Бесплатный автореферат и диссертация по биологии на тему

Взаимоотношения грибов и коллембол на ранних этапах разложения растительного опада

ВАК РФ 03.00.07, Микробиология

Автореферат диссертации по теме "Взаимоотношения грибов и коллембол на ранних этапах разложения растительного опада"



на правах рукописи

ииЗи58БВЗ

МЕНЬКО Екатерина Владимировна

ВЗАИМООТНОШЕНИЯ ГРИБОВ И КОЛЛЕМБОЛ НА РАННИХ ЭТАПАХ РАЗЛОЖЕНИЯ РАСТИТЕЛЬНОГО ОПАДА

Специальность 03.00.07 - микробиология

АВТОРЕФЕРАТ диссертации на соискание ученой степени кандидата биологических наук

Москва- 2007

003058663

Работа выполнена на кафедре биологии почв факультета почвоведения Московского государственного университета им М В Ломоносова

Защита диссертации состоится 22-го мая в 15 часов 30 минут в аудитории 199 на заседании Диссертационного Совета К 501 001 05 при МГУ им MB Ломоносова по адресу 119992, Москва, ГСП-2, Ленинские горы, МГУ им M В Ломоносова, факультет почвоведения

С диссертацией можно ознакомиться в библиотеке факультета почвоведения МГУ

Научный руководитель

Официальные оппоненты:

доктор биологических наук Б А. Вызов

доктор биологических наук А В Кураков

кандидат биологических наук И Н Мозговая

Ведущее учреяадение:

Московский педагогический государственный университет им В И Ленина

Автореферат разослан

2007 г

Ученый секретарь Диссертационного совета,

доктор биологических наук, профессор ^ ,. Г М Зенова

ОБЩАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА РАБОТЫ

Актуальность проблемы

Коллемболы относятся к группе микроартропод Они обитают в почве, подстилке, могут подниматься в травянистый ярус, заселяют разлагающиеся пни, полости под отставшей корой, моховые и лишайниковые местообитания Коллемболы играют большую роль как разрушители растительных остатков, обгладывая поверхность листа, объедая ткани между жилками и потребляя микроорганизмы Они характеризуются избирательностью при потреблении растительных субстратов Предпочтения проявляются по отношению к виду растительного опада, разных листьев одного и того же растения, степени разложения опада (Курчева, 1973, Стриганова, 1980, Шварц и др , 1999) Микроорганизмы могут активизировать или подавлять деятельность животных путем выделения ряда веществ В свою очередь, микроартроподы регулируют численность и распространение микроорганизмов, выборочно питаясь, размельчая растительный материал (Стриганова, 1980, Кураков и др, 2006) Коллемболы склонны к образованию внутривидовых группировок, им свойственно групповое поведение которое отражается и на такой сфере жизнедеятельности коллембол как питание (Авилкина, Чернова, 2001, Кузнецова, 2005)

Взаимоотношения микроорганизмов и микроартропод на свежем растительном опаде, не заселенном почвенными микроорганизмами, и участие коллембол в формировании микробной сукцессии до сих пор не исследовались Микроартроподы одними из первых заселяют растительный опад При колонизации свежего опада микроартроподы сталкиваются с группой эпифитных микроорганизмов, значительную часть которой составляют дрожжевые грибы Именно на поверхности листьев дрожжи достигают наибольшего обилия и разнообразия (Чернов, 2005) Помимо филопланы, эпифитные дрожжи содержатся и на свежих

растительных остатках Грибы - один из главных источников питания коллембол, а коллемболы проявляют предпочтения, питаясь грибами (Капеко е1 а1 , 1995, Ьауу е1 а1, 1996, КИгопотоБ а! , 1999) Значение имеют химические сигналы, исходящие от грибов (НесИипс! е1 а1, 1995) Есть ли предпочтения у микроартропод по отношению к дрожжевым грибам, неизвестно

Цель

Выяснить особенности формирования сукцессии дрожжевых и мицелиальных грибов при ранней колонизации опада под влиянием коллембол и пищевые предпочтения коллембол

Задачи

1 Оценить возможность потребления коллемболами Рго1аркогига агтШа и Vertagopus рзеМостегет стерильного листового опада для оценки роли микроорганизмов филопланы в питании коллембол

2 Выявить особенности влияния коллембол на сукцессию дрожжей и микромицетов при ранней колонизации опада липы и при разложении подстилки липы

3 Установить наличие пищевых предпочтений коллембол по отношению к дрожжевым грибам как возможного механизма формирования сукцессии

Научная новизна

Впервые исследовалась динамика дрожжевых грибов под воздействием коллембол на ранних этапах колонизации растительного опада, влияние коллембол на сообщество дрожжей свежего опада и подстилки Исследованы пищевые предпочтения

коллембол по отношению к дрожжевым грибам Выявлена токсичность для коллембол молодых листьев липы Проведена оценка влияния коллембол на сообщество дрожжевых грибов и микромицетов на листьях, опаде и на подстилке Обнаружено, что наиболее значительно воздействие коллембол оказывается на сообщество листьев листопадного периода. Большее влияние коллемболы оказывают на численность мицелиалъных грибов Выявлено, что коллемболы избирательны в выборе дрожжей в пищу Показано, что среди дрожжей, принадлежащих к различным экоморфам, нет избегаемых видов, но разные виды имеют для коллембол разную пищевую ценность

Практическая значимость

Полученные данные о взаимодействии грибов и коллембол при разложении растительного опада могут быть использованы в работах по экологическому мониторингу состояния почв Результаты работы используются в курсах лекций «экология», «биология почв», «почвенные беспозвоночные и их взаимодействия с микроорганизмами»

Апробация работы

Результаты работы были представлены на Международной научной конференции «Экология и биология почв» (Ростов-на-Дону, 21-25 апреля 2005 г), на Всероссийском совещании по почвенной зоологии «Экологическое разнообразие почвенной биоты и

биопродуктивность почв» с участием зарубежных ученых (Тюмень, 14 февраля 2005 г ), на заседаниях кафедры биологии почв

По теме диссертации опубликована статья в рецензируемом журнале («Микробиология»), статья в сборнике трудов конференции и тезисы

Объем и структура работы

Диссертация состоит из введения, обзора литературы, описания объектов и методов исследования, изложения результатов экспериментов и их обсуждения, выводов и списка упоминаемых в тексте литературных источников Работа изложена на-^Устраницах текста, иллюстрирована^/^" рисунками, включает >£ таблиц Список литературы состоит из /ЛЗ наименований, из иих&з арубежные

Автор выражает признательность И Ю Чернову за предоставление культур дрожжей, за помощь в обработке данных и ценные консультации М Б Потапову за предоставление культур коллембол, А М Глушаковой за определение дрожжей, А В Куракову за идентификацию грибов, коллективу кафедры биологии почв за ценные советы

Объекты и методы исследования

Для проведения экспериментов были выбраны коллемболы, принадлежащие к различным экологическим группировкам Рго1ар1югига агтШа (ТиПЬегд) — почвенный вид и Vertagopus р$еис1ос1пегет (^еИЬегд, 1975) - вид, обитающий на коре деревьев В лаборатории животных содержали на разлагающихся листьях липы

{Tilia cordata Mil) в эксикаторах с увлажненной смесью гипса и активированного угля (1 10) Для экспериментов использовался растительный материал липы, собранный в естественных условиях в Национальном парке Лосиный Остров в посадке липы В экспериментах коллемболам в качестве пищи предлагались листья, снятые сразу после распускания, осенние листья листопадного периода, свежий опад, подстилка Кроме того, в лаборатории в стерильных условиях были выращены листья, практически не содержащие грибов Для этого в первую декаду мая 2005 года были собраны ветки липы с набухшими почками Черенки с двумя-тремя почками промывали стерильной дистиллированной водой и выращивали их затем в стерильных условиях в колбах, закрытых ватно-марлевыми пробками при постоянном освещении до появления листьев Посев на подкисленный до рН 4,5 сусло-агар из разведения 1 10 не выявил грибов на листьях, выращенных в лаборатории В то же время на листьях, собранных в естественных условиях, обнаружено 2 х 103 КОЕ/г грибов, большую часть которых составляли дрожжи Листья, на которых не были обнаружены грибы, и листья с их естественным содержанием были затем предложены коллемболам V pseitdocmereiis в качестве единственного источника питания Листья также были подвержены однократному замораживанию при -18°С в течение суток и оттаиванию, и высушиванию при температуре 18-20°С с последующим увлажнением Предположили, что такая обработка изменит качественный химический состав листьев (Долгих, Кавеленова, 1999) Часть листьев была предложена коллемболам V pseudocinereiis без обработки Заселялось по 50 коллембол на 100 мг

листьев Питание коллембол оценивали по наличию погрызов и по численности животных через две недели после их вселения на листья Листья, собранные в период листопада, опад и подстилку липы заселили коллемболой Р агтсна Высечки из растительного материала диаметром 2,5 см и массой около 100 мг взвешивались на аналитических весах Половина высечек помещалась в чашки Петри с увлажненной гипсово-угольной смесью В разные чашки помещали листья, снятые с дерева, опад, подстилка, и эти субстраты заселялись коллемболами Другая часть инкубировалась в тех же условиях, но без животных Эксперимент проводился в течение четырех недель Питание коллембол оценивали в динамике каждую неделю по наличию погрызов на листьях, по массе высечек, и по численности животных Определяли также изменения в численности и составе грибов в процессе сукцессии Листья доставлялись в лабораторию, в них в течение суток определялась численность КОЕ дрожжей, темно-и светлоокрашенных микромицетов Из листьев были сделаны высечки диаметром 2,5 сантиметра

В экспериментах по пищевым предпочтениям коллемболам Р агтШа и V рзеийостегет предлагали чистые культуры дрожжей, принадлежавшие к четырем различным экоморфам эпифиты (БрогоЬоЬэтусеъ гозет, Шюс1сПоги1а ghltmts, ТпсИоярогоп ри1Шат), подстилочный сапрофит (Суь^йоЬапйшт сариаШт), педобионты (СгурЮсоссш 1етсо1а, Сгур1ососсиз робгоЬст), сахаробионты (Ме1$сктко\чш рЫсИетта, Насскаготусев сегсхч.чте) Всего 8 видов и 23 штамма

Дрожжи выращивали на жидком сусле двое суток Клетки отмывали стерильной водопроводной водой двукратным центрифугированием По 50 мкл суспензии клеток переносили на капроновые фильтры (диаметр пор 0,2 мкм, диаметр диска 2,5 см), или помещали непосредственно на гипс Для исследования пищевых предпочтений коллембол в каждую чашку с угольно-гипсовой смесью помешали 8 дисков с нанесенными на них дрожжами В центр чашек помещали по 160 коллембол Предпочтительность того или иного организма как источника питания определяли, подсчитывая численность коллембол на каждом фильтре Подсчет животных проводили каждый час с 12 до 17 часов в течение 4 дней (всего было сделано 20 подсчетов) Эксперимент проводили в трехкратной повторности

Для определения пищевой ценности для коллембол V pseudocmereus были выбраны дрожжи, на которых коллемболы успешно развивались Rhodotorula glutmis и Cryptococcus terrícola Закладывали пять опытных линий В каждую чашку помещали по пять дисков с одним из штаммов дрожжей, и заселяли по 50 коллембол В начале эксперимента была определена масса дрожжей после высушивания дисков при температуре 105° С Каждую неделю диски одной из экспериментальных линий высушивали и взвешивали на аналитических весах и подсчитывали численность коллембол Контролем служили диски с дрожжами, не заселенные коллемболами Эксперимент проводили в трехкратной повторности

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ Питание коллембол растительным материалом

У большинства коллембол ротовой аппарат грызущего типа, и, в основном, коллемболы потребляют растительные остатки, заселенные микроорганизмами Питаясь опавшей листвой и хвоей, коллемболы выгрызают ткани листьев Основным источником питания коллембол считаются грибы Однако есть данные, что коллемболами переваривается и растительный материал (Стриганова, 1980) Беспозвоночные животные, однако, предпочитают в пищу не свежий, а разлагающийся опад Возможной причиной считают содержание в листьях репеллентных веществ (Mindermann, Daniels, 1967) Особенности питания коллембол молодыми, недавно распустившимися листьями, и листьями свежего опада, которые еще не подвергались взаимодействию с почвенными животными и микроорганизмами, не известны

Питание коллембол свежгши молодыми листьями Оценивалась численность популяции коллембол V pseudocinereus, содержащихся на листьях, а) снятых после распускания почек в естественных условиях, б) выращенных в стерильных условиях в лаборатории и в) выращенных стерильно и подвергшихся замораживанию-оттаиванию или высушиванию-увлажнению, предложенных животным в качестве единственного источника питания Это определялось по наличию погрызов на крайних участках листа Коллемболы размножались, питаясь листьями липы, выросшими в естественных условиях (рис 1) При этом достоверного различия в численности животных, питающимися листьями, прошедшими обработку замораживанием-

оттаиванием или высушиванием-увлажнением и необработанными зелеными листьями не наблюдалось В то же время, при питании листьями, выращенными в стерильных условиях, все животные погибли через 14 суток Таким образом, показано, что листья липы, выращенные в стерильных условиях и не содержащие фибов, не пригодны в пищу коллемболам В то же время, замораживание-оттаивание и высушивание-увлажнение листьев сделали их пригодными для питания животных

Таким образом, из всех субстратов, предложенных коллемболам, непригодными в пищу являются только зеленые листья, выращенные в лаборатории Поскольку коллемболы потребляли их, но погибали при этом, можно считать, что зеленые листья токсичны для животных Предполагаем, что наличие микроорганизмов на листьях важно для их пригодности в пищу животным при ранней колонизации опада Физические факторы, такие как замораживание-оттаивание, высушивание-увлажнение — важны для повышения пищевой пригодности листьев Возможно, они снижают содержание токсических веществ (Долгих, Кавеленова, 1999)

Питание коллембол осенними тистьями, свежим опадом и подстилкой Исследовали особенность роста популяции коллембол Р агта1а при питании на осенних листьях, снятых с дерева, свежем опаде и подстилке По снижению массы растительного материала можно говорить о том, что коллемболы питались предложенными субстратами (рис 2) Кроме того, на всех субстратах наблюдалось увеличение численности коллембол При этом численность

популяции коллембол не зависела от предложенного субстрата.

^ оттаивание

Обработка

ш-на листьях выращенных естественных

в лаборатории листьях

Рис. ( Численность популяции фегф^рш рзеи<1ос1у\егеж при питании молодыми листьями

Численность грибов. Показано, что микроартроподы при длительном воздействии (несколько месяцев) на микробное сообщество снижают численность микромицетов на разлагающемся субстрате, оказывают влияние на сукцессию грибов, ускоряя и изменяя её течение (Кураков и др., 2006). При этом данные о динамике дрожжевых грибов при ранней колонизации опада отсутствуют.

На листьях, на опаде и на подстилке не выявлено различий между численностью дрожжей в присутствии коллембол и без них. Численность дрожжевых грибов на листьях значительно выше, чем на остальных субстратах. Численность дрожжей не зависит от присутствия коллембол (Рис. 3). Значительно более заметно влияние коллембол на мицелиальные грибы. В присутствии животных

численность темно - и светлоокрашенных грибов, выделяемых из листьев, в течение всего эксперимента значительно ниже их численности в эксперименте без коллембол В тоже время ни на опаде, ни на подстилке различия в численности грибов с коллемболами и без них не проявлялись Таким образом, коллемболы не оказывают влияние на численность дрожжей, но достоверно снижают численность мицелиальных грибов при колонизации листьев На опаде и подстилке это действие не выражено

Листья

Опад

Подстилка

и 0,08

£0,07

5 0,06 3 °'05

Я 0,04 3 0,03 ä 0,02 S 0,01 о

0 II III IV 0 II III IV 0 II III IV

Срок(недели)

-о-без коллембол -*• с коллемболами

Рис 2 Динамика массы растительного материала в течение эксперимента при инкубации с коллемболами и без них

В работе показано, что численность различных грибов изменялась в зависимости от предлагаемых коллемболам источников листья, опад, подстилка, а фактически от степени разложения растительного материала

2 4.5 х 4.0

О 3.0

- 2.51

* 2,0 1 ¿г

0 !,5

1 1,0

I 0

Дрожжи о Темиоокрашенные |

.Й.

Л О П

.91

иЗ 7 : О

§4' |3 §2 1г

Ж

грибы

Л

Источник

О П

* 1,6 ш 1,4 О 1,2

^ ко & 0,8 £ 0,6 5 0,4 | 0,2 £ о

Светлоокрашенные грибы

э-с коллемболами

сп- без коллембол

Л О П

Рис. 3 Средняя численность разных групп грибов за весь срок эксперимента на листьях (Л), опаде (О), подстилке (П)

Соотношение групп грибов. Кроме численности микроорганизмов, коллембсшы также регулируют и соотношение разных групп грибов на исследуемых субстратах. 13 присутствии коллембол на листьях резко снижается содержание дрожжей, в то же время значительно повышается обилие темно- и светлоокрашенных грибов. В дальнейшем в присутствии коллембол поддерживается соотношение всех групп грибов примерно на одинаковом уровне. Без животных содержание светлоокрашенных грибов резко возрастает к концу инкубации, а содержание дрожжей, напротив, сильно снижается. Действие коллембол на сообщество опада менее выражено значимо изменяется только соотношение дрожжей и светлоокрашенных грибов. При питании животных материалом опада к концу инкубации значительно снижается содержание светлых грибов и дрожжей. Содержание тем ноо крашенных грибов возрастает

к третьей неделе инкубации, достигая своего максимума. На подстилке коллемболы практически не оказывают влияния на состав микромицетов, поддерживая при этом численность дрожжей. Без коллембол численность дрожжей значительно снижается (рис.4).

ш

|80

§

СГ20

На листьях А. Б.

О 15 Ш IV о ц ш ¡V

На опаде А.

Б.

О 1! 111 IV Ъ 11 Ш IV

Срок, недели

На подстилке А. Б

о и 111 IV о 11 111 IV

- тёмные грибы

1- светлые грибы е^з - дрожжи

Рис.4 Соотношение дрожжей, светло и темноокрашенных грибов на листьях, опаде и подстилке (А. с коллемболами, Б. без коллембол)

В целом, влияние коллембол на соотношение дрожжей и микромицетов можно охарактеризовать как стабилизирующее. В пользу этого говорит отсутствие в большинстве случаев резкого подъема или спада численности по сравнению с вариантами без коллембол. Как и в случае влияния коллембол на численность грибов, наибольшее влияние на соотношение грибов выражено на материале снятых с дерева листьев. По-видимому, микробное сообщество листьев более подвержено изменениям, чем сформировавшиеся слои подстилки. Это означает, что на ранних этапах колонизации влияние коллембол на микробную сукцессию значительно более выражено, чем в более зрелых, разлагающихся слоях подстилки.

Был проанализирован видовой состав дрожжей на субстратах в присутствии коллембол и без них На всех исследуемых субстратах доминировали виды Cryptococcus albidus и Rhodotorula glutims, в группу минорных видов входили Rh minuta, Cr podzohcus, Cr magnus. Достоверное влияние животных на соотношение доминирующих групп дрожжей отсутствует (Табл 1)

Таким образом, влияние коллембол в первую очередь отражается на плотности заселения материала и на соотношении групп микромицетов В тоже время, животные не влияют на состав доминирующих видов дрожжей При значительном колебании численности дрожжевых грибов и изменении относительного содержания их в посеве, не изменяется состав и соотношение доминирующих видов дрожжей

Табл 1 Влияние различных факторов на численность дрожжей результаты двухфакторного дисперсионного анализа (жирным

Фактор Критерий Фишера Уровень значимост и

Происхождение растительного материала 2,47803 0,013798

Присутствие коллембол 0,54824 0,700701

Происхождение растительного материала / Присутствие коллембол 0,37037 0,935340

Пищевые предпочтения у коллембол по отношению к дрожжевым

грибам

Согласно литературным источникам коллемболы проявляют пищевые предпочтения по отношению к мицелиальным грибам Предпочтение или избегание тех или иных грибов животными проявляется и при исследовании питания коллемболами естественными материалами на уровне регуляции коллемболами микробного комплекса того или иного субстрата (Кураков и др., 2006; другие) Первые грибы, с которыми сталкиваются микроартроподы при колонизации опада - дрожжи Особенности питания микроартропод дрожжами до сих пор не исследовались В задачу входило проверить, есть ли у коллембол пищевые предпочтения по отношению к дрожжам на примере типичных дрожжей, принадлежавших к четырем различным экоморфам

Не выявлено ни одного штамма дрожжей, который не потреблялся бы коллемболами Однако обнаружены достоверные различия в пищевых предпочтениях у коллембол Наблюдались значительные различия в посещаемости коллемболами дрожжей различных штаммов того или иного вида При исследовании средней за 4 суток (20 подсчетов) посещаемости коллемболами дисков, заселенными разными видами дрожжей, выявлены различия в посещаемости разными коллемболами предложенных дрожжей У каждой коллемболы - свой набор наиболее посещаемых дрожжей Например, у коллемболы Р armata наиболее предпочитаемыми были S roseus (HCC 2-7) и Cr podzolicus (подор 10-2), a y F pseudocinereus - штаммы видов С capitatum (689-1) и Rh glutinis (HCC 31-4) (рис 5)

Sporobolomyces годом ИСС 2-1

Cryptococcus podzolicus noóop. 10-2

htiischnikowiapuicherrima 3-2 Rhodotorulo gtutinis КБГ13238 Sporoboiomyces roseus HCC 25-4 Meisch/iikoMia putcharima 41-1 Cryplococcus terrícola 2044 kíetschnokowiú pulcherrima 67-2 Rhodoiorula glutínís 61-1 Cryptococcus terrícola 320-1 Cystoftlobasidiuin capUatum 689-1 Rhodotonda glutínis HCC 31-4 Trichosporon pullulans 3229 Trichosporon puüulam 409-2 Cryplococcus podzolicus 3244 Saccharomyces cerevísíae 204-1 Cryplococcus podzolicus КПВ 3576 Saccharomyces cere vistas 2-1 Trichosporon pullularts ¡24-1 Sporoboiomyces roseus 35-2 Saccharomyces cerevísíae 209-2 CyttofibbastíiuW capuatum 155-2 Cystofilobasidium capuatum 186-2

5 10 15 20 25 30 35

Доля посещенных дисков (%)

Рис. 5 Сравнение посещаемости коллемболами Р. агташ (штрихованные столбики) и V. р$еис1остегет (черные столбики) штаммов дрожжей

Наблюдались изменения в посещаемости коллемболами различных штаммов дрожжей во времени. Выбор коллембол, зарегистрированный в первые часы исследования, не являлся единственным и окончательным. В течение эксперимента изменяется предпочтительное отношение коллембол к штаммам разных видов. Посещаемость дисков с одними штаммами дрожжей может резко возрастать, с другими не меняется или даже снижается. Несмотря на

то, что колебания численность могут быть довольно значительными, показатель средней за 4 суток посещаемости коллемболами дрожжей свидетельствует о достоверности пищевых предпочтений Тем не менее, при сравнении данных, полученных в двух независимых экспериментах, проведенных в одинаковых условиях, были выявлены различия в предпочтениях дрожжей коллемболами (рис 6)

СгурЬососсиз Ме1ясНтк(тшЫюс1о1оги1а$ассУ1аготусе$ 8рогоЬо1отусеи Тпскп.чрогоп роскоЬсш ршспегпта gluí¡ms сегеуише гояеня риИишт

20 3 15 |ю

^ с §5

£ 0

0 40 х

1 30

О

к

¿г 20 10

0 12 3 4 1234 1234 1234 1234 1234 Временное интервалы по 20 ч Рис. 6 Динамика численности коллембол Vertagopus рхеисЬстегеш (А) и РгМаркогига агта1а на разных штаммах дрожжей в течение экспериментов по пищевым предпочтениям, (разными линиями обозначены разные штаммы одного вида)

Для проверки, не является ли выбор дрожжей случайным, Р агтШа предлагали 8 дисков, заселенных одним и тем же штаммом дрожжей М ри1скегпта Оказалось, что динамика посещаемости в течение 50 часов (12 наблюдений, на 8 дисках) имеет схожий характер Синхронность поведения коллембол при посещаемости

дисков с одинаковыми дрожжами и достоверные отличия в

посещаемости разных дисков, говорит о том, что выбор пищи у этих

животных не случаен (рис, 7).

1 2 3 23 24 25 26 27 47

Время ,ч

Рис. 7 Динамика численности коллембол Рго1арНогига агташ при питании одним штаммом дрожжей Мегъскткошариккггпта

Среднее значение посещаемости коллемболами одинаковых «кормушек» за все время наблюдений достоверно не различалось (рис. 8),

Диски

Рис. 3 Средние значения численности коллембол на дисках РгоШрИогига агташ при отсутствии пищевого выбора

Проведенные эксперименты не выявили ни одного штамма дрожжей, который не потреблялся бы коллемболами Однако существуют достоверные различия в предпочтении дрожжей - не все из них одинаково привлекали коллембол При этом эти различия проявляются на штаммовом уровне

Определение пищевой ценности разных дрожжей для коллембол

Помимо выявления пищевых предпочтений определяли пищевую ценность дрожжей для коллембол Для этого была исследована динамика популяции V pseudocmereus при содержании на Rh glutmis и Cr terrícola Динамика роста популяции значительно различалась Численность коллембол при содержании на обоих штаммах дрожжей достигла максимума через 4 недели, на Cr terrícola она превысила первоначальные значения в 16 раз и достигла 800 особей на чашку Па Rh gliitims численность коллембол увеличилась в 24 раза, и составила более 1200 особей на чашку При этом биомасса дрожжеи, которыми питались коллемболы, достоверно убывала (табл 2)

Табл 2 Значения численности популяции Vertagopus рьеЫостегеж и масса дрожжей при содержании животных на дрожжах разных видов

срок Численность коллембол на дрожжах

(недели) Rhodotorula glutmis Cryptococcus terrícola

1 51 ±2 59 ±8

2 329 ± 22 206 ±6

3 698 + 34 525 ±43

Табл 2 (Продолжение)

4 1197 ±81 760 ± 46

5 319 ± 15 492±112

Масса дисков с дрожжами, г

1 0,024 ±0,0012 0,026 ± 0,0025

2 0,024 ±0,00124 0,025 ±0,0016

3 0,022 ± 0,00097 0,023 ± 0,00226

4 0,021 ±0,0015 0,022 ±0,0001

Таким образом, различия в пищевой ценности разных штаммов дрожжей, наряду с достоверностью различий при питании коллембол разными видами дрожжей и отсутствием таковых при питании одинаковыми, означают, что выбор грибов коллемболами определяется как физиологическими механизмами, так и особенностями кормового поведения этих животных

В отличие от крупных беспозвоночных, поглощающих частицы растительных остатков, коллемболы, наряду с другими микроартроподами, благодаря своим малым размерам, способны избирательно питаться многими микроорганизмами в чистом виде (Anderson, 1988) Предпочтения коллемболами тех или иных грибов проявляются по-разному к различным видам грибов В естественных условиях явно выражено снижение в присутствии коллембол темноокрашенных грибов Предпочтения коллембол коррелирует с тем, что они потребляют большинство грибов, доминирующих на подстилке и опаде, что говорит об адаптивности коллембол к определенным местообитаниям (Кураков и др, 2006) Пищевые

предпочтения микроартропод, по всей видимости, проявляются за счет комплехса механизмов Ориентация в пространстве и первичный выбор пищи осуществляется на основе улавливания коллемболами запаха, исходящего от какого-либо источника (Bengtsson et а!, 1988, 1991, НесНш^, е1 а1, 1995) Кроме того, при выборе источника пищи могут оказывать влияние и механизмы группового поведения коллембол, связанные с взаимодействием между особями, такими как склонность к агрегированное™ при питании (Варшав, 1988, Авилкина, Чернова, 2001)

Таким образом, на основе и лабораторных, и полевых экспериментов, наших и других авторов, можно утверждать, что коллемболы питаются избирательно, предпочитая в пищу те или иные микроорганизмы Однако о степени предпочтения тех или иных видов нельзя говорить с полной уверенностью Наиболее стойко проявляются только реакции избегания грибов

22

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

В результате исследования было показано, что коллемболы не могут питаться молодыми зелеными листьями, не содержащими грибов В то же время промораживание - оттаивание или высушивание - увлажнение листьев делает растительный материал пригодным в пищу животным Обнаружено, что влияние коллембол имеет разную степень выраженности в зависимости от степени разложенности растительного материала Наибольшее влияние животные оказывают на грибное сообщество листьев, снятых с дерева Активность коллембол не оказывает воздействия на численность дрожжей, но влияет на численность мицелиальных грибов Вероятно, это объясняется тем, что свежий опад еще не контактировал с животными и микроорганизмами подстилки и почвы, и, следовательно, больше подвержен изменениям

Показано, что у коллембол существуют достоверные пищевые предпочтения по отношению к дрожжам Предпочтения проявляются на штаммовом уровне, но не повторяются при повторении эксперимента Пищевые предпочтения проявляются только при наличии пищевого выбора, а при питании одинаковыми дрожжами не проявляются Разные дрожжи имеют для коллембол одного вида разную пищевую ценность Предпочитаемость коллемболами не связано только с трофическим механизмом Выбор может зависеть и от поведенческих особенностей коллембол, а мотивом может служить запах исходящий от колонии дрожжей или другой стимул

ВЫВОДЫ

1 Грибы необходимы коллемболам при ранней колонизации ими растительного опада

2 Коллемболы изменяют плотность заселения растительного материала грибами и соотношение доминирующих групп грибов

3 Животные не влияют на состав доминирующих групп дрожжей, как это было ранее показано для микромицетов

4 Коллемболы избирательны в выборе дрожжей в качестве пищи Пищевые предпочтения проявляются на штаммовом уровне

5 Среди исследованных дрожжей нет избегаемых и токсичных штаммов

6 Предпочитаемость коллемболами дрожжей связана не только с трофическим механизмом, но и с поведением коллембол, а мотивом предпочтения может явиться запах, исходящий от колонии дрожжей или другой стимул

24

ПУБЛИКАЦИИ

Экспериментальные статьи в рецензируемых журналах:

Менько Е.В., Чернов И Ю, Бызов Б А Взаимоотношения дрожжевых грибов и коллембол в почве Микробиология, 2006, т 75, №6, с 814-822

Статьи в сборниках:

Менько Е.В Чернов И Ю. Бызов Б А Взаимоотношения дрожжей и коллембол на ранних этапах разложения растительного опада Материалы Международной научной конференции «Экология и биология почв», Ростов-на-Дону 21-25 апреля 2005 г , с 312-316

Разоренова Е.В., Потапов М.Б , Чернов И Ю , Бызов Б А Ранняя колонизация растительного опада коллемболами и их пищевые предпочтения по отношению к дрожжевым грибам Тезисы IV (XIV) Всероссийского совещания по почвенной зоологии «Экологическое разнообразие почвенной биоты и биопродуктивность почв» с участием зарубежных ученых, Тюмень, 1-4 февраля 2005 г, с 214-

Тезисы:

215

Подписано в печать 18 04 2007 г Исполнено 19 04 2007 г Печать трафаретная

Заказ № 376 Тираж 100 экз

Типография «11-й ФОРМАТ» ИНН 7726330900 115230, Москва, Варшавское ш , 36 (495) 975-78-56 \vwvv аШвгеГега! ги

Содержание диссертации, кандидата биологических наук, Менько, Екатерина Владимировна

ВВЕДЕНИЕ

ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1. Коллемболы, из место, значение в природе

1.1. Коллемболы в сообществе почвенных организмов

1.2. Отношение коллембол к абиотическим факторам

1.3. Влияние коллембол на минерализацию растительных остатков и почвообразование

1.4. Воздействие коллембол на почвенные процессы

2. Питание коллембол

2.1. Особенности поведении коллембол при питании

2.2. Исследование объектов питания коллембол

2.3. Избирательность питания коллембол

2.4. Влияние коллембол на сообщество грибов при разложении растительного опада

3. Влияние диеты и других факторов на жизнедеятельность коллембол

4. Коллемболы как биоиндикаторы состояния почв 47 Заключение

ОБЪЕКТЫ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

Виды коллембол использованные в эксперименте 52 Эксперименты по исследованию особенностей взаимодействия коллембол и грибов населяющих растительный материал 52 Эксперименты по исследованию пищевых предпочтений коллембол по отношению к дрожжевым грибам

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

Глава 1. Питание коллембол растительным материалом

1.1 Особенности питания коллембол свежими молодыми листьями

1.1.1. Численность популяции коллембол

1.1.2. Анализ грибов, содержащихся на молодых зеленых листьях 61 1.2. Особенности питания коллембол зрелыми осенними листьями, свежим опадом и подстилкой

1.2.1. Влияние коллембол на массу растительного материала

1.2.2. Влияние коллембол на численность дрожжевых грибов на листьях

1.2.З. Влияние коллембол на численность мицелиальных грибов

1.2.4. Влияние коллембол на соотношение групп грибов на исследуемых субстратах

1.2.5. Влияние коллембол на видовой состав дрожжевых грибов

Глава II. Особенности питания коллембол чистыми культурами дрожжей

2.1 Пищевые предпочтения коллембол по отношению к дрожжевым грибам 84 2.1.1 .Предпочтения дрожжей коллемболами Vertagopus pseudocinereus

2.1.2. Предпочтения дрожжей коллемболами Protaphorura armata

2.1.3. Сравнение особенностей пищевого выбора у коллембол Vertagopus pseudocinereus и Protaphorura armata

2.1.4. Пищевые предпочтения коллембол в разных экспериментах

2.1.5. Проверка случайности выбора 92 2.2. Исследование пищевой ценности различных видов дрожжей для коллембол 97 ЗАКЛЮЧЕНИЕ 101 ВЫВОДЫ 103 СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Введение Диссертация по биологии, на тему "Взаимоотношения грибов и коллембол на ранних этапах разложения растительного опада"

Коллемболы относятся к группе микроартропод. Они обитают впочве, подстилке, могут подниматься в травянистый ярус, заселяютразлагающиеся пни, полости под отставшей корой, моховые илишайниковые местообитания. Коллемболы играют большую роль какразрушители растительных остатков, обгладывая поверхность листа,объедая ткани между жилками и потребляя микроорганизмы. Онихарактеризуются избирательностью при потреблении растительныхсубстратов. Предпочтения проявляются по отношению к видурастительного опада, разных листьев одного и того же растения, степениразложения опада (Курчева, 1973; Стриганова, 1980, Шварц и др., 1999).Микроорганизмы могут активизировать или подавлять деятельностьживотных путем выделения ряда веществ. В свою очередь,микроартроподы регулируют численность и распространениемикроорганизмов, выборочно питаясь, размельчая растительный материал(Стриганова, 1980; Кураков и др., 2006). Коллемболы склонны кобразованию внутривидовых группировок, им свойственно групповоеповедение, которое отражается и на такой сфере жизнедеятельностиколлембол как питание (Авилкина, Чернова, 2001; Кузнецова, 2005).Взаимоотношения микроорганизмов и микроартропод на свежемрастительном опаде, не заселенном почвенными микроорганизмами, иучастие коллембол в формировании микробной сукцессии до сих пор неисследовались. Микроартроподы одними из первых заселяютрастительный опад. При колонизации свежего опада микроартроподысталкиваются с группой эпифитных микроорганизмов, значительную частькоторой составляют дрожжевые грибы. Именно на поверхности листьевдрожжи достигают наибольшего обилия и разнообразия (Чернов, 2005).Помимо филопланы, эпифитные дрожжи содержатся и на свежихрастительных остатках. Грибы - один из главных источников питанияколлембол, а коллемболы проявляют предпочтения, питаясь грибами(Капеко et al., 1995; Lavy et al., 1996; Klironomos et al., 1999). Значениеимеют химические сигналы, исходящие от грибов (Hedlund et al., 1995).Есть ли предпочтения у микроартропод по отношению к дрожжевымгрибам, неизвестно.

Заключение Диссертация по теме "Микробиология", Менько, Екатерина Владимировна

1. Грибы необходимы коллемболам при ранней колонизации ими

растительного опада. 2. Коллемболы изменяют плотность заселения растительного материала

грибами и соотношение доминирующих групп грибов. 3. Животные не влияют на состав доминирующих групп дрожжей, как это

было ранее показано для микромицетов. 4. Коллемболы избирательны в выборе дрожжей в качестве пищи. Пищевые

предпочтения проявляются на штаммовом уровне. 5. Среди исследованных дрожжей нет избегаемых и токсичных штаммов. 6. Предпочитаемость коллемболами дрожжей связана не только с

трофическим механизмом, но и с поведением коллембол, а мотивом

предпочтения может явиться запах, исходящий от колонии дрожжей или

другой стимул.

Библиография Диссертация по биологии, кандидата биологических наук, Менько, Екатерина Владимировна, Москва

1. Авилкина А.Т., Чернова Н.М. Особенности поведения коллембол разных жизненных форм // Зоол. журнал. 2001. Т. 80. Вып. 9. 1066-1077.

2. Бабьева И.П., Чернов И.Ю. Биология дрожжей. М.: Товарищество научных изданий КАК. 2004. 221 с.

3. Борисова В.Н. Гифомицеты лесной подстилки в различных экосистемах // Киев: «Наукова думка». 1988. 216 с.

4. Борисова В.Н., Двойное Л.М., Лизак Ю.В. Физиологическая активность грибов на опавших листьях и хвое в лесах УССР //Микология и фитопатология. 1978. Т. 12, Вып. 4. 273-280.

5. Бокова А.И. Группировки коллембол (Collembola) в трудно разлагающихся фракциях лесного опада и древесине // Зоол. журнал.2003.Т. 82. ХоЗ. 338-343.

6. Бызов Б.А. Зоомикробные взаимодействия в почве. М.: «Геос». 2005.212 с.

7. Варшав Е.В. О питании и влиянии диеты на жизненный цикл некоторых видов коллембол // Гельминты и их промежуточные хозяева.Межвузовский сборник научных трудов. 1985. 89-93.

8. Варшав Е.В. Оценка трофической деятельности коллембол методом прямых наблюдений // Автореф. дисс. ...канд. биол. наук. 1988.104

9. Всеволодова-Перель Т.С., Кудряшева И.В., Грюнталь Ю., Надточий Э., Головач СИ., Матвеева А.А., Осипов В.В.,Карпачевский Л.О., Растворова О.Г. Структура и функционированиепочвенного населения дубрав Среднерусской лесостепи. М.: «Наука».1995.152 с.

10. Гиляров М.С. Закономерности приспособлений членистоногих к жизни на суше. М.: «Наука». 1970. 276 с.

11. Гиляров М.С. Коллемболы, их место в системе, особенности, значение // Фауна и экология ногохвосток. М.: «Наука». 1984. 3-11.

12. Гиляров М.С, Стриганова Б.Р. Животное население почвы и его роль в создании почвенного плодородия // Животное население почвы.М.: «Наука». 1986. С 96-102.

13. Голощапова Н.Н. Ноловое поведение трех видов семейства Isotomidae (Collembola) // Зоол. журнал. 2005. Т.84. №1. 63-69.

14. Долгих Е.А., Кавеленова Л.М. Особенности химического состава опада дуба и липы в зависимости от комплекса лесорастительныхусловий //Химия растительного сырья. 1999. Ш4. 25-29.

15. Евдокимова Г.А., Зенкова И.В., Мозгова Н.П., Нереверзев Взаимодействие почвенных микроорганизмов и беспозвоночныхживотных при трансформации растительных остатков в почвахсеверной Феноскандии // Почвоведение. 2004. №10. 1199-1210.105

16. Звягинцев Д.Г., Мирчинк Т.Г. О нрироде гуминовых кислот ночв // Почвоведение. 1986. №5. 68-75.

17. Злотин Р.И. Деструкция растительного опада в лесостенных экосистемах: животные, микроорганизмы, абиогенные факторы //Гетеротрофы в экосистемах центральной лесостепи. М.: 1979. 148-194.

18. Калюжный И.Г. Особенности пищевой ориентации почвенных насекомых // Почвенная фауна и почвенное плодородие. Труды 9-гомеждународного коллоквиума по почвенной зоологии. М.: «Наука».1987. 345-347.

19. Козловская Л.С. Отношение некоторых коллембол к микроорганизмам // Болотно-лесные системы Карелии и их динамика.Л.: «Паука». 1980. 124-133.

20. Кременица A.M. Влияние минеральных и органических удобрений на комплекс ногохвосток в условиях нижнего Дона //Проблемы почвенной зоологии. Материалы докладов IX всесоюзногосовещания. 1987. 197-198.

21. Криволуцкий Д.А. Животный мир почвы. М.:«3нание». 1969.

22. Кузнецова Н.А. Повые подходы к оценке структурной организации сообществ у коллембол (Hexapoda: Collembola) // Экология.2003. №4. 281-288.106

23. Кузнецова Н.А. Организация сообществ почвообитающих коллембол. М.: «Прометей». 2005.

24. Кузнецова П.А. Типы населения коллембол в хвойных лесах европейской части СССР // Экология микроартропод лесных почв. М.:«Паука». 1988. 24-48.

25. Кузнецова П.А. Потапов М.Б. Изменение структуры сообществ почвообитающих коллембол (Hexapoda: Collembola) припромышленном загрязнении южнотаежных сосняков-черничников //Экология. 1997. Х«6. 435-441. 26. Кулагина И.П. Влияние удобрений на видовой состав и динамику численности орибатид // Проблемы почвенной зоологии. Материалыдокладов IX всесоюзного совещания. 1987. 355-356.

27. Кураков А.В., Давыдова М.А., Бызов Б.А. Микроартроподы как регуляторы сообществ микроскопических грибов и биологическойактивности опада смешанного леса // Почвоведение. 2006. }(^ 8. 935-943.107

28. Кутырева Л.Т. Вертикальное распределение и сезонная динамика численности ногохвосток в вырубке чернопихтарников // Проблемыпочвенной зоологии. Материалы докладов IX всесоюзного совещания.1987. 158-158.

29. Мамилов А.Ш., Вызов Б.А., Покаржевский А.Д., Звягинцев Д.Г. Регуляция микрофауной биомассы и активности почвенныхмикроорганизмов //Микробиология. 2000. Т. 69. JV25. lll-lZd.

30. Надточий Э. Грибы как один из основных объектов питания коллембол семейств Sminthuridae и Dicyrtomidae // Проблемы почвеннойзоологии. Ашхабад: 1984. 27.

31. Надточий Э. Роль коллембол подотряда Symphypleona, питающихся грибами, в разложении растительных остатков // Экология.1987. №3. 64-69.

32. Некрасова К.А., Александрова И.В. Участие коллембол и дождевых червей в превращении органического вещества водорослей //Почвоведение. 1982. № 10. 65-71.

33. Одинцов B.C. Влияние коллембол на плодородии серых лесных почв // Почвенная фауна и почвенное плодородие. Труды 9-гомеждународного коллоквиума по почвенной зоологии. М.: «Наука».1987. 410-411.

34. Симонов Ю.В. Сравнительная характеристика деятельность микроартропод и микроорганизмов в процессе гумификации леснойподстилки // Экология. 1989. Х«4. 28-33. 35. Симонов Ю.В., Борисова В.Н. Экспериментальный анализ взаимоотношения микроартропод с гифомицетами лесной подстилки //Экология микроартропод лесных почв. М.: «Наука». 1988. 115-122.

36. Симонов Ю.В., Фокин А.Д. Оценка участия микроартропод в деструкции растительных остатков, меченных '"^ С // Фауна и экологиябеспозвоночных животных. М.: 1984. 49-52.

37. Стебаева К., Корсакова Е.Н., Тихомирова Н.А. Комплексы коллембол-деструкторов корней на разновозрастных отвалах Катэка //Проблемы почвенной зоологии. Материалы докладов IX всесоюзногосовещания. 1987. 280-281.

38. Стриганова Б.Р. Взаимодействия почвообитающих беспозвоночных и микроорганизмов в процессах деструкции //Микробиологическая деструкция органических остатках вбиогеоценозе. М.: 1987. 84-87.

39. Стриганова Б.Р. Зоогенная деструкция органических остатков в почве // Механизмы биотической деструкции органических веществ впочве. Доклады на VII ежегодном чтении памяти акад. В.Н. Сукачева.М.: «Наука». 1989. 33-62.НО

40. Стриганова Б.Р. Локомоторная и трофическая активность беспозвоночных как фактор формирования почвенной структуры //Почвоведение. 2000. №10. 1247-1254.

41. Стриганова. Б.Р. Питание почвенных сапрофагов. М.: «Наука». 1980.244 с.

42. Стриганова Б.Р. Роль зоогенных механизмов в развитии ночвенного покрова // Почвоведение: история, социология,методология. М.: «Паука». 2005. 279-287.

43. Стриганова Б.Р. Функциональная характеристика сапрофильного комплекса почвенных беспозвоночных // Разложение растительныхостатков в почве. М.: «Паука». 1985. 24-37.

44. Сукацкене И.К. Влияние интенсивности применения гербицидов на численность ногохвосток в почве. // Проблемы почвенной зоологии.Материалы докладов IX всесоюзного совещания. 1987. 290-291.

45. Тарба З.М. Сезонная динамика население панцирных клещей в лесах колхидского типа в Абхазии // Экология микроартропод лесныхпочв. М.: «Паука». 1988. 81-92.

46. Ханисламова Г.М., Кабиров P.P. Комплексы ногохвосток и почвенных водорослей в условиях города // Проблемы почвеннойзоологии. Материалы докладов IX всесоюзного совещания. 1987, 318-319.111

47. Чернов И.Ю. Широтно-зональные и пространственно- сукцессионные тренды в распределении дрожжевых грибов // Журн.общей биологии. 2005. Т. 66. №2. 119-123.

48. Чернова Н.М. Основные особенности структуры и динамики популяций почвенных ногохвосток (Collembola) // Экология популяций.М.: «Наука». 1991. 22-35.

49. Чернова Н.М. Экологические сукцессии при разложении растительных остатков. М.: «Наука». 1971. 200 с.

50. Чернова Н.М. Экологическая специфика таксономических группировок коллембол и панцирных клещей в почве // Проблемыпочвенной зоологии. Материалы докладов IX всесоюзного совещания.1987. 329-330.

51. Чернова Н.М., Кузнецова Н.А. Общие особенности структуры населения ногохвосток лесных почв // Экология микроартропод лесныхпочв. М.: «Наука». 1988. 5-24.

52. Чернова Н.М., Кузнецова Н.А. Нринципы организации сообществ почвообитающих коллембол (Hexapoda: Collembola) и их значение длябиомониторинга почвы // Научные труды МНЭНУ. 1999. Вып. 1. С 97-104.

53. Чернышев В.Б. Экология насекомых. М.: Изд-во МГУ. 1996. 304 с.

54. Шварц Е.С. Локальные сукцессии микроартропод в лесном опаде // Автореф. дисс. ...канд. биол. наук. 2001.

55. Шварц Е.С, Попова Л.В. Чернова П.М. Динамика населения сапробионтов в разных фракциях лесного опада // Зоол. журнал. 1999. Т.

57. Штина Э.А. Взаимодействие водорослей и беспозвоночных в почве // Разложение растительных остатков в почве. М.: «Наука». 1985.С. 90-104.

58. Эйтминавичюте И.С. Влияние интенсивной обработки с применением гербицидов на комплексы почвенных беспозвоночных //Проблемы почвенной зоологии. Материалы докладов IX всесоюзногосовещания. 1987. 344-345.

59. Яворницкий в.и. Разложение опада в дубравах Приднестровья при участии разных размерных групп почвенных животных // Экологиямикроартропод лесных почв. М.: «Наука». 1988. с. 122-132.

60. Anderson J.M. Spatiotemporal effects of invertebrates on soil processes // Biol. Fertil. Soils. 1988. V. 6. P. 216-227.113

61. Andre Н.М. Notes on the ecology of cortycolous epirhyte dwellers 2, Collembola//Pedobiologia. 1983. V.25. P. 271-278.

62. Andren 0., Schniirer J. Barley straw decomposition with varied levels of microbial grazing by Folsomia fimetaria (L.) (Collembola: Isotomidae) //Oecologia (Berlin). 1985. V. 68. P. 57-62.

63. Bakonyi G. Effect of Folsomia Candida (Collembola) on the microbial biomass in a grassland soil // Biol. Fertil. Soils. 1989. V. 7. P. 138-141.

64. Bargett R.G., Whitaker J.B., Frankland J.C. The diet and food preferences of Onichiurus procampatus (Collembola) from upland grasslandsoils // Biol. Fertil. Soils. 1993. V. 16. P. 296-298.

65. Bengtsson G., Erlandsson A. and Rundgren S. // Fungal odor attracts soil Collembola // Soil Biol. Biochem.. 1988. V. 20. P. 25-30.

66. Bengtsson G., Hedlund K., Rundgren S. // Patchiness and compensatory growth in a flingus-Collembola system // Oecologia. V. 93. Ш2.1993. P. 296-302.

67. Bengtsson G., Hedlund K., Rundgren S. // Selective odor perception in the soil coUembolan Onychiurus armatus II.. Chem. Ecol. V. 17. X» 11.1991. P. 2113-2115.

68. Berg M.P., Stoffer M., Van den Heuvel H.H. // Feeding guilds in Collembola based on digestive enzymes // Pedobiologia. 2004. V. 48. P. 589-601.114

69. Bolger Т. The rate of disappearance of Salix litter on cutaway bog and the microarthropods associated with it // Pedobiologia. 1985. V. 28. P. 145-153.

70. Booth R.G., Anderson J.M. The Influence of Food Quality on the Growth and Fecundity of Folsomia Candida (Collembola: Isotomidae) //Oecologia (Belg.). 1979. V. 38. P. 317-323.

71. Bretherton S., Tordoff G.M., Jones Т.Н., Boddy L. Compensatory growth of Phanerochaete velutina mycelial systems grazed by FolsomiaCandida (Collembola) // FEMS Microbiology Ecology. 2006. V. 58. P. 33-42.

72. Chen В., Snider R. J., Snider R.M. Food preference and effects of food type on the life history of some soil Collembola // Pedobiologia. 1995.V. 39. P. 496-505.

73. Chen В., Snider R. J., Snider R.M. Food consumption by Collembola from northern Michigan deciduous forest // Pedobiologia. V. 40. 1996. P.149-161.

74. Faber J.N., Teuben A., Berg M.P., Doelman P. Microbial biomass and activity in pine litter in the presence of Tomocereus minor (Insecta,Collembola) // Biol. Fertil. Soils. 1992. V. 12. P. 233-240.

75. Endlweber K., Scheu S. Interactions between mycorhizal fungi and Collembola: effects on root structure of competing plant species // Biol.Fertil. Soils. In press.115

76. Fratello В., Bertolani R., Sabatini M.A., Mola L., Rassu M.A. Effects of atrasine on soil microarthropods in experimental maize fields //Pedobiologia. 1985. V. 28. P. 161-168.

77. Hag M.A. Biodegradation of cellulose in the gut of Heptacarys hirsutus wallworc,1964 (Acari, Oribatei) // Почвенная фауна и почвенноеплодородие. Труды 9-го международного коллоквиума по почвеннойзоологии. М.: «Паука». 1987. 93-98.

78. Hagvar S Effect of artificial acid precipitation and liming on forest microarthropods // Почвенная фауна и почвенное плодородие. Труды 9-гомеждународного коллоквиума по почвенной зоологии. М.: «Наука».1987. 661-668.

79. Hagvar S. Collembola in Norwegian coniferous forest soils I. Relations to plant communities and soil fertility // Pedobiologia. 1982. V. 24,P. 255-296.

80. Hagvar S., Kjondal B.R. Succession, diversity and feeding habits of microarthropods in decomposing birch leaves // Pedobiologia. 1981a. V. 22.P. 385-408.

81. Hagvar S., Kjondal B.R. Effect of artificial acid rain on the microarthropod fauna in decomposing birch leaves // Pedobiologia. 1981b. V.

83. Hanlon R.D.G. Some factors influencing microbial growth on soil animal faeces L Bacterial and fungal growth on particulate oak leaf litter //Pedobiologia. 1981. 21. P. 257-263.

84. Heneghan L., Bolger T. Soil microarthropod contribution to forest ecosystem processes: the importance of observational scale // Plant and Soil.1998. V. 205. P. 113-124.

85. Hanlon R.D.G., Anderson J.M. The Effect of Collembola Grazing on Microbial Activity in Decomposing Leaf Litter.// Oecologia (Berlin). 1979.V. 38. №1. P. 93-99.

86. Hassall M., Parkinson D Visser S.,. Effects of collembolan Onychiurus subtensis on decomposition of Populus tremuloides leaf litter //Pedobiologia. 1986a. V. 29. p. 219-225.

87. Hassall M., Visser S., Parkinson D. Vertical migration of Onychiurus subtensis (Collembola) in relation to rainfall and microbial activity. //Pedobiologia. 1986b. V. 29. P. 175-182.

88. Hedlung K., Bengtsson G. Rundgren S Fungal odor discrimination in two sympatric species of fungivorous collembolans // Func. Ecol. 1995. V.9.P.869-875.

89. Hiol Hiol F., Dixon R.K., Curl E.A. The feeding preference of cymophanous Collembola varies with the ectomycorrhizal symbiont //Mycorrhiza. 1994. V. 5. P. 99-103.117

90. Janssen G.M., Joosse N.G Reproduction and growth in Collembola under laboratory conditions // Pedobiologia. 1987. V. 30 P. 1-8.

91. J0rgensen H.B., Elmholt S., Petersen H. Collembolan dietary specialization on soil grown fungi // Biol. Fertil. Soils. 2003. V. 39. P. 9-15.

92. Kaneco N., McLean M.A., N. Parkinson D. Grazing preference of Onychiurus subtenis (Collembola) and Oppiella nova (Oribatei) for fungalspecies inoculated on pine needles // Pedobiologia. 1995. V. 39. P. 538-546.

93. Kaneco N., McLean M.A., N. Parkinson D. // Do mites and Collembola affect pine litter fungal biomass and microbial respiration // Appl.Soil Ecol., 1998. V. 9 (1-3). P. 213-218.

94. Klironomos J.N., Bednaczuk E.M., Neville J. Reproductive significance of feeding of saprobic and arbuskular mycorrhizal fungi by thecollembolan Fo/5OW2/a Candida//¥mct. Ecol. 1999. V. 13. P. 756-761.

95. Klironomos J.N., Moutoglis P. Colonization of nonmycorrhizal plants by mycorrhizal neighbours as influenced by the collembolan, FolsomiaCandida II Biol. Fertil. Soils. 1999. V. 29. P. 277-281.

96. Klironomos J.N., Kendrick B. Relationships among microarthropods, fungi, and their environment // Plant and Soil. 1995. 170. P. 183-197.

97. Koledin D., Ribarac-Stepic N., Stankovic J. Participation of Tetrodontophora bielanensis (Collembola, Insecta) in decomposition offorest litter lipid compounds // Pedobiologia. 1981. V. 22. P. 71-76.118

98. Larsen J., Jakobsen I. Interactions between a mycophagous CoUembola, dry yeast end the external mycelium of an arbuscularmycorrhizal fungus // Mycorrhiza. 1996. V. 6. P. 259-264.

99. Lemons A., Clay K., Rudgers J.A. Connecting plant-microbial interactions above and belowground: a fungal endophite affectsdecomposition // Oecologia. 2005. V. 45. P. 595-604.

100. Leonard M.J. Observations on the influence of culture conditions of the fungal feeding preferences of Folsomia Candida (CoUembola:Isotomidae)//Pedobiologia. 1984. V. 26. P. 361-367

101. Leonard M.J., Anderson J.M. Grazing interactions between a collembolan and fungi in a leaf litter matrix // Pedobiologia. V. 35. 1991.P.239-246.

102. Leonard M.A., Bradbury P.S. Aggregative behavior in Folsomia Candida (CoUembola: Isotomidae), with respect to previous conditioning //Pedobiologia. 1984. V. 26. P. 369-372.

103. Loring S.J. Response of Hypogastrura nivicola (CoUembola: Hypogastruridae) to variable relative humidity // Pedobiologia. 1981. V. 22.P. 167-171.

104. Martin M.M. The role of ingested enzymes in the digestive process of insects // Invertebrate-microbial interactions: British mycological societysymposium; 6, J.M. Anderson et al, (eds.), Cambridge: Univ. press. 1984.P.155-172.119

105. McLean M.A., Kaneko N. Parkinson D. // Does selective grazing by mites and collembola affect litter fungal community structure? //Pedobiologia. V. 40. 1996. P. 97-105.

106. Melecis V. Springtails (Collembola) as bioindicators of soil pollutions // Почвенная фауна и почвенное плодородие. Труды 9-гомеждународного коллоквиума по почвенной зоологии. М.: «Наука».1987. 684-686.

107. Mertens J., Blancquaret J.-P. Population dynamics of Orchella cincta (Collembola) in experemental conditioins // Pedobiologia. 1980. V. 20. P.301-308.

108. Nadtochiy S.E. Fungi as constituents of gut contents in Sminthuridae and Dicyrtomidae (Collembola) // Почвенная фауна и почвенноеплодородие. Труды 9-го международного коллоквиума по почвеннойзоологии, М.: «Паука». 1987. 692-696.

109. Nakamori Т., Susuki А. Preference of three coUemboIan species for fruit-bodies of thee species of basidiomycete fungi // Pedobiologia. 2005. V.

110. Nottrot F., Joosse E.N.G., van Straalen N.M. Sublethal effects of iron and manganese soil pollution on Orchesella cinta (Collembola) //Pedobiologia. 1987. V. 30. P. 45-53.

111. Poinsot-Balaguer N., Barra J.A. Experimental and ultrastmctural data on freezing resistance of Folsomides angularis (Insecta, Collembola) //Pedobiologia. 1983. V. 25. P. 357-363.

112. Reddy M.V. Microarthropods and the rate of litter disappearance in a pine plantation ecosystem of North-Eastem India // Pedobiologia. 1981. 22.P. 339-344.

113. Sabatini M.A., Inosenti G. Functional relationships between Collembola and plat pathogenic fungi of agricultural soils // Pedobiologia.2000. V. 44. P. 467-465.

114. Scheu S., Simmerling F. Growth and reproduction of fungal feeding Collembola as affected by fungal species, melanin and mixed diets //Oecologia. 2004. V. 139. P. 347-353.

115. Setala H., Haimi J., Hunta V. A microcosm study on the respiration and weight loss in birch litter and raw humus as influenced by soil fauna //Biol. Fertil. Soils. 1988. V. 5. P. 282-287.

116. Subagia J., Snider R. J., The side effects of the herbicides atrazine and paraquat upon Folsomia Candida and Tullbergia granulata (Insecta,Collembola)//Pedobiologia. 1981. V. 22. P. 141-152.121

117. Takeda Н A 5 year study of pine needle litter decomposition in relation to mass loss and faunal abundances // Pedobiologia. 1988. V. 32. P.221-226.

118. Teuben A., Roelofsma T.A.P.G., Dynamic interactions between fiinctional groups of soil arthropods microorganisms during decomposition ofconiferous litter in microcosm experiments // Biol. Fertil. Soils. 1990, V. 9, P.145-151.

119. Thimm Т., Laarink 0. Grasing preferences of some collembola for endomicorhizal fungi //Biol. Fertil. Soils. 1995. V.I9 P. 266-268.

120. Van Amelsvoort P.A.M., Van Dongen M., Van der Merff P.A. The impact of Collembola on humification and mineralization of soil organicmatter//Pedobiologia. 1988. V.31.P. 103-111.

121. Varga J., Naar Z., Dobolyi C. Selective feeding of collembolan species Tomocerus longicornis (Mull.) and Orchesella cincta (L.) on mossinhabiting fungi // Pedobiologia. 2002. V. 46. P. 526-538.122