенсорные пространства, реконструированные на основе данного разряда, оказались четырехмерными, с двумя «цветовыми» и двумя «ахроматическими» осями.

3. Тонические разряды 15 нейронов НКТ (29% от исследованных) и 11 нейронов ВД (13% от исследованных) градуально возрастали или убывали в зависимости от интенсивности предъявляемого стимула. Подобные свойства нейронов в рамках гипотезы Е.Н. Соколова о векторном кодировании могут быть охарактеризованы как предетекторные.

4. Величина амплитуды фазы N1 ЗВП зрительной коры кролика на замены стимулов в парах отражает различие в ориентации заменяемых стимулов. Сенсорное пространство ориентаций, реконструированное с использованием амплитуд фазы N1, является двумерным. При использовании комплексных стимулов «ориентация + интенсивность» выявлено двумерное сенсорное пространство, на плоскости которого отражена разница как в интенсивности, так и в ориентации стимулов.

5. Нейроны зрительной коры кролика реагируют на замены линий разной ориентации фазическим разрядом (50 — 90 мс), на основании которого возможно построить двумерное сенсорное пространство ориентаций. Данное пространство, реконструированное для 30% исследованных нейронов, по своей структуре полностью соответствует пространству ориентаций, полученному на основе амплитуд фазы N1 ЗВП. При использовании комплексных стимулов «ориентация + интенсивность» для части нейронов (12% от исследованных) было выявлено двумерное сенсорное пространство, на плоскости которого отражена разница как в интенсивности, так и в ориентации стимулов.

6. Результаты опытов показали, что на ранних этапах анализа в зрительной системе кролика на уровне коры и подкорковых структур (НКТ, ВД) на нейронах происходит взаимодействие и интеграция разных атрибутов зрительных стимулов (спектрального состава, интенсивности и ориентации).

7. Принципиальное сходство сенсорных пространств, реконструированных для разных отделов зрительной системы кролика, свидетельствует в пользу гипотезы векторного кодирования Е.Н. Соколова.

Библиография Диссертация по биологии, кандидата биологических наук, Алымкулов, Джекшен Эмилевич, Москва

1. Блинков С.М., Бразовская Ф.А., Пуцилло М.В. Атлас мозга кролика. М.: Медицина, 1973.

2. Вартанов А.В., Полянский В.Б., Соколов Е.Н., Евтихин Д.В. Характеристики цветового перцептивного пространства протаномалов // Журн. высш. нервн. деят.1998. 48(5): С. 788-796.

3. Измайлов Ч.А., Исайчев С.А., Коршунова С.Г., Соколов Е.Н. Цветовой и яркостной компоненты зрительных вызванных потенциалов у человека // Журн. высш. нерв, деят., 1998. 48(5): С.777-787.

4. Измайлов Ч.А., Коршунова С.Г., Соколов Е.Н., Чудина Ю.А. Геометрическая модель различения ориентаций линии, основанная на субъективных оценках и зрительных вызванных потенциалах // Журн. высш. нерв, деят., 2004. 54(2): С.237-249.

5. Измайлов Ч.А., Соколов Е.Н., Черноризов A.M. Психофизиология цветового зрения. М.: Изд-во МГУ, 1989. 206 с.

6. Измайлов Ч.А., Черноризов A.M. Язык восприятия и мозг // Психология. Журнал Высшей школы экономики, 2005. 2(4): С.22-52.

7. Лазарева Н.А., Новикова Р.В., Тихомиров А.С., Шевелев И.А., Шараев Г.А. Ориентационная настройка нейронов зрительной коры кошки при разных интенсивностях стимула//Нейрофизиология, 1983. 15: С.56.

8. Лазарева Н.А., Цуцкеридзе Д.Ю., Шевелев И.А., Новикова Р.В., Тихомиров А.С., Шараев Г.А. Динамика настройки стриарных нейронов кошки на ориентацию крестообразных фигур // Журн. высш. нервн. деят., 2003. 53(6): 730-737.

9. Латанов А.В.,' Леонова А.Ю., Евтихин Д.В., Соколов Е.Н. Сравнительная нейробиология цветового зрения человека и животных // Журн. высш. нерв, деят. 1997. 47(2): С. 308-320.

10. Латанов А.В., Полянский В.Б., Исаев И.В. Зависимость ответов нейронов зрительной коры кролика от интенсивности световой вспышки // Сенсорные системы. 1988. 2(4): С. 359-367.

11. Латанов А.В., Полянский В.Б., Соколов Е.Н. Четырёхмерное сферическое пространство обезьяны // Журн. высш. нерв. деят. 1991. 51(4): С. 636-646.

12. Масс A.M., Супин А .Я. Функциональная организация верхнего двухолмия мозга млекопитающих. М.: Наука, 1985. 224 с.

13. Полянский В.Б., Евтихин Д.В., Соколов Е.Н. Яркостные компоненты зрительного вызванного потенциала на цветовые стимулы у кролика // Журн. высш. нервн. деят. 1999. 49(6): С.1046-1051.

14. Полянский В.Б., Евтихин Д.В., Соколов Е.Н. Реконструкция перцептивных пространств яркости и цвета на основе зрительных вызванных потенциалов и их сравнение с данными поведенческих опытов // Журн. высш. нервн. деят. 2000. 50(5): С. 843-853.

15. Полянский В.Б., Евтихин Д.В., Соколов Е.Н. Вычисление цветовых и яркостных различий нейронами зрительной коры кролика // Журн. высш. нервн. деят. 2005. 55(1): С.60-70.

16. Полянский В.Б., Латанов А.В., Рудерман Г.Л. Реакции нейронов зрительной коры кролика на меняющуюся интенсивность светового и электрокоркового раздражения // Тез. докл. Всесоюз. симпоз. «Зрение механизмов и роботов». Т.1. Вильнюс, 1985. С. 54-56.

17. Полянский В.Б., Рудерман Г.Л., Гаврилова В.В., Соколов Е.Н., Латанов А.В. Различение кроликом интенсивностей света и построение его ахроматического пространства // Журн. высш. нервн. деят. 1995. 45(5) С. 957963.

18. Полянский В.Б., Соколов Е.Н., Марченко Т.Ю., Евтихин Д.В., Рудерман Г.Л. Перцептивное цветовое пространство кролика // Журн. высш. нервн. деят. 1998. 48(3) С. 496-504.

19. Савельев С.В. Сравнительная анатомия нервной системы позвоночных. — М.: ГЭОТАР-МЕД, 2001. 272 с.

20. Соколов Е.Н. Восприятие и условный рефлекс: новый взгляд. М.: УМК «Психология»; Московский психолого-социальный институт, 2003. 287 с.

21. Соколов Е.Н., Измайлов Ч.А. Цветовое зрение. М.: Изд-во МГУ, 1984. 175 с.

22. Соколов Е.Н., Измайлов Ч.А., Завгородняя B.JI. Многомерное шкалирование знаковых конфигураций // Вопросы психологии, 1985. №1. С.133-140.

23. Супин А.Я. Нейронные механизмы зрительного анализа. М.: Наука, 1974. 192 с.

24. Супин А.Я. Нейрофизиология зрения млекопитающих. М.: Наука, 1981. 252 с.

25. Фомин С.В., Соколов Е.Н., Вайткявичус Г.Г. Искусственные органы чувств. Проблемы моделирования сенсорных систем. М.: Наука, 1979. 180 с.

26. Хьюбел Д., Визель Т. Центральные механизмы зрения // Мозг. М., 1984. С. 167-197.

27. Alitto HI, Weyand TG, Usrey WM. Distinct properties of stimulus-evoked bursts in the lateral geniculate nucleus // J. Neurosci. 2005. Vol. 25(2). P.514-523.

28. Angelucci A., Bressloff P.C. Contribution of feedforward, lateral and feedback connections to the classical receptive field center and extra-classical receptive field surround of primate VI neurons // Prog. Brain Res. 2006. 154: P.93-120.

29. Arden G.B., Ikeda H., Hill R.M. Rabbit visual cortex: reaction of cells to movement and contrast // Nature, 1967. May 27; 214(5091): P.909-12.

30. Barlow H.B., Hill R.M., Levick W.R. Retinal ganglion cells responing selectively to direction and speed of image motion in the rabbit // J. Physiol. 1964.31. 173: P. 377-407.

31. Bereshpolova Y., Stoelzel C.R., Gusev A.G., Bezdudnaya Т., Swadlow H.A. The impact of a corticotectal impulse on the awake superior colliculus // J. Neurosci. 2006. Feb 22; 26(8): P.2250-9.

32. Berman R.A., Wurtz R.H. Exploring the pulvinar path to visual cortex // Prog. Brain Res. 2008. 171: P.467-73.

33. Biederlack J, Castelo-Branco M, Neuenschwander S, Wheeler DW, Singer W, Nikolic D. Brightness induction: rate enhancement and neuronal synchronization as complementary codes // Neuron. 2006. Dec 21; 52(6): P.1073-83.

34. Bloomfield S.A., Volgyi B. Response properties of a unique subtype of wide-field amacrine cell in the rabbit retina // Vis. Neurosci. 2007. Jul-Aug; 24(4): P.459-69.

35. Bousfield J.D. Columnar organisation and the visual cortex of the rabbit // Brain Res., 1977. Nov 4; 136(1): P. 154-8.

36. Caballero J.L., Ostos M.V., Abadia-Fenoll F. Neuron types and organisation of the rabbit dorsal lateral geniculate nucleus // J. Anat. 1986. 148: P. 169-182.

37. Caldwell J.H., Daw N.W. New properties of rabbit retinal ganglion cells // J. Physiol. 1978. 276: P. 257-276.

38. Celebrini S., Thorpe S., Trotter Y., Imbert M. Dynamics of orientation coding in area VI of the awake primate // Vis Neurosci. 1993. Sep-Oct; 10(5): P.811-25.

39. Chen Y., Geisler W.S., Seidemann E. Optimal decoding of correlated neural population responses in the primate visual cortex // Nat. Neurosci. 2006. Nov; 9(11): P. 1412-20.

40. Choudhury B.P. Distribution of neurons in the pigmented rabbit's visual cortex //Exp. Neurol. 1988. Sep; 101(3): P.458-63.

41. Chow K.L., Masland R.H., Stewart D.L. Receptive field characteristics of striate cortical neurons in the rabbit // Brain Res. 1971. Oct 29; 33(2): P.337-52.

42. Chow K.L., Douville A., Mascetti G., Grobstein P. Receptive field characteristics of neurons in a visual area of the rabbit temporal cortex // J. Сотр. Neurol. 1977. Jan 15; 171(2): P.135-45.

43. Crowder N.A., Price N.S., Hietanen M.A., Dreher В., Clifford C.W., Ibbotson M.R. Relationship between contrast adaptation and orientation tuning in VI and V2 of cat visual cortex // J. Neurophysiol. 2006. Jan; 95(1): P.271-83.

44. Davis F.A. The anatomy and histology of the eye and orbit of the rabbit // Trans. Amer. Ophtalmol. Soc. 1929. 27: P.401-441.

45. De Monasterio F.M. Spectral interactions in horizontal and ganglion cells of the isolated and arterially-perfused rabbit retina // Brain Res. 1978a. 150(2): P. 239258.

46. De Monasterio F.M. Properties of concentrically organized X and Y ganglion cells of macaque retina // J Neurophysiol. 1978b. Nov; 41(6): P.1394-1417.

47. De Valois R.L., De Valois K.K. Neural coding of color // Handb. of perception / Seeing. N.Y.; San Francisco; London, 1975. 5: P.l 17-166.

48. Doubell T.P., Skaliora I., Baron J., King A.J., Functional connectivity between the superficial and deeper layers of the superior colliculus: an anatomical substrate for sensorimotor integration // J. Neurosci. 2003. Jul 23; 23(16): P.6596-607.

49. Dragoi V., Sharma J., Sur M. Response plasticity in primary visual cortex and its role in vision and visuomotor behavioral: bottom-up and top-down influences // IETE Journal of Research, 2003. March-April, 49(2): P.77-85.

50. Enroth-Cugell Ch., Robson J.G. The contrast sensitivity of retinal ganglion cells of the cat // J. Physiol. 1966. 187: P.517-552.

51. Evtikhin D.V., Polianskii V.B., Alymkulov D.E., Sokolov E.N. Coding of luminance and color differences on neurons in the rabbit's visual system // Span. J. Psychol. 2008. Nov; 11(2): 349-62.

52. Famiglietti E.V. A new type of wide-field horizontal cells, presumably linked to blue cones, in rabbit retina// Brain Res. 1990. 535(1): P. 174-179.

53. Famiglietti EV. Class I and class II ganglion cells of rabbit retina: a structural basis for X and Y (brisk) cells // J. Сотр. Neurol. 2004 Oct 25; 478(4): P.323-46.

54. Famiglietti E.V. Wide-field cone bipolar cells and the blue-ON pathway to color-coded ganglion cells in rabbit retina // Vis. Neurosci. 2008 Jan-Feb; 25(1): P.53-66.

55. Famiglietti E.V., Sharpe SJ. Regional topography of rod and immunocytochemically characterized "blue" and "green" cone photoreceptors in rabbit retina//Vis. Neurosci. 1995. 12: P.l 151-1175.

56. Friedman H.S., Zhou H., von der Heydt R. The coding of uniform colour figures in monkey visual cortex // J. Physiol., 2003. Apr 15; 548(Pt 2): P.593-613.

57. Fuster J.M., Creutzfeldt О., Straschill M. Intracellular recording of neuronal activity in the visual system // Z. Vergl. Physiol. 1965. 49: P.604-622.

58. Gadzhieva N.A., Kulieva F.B., Kul'gavin L.E., Kuliev E.I. Influence of pulse stimulation of the visual cortex on the function of the superior colliculus of the awake rabbit // Neurosci Behav Physiol. 1992. Sep-Oct; 22(5): P.423-9.

59. Gegenfurtner K.R. Cortical mechanisms of colour vision // Nat. Rev. Neurosci. 2003. Jul; 4(7): P.563-72.

60. Gegenfurtner K.R., Kiper D.C. Color vision // An. Rev. Neurosci. 2003. 28: P. 183-206.

61. Gegenfurtner K.R., Kiper D.C., Fenstemaker S.B. Processing of color, form, and motion in macaque area V2 // Vis. Neurosci. 1996. Jan-Feb; 13(1): P.161-72.

62. Gegenfurtner K.R., Kiper D.C., Levitt J.B. Functional properties of neurons in macaque area V3 // J. Neurophysiol. 1997 Apr; 77(4): P. 1906-23.

63. Geisler W.S., Albrecht D.G. Visual cortex neurons in monkeys and cats: detection, discrimination, and identification // Vis. Neurosci. 1997. Sep-Oct; 14(5): P.897-919.

64. Geisler W.S., Albrecht D.G., Crane A.M. Responses of neurons in primary visual cortex to transient changes in local contrast and luminance // J. Neurosci. 2007. May 9; 27(19): P.5063-7.

65. Giolli R.A., Guthrie M.D. The primary optic projections in the rabbit: An experimental degeneration study // J. Сотр. Neurol. 1969. 136: P.99-125.

66. Graham J., Berman N. Origins of the projections of the superior colliculus to the dorsal lateral geniculate nucleus and the pulvinar in the rabbit // Neurosci. Lett. 1981. Oct 23; 26(2): P.101-6.

67. Graham J., Berman N., Murphy E.H. Effects of visual cortical lesions on receptive-field properties of single units in superior colliculus of the rabbit // J. Neurophysiol. 1982. Feb; 47(2): P.272-86.

68. Graham N., Wolfson S.S. Is there opponent-orientation coding in the second-order channels of pattern vision? // Vision Res. 2004. Dec; 44(27): P.3145-75.

69. Guillery R.W., Crabtree J.W., Symonds L.L. The beta sector of the rabbit's dorsal lateral geniculate nucleus // Proc. R. Soc. bond. B. Biol. Sci. 1988. 233(1270): P. 17-32.

70. Guo K., Robertson R., Nevado A., Pulgarin M., Mahmoodi S., Young M.P. Primary visual cortex neurons that contribute to resolve the aperture problem // Neuroscience, 2006. 138(4): P. 1397-406.

71. He S., Levick W.R., Vaney D.I. Distinguishing direction selectivity from orientation selectivity in the rabbit retina // Vis. Neurosci. 1998. May-Jun; 15(3): P.439-47.

72. Hirsch J.A. Synaptic physiology and receptive field structure in the early visual pathway of the cat // Cereb. Cortex. 2003. Jan; 13(1): P.63-9.

73. Holcombe V., Guillery R.W. The organization of retinal maps within the dorsal and ventral lateral geniculate nuclei of the rabbit // J. Сотр. Neurol. 1984. 225(4): P.469-491.

74. Horwitz G.D., Albright T.D. Paucity of chromatic linear motion detectors in macaque VI // J. Vis. 2005. Jun 17; 5(6): P.525-33.

75. Hughes A. Single unit observations in conflict with Van Hofs theory of orientation discrimination in the rabbit // Exp. Neurol. 1971. Dec; 33(3): P.528-34.

76. Illing R.B. The mosaic architecture of the superior colliculus // Prog. Brain Res. 1996. 112: P.17-34.

77. Izmailov Ch.A., Korshunova S.G., Sokolov E.N. Relationship between visual evoked potentials and subjective differences between emotional expressions in "face diagrams" //Neurosci. Behav. Physiol. 2001. Sep-Oct; 31(5): P.529-38.

78. Jacobs G.H. The distribution and nature of color vision among the mammals // Biol. Rev. 1993. 68: P.413-471.

79. Jacobs G.H., Yolton R.L. Center-surround balance in receptive fields of cells in the lateral geniculate nucleus // Vision Res. 1970. Nov; 10(11): P.l 127-44.

80. Jassik-Gerschenfeld D. Somesthetic and visual responses of superior colliculus neurones // Nature 1965. Nov 27; 208(5013): P.898-900.

81. Johnson E.N., Hawken M.J., Shapley R. The spatial transformation of color in the primary visual cortex of the macaque monkey // Nat. Neurosci. 2001. Apr; 4(4): P.409-16.

82. Johnson E.N., Hawken M.J., Shapley R. The orientation selectivity of color-responsive neurons in macaque VI // J. Neurosci. 2008. Aug 6; 28(32): P.8096-106.

83. Juliusson В., Bergstrom A., Rohlich P., Ehinger В., van Veen Т., Szel A. Complementary cone fields of the rabbit retina // Invest. Ophtalmol. Vis. Sci. 1994. 35(3): P.811-818.

84. Jung R. Neuronal integration in the visual cortex and its significance for visual information // Sensory Communication. / Ed. Rosenbluth W. A. N. Y. London, 1961.

85. Jung R. Visual perception and neurophysiology // Handbook of Sens. Physiol. Vol. VII/3. / Ed. R. Jung N. Y.; London, 1973. P.3-152.

86. Karamanlidis A.N., Giolli R.A. Thalamic inputs to the rabbit visual cortex: identification and organization using horseradish peroxidase (HRP) // Exp. Brain Res. 1977. 29(2): P.191-199.

87. Kiper D.C., Fenstemaker S.B., Gegenfurtner K.R. Chromatic properties of neurons in macaque area V2 // Vis. Neurosci. 1997. Nov-Dec; 14(6): P. 1061-72.

88. Knapp A.G., Mistier L.A. Response properties of cells in rabbit's lateral geniculate nucleus during reversible blockade of retinal on-center channel // J. Neurophysiol. 1983. 50(5): P. 1236-1245.

89. Lennie P. Single units and visual cortical organization // Perception. 1998. 27(8): P.889-935.

90. Leo F., Bertini C., di Pellegrino G., Ladavas E. Multisensory integration for orienting responses in humans requires the activation of the superior colliculus // Exp Brain Res. 2008. Mar; 186(1): P.67-77.

91. Leventhal A.G., Thompson K.G., Liu D., Zhou J., Ault S.J. Concomitant sensitivity to orientation, direction and color in layers 2, 3 and 4 of monkey striate cortex//J. Neurosci. 1995. 15: P.l808-1818.

92. Li W., De Vries S.H. Separate blue and green cone networks in the mammalian retina// Nat. Neurosci. 2004. 7: P.751-756.

93. Liu J.V., Ashida H., Smith A.T., Wandell B.A. Assessment of stimulus-induced changes in human VI visual field maps // J. Neurophysiol. 2006. Dec; 96(6): P.3398-408.

94. Liu P.C., Chiao C.C. Morphologic identification of the OFF-type blue cone bipolar cell in the rabbit retina // Invest. Ophthalmol. Vis. Sci. 2007. Jul; 48(7): P.3388-95.

95. Livingstone M.S., Hubel D.H. Anatomy and physiology of a color system in the primate visual cortex // J. Neurosci. 1984. Jan; 4(1): P.309-56.

96. Lo F.S. Synaptic organization of the lateral geniculate nucleus of the rabbit: lack of feed-forward inhibition // Brain Res. 1981. 221(2): P.387-392.

97. Lo F.S. Both fast and slow relay cells in lateral geniculate nucleus of rabbits receive reccurent inhibition // Brain Res. 1983. 271(2): P.335-338.

98. Lo F.S., Xie G.Y. Location of interneurones in the recurrent inhibitory circuit of the rabbit lateral geniculate nucleus // Exp. Brain Res. 1987. 66: P.83-89.

99. MacNeil M.A., Heussy J.K., Dacheux J.K., Raviola E., Masland R.H. The population of bipolar cells in the rabbit retina // J. Сотр. Neurol. 2004. Apr 19; 472(1): P.73-86.

100. Maldonado P.E., Babul C.M. Neuronal activity in the primary visual cortex of the cat freely viewing natural images // Neuroscience 2007. Feb 23; 144(4): P. 153643.

101. Malone B.J., Kumar V.R., Ringach D.L. Dynamics of receptive field size in primary visual cortex // J. Neurophysiol. 2007. Jan; 97(1): P.407-14.

102. Mansilla A.O., Barajas H.M., Arguero R.S., Alba C.C. Receptors, photoreception and brain perception. New insight // Arch. Med. Res. 1995. 26(1): P.l-15.

103. Marchiafava P.L. An antagonistic surround facilitates central responses by retinal ganglion cells // Vision Res. 1983. 23: P.1097-1099.

104. Marrocco R.T., Li R.H. Monkey superior colliculus: properties of single cells and their afferent inputs // J. Neurophysiol. 1977. Jul; 40(4): P.844-60.

105. Masland R.H., Chow K.L., Stewart D.L. Receptive-field characteristics of superior colliculus neurons in the rabbit // J. Neurophysiol. 1971. Jan; 34(1): P.148-56.

106. Mathers L.H., Mascetti G.G. Electrophysiological and morphological properties of neurons in the lateral geniculate nucleus of the rabbit // Exp. Neurol. 1975. 46: P.506-520.

107. May P.J. The mammalian superior colliculus: laminar structure and connection //Prog. Brain Res. 2005. 151: P.321-378.

108. McGraw P.V., Whitaker D., Badcock D.R., Skillen J. Neither here nor there: localizing conflicting visual attributes // J. Vis. 2003. 3(4): P.265-73.

109. Mechler F, Reich DS, Victor JD. Detection and discrimination of relative spatial phase by VI neurons // J. Neurosci. 2002. Jul 15; 22(14): P.6129-57.

110. Mills S.L. Unusual coupling patterns of a cone bipolar cell in the rabbit retina // Vis Neurosci. 1999. Nov-Dec; 16(6): P.1029-35.

111. Molotchnikoff S., Cerat A. Responses from outside classical receptive fields of dorsal lateral geniculate cells in rabbits // Exp. Brain Res. 1992. 92: P.94-104.

112. Molotchnikoff .S, Delaunais D., Casanova C., Lachapelle P. Influence of a local inactivation in the superior colliculus on lateral geniculate responses in rabbits // Brain Res. 1986a. Jun 4; 375(1): P.66-72.

113. Molotchnikoff S., Delaunais D., Casanova C. Modulations of the lateral geniculate nucleus cell responses by a second discrete conditioning stimulus: implications of the superior colliculus in rabbits // Exp Brain Res. 1986b. 62(2): P.321-8.

114. Molotchnikoff S., Lachapelle P. Lateral geniculate cells responses to electrical stimulation of the retina //Brain Res. 1978. 152(1): P.81-95.

115. Molotchnikoff S., Richard D., Lachapelle P. Influence of the visual cortex upon receptive field organization of lateral geniculate cells in rabbits // Brain Res. 1980. 193(2). P.383-399.

116. Molotchnikoff S, Sicard E, Lachapelle P. Modulations of collicular visual responses by acoustic stimuli in rabbits // Neurosci Res. 1987. Jun; 4(5): P.385-95.

117. Montani F., Kohn A., Smith M.A., Schultz S.R. The role of correlations in direction and contrast coding in the primary visual cortex // J. Neurosci. 2007. Feb 28; 27(9): P.2338-48.

118. Mooser F., Bosking W.H., Fitzpatrick D. A morphological basis for orientation tuning in primary visual cortex // Nat. Neurosci. 2004. Aug; 7(8): P.872-9.

119. Motoyoshi I., Kingdom F.A. Orientation opponency in human vision revealed by energy-frequency analysis // Vision Res. 2003. Sep; 43(21): P.2197-205.

120. Murphy E.H., Chow K.L. Effects of straite and occipital cortical lesions of visual discrimination in the rabbit// Exp. Neurol. 1974. Jan; 42(1): P.78-88.

121. Murphy E.H., Berman N. The rabbit and the cat: a comparison of some features of response properties of single cells in the primary visual cortex // J. Сотр. Neurol. 1979. Dec 1; 188(3): P.401-27.

122. Nuboer J.F.W. Photometry in rabbits // Doc. Ophtalmol. 1971. 30: P.259-278.

123. Nuboer J.F.W., Moed P.J. Increment-threshold spectral sensitivity in the rabbit //J. Сотр. Physiol. 1983. 151(3): P.353-358.

124. Ogawa Т., Karita K., Tsuchiya Y. Response characteristics of single neurons in the rabbit visual cortex // Tohoku J. Exp. Med. 1968. Dec; 96(4): P.349-64.

125. Okada Y. The distribution and function of gamma-aminobutyric acid (GABA) in the superior colliculus // Prog Brain Res. 1992. 90: P.249-62.

126. Ortega F., Donati-Oliver F., Grandes P. Retinal afferents on Golgi-identified vertical neurons in the superior colliculus of the rabbit. A Golgi-EM, degenerative and autoradiographic study // Histol. Histopathol. 1993. Jan; 8(1): P. 105-11.

127. Ottes F.P., Van Gisbergen J.A., Eggermont J.J. Collicular involvement in a saccadic colour discrimination task // Exp. Brain Res. 1987. 66(3): P.465-78.

128. Oyster C.W., Takahashi E.S. Responses of rabbit superior colliculus neurons to repeated visual stimuli // J. Neurophysiol. 1975. Mar; 38(2): P.301-12.

129. Papathomas T.V., Kashi R.S., Gorea A. A human vision based computational model for chromatic texture segregation // IEEE Trans. Syst. Man Cybern. B. Cybern. 1997. 27(3): P.428-40.

130. Perrault T.J. Jr, Vaughan J.W., Stein B.E., Wallace M.T. Superior colliculus neurons use distinct operational modes in the integration of multisensory stimuli // J. Neurophysiol. 2005. May; 93(5): P.2575-86.

131. Priebe N.J., Lisberger S.G., Movshon J.A. Tuning for spatiotemporal frequency and speed in directionally selective neurons of macaque striate cortex // J. Neurosci. 2006. Mar 15; 26(11): P.2941-50.

132. Protti D.A., Flores-Herr N., Li W., Massey S.C., Waessle H. Light signaling in scotopic conditions in the rabbit, mouse and rat retina: a physiological and anatomical study // J. Neurophysiol. 2005. Jun; 93(6): P.3479-88.

133. Pu M.L., Amthor F.R. Dendritic morphologies of retinal ganglion cells projecting to the lateral geniculate nucleus in the rabbit // J. Сотр. Neurol. 1990. 302(3): P.675-693.

134. Roelfsema P.R. Cortical algorithms for perceptual grouping // Arniu. Rev. Neurosci. 2006. 29: P.203-227.

135. Schiller P.H., Malpeli J.G. Properties and tectal projections of monkey retinal ganglion cells // J. Neurophysiol. 1977. Mar; 40(2): P.428-45.

136. Schiller P.H., Malpeli J.G., Schein S.J. Composition of geniculostriate input ot superior colliculus of the rhesus monkey // J. Neurophysiol. 1979. Jul; 42(4): P. 112433.

137. Schiller P.H., Sandell J.H., Maunsell J.H. Functions of the ON and OFF channels of the visual system //Nature 1986. 322(6082): P.824-825.

138. Schneider K.A., Kastner S. Visual responses of the human superior colliculus: a high-resolution functional magnetic resonance imaging study // J. Neurophysiol. 2005. 94(4): P.2491-2503.

139. Schwabe L., Obermayer K., Angelucci A., Bressloff P.C. The role of feedback in shaping the extra-classical receptive field of cortical neurons: a recurrent network model // J. Neurosci. 2006. Sep 6; 26(36): P.9117-29.

140. Shapley R.M. Linearity and non-linearity in cortical receptive fields // Ciba Found. Symp. 1994. 184: P.71-81.

141. Shapley R., Hawken M., Xing D. The dynamics of visual responses in the primary visual cortex // Prog. Brain Res. 2007. 165: P.21-32.

142. Shevelev I.A., Lazareva N.A., Novikova R.V., Tikhomirov A.S., Sharaev G.A., Cuckiridze D.Y. Tuning to Y-like figures in the cat striate neurons // Brain. Res. Bull. 2001. Mar 15; 54(5): P.543-51.

143. Shipp S., Zeki S. The functional organization of area V2, I: specialization across stripes and layers // Vis. Neurosci. 2002. Mar-Apr; 19(2): P. 187-210.

144. Sincich L.C., Horton J.C. The circuitry of VI and V2: integration of color, form and motion // Rev. Neurosci. 2005. 28: P.303-326.

145. Singer W., Creutzfeldt O.D. Reciprocal lateral inhibition of on- and off-center neurones in the lateral geniculate body of the cat // Exp. Brain Res., 1970. 10(3): P.311-30.

146. Spear P.D., Smith D.C., Williams L.L. Visual receptive-field properties of single neurons in cats ventral lateral geniculate nucleus // J. Neurophysiol. 1977. 40: P.390-409.

147. Stanford T.R., Quessy S., Stein B.E. Evaluating the operations underlying multisensory integration in the cat superior colliculus // J. Neurosci. 2005. Jul 13; 25(28): P.6499-508.

148. Stein B.E., Jiang W., Wallace M.T., Stanford T.R. Nonvisual influences on visual-information processing in the superior colliculus // Prog. Brain Res. 2001. 134: P.143-56.

149. Stein B.E., Stanford T.R., Rowland B.A. The neural basis of multisensory integration in the midbrain: Its organization and maturation // Hear Res. 2009. Apr 2. Epub ahead of print.

150. Stewart DL, Chow KL, Masland RH. Receptive-field characteristics of lateral geniculate neurons in the rabbit// J. Neurophysiol. 1971. Jan; 34(1): P. 139-47.

151. Strettoi E., Dacheux R.F., Raviola E. Cone bipolar cells as interneurons in the rod pathway of the rabbit retina // J. Сотр. Neurol. 1994. Sep 1;.347(1): P.139-49.

152. Swadlow H.A., Weyand T.G. Receptive-field and axonal properties of neurons in the dorsal lateral geniculate nucleus of awake unparalyzed rabbits // J. Neurophysiol. 1985. 54(1): P. 168-183.

153. Tardif E., Delacuisine В., Probst A., Clarke S. Intrinsic connectivity of human superior colliculus //Exp. Brain Res. 2005. 166(3-4): P.316-324.

154. Thompson J. M., Woolsey C.N., Talbot S.A. Visual areas I and II of cerebral cortex of rabbit // J. Neurophysiol. 1950. Jul; 13(4): P.277-88.

155. Thorell L.G., De Valois R.L., Albrecht D.G. Spatial mapping of monkey VI cells with pure color and luminance stimuli // Vision Res. 1984. 24(7): P.751-69.

156. Tucker T.R, Fitzpatrick D. Luminance-evoked inhibition in primary visual cortex: a transient veto of simultaneous and ongoing response // J. Neurosci. 2006. Dec 27; 26(52): P.13537-47.

157. Van Hooser S.D., Heimel J.A., Chung S., Nelson S.B., Toth L.J. Orientation selectivity without orientation maps in visual cortex of a highly visual mammal // J. Neurosci. 2005. Jan 5; 25(1): P.19-28.

158. Van Hooser S.D., Heimel J.A., Chung S., Nelson S.B. Lack of patchy horizontal connectivity in primary visual cortex of a mammal without orientation maps // J. Neurosci. 2006. Jul 19; 26(29): P.7680-92.

159. Victor J.D., Purpura K.P. Nature and precision of temporal coding in visual cortex: a metric-space analysis // J. Neurophysiol. 1996. Aug; 76(2): P. 1310-26.

160. Victor J.D., Purpura K.P. Sensory coding in cortical neurons. Recent results and speculations // Ann. N.J. Acad. Sci. 1997. 835: P.330-352.

161. Vidyasagar T.R. Basic information processing and higher cognition: does the mammalian cerebral cortex deal with them at different hierarchical levels? // Clin. Exp. Pharmacol. Physiol. 1996. Oct-Nov; 23(10-11): P.908-12.

162. Weyand T.G., Swadlow H.A. Thalamic inputs to visual areas 1 and 2 in the rabbit//J. CompNeurol. 1986. 250(4): P.521-528.

163. Winker C., Potter A. An anatomical guide to experimental researches on the rabbit brain. A series of 40 frontal sections / Amsterdam, 1911

164. Wyrwitz A.M., Chen N., Li L., Weiss C., Disterghoft J.F. fMRI of visual system activation in the conscious rabbit // Magn. Reson. Med. 2000. 44(3): P.474-478.

165. Zwickel Т., Wachtler Т., Eckhorn R. Coding the presence of visual objects in a recurrent neural network of visual cortex // Biosystems 2007. May-Jun; 89(1-3): P.216-26.