Трофобиотические отношения муравьев с личинками папоротникового пилильщика Blasticotoma filiceti Klug, 1834

Бирюкова, Ольга Борисовна

Бесплатный автореферат и диссертация по биологии на тему
Трофобиотические отношения муравьев с личинками папоротникового пилильщика Blasticotoma filiceti Klug, 1834
ВАК РФ 03.02.05, Энтомология

Автореферат диссертации по теме "Трофобиотические отношения муравьев с личинками папоротникового пилильщика Blasticotoma filiceti Klug, 1834"

На правах рукописи

Бирюкова Ольга Борисовна

ТРОФОБИОТИЧЕСКИЕ ОТНОШЕНИЯ МУРАВЬЕВ С ЛИЧИНКАМИ ПАПОРОТНИКОВОГО ПИЛИЛЬЩИКА BLASTICOTOMA FIUCETI KLUG, 1834 (HYMENOPTERA, BLASTICOTOMIDAE)

03.02.05 - энтомология

АВТОРЕФЕРАТ диссертации на соискание ученой степени кандидата биологических наук

2 7 Г7Н чп-ч ' J'llb Luit

Новосибирск - 2011

4843486

Работа выполнена в лаборатории поведенческой экологии сообществ Учреждения РАН Института систематики и экологии животных СО РАН

Научный руководитель:, доктор биологических наук, профессор

Резникова Жанна Ильинична

Официальные оппоненты: доктор биологических наук

Гохман Владимир Евсеевич

(Ботанический сад МГУ, г. Москва)

кандидат биологических наук Василенко Сергей Владимирович (ИСиЭЖ СО РАН, г. Новосибирск)

Ведущее учреждение: Палеонтологический институт РАН, г. Москва

Защита диссертации состоится 25 января 2011 года в 10 часов на заседании диссертационного совета Д 003.033.01 при Институте систематики и экологии животных СО РАН по адресу: 630091, г. Новосибирск, ул. Фрунзе, 11. Факс. (383)2170-973. е-гоаП: dis@eco.nsc.ni

С диссертацией можно ознакомиться в библиотеке Института систематики и экологии животных СО РАН

Автореферат разослан «_» декабря 2010 г.

Ученый секретарь диссертационного

совета,

кандидат биологических наук

Л.В. Петрожицкая

Актуальность темы

Трофобиотические отношения с разными насекомыми широко распространены среди муравьев. Муравьи потребляют сладкие выделения насекомых-трофобионтов, в свою очередь, обеспечивая им определенную степень защиты от врагов. До недавнего времени были известны трофобиотические отношения муравьев с представителями только трех отрядов насекомых: равнокрылых (Homoptera: Aphididae, Coccidae, Pseudococcidae, Membracidae, Cicadellidae, Aleyrodidae и др.), бабочек (Lepidoptera: Lycaenidae, Riodinidae, Tortricidae) и клопов (Heteroptera: Plataspidae, Coreidae, Pentatomidae). Недавно обнаружен трофобиоз муравьев с представителями отряда перепончатокрылых - личинками пилильщиков Blasticotoma filiceti Klug, 1834 (Hymenoptera: Blasticotomidae) (Бирюкова, Расницын, Новгородова, 2006; Shcherbakov, 2006). Уникальность этого явления заключается в том, что в отличие от других трофобионтов, личинки пилильщика В. filiceti практически все время скрыты от муравьев в вайях папоротника. Случаи взаимодействия муравьев с личинками пилильщиков данного вида отмечены в Германии (Liston, 2007), в Европейской части России в Подмосковье (Shcherbakov, 2006), а также в Западной Сибири на территории Республики Алтай и в Новосибирской области (Бирюкова и др., 2006).

Мировая фауна пилильщиков насчитывает около 8500 видов из 12 семейств подотряда Symphyta (Taeger et al., 2010). У большинства видов (более 80% мировой фауны) личинки обитают открыто (все Cimbicidae, Diprionidae, большинство из Argidae, Pergidae, Tentredinidae и некоторые из Xyelidae), менее 1 % приходится на паразитоидов (Orussidae). Приблизительно у 1300 видов (Blasticotomidae, Cephidae, Pamphiliidae, Megalodontesidae, большинство из Xyelidae, некоторые Argidae, Pergidae, Tenthredinidae) личинки ведут более или менее скрытый образ жизни, то есть, обитают в ходах внутри стеблей и плодов растений, в галлах, скрученных листьях, паутинных гнездах и т.п. Открытоживущис личинки пилильщиков служат для муравьев объектами охоты (Длусский, 1967; Вержуцкий, 1981а). Отношения муравьев со скрытоживущими личинками пилильщиков до сих пор оставались неизвестными. Данная работа посвящена трофобиозу муравьев со скрытоживущими личинками одного из представителей семейства Blasticotomidae (папоротниковые пилильщики).

Цель и задачи исследования. Цель работы - исследовать особенности биологии и экологии папоротникового пилильщика, лежащие в основе его трофобиотических отношений с муравьями, и изучить экологические и этологические аспекты взаимодействия этих насекомых.

Были поставлены следующие задачи:

1. Изучить особенности биологии В. filiceti на разных стадиях развития и исследовать связь этих насекомых с разными видами папоротников в Западной Сибири (Новосибирская область и Северо-Восточный Алтай).

2. Выявить трофобиотические связи личинок пилильщиков с разными видами муравьев.

3. Исследовать этологические аспекты взаимодействия муравьев разных видов с личинками пилильщиков В. filiceti.

4. Выявить комплекс естественных врагов личинок пилильщиков В. filiceti и исследовать возможное влияние доминирующих в сообществе рыжих лесных муравьев на выживаемость личинок.

Научная новизна и значение полученных результатов. Впервые детально исследован недавно открытый тип трофобиоза, связывающий муравьев разных видов со

скрытоживущими личинками папоротникового пилильщика. Разработана и апробирована щадящая методика оценки численности личинок пилильщиков В. filiceti без вскрытия вай папоротников. Выявлены виды папоротников, в вайях которых развиваются личинки на территории Западной Сибири, и показано, что предпочтения имаго при откладывании яиц возрастают в ряду: страусник (Matteuccia struthiopteris (L.) Tod.) - кочедыжник женский (Athyrium filix-femina (L.)) - щитовник шартрский (Dryopteris carthusiana (Vill.) H. Р.). На территории Сибири в щитовнике личинки В. filiceti отмечены впервые. У личинок В. filiceti впервые отмечены жидкие выделения. Выяснено, что из трех типов выделений личинок (жидкие, твердые и пенистые) муравьи собирают только жидкие выделения. Показано, что выделения личинок В. filiceti являются важным источником углеводной пищи для муравьев с конца июля до середины августа. Впервые исследовано поведение личинок, уходящих на зимовку: они выходят из вайи поэтапно, что, возможно, снижает вероятность хищничества со стороны муравьев Formica s. str. Установлен факультативный характер взаимодействия папоротникового пилильщика с муравьями и получены данные о более высокой выживаемости личинок на участках, контролируемых доминирующими в сообществе рыжими лесными муравьями.

Организация сбора выделений личинок муравьями исследована на примере Formica polyctena Forst, и Myrmica rubra L. Установлено, что у обоих видов группы фуражиров, посещающих личинок пилильщиков, относительно постоянны по составу, но организация сбора выделений у них различна. Доминирующие в сообществах рыжие лесные муравьи F. polyctena демонстрируют частичное разделение функций с элементами «профессиональной специализации». У М. rubra специализация фуражиров не выражена.

Практическая ценность. Полученные результаты существенно дополняют знания о биологии перепончатокрылых и о межвидовых связях внутри этого отряда. Трофобиоз муравьев с личинками В. filiceti оказывает существенное влияние на структуру и функционирование многовидовых сообществ муравьев, являющихся значительным компонентом наземных экосистем. Результаты работы используются в курсах общей энтомологии, физиологии насекомых и поведенческой экологии, читаемых в Новосибирском государственном университете.

Положения, выносимые на защиту. Трофобиотические связи папоротникового пилильщика с муравьями на территории Западной Сибири (Новосибирская область и Северо-Восточный Алтай) выявлены для 14 видов муравьев из двух подсемейств: Formicinae (Formica - 7 видов, Camponotus - 2, Lasius - 2) и Myrmicinae (Myrmica - 3 вида). Особенности взаимодействия личинок папоротникового пилильщика с муравьями определяются скрытым образом жизни личинок: во время трофобиоза непосредственных взаимодействий партнеров не происходит, и организация работы по сбору капель пади не требует от муравьев ни сложных поведенческих стереотипов, ни специфических навыков. Взаимодействие личинок В. filiceti с муравьями носит факультативный характер: личинки могут существовать и без муравьев. Более того, имаго для откладки яиц предпочитает один вид папоротника, а муравьи собирают падь преимущественно у личинок, обитающих на другом виде. Выживаемость личинок выше на участках, контролируемых рыжими лесными муравьями. Это максимизирует вклад доминирующих видов муравьев в обеспечение потенциала численности общих для многовидового сообщества трофобионтов.

Публикация результатов исследований. По результатам исследований опубликовано 15 печатных работ, 2 из которых - в журналах из списка ВАК; 1 статья будет опубликована в рецензируемом зарубежном журнале в 2011г.

Апробация работы. Материалы диссертации обсуждались на VII Межрегиональном совещании энтомологов Сибири и Дальнего Востока «Энтомологические исследования в Северной Азии» (Новосибирск, 2006), на Симпозиуме стран СНГ по перепончатокрылым насекомым (Москва, 2006), на региональных молодежных конференциях (Новосибирск, 2006), на Европейском мирмекологическом симпозиуме (Венгрия, Сегед, 2007), XV Всероссийском совещании по почвенной зоологии (Москва, 2008), Всероссийской конференции «Нелинейная динамика в когнитивных исследованиях» (Нижний Новгород, 2009), XIII Всероссийском мирмекологическом симпозиуме «Муравьи и защита леса» (Нижний Новгород, 2009), на первой Центрально-европейской конференции международного союза по изучению общественных насекомых (IUSSI) (Мюнхен, 2009), VIII Межрегиональном совещании энтомологов Сибири и Дальнего Востока «Энтомологические исследования в Северной Азии» (Новосибирск, 2010).

Структура и объем работы. Диссертация состоит из введения, 6 глав и выводов, списка литературы и приложения. Общий объем рукописи составил 170 страниц машинописного текста. Диссертация содержит 43 рисунка, 15 таблиц, 26 фотографий. Список литературы включает 271 наименования работ, из них 69 русских и 202 зарубежных.

Благодарности. Исследования были проведены при финансовой поддержке РФФИ (проекты 05-04-48104, 06-04-48288, 09-04-00152), Совета по грантам Президента РФ (НШ-1038.2006.4), Президиума РАН по программе «Происхождение и эволюция биосферы», Интеграционному проекту РАН (№ 11.10) и Совета научной молодежи ИСиЭЖ СО РАН.

Особую благодарность автор выражает научному руководителю д.б.н., проф. Ж.И.Резниковой, а также к.б.н. Т.А. Новгородовой и д.б.н. А.П. Расницыну за всестороннюю помощь и критические замечания. За помощь в определении материала автор сердечно благодарит: H.H. Веснину (НГПУ, г. Новосибирск, папоротники), д.б.н. С.А. Белокобыльского, (ЗИН РАН, г. Санкт-Петербург, паразитоиды). Искренне признательна сотрудникам Телецкого научного стационара ИСиЭЖ СО РАН -

С.М. Буйволу и В.В. Шутову за помощь в проведении полевых работ. Благодарна родителям за терпение, понимание и поддержку - Л.Г.Бирюковой и [Б-Г. Бирюкову. |

ГЛАВА 1. ТРОФОБИОТИЧЕСКИЕ ОТНОШЕНИЯ МУРАВЬЕВ С РАЗЛИЧНЫМИ НАСЕКОМЫМИ

Проанализирована мировая литература о трофобиотических отношениях муравьев с различными насекомыми. Освещено многообразие групп трофобионтов среди равнокрылых (Homoptera), бабочек (Lepidoptera) и клопов (Heteroptera). К настоящему времени подробно изучены морфологические и поведенческие особенности равнокрылых и чешуекрылых, вступающих в трофобиоз с муравьями, а также степень их мирмекофилии (Delabie, 2001; Pierce et al., 2002). Проведена оценка преимуществ и затрат на взаимодействие как трофобионтов, так и муравьев (Flatt et al., 2000; Stadler et al., 2001; Phillips, 2005). Изучены особенности поведения разных видов муравьев, ухаживающих за тлями (Резникова, Новгородова, 1998а, б; Новгородова, 2002, 2005, 2007, 2008). Исследована конкуренция тлей за заботу муравьев (Cushman, Addicott, 1989). До сих пор остается спорным вопрос о влиянии муравьев на численность

трофобионтов. С одной стороны, муравьи, собирая выделения насекомых, способствуют их выживанию и расселению, с другой стороны, в определенных ситуациях муравьи могут охотиться на трофобионтов (СЬепх, 1987; 8ака1а, 1995; (ЖепЬе^, 2001). Вопрос о том, что является причиной подобного переключения, до сих пор остается слабо исследованным. Все эти многообразные аспекты трофобиоза изучены, главным образом, для равнокрылых (тлей и кокцид). Исследование трофобиотического взаимодействия муравьев с личинками пилильщиков ранее не проводилось.

ГЛАВА 2. РАЙОНЫ, МЕТОДЫ И ОБЪЕКТЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

Исследования были проведены в мае-сентябре 2005-2010 гг. в пихтово-кедровых лесах в окрестностях п. Артыбаш (Северо-Восточный Алтай, Республика Алтай; далее, для краткости, Алтай), и в рекреационных березово-сосновых разнотравных лесах г. Новосибирска).

Поиск личинок В. ¡Шеей и оценка их численности. Разработана и апробирована щадящая методика приблизительной оценки численности личинок пилильщиков В. /Шеей без вскрытия вай папоротников. В ходе предварительного исследования выявлены характерные признаки обитания личинок В. /Шеей: изменения вайи (потемнения, насечки, отверстия, увядание доли вайи первого порядка), выделения личинок, а также присутствие муравьев (рис. 1). Потемнения и насечки являются одновременно признаками места откладки яиц и в дальнейшем обитания личинки пилильщика. Начиная со второй декады июля, при вскрытии участков вай с потемнениями яйца внутри вай папоротника отмечены не были. В этот период соотношение найденных ходов, сформировавшихся в результате обитания личинок пилильщиков и количества вскрытых участков вай с признаками обитания личинок (предполагаемых мест расположения личинок пилильщиков) составило: у кочедыжника (на 1840 вскрытий) - 0.99, у страусника (86) и щитовника шартрского (106) - по 1. Таким образом, со второй декады июля выявленные признаки можно использовать для приблизительной оценки численности личинок пилильщиков В. /Шее11 в вайях папоротника.

Трофобиотические связи муравьев с личинками В. /Шеей. Выявление мест произрастания папоротников осуществляли с помощью рекогносцировочных маршрутов (общая протяженность - около 65 км). Для выявления личинок на участках леса, где были обнаружены папоротники, прокладывали короткие маршруты (длиной 50-150м, шириной 2м). Для выявления фоновых видов муравьев на маршрутах и рабочих участках осматривали все подходящие для поселения муравьев места (пни, поваленные деревья, ветки, почвенные выбросы и др.). Кроме того, осматривали все папоротники, подсчитывали количество участков вай с признаками обитания личинок пилильщика. Отмечали количество присутствующих муравьев. Для определения видовой принадлежности муравьев собирали в 70% спирт. Чтобы определить состояние личинок внутри вай, проводили вскрытие некоторых участков вай с признаками обитания личинок, при этом отмечали наличие яйца В. /Шеей или хода личинки, наличие живой или мертвой личинки, а также коконов и личинок паразитоидов. Для детальных исследований в местах с достаточной численностью личинок В. /Шеей выбрали 16 рабочих участков: 3 - на Алтае и 13 - в Новосибирске.

Лёт и яйцекладка. Для выявления сроков лета имаго В. /Шеей и периода яйцекладки в 2008-2009 гг. с мая по июнь на рабочих участках и прилегающей к ним территории были проведены регулярные учеты насекомых с периодичностью в 1-3 дня разными способами: в 2007-2008гг. проводили кошение сачком папоротников и различных зонтичных растений, в 2008-2009г. - с помощью ловушки Малеза, в 2009г. -

осмотр папоротников (особенно нижней части вай) с последующим отловом имаго В. filiceti (ручной сбор или с помощью сачка). Осмотрено 970 папоротников. Всего отловлена 31 самка В. filiceti (в Новосибирске - 2, на Алтае - 29). Оптимальным способом учета оказался осмотр папоротников. С его помощью отловлено 19 имаго в течение 4 дней. Кошение сачком (6000 взмахов) в тот же период и в том же месте результатов не дало. Кроме того, проследили за поведением В. filiceti в процессе яйцекладки на кочедыжнике женском (2 случая) и щитовнике шартрском (1).

Ш -2

Л ч \ j* Б ....... ■'■■'■-- ■

Рис. 1. Признаки обитания личинок пилильщика Blasticotoma filiceti в вайях папоротника. А - увядание доли вайи первого порядка (только для страусника). Б -группа муравьев М. rubra вокруг отверстия, проделанного личинками; видны жидкие и твердые выделения личинок. В - пена, выделяемая личинкой (фото автора).

Выявление периода наибольшей численности личинок В. filiceti. Для

выявления пика численности личинок пилильщика в период с начала июля по конец августа применили щадящую методику оценки численности личинок. В Новосибирске на 5 участках провели по 3 учета количества участков вай с признаками обитания личинок пилильщика на квадратный метр (начало и конец июля, конец августа). На Алтае подобные сезонные учеты не проводились.

Заселенность папоротников. Этот показатель оценивали как отношение количества обнаруженных участков вай с признаками обитания личинок к количеству осмотренных вай. Всего осмотрено: на Алтае - около 40500 вай папоротников, в Новосибирске - около 11000 вай. Сравнительный анализ заселенности пилильщиком папоротников разных видов проводили в конце июля-начале августа.

Посещаемость личинок В. filiceti муравьями оценивали как долю личинок, посещаемых муравьями, от общего количества обнаруженных участков вай с личинками пилильщиков в %. Участки вай с потемнениями и насечками без отверстий в расчет не принимали, поскольку муравьи способны посещать только тех личинок, которые проделали отверстие в вайе папоротника. Чтобы определить состояние личинок внутри вай, проводили выборочное вскрытие отдельных участков вай с признаками обитания личинок.на маршрутах и рабочих участках

Исследование этологических аспектов взаимодействия муравьев и пилильщиков В. filiceti.

Взаимодействие с имаго пилильщика. Для того чтобы проверить реакцию муравьев F. polyctena на имаго пилильщика, отловленных особей В. filiceti (7 особей) подсаживали по одному в нескольких см от дороги муравьев на расстоянии 18 м от гнезда, предварительно крылья насекомых смачивали водой, чтобы они не улетали.

Взаимодействие с личинками пилильщика. Ряд наблюдений за поведением муравьев и личинок во время взаимодействия сделан в ходе выявления их трофобиотических связей. В частности, проведены наблюдения за поведением личинок

старших возрастов, посещаемых муравьями Formica truncorum F., F. polyctena, перед выходом личинки из вайи для ухода в почву на зимовку.

Детальные наблюдения за поведением насекомых при взаимодействии проведены на примере личинок, посещаемых доминирующими в сообществах рыжими лесными муравьями F. polyctena (1 семья) с обширной охраняемой территорией и М. rubra (1 семья) с неохраняемым кормовым участком. Исследование сопровождалось индивидуальным мечением насекомых. Помечено около 500 особей F. polyctena (на 5 папоротниках кочедыжника женского, располагавшихся на расстоянии 2-20 м друг от друга) и около 250 особей М. rubra (на одном папоротнике кочедыжника женского).

Для выявления постоянства групп муравьев на исследуемых папоротниках (кочедыжника женского) проводили регулярные учеты (3 раза в день) меченых муравьев, а также в ходе наблюдений за поведением отдельных особей параллельно отмечали появление меченых муравьев на папоротнике и метили вновь прибывших. Общее время наблюдений за муравьями составило в сумме около 235 часов: 200 - для муравьев F. polyctena, 35 - для М. rubra.

Для анализа поведения муравьев при трофобиозе мы выбрали 13 наиболее легко выделяемых и в то же время отражающих разные аспекты взаимодействия муравьев друг с другом и с трофобионтами поведенческих последовательностей и характерных поз. 1. Сбор пади - собирает выделения личинки пилильщика. 2. Положение покоя -длительное нахождение в неподвижной позе с периодическими движениями антенн из стороны в сторону. 3. Аутогруминг - чистка тела с помощью антенн и мандибул. 4. Аллогрумит - с помощью антенн и мандибул очищает другого муравья. 5. Трофаллаксис - передача жидкой пищи от одного муравья к другому. 6. Антепнальный контакт муравьев между собой. 7. Исследовательское поведение -обследование разных частей папоротника с помощью почти выпрямленных антенн, в том числе во время переходов на другие вайи с личинками в пределах одного куста. 8. Поза «настороже» - длительное нахождение в неподвижной позе с раскрытыми жвалами, антенны направлены в сторону раздражителя. 9. Поза агрессии - принятие стойки перед броском (М. rubra), принятие стойки с подогнутым брюшком - поза готовности брызнуть кислотой (F. polyctena). 10. Выпады и наскоки на раздражающие объекты - резкие движения муравья с раскрытыми жвалами в сторону раздражителя. 11. Резкие пробежки вдоль колонии или вайи папоротника. 12. Уход груженого падью муравья с папоротника. 13. Возвращение муравья на папоротник с личинками.

При сравнительном анализе бюджетов времени сборщиков пади из разных «профессиональных» групп элементы 8-11 были объединены в блок «агрессивное поведение». Наблюдения за отдельными муравьями, уходившими с растения с падью, показали, что все они направлялись в гнездо, откуда возвращались уже без груза (28 особей F. polyctena - 48 раз и 19 особей М. rubra - 76 раз). В связи с этим, время между уходом муравья в гнездо с падью и его возвращением на растение с трофобионтами относили к затратам на транспортировку. Хронометрирование поведенческих реакций муравьев проводили с помощью секундомера. Наблюдения за муравьями на отдельных папоротниках составили от 20 до 45 часов (по 4-5 часов в течение дня без перерыва, от 3 до 9 дней).

Для определения агрессивности муравьев в спокойной обстановке исследовали их реакцию на искусственный раздражитель (препаровальная игла, поднесенная к муравью на расстояние около 1 см). Для оценки агрессивности муравьев использовали стандартную 9-балльную шкалу (Новгородова, 2009).

Исследование возможных преимуществ, получаемых личинками В. flliceti на территории, контролируемой рыжими лесными муравьями. Влияние муравьев на выживаемость и зараженность паразитоидами личинок пилильщика исследовали на двух рабочих участках: модельном (кормовая территория семьи рыжих лесных муравьев F. polyctena с гнездом в центре; характеристики гнезда муравьев: D=230, d= 170, Н=100, h=80; 10 дорог; 0.5 га) и контрольном (территория, не контролируемая рыжими лесными муравьями, 0.1 га).

Чтобы определить состояние личинок пилильщика в вайях папоротника, проведено вскрытие участков вай с признаками обитания личинок, при этом отмечали наличие хода, наличие в нем живой или мертвой личинки, а также коконов и личинок паразитоидов. Проведено 321 вскрытие участков вай с признаками обитания личинок: материал с модельного рабочего участка - 204 участка вай (без муравьев - 133, с муравьями Myrmica - 2, с F. polyctena - 69); с контрольного - 127 (без муравьев - 114, с Myrmica - 13). Выживаемость и зараженность личинок паразитоидами мы оценивали для каждого участка в целом, не разделяя вайи на посещаемые и непосещаемые муравьями.

Для анализа влияния рыжих лесных муравьев оценили выживаемость личинок В. flliceti на модельном и контрольном участках. Для этого сравнили смертность личинок (доля погибших личинок от количества осмотренных ходов личинок в %). К погибшим личинкам относили случаи нахождения в ходах мертвых личинок и их головных капсул (отметим, что с погибшими личинками иногда находили коконы паразитоидов: 17.6% от 142 погибших личинок). Кроме того, провели анализ зараженности личинок В. flliceti экто- и эндопаразитоидами (доля зараженных личинок в % от найденных в ходах и от вскрытых личинок, соответственно). Для сравнительного анализа зараженности личинок В. flliceti, посещаемых разными муравьями, использовали материал, собранный на рабочих участках и прилегающих к ним территориях - 211 личинок В. flliceti: 81 - без муравьев, 61 - с муравьями Myrmica, 69 - с F. polyctena. Для анализа зараженности личинок эндопаразитоидами проведено вскрытие 97 личинок, 74 из которых взаимодействовали с муравьями: 40 - с F. polyctena, 34 - с Myrmica.

Дополнительно оценили поражение вай сапрофитными грибами (отношение количества ходов личинок с грибами к количеству осмотренных ходов с личинками в %). Для анализа использовано 146 личинок пилильщика, из которых с муравьями взаимодействовали 50 особей (32 - с F. polyctena, 18 - с Myrmica).

Статистическая обработка данных. Обработку данных проводили в программе Microsoft Excel и в Statistica 6.0. С помощью непараметрического критерия Манна-Уитни сравнили заселенность вай личинками пилильщиков у разных видов папоротников, а также доли времени, которые приходятся на отдельные элементы поведения у муравьев из разных профессиональных групп, взаимодействующих с личинками В. flliceti.

С помощью критерия х2 сравнили посещаемость муравьями личинок пилильщиков, обитающих в папоротниках разных видов; смертность личинок и их зараженность паразитоидами на участках с муравьями F. polyctena и без них; а также зараженность экто- и эндопаразитоидами личинок пилильщиков, не посещаемых и посещаемых муравьями и зараженность личинок, посещаемых муравьями разных видов.

Для выяснения сходства между бюджетами времени муравьев мы применяли метод иерархического кластерного анализа. В данном случае вычисляли коэффициенты корреляции Пирсона (RP) между всеми парами исходных данных. На основании полученных коэффициентов сходства построены дендрограммы методом дальнего

соседа. Для сравнения поведения муравьев из разных групп подсчитывали коэффициенты ранговой корреляции Спирмена (Rs) между усредненными бюджетами времени муравьев из отдельных групп.

ГЛАВА 3. ХАРАКТЕРИСТИКА ПАПОРОТНИКОВОГО ПИЛИЛЬЩИКА В.

FILICETI: СИСТЕМАТИЧЕСКОЕ ПОЛОЖЕНИЕ, РАСПРОСТРАНЕНИЕ И ОСОБЕННОСТИ БИОЛОГИИ (ФЕНОЛОГИЯ, ЖИЗНЕННЫЙ ЦИКЛ, МОРФОЛОГИЯ)

Blasticotoma filiceti Klug, 1834 относится к семейству Blasticotomidae (папоротниковые пилильщики), которое является самой архаичной группой надсемейства Tenthredinoidea (Расницын, 1969, 1980). Семейство Blasticotomidae немногочисленно и включает 13 видов: 12 современных и 1 вымерший из олигоцена (Taeger et al., 2010). Представители семейства Blasticotomidae распространены в Палеарктической и Ориентальной областях (Shinohara, 1983; Togashi, 1989; Wei, Nie, 1999; Taeger et al., 2010), хотя в палеогене они были отмечены и в Северной Америке (Zhelochovtsev, Rasnitsyn, 1972; Meyer, 2003). Наиболее широкое распространение среди современных видов имеет В. filiceti - от Западной Европы до Японии (транспалеарктический вид). Исследованы некоторые особенности биологии этого вида: описано имаго (Klug, 1834), а также личинка и ее образ жизни (Вержуцкий, 1981а; Meijere, 1911). Исследовано строение кишечника личинки В. filiceti (Maxwell, 1955). Известны виды папоротников, в вайях которых развиваются личинки В. filiceti на Дальнем Востоке и в Сибири (Вержуцкий, 19816; Shcherbakov, 2006), а также на территории Европы (Taeger et al., 1998). Вопросы, касающиеся трофобиотических отношений этих насекомых с муравьями, до сих пор не были изучены.

Жизненный цикл и размножение пилильщика В. filiceti. В Западной Сибири на исследованной нами территории лет имаго В. filiceti отмечен в конце мая - июне. В Новосибирске две самки были отловлены в последних числах мая. На Алтае лет происходит позднее: в 2008 имаго собраны с 15 по 23 июня, в 2009г. с 19 по 21 июня удалось пронаблюдать за массовым летом этих насекомых. На исследуемой территории были пойманы только самки. Самцы В. filiceti были отловлены только в Японии (Togashi, 1989), а также на Дальнем Востоке (неопубликованные данные А.П. Расницына). Э.Д. Листон (Liston, 2009) предполагает наличие партеногенеза у пилильщиков этого вида на территории Европы.

Яйца. В результате вскрытия вай папоротников обнаружено 101 яйцо пилильщика. На Алтае яйца В. filiceti отмечены в вайях кочедыжника и щитовника в третьей декаде июня, в Новосибирске - в вайях кочедыжника и страусника в начале июля. 19-21 июня 2009г. нам удалось проследить за процессом яйцекладки трех особей пилильщика на разных папоротниках: кочедыжник женский (2 случая) и щитовник шартрский (1). В ходе поиска места для откладки яйца самка пилильщика перемещается по папоротнику, периодически останавливаясь на несколько секунд и делая неглубокие надрезы вайи яйцекладом. Выбрав место, пилильщик глубоко прорезает вайю яйцекладом и откладывает яйцо. Это занимает 6-10 минут. Последующие наблюдения показали, что в местах неглубоких надрезов никаких изменений вайи не происходит, в то время как в местах, где самка затрачивала на прорезание вайи 6-10 минут, впоследствии были отмечены характерные изменения вайи - потемнения и отверстия (результат жизнедеятельности личинок). Внешние изменения вайи после откладки самкой яиц происходят у разных видов папоротника с разной скоростью. На щитовнике шартрском потемнения появляются в течение 2 дней после откладки яйца, на кочедыжнике женском - через неделю.

Личинки. Первые единичные находки личинок пилильщиков были сделаны в первой декаде июля, как на Алтае, так и в Новосибирске. Личинки В. /Шее/; обитают внутри коротких ходов, которые лишь немного превышают длину личинки. Эти данные согласуются с другими исследованиями (Вержуцкий, 1973; Мецеге, 1911). Личинки младших возрастов проделывают отверстия в вайе, которые служат для дыхания и выделения экскрементов. Отверстия в вайях папоротника появляются через 10-14 дней после яйцекладки.

Учеты вай с характерными изменениями, проведенные в июле-августе на рабочих участках в Новосибирске, позволили проследить за изменением численности личинок пилильщиков и выявить период их наибольшей численности. К 15 июля количество участков вай с признаками обитания личинок составило 0.76+0.99 особей/м2 (пплошадок=5), при этом заселенность папоротника личинками (отношение количества участков вай с признаками обитания личинок к числу обследованных вай) - 0.18+0.26 (п=5). Наибольшее количество участков вай с признаками обитания личинок на тех же рабочих участках отмечено во второй половине июля (2.34+3.03 особей/м2; п=5), заселенность папоротника при этом составила 0.30+0.28 (п=5). На Алтае путем вскрытия вай показано, что в этот период наблюдается наибольшее количество ходов с живыми личинками (рис. 2). В 857 обследованных вайях папоротника обнаружено 67 ходов: 2 пустых (3%), 63-е живыми личинками (94%), 2-е мертвыми (3%). Поскольку по нашим данным яйцекладка пилильщика заканчивается в июне, и появление новых личинок в конце июля уже не наблюдается, можно сделать вывод, что пик численности личинок приходится на вторую половину июля. Начиная с середины августа, личинки начинают покидать свои ходы для перехода в почву на зимовку. В первых числах сентября 2009г. доля живых личинок в ходах составила 39% (рис. 2), в середине сентября (10-15.09.2005) при осмотре 650 вай кочедыжника женского было найдено всего 2 живые личинки.

Доля ходов, % 100

Доля ходов, %

100

с живыми личинками | | с мертвыми личинками £29 пустые ходы

Рис. 2. Результаты вскрытия участков вай кочедыжника женского с признаками обитания личинок пилильщика (вай с характерными изменениями (потемнения, насечки, отверстия) и выделениями личинок): А - посещаемых муравьями (Алтай, 2006г.), Б - непосещаемых муравьями.

Предкуколка. После того, как личинка последнего возраста покидает папоротник, она быстро зарывается в почву (Вержуцкий, 1973; Мецеге, 1911). Мы наблюдали этот процесс 17 раз. Зимует пилильщик на стадии предкуколки (эонимфы), которая не формирует кокон (Вержуцкий, 1973; Мецеге, 1911). Для того чтобы выяснить, как и на какой глубине зимует В. /ШсеН, в сентябре нами был проведен послойный разбор почвы

под папоротниками (9 кустов, в радиусе 50 см от основания, на глубину 6 см), которые ранее были наиболее заселены личинками пилильщика. В результате на глубине около 2 см было найдено 2 эонимфы пилильщика на расстоянии около 40 см от основания папоротника. В то же самое время из вай папоротников для выведения имаго были взяты личинки последнего возраста (37 особей), 3 из которых впоследствии сформировали предкуколки. К сожалению, вывести из них имаго не удалось.

Папоротники, в которых обитают личинки В. filiceti. В ходе наших исследований на рабочих участках были отмечены папоротники 5 видов кочедыжник женский, Dryopteris carthusiana (Vill.) Н. Р. (щитовник шартрский), Matteuccia struthiopteris (L.) Tod (страусник), Pteridium aguilinum (L.) Kuhn (орляк), Thelypteris palustris Schott (телиптерис болотный): на Алтае - 5, в Новосибирске - 4 (щитовник шартрский в Новосибирске не отмечен). Далее для краткости папоротники мы будем называть по русскому названию рода. Личинки пилильщиков были найдены: на Алтае в папоротниках трех видов (кочедыжник, щитовник, страусник), в Новосибирске только в кочедыжнике и страуснике. Ранее на территории Западной Сибири личинок В. filiceti находили в кочедыжнике (горные леса Алтая) (Строганова, 1980) и в кочедыжнике женском и страуснике (Кемеровская область) (Shcherbakov, 2006). В щитовнике на территории Сибири личинки В. filiceti найдены впервые. Известно, что в Европейской части ареала В. filiceti их личинки встречаются в орляке (Ермоленко, 1972; Taeger et al., 1998), однако на исследованной территории в вайях орляка личинки не были найдены ни на Алтае, ни в Новосибирске.

Для того чтобы понять, в каких именно папоротниках имаго В. filiceti предпочитает откладывать яйца, мы оценили заселенность разных видов папоротников (отношение количества участков вай с признаками обитания личинок к количеству осмотренных вай). Заселенность папоротников на исследованных участках на Алтае в 2006-2007г. составила: кочедыжник женский - 0.07+0.04 (п=18 участков), щитовник - 0.08 (п=1), страусник - 0.003 (п=1); в Новосибирске заселенность кочедыжника - 0.23+0.22 (п=10), страусника - 0.04±0.05 (п=7). В Новосибирске заселенность личинками кочедыжника достоверно выше, чем страусника (тест Манна-Уитни, р<0.01). Данных для сравнения заселенности разных папоротников на Алтае оказалось недостаточно. В связи с этим в 2008 г. на Алтае был проведен более детальный учет участков вай с признаками обитания пилильщика. Заселенность папоротников оценивали не на отдельных маршрутах и площадках как в 2006-2007 г., а для каждого осмотренного куста папоротника, что позволило получить выборку большего размера. Анализ показал, что на Алтае заселенность папоротников личиками возрастает в ряду страусник, кочедыжник, щитовник (рис. 3). На исследованной территории около 80 % от площади, занятой папоротниками, занимает кочедыжник женский. Другие папоротники представлены вкраплениями в массиве кочедыжника: щитовник растет группами по 3-5 кустов и страусник - по 10-30 кустов. На модельном участке исследование заселенности папоротников личинками в местах, где щитовник есть (4 площадки) и где он отсутствует (4) показало, что на тех площадках, где растет щитовник, заселенность вай кочедыжника и страусника достоверно ниже (тест Манна-Уитни, р<0.01). Заселенность вай кочедыжника и страусника на площадках со щитовником составила 0.11+0.19 (п=428) и 0.01+0.05 (153), соответственно, а на площадках без щитовника 0.17+0.22 (88) и 0.09+0.18 (180), соответственно.

Таким образом, предпочитаемым папоротником для откладки яиц В. filiceti является: на Алтае - щитовник (его заселенность в 9.6 и 4 раза превышала заселенность

страусника и кочедыжника, соответственно), в Новосибирске (где нет щитовника) -кочедыжник (заселенность кочедыжника здесь в 5.8 раз выше, чем страусника).

Заселенность

2,5

1,5 "

1 -

2 -

Рис. 3. Заселенность папоротников разных видов личинками пилильщика В. },Шсеп, Алтай 2008 г. * - все данные, достоверно отличаются (тест Манна-Уитни, р<0.01).

0,5 -

ШСтраусник □Кочедыжник □Щитовник

Особенности обитания, питания и морфологии личинок пилильщика В./Шеей.

Личинки пилильщика обитают в стержне вайи папоротника внутри коротких ходов. Вскрытие заселенных личинками вай папоротника показало, что личинка обычно располагается к отверстию в папоротнике задним концом (965 личинок из 995 осмотренных) и лишь в редких случаях (30 личинок) они располагаются головой к отверстию в вайе (рис. 4). Вероятно, личинки могут переворачиваться внутри хода.

До сих пор считалось, что личинки пилильщиков В. flUceti выделяют только пену (Вержуцкий, 1973) и твердые экскременты в виде трубки (Расницын, 1969). Мы выяснили, что для личинок характерно три типа выделений - жидкие, твердые и пенистые. На исследованной территории жидкие выделения встречаются повсеместно: на Алтае отмечено 90.19% от 581 обследованных личинок с выделениями, в Новосибирске - 98.78% от 492. Твердые выделения были отмечены только на Алтае (43.52% от 581). Пенистые выделения на исследованной территории встречаются крайне редко. Наличие таких выделений было отмечено лишь для 11 личинок, обитавших в кочедыжнике (по 5 личинок на Алтае и в Новосибирске) и в страуснике (1 личинка в Новосибирске), что в обоих случаях составило около 1% от исследованных личинок с выделениями. Для одной личинки характерно не более двух типов выделений. Жидкая и пенистая фракции выделений ни разу не были зафиксированы одновременно. Твердые

Рис. 4. Особенности строения ходов личинок В. ¡Шеей и расположения в них личинок (рисунок автора).

выделения были отмечены как в сочетании с жидкой фракцией - 202 из 248 личинок, имеющих твердые выделения, так и с пеной: 1 из 248 личинок.

Различия в типах выделений у личинок пилильщика, по-видимому, объясняется их питанием. Основную часть рациона личинки составляет сок растения. Появление твердой фракции выделений, вероятно, связано с тем, что по мере роста личинка подгрызает ткани растения, формируя свой ход. Вскрытие кишечника у 100 личинок В. filiceti, показало, что у 63-х особей кишечник был полностью заполнен прозрачной жидкостью, растительные остатки были найдены в переднем и среднем отделе кишечника 37-ми личинок. Причины формирования пенистой фракции пока не выяснены. Однако, известно, что насекомые, формирующие пену (например, пенницы и цикады) обычно питаются соком ксилемы (Ракитов, 2002; Weiss, 2005). В связи с тем, что жидкие и твердые выделения никогда не встречаются у личинок одновременно, можно предположить, что, питаясь соком флоэмы, личинка выделяет жидкость, а при питании соком ксилемы - пену.

Морфологические особенности личинок В. filiceti. Для В. filiceti характерна личинка олигоподиального типа, которая имеет нормально развитые шестичлениковые грудные ноги (на 3-х грудных сегментах), при этом брюшные ноги отсутствуют, на их месте имеются лишь желваки (Ермоленко, 1972). Последние сегменты брюшка личинки имеют некоторые морфологические особенности на 8-м и 9-м брюшных сегментах с дорзальной стороны имеются мягкие заостренные выросты (Вержуцкий, 1973; Meijere, 1911), которые, по-видимому, способствуют формированию и удалению экскретов. Ранее для разных групп скрытоживущих Symphyta (Nematinae, Pamphiliidae и Megalodontidae, Siricidae, Xiphydriidae и Cephidae) было отмечено наличие разнообразных придатков заднего конца тела, которые служат приспособлением к скрытому образу жизни (Зиновьев, 1981). Последний сегмент брюшка окаймлен скперотизированными зубцами и имеет слегка вогнутую форму (Расницын, 1969; Вержуцкий, 1973). Такое вдавление на заднем конце тела личинки свойственно не только В. filiceti, но и другим видам пилильщиков, ведущих скрытый образ жизни: стеблевым пилильщикам рода Janus Steph. (Cephidae) и паутинным пилильщикам (Pamphiliidae) (Вержуцкий, 1973). Ранее было показано, что у В. filiceti форма последних сегментов брюшка напоминает «тачку» на скате надкрылий скрытоживущих жуков (Расницын, 1969; Вержуцкий, 1973). Благодаря такому подобию «тачки», личинка В. filiceti, по-видимому, может не только удалять экскременты из хода, но и некоторое время удерживать жидкие выделения, что заметно по появлению жидкости внутри хода. Эта особенность важна для взаимодействия с муравьями, так как она облегчает процесс трофобиоза.

Таким образом, скрытоживущие личинки папоротникового пилильщика, благодаря таким особенностям образа жизни как питание соком растений, удаление жидких экскрементов из хода и, вероятно, способность их некоторое время удерживать, предоставляют муравьям легкодоступный и долговременный источник углеводной пищи.

ГЛАВА 4. ОСОБЕННОСТИ ТРОФОБИОТИЧЕСКИХ ОТНОШЕНИЙ МУРАВЬЕВ С ЛИЧИНКАМИ ПИЛИЛЬЩИКОВ В. FILICETI

Трофобиотические отношения муравьев и личинок В. filiceti становятся возможными сразу после того, как личинка проделывает отверстия в вайе, и у муравьев появляется возможность собирать выделения личинок. Муравьи посещают личинок папоротникового пилильщика В. filiceti с июля по конец августа. Наибольшая

численность личинок (и, соответственно, возможность для сбора выделений муравьями) наблюдалась в конце июля.

Муравьи взаимодействуют с личинками разного размера (длина тела 1-11.5 мм), а, соответственно, и возраста. Установлено, что муравьи собирают только жидкие выделения личинок. Это происходит либо непосредственно в момент экскреции личинки, либо позднее муравьи соскребают подсохшие капли с растения. Твердые выделения и пену муравьи не собирают, у фуражиров по отношению к ним проявляется только исследовательская активность (7 наблюдений). На вайях, где одновременно присутствовали личинки с пеной и личинки с жидкими выделениями (2 случая), муравьи посещали только личинок, выделяющих жидкость. Муравьи не посещали вайи, где отмечены личинки только с пеной (6 вай, 9 личинок).

Видовой состав муравьев, посещающих личинок пилильщика. Установлено, что взаимодействие с личинками пилильщика - достаточно обычное явление для муравьев. Выявлено 14 видов муравьев 4 родов из подсемейств Formicinae и Myrmicinae, посещающих личинок: Myrmica (Л/, rubra L., М. ruginodis Nyl., М. scabrinodis Nyl.), Formica (F. (Formica) truncorum F.., F. (F.) polyctena Forst., F. (F.) rufa L., F. (F.) lugubris Zett., F. (F.) aquilonia Yarr., F. (Serviformica) fusca L. F. (Coptoformica) exsecta Nyl.), Camponotus (C. saxatilis Ruzs., C. herculeanus Ruzs.), Lasius (L. niger L., L. platythorax Seif.). Среди обнаруженных видов муравьев, трофобиотические отношения личинками пилильщиков не были отмечены для Tetramorium caespitum L. и скрытоживущего L. flavus Fabr.

Муравьи разных видов обычно не встречаются на одних и тех же вайях. Исключение составляют F. fusca и Myrmica. Для F. fusca отмечены случаи «воровства» (стратегия клептопаразитизма): муравьи дежурят на соседних вайях, и, когда личинки остаются без присмотра, собирают их выделения. F. fusca отмечены на растениях с личинками, которых посещали муравьи М. rubra, F. polyctena, L. niger. Подобное поведение муравьев подрода Serviformica отмечалось и ранее, когда они «воровали» падь тлей, обслуживаемых муравьями других видов (Новгородова, Резникова, 1996; Новгородова, 20026). Для муравьев Myrmica отмечено три случая, когда муравьи разных видов (М. rubra и М. ruginodis) одновременно находились на вайях и собирали выделения одних и тех же личинок.

Трофобиоз с личинками пилильщиков является важной составляющей жизни доминирующих в сообществе рыжих лесных муравьев на исследованной территории, по крайней мере, в период пика численности личинок (конец июля - начало августа). Муравьи собирают значительное количество пади, и при этом без особых энергетических затрат (короткие маршруты, крайне простое взаимодействие с трофобионтами). Так, по нашим наблюдениям, количество фуражиров F. polyctena, спускающихся с полным брюшком с вайи папоротника, в которой обитали две личинки B.füiceti, составляло 14+5.81 особей/час (п=6; 2 дня по три учета по 1 ч).

Посещаемость муравьями личинок, обитающих в разных папоротниках. Муравьи посещают личинок, обитающих в кочедыжнике, щитовнике и страуснике. Значимые отличия в посещаемости муравьями личинок пилильщиков, обитающих в папоротниках разных видов, были выявлены только на Алтае (2007, 2008г.). Муравьи всех видов значительно реже посещают личинок, обитающих в щитовнике (рис. 5), несмотря на высокую заселенность личинками именно этого папоротника (см. главу 3). Видимо, выделения личинок, обитающих в щитовнике, для муравьев менее привлекательны. Достоверных отличий в посещаемости муравьями личинок В. ßliceti, обитающих в кочедыжнике и страуснике, не выявлено, ни на Алтае, ни в Новосибирске.

Установлено, что далеко не все личинки посещаются муравьями. Доля непосещаемых муравьями участков вай с признаками обитания личинок для всех папоротников в целом составила: в Новосибирске в 2007г. - 73.71% (от исследованных 350), на Алтае в 2006 и 2007гг. - 64.89% (п=319) и 54.60% (п=1044), соответственно. Вскрытие подобных участков вай показало, что в ходах часто встречаются живые личинки: на Алтае в 2006 и 2007гг. они составили 54.11% (или 112 особей) и 39.75% (219 особей) от проведенных вскрытий (п=207 и 551), соответственно; в Новосибирске в 2007г. - 18.07% (30 личинок) (рис. 2Б). Среди непосещаемых личинок для всех папоротников в целом (п=508), для 447 (88%) были отмечены жидкие выделения, тем не менее, муравьев они не привлекли. Таким образом, личинки В. АИсеН достаточно успешно могут существовать и без муравьев, а взаимодействие с муравьями носит у них факультативный характер. Ранее Д.Е. Щербаков также отмечал факультативный характер этих отношений (8ЬсЬегЬакоУ, 2006), однако это не было подкреплено количественными данными.

Доля личинок 100%

80% 60% 40% 20% 0%

Доля личинок

100%

80% 60% 40% ■ 20% -0%

Алтай (2008г)

I | без муравьев

Новосибирск (2007г) Алтай (2007г)

с муравьями

Рис. 5. Посещаемость муравьями личинок пилильщиков, обитающих в разных папоротниках: кж - кочедыжнике женском, стр - страуснике, щш - щитовнике шартрском. Данные, отмеченные разными буквами, достоверно отличаются (критерий %2, р<0.01).

ГЛАВА 5. ЭТОЛОГИЧЕСКИЕ АСПЕКТЫ ВЗАИМОДЕЙСТВИЯ МУРАВЬЕВ

И ПИЛИЛЬЩИКА В. Р1ЫСЕТ1 Взаимодействие муравьев с имаго пилильщика В. АИсей. Имаго пилильщика В. АН сей представляет для муравьев интерес как добыча. Эксперименты с подсаживанием имаго В. А^сеН рядом с дорогой муравьев V. ро1ус1епа показали, что муравьи немедленно атакуют пилильщика при встрече, убивают и уносят его в гнездо (100% случаев, п=7).

Взаимодействие муравьев с личинками пилильщика В. АЧсеН. На протяжении всего периода исследований (2006-2010гг.) первые в течение сезона случаи трофобиоза муравьев с личинками пилильщиков были отмечены в середине июля. Характер взаимодействия муравьев с личинкой определяется ее образом жизни: личинки скрыты от муравьев внутри вайи папоротника. Момент выделения личинкой экскрементов заметен по появлению жидкости внутри хода. В это время муравьи окружают отверстие в вайе со всех сторон. Поведение муравьев при трофобиозе с личинкой пилильщика сходно у всех видов и напоминает посещение любого открытого источника углеводной пищи (например, капель сока растений). Сбор выделений личинок В. АНсеИ не требует от муравьев ни наличия специальных поведенческих адаптаций, ни навыков для повышения эффективности сбора пади. Фуражиры наполняют зобики падью, не

демонстрируя каких-либо действий, которые обычно служат для стимулирования открытоживущих трофобионтов к выделению жидкости - как, например, при сборе пади тлей и гусениц бабочек (Мордвилко, 1901; Way, 1963, Malicky, 1970).

Непосредственные контакты муравьев с личинками происходят лишь при уходе личинок на зимовку (рис. 6). Наблюдения за этим процессом у 17 личинок В. filiceti и за их взаимодействием с муравьями F. polyctena (15) и F. truncorum (2) показали, что личинки старшего возраста за сутки до ухода в почву начинают периодически высовываться из хода. Именно в этот период происходят непосредственные контакты личинок с муравьями. Сначала в отверстии с периодичностью в 20, а затем в 10 минут начинает появляться последний сегмент тела личинки. Спустя около 1.5 часов личинка начинает выставлять наружу 1-2 последних сегмента тела на короткое время (3-5 сек). В это время личинка прячется от любого прикосновения к ее телу, в том числе от прикосновения антенн муравьев (до 10 раз). Спустя еще два часа личинка выходит из хода значительно дальше (выдвигает наружу 3-4 сегмента, а затем до 6 сегментов) и на более длительное время (60-120с). В итоге, совершая быстрые вращательные движения, личинка покидает вайю, падает на землю и сразу зарывается в почву. Все 17 наблюдаемых личинок успешно покинули вайю и зарылись в подстилку.

Рис. 6. Контакты муравьев F. polyctena с личинками пилильщика В. filiceti, перед уходом личинок в почву на зимовку (фото Новгородовой Т.А.).

Муравьи после первого прикосновения к брюшку личинки обычно чистятся. При последующих контактах они активно ощупывают личинку антеннами и соскребают с нее остатки жидких выделений. Известно, что выделения трофобионтов снижают агрессивность муравьев (Kloft, 1959; Chue, Rust, 2006). Выделения, собранные муравьями с тела личинки, по-видимому, также снижают агрессивность муравьев, что позволяет личинкам избежать нападения муравьев во время перехода из вайи в почву. Это крайне важно для личинок, т.к. муравьи могут использовать их не только для сбора их выделений, но и в качестве добычи. Так, мы отметили, что муравьи F. polyctena в начале сентября несли 4 мертвых личинок старшего возраста В. filiceti в гнездо. Кроме того, вскрытие вайи в месте положения личинок В. filiceti (не повреждающее их) приводило к тому, что муравьи сначала активно очищали личинок от выделений, однако впоследствии, когда все выделения были собраны, всегда убивали В. filiceti {M. rubra - 3 случая, F. polyctena - 4 случая). Во всех случаях нападение на личинку начинали вновь прибывшие муравьи, не участвовавшие в вылизывании личинки.

Организация сбора выделений личинок муравьями F. polyctena и М. rubra. Наблюдения за помеченными муравьями показали, что отдельные кусты папоротника с личинками В. filiceti обслуживают относительно постоянные по составу группы муравьев F. polyctena и М. rubra. Группы F. polyctena, посещающие отдельные кусты папоротника, состояли из 35-80 особей (54+17, п=5), которые регулярно посещали личинок на протяжении нескольких дней (время наблюдений за отдельными кустами папоротника - от 5 до 10 дней). В одном случае после ухода личинок В. filiceti в почву

из вай папоротника, 19 из 46 сборщиков пади F. polyctena, в течение 5 дней регулярно посещавших этих личинок, перешли на соседний куст папоротника с личинками, который располагался на расстоянии одного метра от прежнего вдоль той же фуражировочной дороги муравьев. Учеты, проведенные на протяжении последующих двух дней (по 3 в день), показали, что меченые муравьи составляют 30.84+5.45% (п=6) от фуражиров, присутствующих на папоротнике на момент учета.

Из 250 помеченных фуражиров Myrmica 63 муравья регулярно собирали выделения личинок пилильщика в течение 4-7 дней, для остальных 187 отмечены лишь разовые посещения личинок (1-5 раз в день). Есть основания полагать, что группа состоит из большего числа постоянно работающих фуражиров, а наличие на папоротнике с личинками большого количества немеченых муравьев Myrmica от числа присутствующих (56.99+21.48%, ny,^ =18) объясняется потерей метки муравьями.

Установлено, что размер группы сборщиков пади у муравьев зависит от количества личинок В. filiceti в вайях папоротника. Путем учетов насекомых, единовременно находящихся на вайях папоротника, выявлена значимая корреляция между количеством муравьев и личинок В. filiceti, посещаемых муравьями Myrmica (rPe!lrsa„=0.48, n=45, р<0.001) и F. polyctena (rPearsoI1=0.48, n=353, pcO.OOOOl).

Кластерный анализ показал, что бюджеты времени муравьев М. rubra, посещающих личинок пилильщика, сходны (рис. 7А). Установлено, что группа состоит только из неагрессивных «неспециализированных» фуражиров (0.11+0.22 балла; п=19), которые собирают падь независимо друг от друга и самостоятельно относят ее в гнездо: на сбор пади у них уходит 41.63+7.58% (и=19) от времени наблюдения за особью, а на транспортировку - 58.37+7.58%.

Расстояние связи Расстояние связи

0,12

L.15 19 14 11 7 6 16 17 3 2 12 9 10 В 5 13 4 18 ij Неспециа лизиро ванные

1I Г^ч-гЯ^ТЯя Av

Неспециализированные

Джрн-сторожа

Джрн-сборщики

Рис. 7. Дендрограмма для отдельных муравьев (А - М. rubra, 19 особей; Б - F. polyctena, 73 особи), собирающих выделения личинок пилильщиков В. filiceti (согласно коэффициентам корреляции Пирсона (греагам)). По оси X - номера фуражиров.

У F. polyctena сборщики выделений личинок пилильщиков четко разделились на три группы (рис. 7Б): «неспециализированные» фуражиры, «дежурные-сборщики» и «дежурные-сторожа». Усредненные бюджеты времени муравьев из выявленных групп значительно отличаются (rs > rs 0 05 =0.720, п=8), коэффициенты корреляции Спирмена были достаточно низкими (0.071-0.524). «Неспециализированные» фуражиры составляют подавляющее большинство в группе (96.85+3.74%, п=5). Эти муравьи

постоянно курсируют между папоротником с личинками и гнездом. Время, которое муравьи проводят на вайе, составляет 45.46±11.43 (п=53). Каждый муравей из данной группы собирает и относит падь в гнездо самостоятельно. При этом они почти не контактируют ни между собой, ни с другими муравьями на папоротнике: антеннальные контакты и трофаллаксис составили соответственно около 0.05+0.09% и 1.52+2.53% от времени, проведенного на вайе. Наибольшая доля от времени, проведенного на вайе, (около 76.39±15.17%) приходится на сбор выделений личинок.

«Дежурные-сборщики» и «дежурные-сторожа» F. polyctena составляют около 5% группы: 3.13+3.70% (5 групп) и 0.68+0.99% (п=5), соответственно. Эти муравьи проводят на вайе с личинками почти все время: «дежурные-сборщики» - 98.13+3.95 (12 муравьев), «дежурные-сторожа» - 98.98±1.44 (2 муравья). Собранные выделения личинок «дежурные-сборщики» и «дежурные-сторожа» передают «неспециализированным» фуражирам (39 случаев наблюдений) и редко покидают свой пост (отмечено лишь 4 случая ухода муравьев в гнездо). «Дежурные-сборщики» основную часть времени, проведенного на вайе, тратят на сбор выделений личинок (34.92±14.95%, п=12) и исследовательское поведение (44.28%±13.72%), которое включает обход, и обследование отверстий с личинками на предмет появления жидкости. Возможно, их поведение при обнаружении пади, появляющейся в отверстии, привлекает других фуражиров, однако, это предположение требует дальнейшей проверки.

Несмотря на то, что значительные отличия в агрессивности «дежурных» («дежурные-сборщики» и «дежурные-сторожа») и «неспециализированных» фуражиров отсутствуют (4.51+1.00, п=14 и 3.02±1.69, п=59; тест Манна-Уитни, р=0.09), наблюдается тенденция к тому, что «дежурные» муравьи (14 особей) более агрессивны, чем «неспециализированные». По-видимому, именно «дежурные» охраняют источник углеводной пищи от всевозможных конкурентов. Наиболее агрессивное поведение на папоротнике проявляли «дежурные-сторожа». Так, доля времени, затраченного на агрессивное поведение (от времени проведенного муравьями на вайе), у этих муравьев в 5 раз выше по сравнению с «дежурными сборщиками» и в 38 раз выше, чем у «неспециализированных» муравьев. Доля времени, затраченного на сбор выделений личинок, у «дежурных-сторожей» в 2 раза ниже, чем у «дежурных сборщиков» и в 4 раза ниже, чем у «неспециализированных» муравьев F. polyctena (от времени проведенного муравьями на вайе). В отличие от муравьев из других групп «дежурные-сторожа» основную часть (46.15+15.44%) времени спокойно стоят поблизости от мест расположения личинок, мгновенно реагируя на любые внешние воздействия (движение, ветер, другие насекомые и т.п.). Однако эта «профессиональная» группа оказалось самой малочисленной (2 муравья).

Усредненные бюджеты времени «неспециализированных» муравьев М. rubra и F. polyctena сходны (rs =0.787 < rs 0.05 =0.680, п=9). В целом же, организация сбора выделений муравьями М. rubra и F. polyctena значительно отличается. У рыжих лесных муравьев F. polyctena отмечено частичное разделение функций: выявлена группа «дежурных» муравьев, видимо, охраняющих пищевой ресурс от конкурентов. У М. rubra разделение функций между фуражирами не выражено.

ГЛАВА 6. ВОЗМОЖНЫЕ ПРЕИМУЩЕСТВА, ПОЛУЧАЕМЫЕ ЛИЧИНКАМИ В.

FIUCETI ОТ ВЗАИМОДЕЙСТВИЯ С МУРАВЬЯМИ

На примере взаимодействия муравьев с тлями в бореальной зоне было показано, что наиболее существенное влияние на выживаемость трофобионтов оказывают доминирующие в сообществе рыжие лесные муравьи (Новгородова, Резникова, 1996;

Новгородова, 2005; Novgorodova, 2005); эффективность защиты тлей от естественных врагов этими муравьями значительно выше, чем другими членами многовидовых ассоциаций муравьев (Гаврилюк, Новгородова, 2007). В связи с этим мы исследовали связь В. filiceti именно с рыжими лесными муравьями.

Влияние муравьев на выживаемость личинок пилильщика В. filiceti. Исследование проводили в 2008г. на участке с рыжими лесными муравьями F. polyctena (модельный) и без них (контроль). В результате осмотра папоротников в начале августа на модельном участке обнаружены 2254 участка вай с признаками обитания личинок пилильщиков, с муравьями отмечено 973 участка вай (43.17%), из которых: 38.78% - с F. polyctena, 2.92% - с Myrmica ruginodis, 1.38 - с М. rubra, 0.09% - с F. fusca. На контрольном участке обнаружено 127 участков вай с признаками обитания личинок пилильщиков, из них 10.24% посещали муравьи М. rubra.

Установлено, что F. polyctena посещают только живых личинок (100%: п=69). Для Myrmica отмечено 3 случая (4.7% от 64), когда они продолжали посещать ход и соскребать остатки выделений В. filiceti со стенок после того, как личинка покидала вайю. Доля погибших личинок на контрольном участке оказалась значительно выше, чем на участке, контролируемом муравьями F. polyctena - 63.78% (п=127) и 29.90% (п=204), соответственно (критерий р<0.01). Можно полагать, что рыжие лесные муравьи способствуют лучшей выживаемости личинок В. filiceti. В связи с этим проведено предварительное исследование возможности защиты личинок пилильщиков муравьями от естественных врагов.

Возможность защиты личинок В. filiceti муравьями от естественных врагов. Благодаря обитанию внутри вай личинки пилильщика достаточно хорошо защищены от хищников. Однако вайя не спасает их от нападения паразитоидов. При осмотре ходов личинок пилильщиков обнаружено два типа коконов паразитоидов 3.5 мм и 5.0 мм. Из кокона размером 3.5 мм выведено имаго эктопаразитоида Colastes (Shawiana) foveolator Thomson 1892 (Braconidae). Кроме того, на теле личинок В. filiceti отмечены личинки эктопаразитоида. Внутри тела личинок В. filiceti обнаружены личинки эндопаразитоида; вывести из них имаго не удалось. По предварительным данным, доля ходов с паразитоидами на модельном и контрольном участке отличается незначительно (критерий х2. р>0.05) и составляет 6.86% (п=204) и 11.02% (п=127), соответственно. Зараженность эктопаразитоидами для личинок (доля личинок В. filiceti с личинками эктопаразитоидов, %), не посещаемых муравьями, составила 2.47% (п=81), посещаемых Myrmica - 4.92% (n=61), F. polyctena - 0% (п=69). Зараженность личинок пилильщика В. filiceti личинками эндопаразитоидов (доля личинок В. filiceti с личинками эндопаразитоидов в %) составила для не посещаемых муравьями личинок - 39.13%, для посещаемых муравьями Myrmica (М. rubra и М. ruginodis) и F. polyctena - 32.35% (п=34) и 42.50% (п=40), соответственно. В целом, по нашим предварительным данным, нет достоверных отличий в зараженности паразитоидами посещаемых и не посещаемых муравьями личинок (во всех случаях, критерий х", р>0.05).

Возможность влияния муравьев на развитие сапрофитных грибов. Выделения личинок пилильщика являются благоприятным субстратом для развития различных бактерий и грибов. На исследованной территории в местах скопления выделений личинок пилильщика развиваются грибы из рода Penicillus. Доля ходов с живыми личинками, где развиваются сапрофитные грибы из рода Penicillus, для личинок, не посещаемых муравьями, составила 35.42% (п=48), для посещаемых Myrmica - 22.22% (n=9), F. polyctena - 43.75% (п=16). Доля ходов с личинками, где имеются грибы, не

отличается для посещаемых и не посещаемых муравьями личинок, а также для личинок, посещаемых муравьями разных видов (критерий -¿, р>0.05).

В целом можно сказать, что личинки пилильщика лучше выживают на участках, где обитают рыжие лесные муравьи. Однако причины положительного влияния муравьев на выживаемость личинок пока не установлены. Исследования возможной связи посещаемости личинок муравьями и их зараженности паразитоидами и сапрофитными грибами не дали значимых результатов - вероятно, из-за ограниченного объема собранного материала.

ВЫВОДЫ

1. Лет имаго пилильщика В. filiceti на исследованной территории отмечен в конце мая в Новосибирске и во второй половине июня в Северо-Восточном Алтае (окрестности п. Артыбаш). Развитие личинок проходит с июля по начало сентября в папоротниках трех видов: страусник (Matteuccia struthiopteris (L.) Tod.), кочедыжник женский (Athyrium filix-femina (L.)), щитовник шартрский {Dryopteris carthusiana (Vill.) H. Р.). Для Сибири связь личинок В. filiceti с щитовником отмечена впервые. Предпочтения имаго в выборе папоротника для яйцекладки возрастают в ряду: страусник, кочедыжник, щитовник.

2. Для личинок пилильщиков выявлены три типа выделений: жидкие, твердые, пенистые. Жидкие выделения личинок найдены впервые. Муравьи собирают только жидкие выделения личинок. Несмотря на то, что численность личинок выше на щитовнике, муравьи предпочитают посещать их на кочедыжнике. Взаимодействие личинок В. filiceti с муравьями носит факультативный характер.

3. Трофобиотические отношения с личинками широко распространены среди муравьев. На территории Западной Сибири трофобиотические связи с личинками пилильщиков выявлены для 14 видов муравьев из 4 родов (Formica - 7, Camponotus - 2, Lasius - 2, Myrmica - 3). У Tetramorium caespitum и Lasius flavus взаимодействие с личинками не отмечено. Муравьи посещают личинок с середины июля по конец августа. Привлекательность выделений личинок В. filiceti в качестве дополнительного источника углеводной пищи для муравьев, по-видимому, определяется несколькими факторами: возможностью долговременного взаимодействия, объемом экскретируемой жидкости, обитанием личинок на небольшой высоте, что сокращает энергетические затраты на доставку пади в гнездо, а также тем, что сбор выделений личинок не требует от фуражиров специальных навыков.

4. Впервые исследовано поведение личинок В. filiceti, уходящих на зимовку: личинки выходят из вайи поэтапно, что, возможно, предотвращает хищничество по отношению к ним со стороны муравьев Formica s str.

5. Организация сбора выделений личинок В. filiceti фуражирами исследована для М. rubra и F. polyctena. Группы муравьев обоих видов, посещающих личинок пилильщиков, относительно постоянны по составу. Для рыжих лесных муравьев F. polyctena характерно частичное разделение функций среди фуражиров, а у М. rubra функциональная дифференциация фуражиров не выражена.

6. Выявлены эндо- и эктопаразитоиды личинок В. filiceti. Эктопаразитоидом является Colastes foveolator, видовая принадлежность эндопаразитоидов остается невыясненной.

7. Выживаемость личинок В. filiceti на участках их совместного обитания с рыжими лесными муравьями F. polyctena выше, чем на участках, не контролируемых этими муравьями. Это максимизирует сумму долевого вклада рыжих лесных муравьев в

потенциал размножения трофобионтов, обеспечивающих многовидовое сообщество в

целом.

По теме диссертации опубликованы следующие работы:

Журналы из списка ВАК

1. Бирюкова, О.Б. Трофобиотические отношения между представителями отряда перепончатокрылых (Hymenoptera): муравьями (Formicidae) и личинками пилильщиков (Blasticotomidae) / О.Б. Бирюкова, Т.А. Новгородова II Евроазиатский энтомологический журнал. - 2008. - Т. 7. - № 3. - С. 227-233.

2. Новгородова, Т.А. Особенности поведения рыжих лесных муравьев при взаимодействии с различными симбионтами / Т.А. Новгородова, О. Б. Бирюкова И Зоологический журнал. - 2010. - Т. 89. - № 12. - С. 1510-1519.

3. Novgorodova, Т.А. Some ethological aspects of the trophobiotic interrelations between ants (Hymenoptera: Formcidae) and larvae of the sawfly Blasticotoma filiceti (Hymenoptera: Blasticotomidae) / T.A Novgorodova, O.B. Biryukova // Eur. J. Entomol. -2011. - V. 108. - P. 47-52 (в печати).

Другие издания

4. Бирюкова, О.Б. К вопросу о трофобиотических отношениях муравьев с разными насекомыми II О.Б. Бирюкова, А.П. Расницын, Т.А. Новгородова И Энтомологические исследования в Северной Азии. Материалы VII Межрегионального совещания энтомологов Сибири и Дальнего Востока. -Новосибирск, 2006. - С. 203-205.

5. Бирюкова, О.Б. Трофобиотические отношения муравьев с личинками пилильщиков семейства Blasticotomidae / О.Б. Бирюкова И Исследования по перепончатокрылым насекомым. Сборник научных работ. - М.: Товарищество научных изданий КМК, 2007. - С. 197-204.

6. Бирюкова, О.Б. Трофобиоз муравьев с различными насекомыми на Алтае /О.Б. Бирюкова Т.А., Новгородова // Материалы XV всероссийского совещания по почвенной зоологии. - М, 2008. - С. 27-32.

7. Бирюкова, О.Б. Симбиоз между представителями одного отряда (Hymenoptera): муравьями и личинками пилильщиков сем Blasticotomidae / О.Б. Бирюкова, Т.А. Новгородова // Биоразнообразие, проблемы экологии Горного Алтая и сопредельных регионов: настоящее, прошлое, будущее. Материалы Международной конференции. -Горно-Алтайск, 2008. - Часть I. - С. 27-32.

8. Новгородова, Т.А. Особенности поведения рыжих лесных муравьев при взаимодействии с различными симбионтами / Т.А. Новгородова, О.Б. Бирюкова II Материалы XIII Всероссийского мирмекологического симпозиума. - Нижний Новгород, 2009. - С. 51-54.

9. Бирюкова, О.Б. Влияние муравьев на выживаемость личинок пилильщиков Blasticotoma filiceti (Hymenoptera; Blasticotomidae) / О.Б. Бирюкова // Материалы XIII Всероссийского мирмекологического симпозиума. - Нижний Новгород, 2009. - С. 5558.

10. Новгородова, Т.А. Сравнительный анализ вариаций поведения муравьев при взаимодействии с различными симбионтами / Т.А. Новгородова, О.Б. Бирюкова // Материалы Российской конференции «Нелинейная динамика в когнитивных исследованиях». - Нижний Новгород, 2009. - С. 107-108.

11. Бирюкова, О.Б. Защита личинок пилильщика Blasticotoma filiceti Klug. От естественных врагов рыжими лесными муравьями / О.Б. Бирюкова II Материалы VIII

Межрегионального совещания энтомологов Сибири и Дальнего Востока Российской конференции «Энтомологические исследования в Северной Азия». - Новосибирск, 2010.-С. 28-30.

12. Бирюкова О. Б. К вопросу о симбиотических отношениях муравьев с разными насекомыми / О.Б. Бирюкова // Материалы XLIV Международной студенческой конференции «Студент и научно-технический прогресс»: Биология. - Новосибирск, 2006.-С. 15-16.

13. Бирюкова, О.Б. Симбиотические отношения муравьев с личинками пилильщиков семейства Blasticotomidae / О.Б. Бирюкова, А.П. Расницын // Симпозиум стран СНГ по перепончатокрылым насекомым. - М., 2006. - С. 17.

14. Бирюкова, О.Б. Влияние рыжих лесных муравьев (Hymenoptera: Formicidae) на выживаемость личинок пилильщика Blasticotoma fillceti Klug (Hymenoptera: Blasticotomidae) / О.Б. Бирюкова // II Симпозиум стран СНГ по перепончатокрылым насекомым. - СПб, 2010. - С. 24.

15. Biryukova, О.В. On the trophobiotic interaction of ants (Hymenoptera: Formicidae) with savvfly larvae of Blasticotomidae (Hymenoptera) / O.B. Biryukova // Myrmecol. News. - Vienna, 2007. - V. 10. - P. 101.

16. Novgorodova T.A., Biryukova O.B. 2009. The peculiarities of the behaviour of red wood ants while their interaction with different. trophobionis // Proc. of 3rd Central European Workshop of Myrmecology and the 1st Central European Meeting of IUSSI. -Munich. Germany. - P. 48.

Отпечатано в типографии Новосибирского Государственного технического университета 630092, г.Новосибирск, пр. К. Маркса, 20, Тел./факс (383) 346-08-57 Формат 60 х 84/16. Объем 1,5 п.л. Тираж 160 экз. Заказ 327. Подписано в печать 15.12.2010 г..

Содержание диссертации, кандидата биологических наук, Бирюкова, Ольга Борисовна

1.1. Насекомые-трофобионтыи их распространение.

1.2. Химический состав выделений трофобионтов./5'

1.3. Распространение трофобиоза среди муравьев.

1.41 Адаптации насекомых к трофобиозу.

114:1. Адаптации трофобионтов.20*

1.4.2. Адаптации муравьев к взаимодействию>с трофобионтами.

1.5. Характер отношений муравьев ишрофобионтов.

1.5.1-. Значение трофобиоза для муравьев.

1.5.2. Значение взаимодействия с муравьями для трофобионтов.

ГЛАВА 2. РАЙОНЫ; МЕТОДЫ И ОБЪЕКТЫ ИССЛЕДОВАНИЯ. 44 2:1. Районы исследований.

2.2. Методы исследований.

2.2.1; Поиск личинок В. filiceti и оценка их численности1.

2.2.2. Трофобиотические связи муравьев с личинками J?. filiceti.

2.2.3. Исследование особенностей биологии папоротникового пилильщика Blasticotoma filiceti Klug.

2.2.4. Посещаемость личинок В. filiceti муравьями:.

2.2.5. Исследование этологических аспектов взаимодействия муравьев и пилильщика В. filiceti.

2.2.6. Исследование возможных преимуществ, получаемых личинками В. filiceti на территории, контролируемой рыжими лесными муравьями.

2.3. Статистическая обработка данных.

2.4. Экологическия характеристика исследованных муравьев.

ГЛАВА 3. ХАРАКТЕРИСТИКА ПАПОРОТНИКОВОГО ТШШШЩЩШЖРШСЕШ СИСТЕМАТИЧЕСКОЕ ПОЛОЖЕНИЕ, РАСПРОСТРАНЕНИЕ И ОСОБЕННОСТИ БИОЛОГИИ (ФЕНОЛОГИЯ, ЖИЗНЕННЫЙ ЦИКЛ, МОРФОЛОГИЯ).

3:11 €истемйтическое^оложениешраспространенттилильщитгВ^ filiceíii.65"

3í2lПроисхождение пилильщиков ceMeücmeaiBlasticotomicláe:.

ЗВ1Жйзнеиньшщитгшразмножение'пил1тьщиктШ./и1сёй1.

ЗШ Папоротники^ которых о(штаютлл11чинш BíjilicetU.J

3.5. Особенности обитания^ питания и морфологии личинок пилильщика Blfilicetil.

3:5Ж Выделения у личинок B^filiceti.83?

3.5.2. Морфологические особенности личинок В. filiceti.

ГЛАВт4: ОСОБЕННОСТИ ТРОФОБИОТИЧЕСКИХ ОТНОШЕНИЙ! МУРАВЬЕВЖ ЛИЧИНКАМИШ; ЖШЖт.

4111 Какие личинки привлекаюттуравьев ?:.

4¡2iBudoeoü состав муравьев^посещающих личинок пилильщика?. 4.3. Посещаемостьмуравьялш л11чинок, обитающихвразных папоротниках.

ГЛАВА 5. ЭТОЛОГИЧЕСКИЕ АСПЕКТЫ ВЗАИМОДЕЙСТВИЯ МУРАВЬЕВ И ПИЛИЛЬЩИКА В. FILICETI.

5ЖВза1шодейств№туравьевх-имаготилтьщика&1/!1исей*.

5¿2I Взаимодействие муравьев с личинками пилильщика-.

5.3. Организация сбора выделений личинок муравьями F. polyctena и

М. rubra.Ill

5.3.1. Myrmica rubra.

5.3.2. Formica polyctena.

ГЛАВА 6. ВОЗМОЖНЫЕ ПРЕИМУЩЕСТВА, ПОЛУЧАЕМЫЕ ЛИЧИНКАМИ В. FILICETI ОТ ВЗАИМОДЕЙСТВИЯ С МУРАВЬЯМИ.

6.1. Влияние муравьев на выживаемость личинок пилильщика В. fiticeti.

6.2. Возможность защиты личинок В. filiceti муравьями от естественных врагов.

6.3. Возможность влияния муравьев на развитие сапрофитных грибов.

ВЫВОДЫ.

Введение Диссертация по биологии, на тему "Трофобиотические отношения муравьев с личинками папоротникового пилильщика Blasticotoma filiceti Klug, 1834"

Трофобиотические отношения, с разными насекомыми широко распространены среди муравьев* Муравьи^ потребляют сладкие выделения* насекомых-трофобионтов, в свою очередь, обеспечивая-им определенную4 степень, защиты от врагов. До недавнего времени- были известны^ трофобиотические отношения* муравьев- с представителями- только^ трех отрядов, насекомых: равнокрылых (Homoptera: Aphididae, Coccidae, Pseudococcidae, Mëmbracidae, Cicadellidae; Aleyrodidae- и др:); бабочек-(Lepidoptera: Lycaenidae, Riodinidae, Tortricidae) и клопов (Heteroptera: Plataspidae, Coreidae, Pentatomidae). Недавно обнаружен' трофобиоз1 муравьев с представителями отряда перепончатокрылых - личинками пилильщиков Blasticotoma filiceti Klug, 1834 (Hymenoptera: Blasticotomidae) (Бирюкова, Расницын, Новгородова, 2006; Shcherbakov, 2006). Уникальность этого явления заключается в том, что в отличие от других трофобионтов, личинки пилильщика В. filiceti практически все- время скрыты от муравьев^ в вайях папоротника. Случаи взаимодействия муравьев с личинками пилильщиков данного-вида отмечены-в Германии (Liston^ 2007), в Европейской части России^ в Подмосковье (Shcherbakov, 2006), а также в* Западной Сибири на территории Республики Алтай и в Новосибирской области (Бирюкова и др., 2006).

Мировая фауна пилильщиков насчитывает около 8500 видов из 12 семейств подотряда Symphyta (Taeger et al., 2010). У большинства видов (более 80% мировой фауны) личинки обитают открыто (все Cimbicidae, Diprionidae, большинство из Argidae, Pergidae, Tentredinidae и некоторые из Xyelidae), менее 1% приходится на паразитоидов (Orussidae). Приблизительно у 1300 видов (Blasticotomidae, Cephidae, Pamphiliidae, Megalodontesidae, большинство из Xyelidae, некоторые Argidae, Pergidae, Tenthredinidae) личинки ведут более или менее скрытый образ жизни, то есть, обитают в ходах внутри стеблей и плодов растений, в галлах, скрученных листьях, паутинных гнездах и т.п. Открытоживущие личинки пилильщиков служат для муравьев объектами охоты (Длусский, 1967; Вержуцкий, 1981а). Отношения муравьев со скрытоживугцими личинками пилильщиков до сих пор оставались неизвестными. Данная работа* посвящена трофобиозу муравьев- со скрытоживущими личинками, одного! из представителей семейства- Blasticotomidae (папоротниковые-пилилыники).

Цель и задачи исследования; Цель работы - исследовать -особенности биологии иг экологии* папоротникового пилильщика, лежащие в основе его- трофобиотических. отношений с муравьями, и- изучить экологические и этологические аспекты, взаимодействия этих насекомых.

Были по ставлены следующие задачи:

1. Изучить особенности биологии В. jiliceti на разных стадиях развития V и исследовать связь этих насекомых с разными видами папоротников в- Западной Сибири (Новосибирская область и Северо-Восточный Алтай).

2. Выявить трофобиотические связи личинок пилильщиков с разными-видами муравьев.

3. Исследовать, этологические аспекты взаимодействия муравьев разных видов с личинками пилильщиков В. filiceti.

Научная новизна и значение полученных результатов. Впервые детально исследован1, недавно открытый тип трофобиоза, связывающий муравьев разных видов, со скрытоживущими личинками папоротникового1 пилильщика. Разработана и апробирована щадящая методика оценки. численности личинок пилильщиков В. ßliceti без вскрытия вай папоротников. Выявлены виды папоротников, в вайях которых развиваются личинки на территории Западной Сибири, и показано, что предпочтения имаго при откладывании яиц возрастают в ряду: страусник (Matteuccia struthiopteris (L.) Tod.) - кочедыжник женский {Athyrium filix-femina (L.)) - щитовник шартрский (Dryopteris carthusiana (Vill.) H. Р.). Ha, территории: Сибири в щитовнике личинки В. ßliceti' отмечены впервые. У личинок В. ßliceti впервые отмечены жидкие выделения. Выяснено^ что из-трех типов• выделений личинок (жидкие, твердые и пенистые)^ муравьи* собирают только жидкие выделения. Показано, что выделения личинок» В. ßliceti являются^ важным источником углеводной' пищи для» муравьев» с конца июля до середины» августа. Впервые исследовано поведение личинок, уходящих на зимовку: они выходят из вайи- поэтапно, что, возможно, снижает вероятность хищничества со стороны муравьев Formica s. str. Установлен факультативный характер взаимодействия^ папоротникового пилильщика с муравьями и получены данные о более высокой выживаемости личинок на участках, контролируемых доминирующими в сообществе рыжими лесными муравьями.

Организация сбора выделений личинок муравьями исследована' на примере Formica polyctena Forst, и Myrmica rubra L. Установлено, что у обоих видов группы фуражиров, посещающих личинок пилильщиков, относительно постоянны по составу, но организация сбора выделений у них различна. Доминирующие в сообществах рыжие лесные муравьи- F. polyctena демонстрируют частичное разделение функций с элементами «профессиональной специализации». У М. rubra специализация фуражиров не выражена.

Практическая ценность. Полученные результаты существенно дополняют знания о биологии перепончатокрылых и о межвидовых связях внутри этого отряда. Трофобиоз муравьев с личинками В. ßliceti оказывает существенное влияние на структуру и функционирование многовидовых сообществ муравьев, являющихся значительным компонентом наземных экосистем. Результаты работы используются в курсах общей энтомологии, физиологии насекомых и поведенческой экологии; читаемых в Новосибирском государственном университете.

Положения,, выносимые на» защиту. Трофобиотические связи папоротникового- пилильщика, с муравьями8 на территории Западной Сибири' (Новосибирская^ область и Северо-Восточный- Алтай)- выявлены для 14 видов муравьев из двух подсемейств: Formicinae (Formica - 7 видов, Camponotus — 2, Lasius - 2) и Myrmicinae (Myrmica — 3 вида). Особенности взаимодействия личинок папоротникового* пилильщика с муравьями-определяются скрытым образом жизни личинок: во время трофобиоза непосредственных взаимодействий партнеров не происходит, и организация работы по сбору капель пади не требует от муравьев ни сложных поведенческих стереотипов, • ни специфических навыков. Взаимодействие личинок В. filiceti с муравьями носит факультативный характер: личинки могут существовать, и без муравьев. Более того, имаго для откладки яиц предпочитает один вид папоротника, а-муравьи собирают падь преимущественно у личинок, обитающих на другом- виде. Выживаемость личинок выше на участках, контролируемых рыжими лесными муравьями. Это максимизирует вклад доминирующих видов* муравьев в обеспечение потенциала численности общих для-многовидового сообщества трофобионтов.

Апробация работы. Материалы диссертации обсуждались на VII Межрегиональном совещании энтомологов Сибири и Дальнего Востока «Энтомологические исследования в Северной Азии» (Новосибирск, 2006), на Симпозиуме стран- CHF по перепончатокрылым насекомым (Москва, 2006), на региональных молодежных конференциях (Новосибирск, 2006), на Европейском мирмекологическом симпозиуме (Венгрия, Сегед, 2007), XV Всероссийском совещании- по почвенной зоологии (Москва;,. 2008);. Всероссийской' конференции «Нелинейная- динамика в. когнитивных исследованиях» (Нижний Новгород, 2009), XIII Всероссийском-мирмекологическом симпозиуме «Муравьи и защита леса» (Нижний. Новгород, 2009), на первой Центрально-европейской конференции международного союза по изучению- общественных насекомых. (IUSSI) (Мюнхен, 2009); VIII Межрегиональном совещании энтомологов Сибири и Дальнего Востока «Энтомологические исследования* в Северной» Азии» (Новосибирск, 2010).

Структура и объем работы; Диссертация состоит из введения, 6 глав« и выводов, списка литературы и приложения. Общий объем рукописи составил 170 страниц машинописного текста. Диссертация содержит. 43 рисунка, 15 таблиц, 26 фотографий. Список литературы включает 271 наименования работ, из них 69 русских и 202 зарубежных.

Заключение Диссертация по теме "Энтомология", Бирюкова, Ольга Борисовна

выводы

1. Лет имаго пилильщика В. filiceti на исследованной территории отмечен в конце мая в Новосибирске и во второй половине июня в СевероВосточном Алтае (окрестности п. Артыбаш). Развитие личинок проходит с июля по начало сентября в,папоротниках трех видов: страусник (Matteuccia struthiopteris (L.) Tod.), кочедыжник женский (Athyrium filix-femina (L.)), щитовник шартрский (Dryopteris carthusiana (Villi) H. Р.). Для Сибири связь личинок В. filiceti с щитовником- отмечена впервые: Предпочтения имаго в.выборе папоротника для яйцекладки возрастают в ряду: страусник, кочедыжник, щитовник.

2. Для личинок пилильщиков выявлены три типа выделений: жидкие, твердые, пенистые. Жидкие выделения» личинок найдены впервые. Муравьи собирают только жидкие выделения личинок. Несмотря на то, что численность личинок выше на* щитовнике, муравьи предпочитают посещать их на кочедыжнике. Взаимодействие1 личинок В. filiceti с муравьями носит факультативный характер.

3. Трофобиотические отношения с личинками широко распространены среди муравьев. На территории Западной Сибири трофобиотические связи с личинками пилильщиков выявлены для 14'видов муравьев из 4 родов (Formica - 7, Camponotus — 2, Lasius — 2, Myrmica - 3). У Tetramorium caespitum и Lasius fiavus взаимодействие с личинками не отмечено. Муравьи посещают личинок с середины июля по конец августа. Привлекательность выделений личинок В. filiceti в качестве дополнительного источника углеводной пищи для муравьев, по-видимому, определяется несколькими факторами: возможностью долговременного взаимодействия, объемом экскретируемой жидкости, обитанием личинок на небольшой высоте, что сокращает энергетические затраты на доставку пади в гнездо, а также тем, что сбор выделений личинок не требует от фуражиров специальных навыков.

Библиография Диссертация по биологии, кандидата биологических наук, Бирюкова, Ольга Борисовна, Новосибирск

1. Алтае Новосибирской области. М: Роскартография, 2002. - 56 с.

2. Бранен, М:В1 Общественные насекомые. / М.В. Брайен М.: Мир; 1986.-400 с.

3. Бугрова; Н.М: Трансформация пространственной»: структуры травяного покрова вокруг гнезд Formica aqiälonia / Н.М. Бугрова, Л.Б. Пшеницына//Успехи современной биологии. —2003.-Т. 123. -№ 3.-С. 273-277.

4. Василенко, C.B. Данные по фауне пилильщиков (Hymenoptera, Symphyta) Большехехцирского заповедника / С.В; Василенко // Амурский зоологический журнал. 2009. - T. I. - № 1. - С. 83-87.

5. Вержуцкий, Б.Н. Определитель личинок рогохвостов и пилильщиков Сибири и Дальнего Востока / Б.Н. Вержуцкий: М.: Наука, 1973 . - 140 с.f

6. Вержуцкий, Б.Н. Растительноядные насекомые в экосистемах Восточной Сибири (пилильщики и рогохвосты) / Б.Н. Вержуцкий.

7. Новосибирск: Наука, 1981а. 302 с.

8. Вержуцкий, Б.Н. Трофические связи пилильщиков с папоротниками Сибири и Дальнего Востока / Б.Н. Вержуцкий // Фауна и экология членистоногих Сибири. Материалы V совещания энтомологов Сибири. Новосибирск: Наука, 1981 б. - С. 25-27.

9. Гаврилюк, A.B. Эффективность защиты тлей от энтомофагов муравьями разных видов / A.B. Гаврилюк, Т.А. Новгородова // ДАН.* — 2007. Т. 417.-№3.-С. 1-3.

10. Гланц, С. Медико-биологическая статистика / С. Гланц. М.: Практика, 1999. - 459 с.

11. Гринфельд, Э.К. Возникновение симбиоза-у муравьев и тлей / Э.К. Гринфельд // Вестн. ЛГУ. 1961. - № 15. - С. 73-84.

12. Гринфельд, Э.К. Симбиоз муравьев и тлей и их значение в лесных биоценозах / Э.К. Гринфельд // «Муравьи и защита леса»: Матер. 4-го Всесоюзного, симпозиума по использованию муравьев для борьбы с вредителями леса. М., 1971. — С. 37-40.

13. Горб, Б.В. Гнезда муравьев как места произрастания мирмекохоров: дают ли микроместообитания на муравейниках F. polyctena Foerst. преимущества для особей фиалки Viola odor ata L.? / E.B. Горб, С.Н. Горб // ЖОБ. - 1996. - Т. 57. - № 4. - С. 452-456.

14. Гуссаковский, В.В. Рогохвосты и пилильщики / В.В. Гуссаковский // Фауна СССР. М., Ленинград: Изд-во АН СССР, 1935. - T. II. - вып. 1.-Ч. 1.-454С.

15. Длусский, Г.М. Муравьи рода Формика / Г.М. Длусский. М.: Наука, 1967.-236 с.

16. Длусский, Г.М. Неспецифическая активация разведчиков у Myrmica / Г.М. Длусский // «Муравьи и защита леса»: Матер. V Всес. мирмекол. симп. -М., 1975. С. 125-133.

17. Длусский, Г.М. Муравьи пустынь / Г.М. Длусский. М.: Наука, 1981.-230 с.

18. Дмитриенко, В.К. Муравьи таежных биоценозов Сибири / В.К. Дмитриенко, Е.С. Петренко. Новосибирск: Наука, 1976. - 220 с.

19. Дорошева, Е.А. Этологические механизмы топической конкуренции рыжих лесных муравьев (Formica aquilonia) и жужелиц (Carabidae) / Е.А. Дорошева, Ж.И. Резникова // ЖОБ. 2006. - Т. 67. -№5.-С. 344-360.

20. Ермоленко, В.М. Рогохвоста та пилильщики / В.М. Ермоленко // Фауна Украит. Клев: Наук, думка, 1972.- Т.10. - Вып. 2. — 203 с.

21. Ермоленко, В.М. Тентреноидные пилильщики (Н., Т.) фауны СССР (Морфология, филогения, зоогеография, экология, хоз. значение) / В.М. Ермоленко // Автореферат дис. на соиск. учен. степ, д.-ра. биол. наук 03.00.09. 1989. - 53 с.

22. Желоховцев, А.Н. Список пилильщиков и рогохвостов (Hymenoptera, Symphyta) фауны России и сопредельных территорий. I / А.Н. Желоховцев, А.Г. Зиновьев // Энтомологическое обозрение. -1995. Вып. LXXIV. - № 2. - С. 395^115.

23. Захаров, A.A. Внутривидовые отношения у муравьев / A.A. Захаров. М.: Наука, 1972. - 216 с.

24. Захаров, A.A. Предпочитаемая зона поселения Myrmica в сосняке-зеленомошнике / A.A. Захаров // «Муравьи и защита леса»: Матер. V Всес. мирмекол. симп. М., 1975. - С. 141-144.

25. Захаров, A.A. Оценка роли рыжих лесных муравьев как почвообразователей / A.A. Захаров // «Проблемы почв. Зоологии»: Тезисы докладов VI Всесоюзного совещания. Минск, 1978. - С. 9293.

26. Захаров A.A. Организация сообществ у муравьев. М.: Наука, 1991.277 с.134i

27. Захаров, A.A. Коалиции гнезд в поселении муравьев М. rubra (Hymenoptera, Formicidae) и их статус / A.A. Захаров, Е.Б. Федосеева // Зоол. Журн. 2005. - Т. 84. - Вып. 6. - С. 651-665.

28. ЗО.Зиновьев, А.Г. О значении скрытого образа жизни личинок в эволюции личинок подсемейства Nematinae (Hymenoptera, Tenthredinidae). / А.Г. Зиновьев // Перепончатокрылые Дальнего Востока. Владивосток, 198F. - С. 11-17.

29. Зрянин, В.А. Особенности луговых мирмекокомплексов на почвах с разным^механическим составом / В:А. Зрянин // Зоол. журн-. 19981 -Т. 77. - Вып. 7. - С. 800-808.

30. Зрянин, В.А. Анализ растительных группировок вокруг муравейников рыжих лесных муравьев (.Hymenoptera, Formicidae) I В.А. Зрянин, H.A. Новоселова, Е.С. Петрушова // Поволжский экологический журнал. 2004. - № 1. - С. 48-58.

31. Ильина, И.С. Растительность Западно-Сибирской равнины. Карта -1:1500000. / И.С. Ильина, Е.И Лапшина, В.Д. Махно, Е.А. Романова. М.: ГУГК. - 1976.

32. Кауцис, А.Р. Лесохозяйственное значение трофобиоза муравьев и тлей / А.Р. Кауцис // Сборник трудов по защите растений АН ЛатвССР. Рига: изд-во АН ЛатвССР, 1956. - С. 139-142.

33. Ким, Д.О. Факторный, дискриминантный и кластерный анализ / Д.О. Ким, Ч.У. Мьюллер, У.Р. Клекка, М.С. Олдендерфер, Р.К. Блэшфилд. -М.: Финансы и статистика, 1989. 215 с.

34. Красноборов, И.М., Определитель растений Новосибирской области / И.М". Красноборов, М.Н. Ломоносова, Д.Н. Шауло и др. -Новосибирск: Наука, 2000. 492 с.

35. Криволуцкая, Г.О. Сем. Scolytidae /Т.О. Криволуцкая // Определитель насекомых Дальнего Востока России. — Владивосток: Дальнаука, 1996. Т. III. Жесткокрылые или жуки. - Ч. 3. - С. 312— 374.

36. Куминова, A.B. Формирование геоботанических комплексов на стыке подтаежных и лесостепных районов Приобья / A.B. Куминова // Растительность Приобья и ее хозяйственное использование. -Новосибирск, 1973.-С. 19-97.

37. Мариковский, П.И. К вопросу о мирмекофильных растениях / П.И. Мариковский // Бюл. МОИП; отд. биол. 196h - Т. 66. - №5. - С. 9810Г.

38. Мордвилко, А.К. К биологии и морфологии тлей / А.К. Мордвилко // Труды Русского энтомологического общества. Спб, 1901. - Т. 33. -С. 418-475.

39. Мордвилко, А.К. Злаковые тли (Aphidoidea) / А.К. Мордвилко // Известия Петроградской области станции защиты растений от вредителей. 1921. - Т. 3. - С. 1-72.

40. Мордвилко, А.К. Муравьи и тли / А.К. Мордвилко // Природа. -1936.-№ 4.-С. 44-55.

41. Новгородова, Т.А. Исследования адаптаций тлей (Homoptera,

42. Aphidinea) к взаимодействию с муравьями: сравнительный анализмирмекофильных и немирмекофильных видов / Т.А. Новгородова // Зоол. журн. 2002а. - Т. 81. - № 5. С. 589-596.

43. Новгородова, Т.А. Этологические аспекты взаимодействия-муравьев и тлей / Т.А. Новгородова // Автореферат кандидатской диссертации. 20026. - 22 с.

44. Новгородова, Т.А. Симбиотические отношения муравьев и тлей / Т.А. Новгородова // ЖОБ. 2004. - Т. 65. - № 2. - С. 152-162.

45. Новгородова, Т.А. Влияние рыжих лесных муравьев (Formicidae) на многовидовые комплексы тлей (Aphididae) в рекреационных лесах

46. Новосибирска / Т.А. Новгородова // Евразиатский энтомол. журнал. -2005а.-Т. 4.-№2.-С. 117-120.

47. Новгородова, Т.А. Особенности мутуалистических отношений с тлями двух видов муравьев рода Lasius (Foraiicinae) / Т.А. Новгородова // Успехи современной биологии. 20056. - Т. 125. - № 2. С. 199-205.

48. Новгородова, Т.А. Долевой вклад членов многовидовой ассоциации муравьев в потенциал общих симбионтов-тлей / Т.А. Новгородова // ДАН. 2005с. - Т. 401. - № б. - С. 848-849.

49. Новгородова, Т.А. Специализация в рабочих группах муравьев при трофобиозе с тлями / Т.А. Новгородова // ЖОБ. 20081 - Т. 69. — № 4\ -С. 284-293.

50. Новгородова, Т.А. Тестирование агрессивности» муравьев / Т.А. Новгородова // «Муравьи и защита леса»: Материалы XIII Всероссийского мирмекологического симпозиума. Ближний Новгород, 2009. - С. 274-275.

51. Новгородова, Т.А. Экологические аспекты взаимодействия муравьев и тлей, в лесопарковой зоне Новосибирского Академгородка / Т.А. Новгородова, Ж.И. Резникова // Сибирский экологический журнал. 1996. - № 3-4. - С. 239-245.

52. Пантелеева С.Н. Щадящий метод определения численности населения гнезда муравьев М. rubra / С.Н. Пантелеева // Материалы

53. Международной научной студенческой конференции «Студент, и научно-технический прогресс».— Новосибирск: НГУ, 2000.— С. 91.

54. Резникова; Ж.И. Межвидовые отношения муравьев / Ж.И. Резникова: Новосибирск: Наука; 1983: - 207 с.

55. Резникова, Ж.И. Популяции и виды; на весах войны: и мира:; Этологические и эволюционные аспекты межвидовых отношений: животных (конкуренция, паразитизм, симбиоз): / Ж.И: Резникова. -М.: Логос, 2001. Часть III. - 272 с.

56. Резникова; Ж.И! Особенности питания и взаимодействия разных видов степных муравьев (Hymenopera, Formicidáe) / Ж.И: Резникова, А.В. Куликов // Энтомологическое обозрение. 1978. - V. LV11. - № 1,-С. 68-81.

57. Резникова, Ж.И. Роль индивидуального и социального опыта во взаимодействии муравьев с тлями-симбионтами / Ж.И. Резникова, Т.А. Новгородова // ДАН. 1998а.-Т. 359. -№4.-С. 572-574.

58. Резникова^ Ж.И. Распределение ролей и обмен информацией; в рабочих группах муравьев / Ж.И; Резникова; Т.А. Новгородова» // Успехи современной биологии: 19986: - Т. 118.- № 3; С. 345-357.

59. Резникова, Ж.И. Роль муравьев как хищников в степных биогеоценозах / Ж.И. Резникова, Н.М. Самошилова // Экология. — 1981.-№1.-С. 69-75.

60. Северо-ВосточныйАлтай: животный мир и среда (аннотированный атлас). Новосибирск: Изд-во СО РАН, 2009. - 154 с:

61. Селегей, В. Телецкое озеро / В. Селегей, Т. Злобина, О. Самохвалова. Алтай: Пять плюс, 2007. — 30Г с.

62. Строганова' В.К. Ландшафтно-биотопическое распределение пилильщиков в горных лесах- Западной Сибири / В.К. Строганова' // Фауна и* экология" растительноядных и хищных насекомых Сибири. — Новосибирск: «Наука», 1980. С. 228-242.

63. Суитмен, X. Биологический метод борьбы« с вредными насекомыми^ и сорными растениями / X. Суитмен. М.: Колос, 1964. - 575 с.69; Тыщенко, В.П. Физиология насекомых / В.П. Тыщенко. М.: Высшая школа, 1986. — 303 с.

64. Addicott, J.F. A multispecies aphid-ant association: density dependence and species-specific effects / J.F. Addicott // Can. J. Zool. 1979. - V. 57. -P. 558-569.

65. Agrawal, A.A. Induced indirect defense in a lycaenid-ant association: the regulation of a resource in a mutualism / A.A. Agrawal, J.A. Fordyce // Proc. R. Soc. 2000. - London Ser. B. - № 267. - P. 1857-1861.

66. Axén, A.H. Signaling in a mutualistic interaction / A.H. Axén, O. Leimar, V. Hoffman // Anim. Behav. 1996. - № 52. - P. 321-333.

67. Banks, C.J. Effects of the ant Lasius niger on- the behaivior and* reproduction of the aphis Aphis fabae / G.J. Banks // Bulletin of Entomological Research. 1958. -V. 49. - P. 701-714:

68. Banks, G.J. Effects of the ant, Lasius> niger (L.), on the feeding and excretion »of the bean* aphid, Aphis fabae Scop. / C.J. Banks, HlL. Nixon // J. Exp. Biol. 1958. -V. 35. -P. 703-711.

69. Baylis, M. The effect of host-planttquality on the survival1 of larvae and oviposition by adults of an» ant-tended lycaenid butterfly, Jalmenus evagorasi/ M. Baylis, N.E. Pierce // Ecol. Entomol. 1991. - №16. - P. 19:

70. Benson, R.B. Blasticotomidae in the Miocene of Florissant, Colorado* (Hymenoptera, Symphyta) / R.B. Benson // Psyche. 1942. - V. 49. - P. 47-48.

71. Bhatkar, A.P. Interspecific trophallaxis in ants, its ecological and evolutionary significance / A.P. Bhatkar // Social insects in the tropics 2. -Paris: Université Paris-Nord, 1983.-P. 105-123.

72. Bluthgen, N. Interactions between weaver ants Oecophylla smaragdina, homopterans, trees and lianas in an Australian rain forest canopy / N. Bluthgen, K. Fiedler // Journal of animal ecology. — 2002. № 71. - P. 793-801.

73. Bluthgen, N. Preferences for sugars and amino acids and their conditionality in a diverse nectar-feeding ant community / N. Bluthgen, K. Fiedler // Journal of Animal Ecology. 2004. - Y. 73. - P. 155-166.

74. Bluthgen, N. Sugar and amino acid composition« of ant-attended nectar and honeydew sources from an Australian rainforest / N. Bluthgen, G. Gottsberger, K. Fiedler // Austral-Ecology. 2004. - № 29: - P. 418-429.

75. Bluthgen, N. Ant-hemipteran trophobioses in a Bornean rainforest -diversity? specificity and monopolization / N. Bluthgen, D. Mezger, K.E. Linsenmair // Insectes Sociaux. 2006. - № 53. - P. 194-203.

76. Boeve, J.L. Gustatory perception and metabolic utilization of sugars by M. rubra ant workers / J.L. Boeve, F.L. Wackers // Oecologia. 2003. -№ 136.-P. 508-514.

77. Bolton, B. Bolton's Catalogue of ants of the world / B. Bolton, G. Alpert, P.S. Ward, P. Nasrecki. — Cambridge, Massachusets: Harvard University Press, 2006. 222 p.

78. Bradshaw, J:W.S. Multicomponent alarm pheromones in.the mandibular glands of major workers of the African weaver ant, Oecophylla longinoda / J.W.S. Bradshaw, R. Baker, P.E. Howse // Physiol. Entomol. 1979. - V. 4.-P. 15-25.

79. Braby M.F. Butterflies of Australia: their identification, biology and distribution / M.F. Braby. Gollingwood: CSIRO Publishing, 2000. - 1008 P

80. Bradley, G.A. Ants, aphids and jack pine in Manitoba / G.A. Bradley, J.D. Hinks // Can. Entomol. 1968. - V. 100. - P. 40-50.

81. Bristow, C.M. Are ant-aphid associations a tritrophic interaction? Oleander aphids and Argentine ants / C.M. Bristow // Oecologia. — 1991. — №87.-P. 514-521.

82. Bristow, C.M. Seasonal response of workers of the Allegheny mound ant, Formica exsectoides (Hymenoptera: Formicidae), to artificial honeydews of varying nutritional content / C.M. Bristow, E. Yanity // Great Lakes Entomol. 1999. - № 32. - P. 15-27.

83. Bronstein, J.L. The exploitation of mutualism / J.L. Bronstein // Ecology Letters. 2001. - № 4. - P. 277-287.

84. Bronstein, J.L. The evolution of plant-insect mutualism / J.L. Bronstein; R. Alarcôn, M. Geber // New Phytologist. 2006. - V. 172. - P. 412-4281

85. Cherix, D. Note prélinminaire sur la structure, la phénologie et la régime alimentaire d'une super-colonie de Formica lugiibris Zett. / D. Cherix // Insects Sociaux. 1980. - V. 27. - № 3. - P. 226-236.

86. Cherix D. Relation! between diet and'polyethizm in Formica colonies / D: Cherix // In: Pasteels J.M., Deneubourg J.L. (eds.) From individual to collective behavior in social insects. Basel: Birkhâuser, 1987. - V. 54. -P. 93-115.

87. Choe, D: Homopteran chemical signatures reduce aggression, of tending ants / B? Choe, M.K. Rust // Chemoecology. 2006. - № 16. - P. 175-178.

88. Collins, C.M. Ant-mediated dispersal of the black willow aphid Pterocomma salicis L., does the ant Lasius niger L. judge aphid-host quality? / C.M. Collins, S.R. Leather // Ecol. Entomol. 2002. - № 27. - P. 238-241.

89. Cushman, J.H., Addicott J.F. Intra- and interspecific competition for mutualists: ants as a limited* and limiting resource for aphids / J.H. Cushman, J.F. Addicott // Oecologia. 1989. - № 79. - P. 315-321.

90. Cushman, J.H. Assessing benefits to both participants in a lycaenid-ant association / J.H. Cushman, V.K. Rashbrook, A.J. Beattie // Ecology. -1994.-№75.-P. 1031-1041.

91. Cushman, J.H. Conditional mutualism in a membracid-ant association: temporal, age-specific, and density-dependent effects / J.H. Cushman, T.G. Whitham // Ecology. 1989. - № 70. - P. 1040-1047.

92. Daniels, H. Facultative butterfly-ant interactions the role of variation in composition of nectar secretions / H. Daniels // dissertation. — Bayreuth: University of Bayreuth, 2004. - 150 p.

93. Daniels, H. Nutrient composition of-larval nectar secretions from three species of myrmecophilous butterflies / H. Daniels, G. Gottsberger, K. Fiedler // Journal of Chemical Ecology. 2005. - V. 31. - № 12. - P. 28052821

94. Davidson, E.W. Microorganisms influence the composition of honey dew produced by the silverleaf whitfly, Bemisia argentifollii I E.W. Davidson, B.J. Segura, T. Steele, D.L. Hendrix // Journal* of insect Physiology. 1994. -№40.-P. 1069-1076.

95. Dejean, A. Interference between ant species distribution in« different habitats and-the density of a maize pest / A. Dejean, J: Orivel, J.L. Durand, P.R: Ngnegueu, T. Bourgoin, M. Gibernau // Sociobiology. 2002. - V. 35. -P. 175-189.

96. Delabie, J:H.C. Trophobiosis between^ Formicidae and Hemiptera (Sternorrhyncha and Auchenorryncha): an overview« / J.H.C. Delabie // Neotropical.entomology. 2001«: - V. 30. -№ 4. - P. 501-516.

97. DeVries, P.J. The larval ant-organs of Thisbe irenea (Lepidoptera: Riodinidae) and their effects upon attending ants / P.J. DeVries // Zool. J. Linn. Soc. 1988. - № 94. - 379-393.

98. DeVries, P.J. Call production by myrmecophilous riodinid and lycaenid butterfly caterpillars (Lepidoptera): morphological, acoustic, functional and evolutionary patterns / P.J. DeVries // Am. Mus. Nov. 1991. - № 3025. -P: 1-23.

99. DeVries, P.J. Toward better understanding of host use and biodiversity in riodinid butteflies (Lepidoptera) / P.J. DeVries, I.A. Chacon, D. Murray // Journal of research on the Lepidoptera. 1992. -V. 31. -P. 103-126?

100. Eastop, V.F. A study of the Tramini / V.F. Eastop // Transactions of the Royal Entomological Society of London. 1953. -V. 104. - P. 385-413.

101. Eastwood, R. Successive replacement of tending anfr species at aggregations of scale insects (Hemiptera: Margarodidae and' Eriococcidae) on<Eucalyptus in south-east Queensland / R. Eastwood // Australian'Journal of entomology. 2004; - V. 43. - PI 1-4.

102. Eisner, T. The evolution, and social significance of the ant proventriculus / T. Eisner, W.L. Brown- // Proceedings tenth- international* congress of entomology. 1958. - P. 503-508.

103. Fiedler, K. Ant-associates of Palaeartic lycaenid butterfly larvae (hymenoptera: Formicidae; Lepidoptera: Lycaenidae) a rewiew / K. Fiedler // Myrmecologische Nachrichten. - 2006. - № 9. - P.* 77-87.

104. Fiedler, K. The symbiosis between the weaver ant, Oecophylla smarginata, and Anthene emolus, an' obligate myrmecophilous lycaenid butterfly / K. Fiedler, U. Maschwitz // J. Nat. Hist. 1989. - P. 833-846.

105. Fiedler, K. Exploitation of lycaenid-ant mutualism by braconid parasitoids / K. Fiedler, P. Seufert, N.E. Pierce, J.G. Pearson. H.T. Baumgarten // Journal of Research on the Lepidoptera. 1995. - V. 31. — №3-4.-P. 153-168.

106. Fischer, M.K., Hoffmann K.H., Vôlkl W. Competition for mutualists in an ant-homopteran interaction mediated by hierarchies of ant attendance / M.K. Fischer, K.H. Hoffmann, W. Vôlkl // Oikos. 2001. - № 92. - P. 531-541.

107. Fischer, M.K. Host plant and ants influence the honey dew sugar, composition^ of aphids / M.K. Fischer, A.W. Shingleton // Functional Ecology.-2001.-No 15.,-P. 544-550.

108. Fischer, M.K. Age-specific patterns in honeydew composition in the aphid Metopeurum fuscoviride: implications for ant-attendance / M.K. Fischer, W. Vôlkl, R. Schopf, K.H. Hoffmann // J. Insect Physiol. 2002. -V. 48.-P. 319-326.

109. Floate, K.D. Aphid-ant interaction reduces chrysomelid herbivory in a cottonwood hybrid zone / K.D. Floate, T.G. Whitham // Oecologia. 1994.- № 97. P. 215-221'.

110. Forel, A. Fourmis nouvelles d'Australie / A. Forel // Revue Suisse zool.- 1902. № 10. - A. 405-548.

111. Fraser, A.M. Assesing the quality ant species as partners of a myrmecophilous butterfly / A.M. Fraser, A.H. Axén, N.E. Pierce // Oecologia. 2001. -№ 129. -P. 45^160.

112. Gibernau, Mt Ant protection» of a, Heteropteran: trophobiont against a parasitoid wasp /Ml Gibernau- A. Dejean // Oecologia. — 2001. № 126. -P. 53-57. •

113. Gjonov, I. Some cases of trophobiotic relationships between :planthopper and leafhopper species (Hemiptera: Auchenorrhyncha) and antsiL

114. Hymenoptera: Formicidae) / I. Gjonov // 5 European, Hemiptera Congress.- Velénce; Hungary, 2009.-PI 20.

115. Glinwood, R. Discrimination of aphid mutualists by an ant based on chemical cues / R. Glinwood, J. Willekens, J. Pettersson // Acta Agrie; Scand: 2003: - B; Soil and Plant.- № 53L~P:: 177-1821

116. Goidanich, A. Le migrazioni coatte mirmecogene dello Stomaphis gwercwsLinnaeus, afíde olociclico monoico omotopo / A. Goidanich // Boll: Entom. Bologna. 1959. - № 23. - P. 93-131.

117. Herzig, J. Ameisen und Blattläuse / J. Herzig // Z. Angew. Ent. 1937. -V. 241-P. 367-435.

118. Hölldobler, B. The ants / B. Hölldobler, E.O. Wilson. Cambridge: The Belknap Press of Harvard Univ. Press, 1990. - 732 p.

119. Huber, P. Recherches sur les mceurs des fourmis indigenes / P. Huber. -Paris, 1810.-328 p.

120. Huber, P. The natural,history of ants / P. Huber. London, 1820. - 3981. P

121. Inouye, B.D. Ant mutualists alter the composition and attack rate of the parasitoids community for the gall wasp Disholcaspis eldoradensis (Cynipidae) / B.D; Inouye, A.A. Agrawal // Ecological Entomology. -2004: № 29. - P. 692-696.

122. Kaneko, S. Different impacts of two species of aphid-attending ants with different aggressiveness on the number of emerging adults of the aphid's primary parasitoid and hyperparasitoid / S. Kaneko // Ecological research. -2003.-№ 18.-P. 199-212.

123. Kiss, A. Melezitose, aphids and ants / A. Kiss // Oikos. 1981. - № 37. -P. 382.

124. Kleinjan, J.E. A Chemical influence of ants on wing development in aphids / J.E. Kleinjan, T.E. Mittler // Ent. exp., appl. 1975. - № 18. - P. 384-388.

125. Kloft, W. Versuche einer Analyse ser trophobiotischen Beziehungen zwischen Ameisen und Aphiden / W. Kloft // Biologisches Zentralblatt Bd. 1959. - Bd. 78. - S. 863-870.

126. Klug F. Uebersiht der Tenthredinetae der Sammlung / F. Klug // Jahrbücher der Insectenkunde mit besonderer Rücksicht auf die Sammlung des Königl. Museum in Berlin herausgegeben. Berlin: Enslin, 1834. - P. 223-253.

127. Kostjukov, V.V. New species of the genus Tetrastichus (Hymenoptera, Eulophidae) parasitizing the sawfly B. filiceti (Hymenoptera, Blasticotomidae) / V.V. Kostiukov // 3ooji acyph. 2001. - T. 80. - № 7. -P. 879-881.

128. Kunkel, № Die Kottabgabe der Aphiden unter Einfluss von Ameisen / H. Kunkel // Bonner Zoologische Beitrage. 1973. -Bdí 24. - S. 105-121.

129. Larsen, K.J. Tending ants (Hymenoptera: Formicidae) regulate Dalbulus quinquenotatw (Homoptera: Cicadellidae) population, dynamics / K.J: Larsen, L.M. Staehlé, E.J. Dotseth // Environmental entomology. 2001. -V. 30. -4.-P. 757-762.

130. Lenoir, L. Effects of Formica ants on soil fauna-results from a short-term exclusion and a long-term natural experiment / L. Lenoir, J. Bengtsson, T. Persson // Oecologia. 2003. - № 134. - P. 423-430.

131. Liepert, C. Recognition of aphid parasitoids by honeydew-collecting ants: the role of cuticular lipids in a chemical mimicry system / C. Liepert, K. Dettner // J. Chem. Ecol. 1993. - V. 19. - P. 2143-2153.

132. Liepert, C. Role of cuticular hydrocarbons of aphid parasitoids in their relationship to aphid-attending ants / C. Liepert, K. Dettner // J. Chem. Ecol. 1996. - V. 22. - P. 695-707.

133. Liston, A.D. Zur Biologie und Vorkommen von B. filiceti Klug, 1834 (Hymenoptera, Blasticotomidae) in Brandenburg und Berlin / A.D. Liston // Nachrichten-und Berichte. 2007a. - Bd. 51. - № 2. - S. 95-99.

134. Liston, A.D. The first report of gall induction in the sawfly subfamily Allantinae (Hymenoptera: Tenthredinidae) / A.D. Liston, T. Nyman, A. Kehl // Entomologica*Fennica. 2007. -V. 18. - P. 199-205.

135. Lundgren, J.G. Relationships of natural enemies and, non-prey foods / J.G. Lundgren // Progress in biological control. 2009.' - V. 7. - 439 p.

136. Maschwitz, U. A silk-nest weaving Dolichoderinae ant in a Malayan rain forest / U. Maschwitz, K. Dumpert, T. Botz, W. Rohe // Ins. Soc. 1991. -№38.-P. 307-316.

137. Maschwitz, U. Ants feeding on.anal exudate from tortricid larvae: a new type of trophobiosis / U. Maschwitz, K. Dumpert, K.R. Tuck // Journal of natural history. 1986. - V. 20. - №5. - Pi 1041-1050:

138. Maschwitz, U. New trophobiotic symbioses of ants with south east asian bugs / U. Maschwitz, B. Fiala, W.R. Dolling // Journal of Natural History. -1987.-V. 21.-P. 1097-1107.

139. Matsuura, K. Aphid egg protection by ants: a novel aspect of mutualism between the tree-feeding aphid Stomaphis hirukawai and its attendant ant Lasius productud / K. Matsuura, T. Yashiro // Naturwissenschaften. 2006. -№93.-P. 506-510.

140. Maurizio, A. Honigtau Honigtauhonig / A. Maurizio // Waldtracht und Waldhonig in der Imkerei. - Munich: Ehrenwirth, 1985. - P. 268-295.

141. Maxwell, D.E. The comparative internatal larval anatomy of sawflies (Hymenoptera: Sympliyta) / D.E. Maxwell // The Canadian entomologist. -1955. V. LXXXVlTi - supplement 1. - P. 133.

142. McEvoy P.B. Adaptive significance of clumped dispersion in a trcehopper, Publilia concava (Homoptera: Membracidae) / P.B. McEvoy 11 Dissertation. № Y.: Cornell?University, 1977. p:

143. McEvoy, P.B. Advantages and disadvantages^ to group living im treehoppers (Homoptera: Membracidae) I P.Bi McEvoy // Misc. Publ. Entomol. Soc. Am. 1979. - № 11. - P. 1-13. ,

144. Michel, E. Beiträge zur Kenntnis von Lachmis (Pterochlorus) roboris L., einer; wichtigen; Honigtauerzeugerin an der Eiche / E. Michel II Z. Angew. Entomol. 1942. - № 29. - P. 243-281.

145. Mondor, E.B. Do; exaptations facitate mutualistic associations between invasive and native species? / E.B:; Mondor, J.F. Addicott // Biol. Invasions. 2007. - V. 9. - P. 623-628.

146. Mondor, E. Ontogeny of alarm pheromone secretion in Pea Aphid, Acyrthosiphonpisum ! E. Mondor, D.S. Baird, K.H. Slessor, B.D. Roitberg // Journal of chemical ecology. 2000.-V. 26. - № 12. -P. 2875-2882.

147. Mondor, E.B. Cornicle length in Macrosiphini aphids: a comperison of ecological traits / E.B. Mondor, B.D. Roitberg, B. Stadler // Ecologycal entomology. 2002. - № 27. - P. 758-762.

148. Moog, J. Flood control by ants: water-bailing behaviour in the Southheast Asian plant-ant Genus Cladomyrma Wheeler (Formicidae, Formicinae) / J. Moog, T. Drude, U. Maschwitz // Naturwissenschaften. -1997.-№84.-P. 242-245.

149. Morales, M.A. Mechanisms and density dependence of benefit in an ant-membracid mutualism / M.A. Morales // Ecology. 2000. - V. 81. - № 2. -P. 482-489.

150. Morales, N.A. Ant-dependent oviposition in the membracid Publilia concava / N.A. Morales // Ecological entomology. 2002. - № 27. - P. 247-250.

151. Morales, M.A. Acoustic alarm signaling predator protection of treehoppers by mutualist ant bodyguards / M.A. Morales, J.L. Barone, C.S. Henry // Proc. R. Soc. B. 2008. - V. 22. - № 275. - P. 1935-1941.

152. Moya-Raygoza, G. Obligatory mutualism between Dalbidus quinquenotatus (Homoptera: Cicadellidae) and attendant ants / G. Moya-Raygoza, L.R. Nault // Ann. Entomol. Soc. Am. 2000. - V. 93. - № 4. -P. 929-940.

153. Müller, H. Der Honigtau der hügelbauender Waldameisen / H. Müller // Entomophaga. 1960. - Bd. 5. - № 1. - S. 55-75.

154. Müller, C.B., Indirect interactions in aphid-parasitoid communities / C.B. Müller, H. C. J. Godfray // Res Popul Ecol. 1999. - № 41. - P. 93106.

155. Myers, J.G. Insects exploiters of animal secretions. A chapter of animalNbehaviour / J.G. Myers // Bull. Brooklyn Entomol. Soc. 1928. - V. 23. -P. 157-173.

156. Myers, J.G. Observations on the biology of two remarkable Cixiid plant-hoppers (Homoptera) from Cuba / J.G. Myers // Psyche. 1929. - № 4. - P. 283-192.

157. Nash, D.R. Cost-benefit analysis of a mutualism between lycaenid butterflies and ants / D.R. Nash // Ph. D. thesis. Oxford Univ, 1989. - p.

158. Nault, L.R. Ant-aphid association: role of aphid alarm pheromone / L.R. Nault, M.E. Montgomery, W.S. Bowers // Science. 1976. - № 192. - P. 1349-1351.

159. Nixon; G.E.J. The association of ants with aphids and coccids / G.E.J. Nixon // Commonwealth Institute of Entomology, London. 1951. - P. 135.

160. Nomura, K. M. Problems on the symbiosis between the lycaenid butterfly larva, Nyphanda fusca shijimia and the ant Camponotus (Camponotus) japonicus (I.) / K. Nomura, N. Hirukawa, R. Yamaoka, M. Imafuku // Tyo to Ga. 1992. - № 43. - P. 138-143.

161. Novgorodova, T.A. Ant-aphid interactions in multispecies ant communities: Some ecological and ethological aspects / T.A. Novgorodova // Eur J. Entomol. 2005. - № 102. - P. 495-501.

162. Palsson, K.J. Ants; tending- host-alternating aphids in different habitats:: mutualism or exploitation? / K.J. Palsson // Department of ecology and crop production^sciences:,—SwedishiUniversity of agricultural!sciences;^ 2002*. ~ №53.-P. 1-12.

163. Perez, Y. The effect of photoperiodiommale;sexualibehaviour/in a Norths adriatic strain of the migratory locust / Y.Perez; M: Verdier, M!P! Pener // Ent. exp:, appl: — 1971:. — V. 14; — 245^-250/ ■

164. Pierce, N.E.The ecology and evolution of ant; association in the: Lycaenidae (Lepidoptera) / N.E. Pierce, M.F. Braby^ A: Heath, D:J. Lohman, J. Mathew, D;B/Rand;,M^A;, Travassos II Annu. Rev. entomol. -2002. № 47. - P. 733-771. ■

165. Pierce, N.E. The selective advantage of attendant ants for larvae of a Lycaenid butterfly, GlaucopsycHe lygdamus I N;E. Pierce; S. Easteal // Journal of animal ecology. 1986. - V. 55.- № 55. - Ft 451-462.

166. Pierce, N.E. The influence of ants on host plant selection by Jalmenus evagoras, a myrmecophilous lycaenis butterfly 7 N.E. Pierce, M.A. Elgar // Behav. Ecol. Sociobiol: 1985. -№ 16. - P. 209-222.

167. Pierce, N.E. The cost and benefits of cooperation between the Australian^ lycaenid butterfly, Jalmenus evagoras, and its attendaent ants / N.E. Pierce,

168. R.L. Kitching, R.C. Buckley, M.F.J. Taylor, K.F. Benbow // Behav. Ecol. Sociobiol. 1987. -№ 21. -P. 237-248.

169. Pierce, N.E. Parasitoid as selective agents in the symbiosis between Lycaenid butterfly larvae and ants / N.E. Pierce, P.S. Mead'// Science, new series. 1981*. -Y. 211. -№ 4487. - P.' 1185-1187.

170. Pierce, N.E. The imperial blue, Jalmenus evagoras (Lycaenidae) / N.E. Pierce, D.R. Nash // Biology of: Australian butterflies. Melbourne: CSIRO Publishing, 19991 - P. 277-313.

171. Pontin, A.J. Some records of predators and parasites adapted to attack aphids attended by ants / A.J. Pontin;// Entomol: Monthly Mag. London,, 1960.-№95.-P. 154-155.

172. Pontin, A. Ji The numbers and distribution of subterranean aphids and . their exploitation by the ant Lasius flavus (Fabr.) / A.J. Pontin // Ecol; Ent.-1978. -V.3.-P.' 203-207.

173. Sinclair, R.J. Leaf miners: The hidden herbivores / RJ. Sinclair, L. Hughes // Austral Ecology. 2010. - V. 35. - C. 300-313.

174. Queiroz, J.M. Tending ants protect honeydew-production whiteflies (Homoptera: Aleyrodidae) / J.M. Queiroz, P.S. Oliveira // Population ecology. 2001. - V. 30. - № 2. - P. 295-197.

175. Quilico, A. Sulla dendrolasina / A. Quilico, F. Piozzi, M. Pavan // Ric. Sci. 1956. - № 26. - P. 177-180.

176. Renault, C.K. An aphid-ant interaction: effects on dafferent trophical levels*/ C.K. Renault, L.M. Buffa, M.A. Delfino // Ecol. Res. 2005. - № 20.-P. 71-74. •

177. Remaudiere; G. Catalogue des Aphididae du monde (Homoptera, Aphididae) / G. Remaudiere, M. Remaudiere. Paris: INRA, 1997. - 473 p.

178. Robbins, R.K. Cost and evolution of a facultative mutualism between ants and lycaenid larvae (Lepidoptera) / R.K. Robbins // Oikos. -1991.-V. 62.-P. 363-369.

179. Rosen, D. On the relationships between ants and parasites of coccids and aphids on citrus / D. Rosen // Beitr. Ent., Berlin. 1967. - Bd. 17. - H. 1/2. -P. 281-286

180. Rosengren, R. The interaction between red wood ants, Ginara aphids and pines: a ghost of mutualism past? / R. Rosengren, L. Sundstrom // Ant-plant interactions. N. Y.: Oxford University Press, 1991. P. 80-91.

181. Ross, G.N. Life histoiy studies on Mexican butterflies. / G.N. Ross.// Early stages of Anatole rossi, a new myrmecophilous metalmark. 1964. -III.-№3.-P. 81-94.

182. Rozario, S.A. Aspects of the biology of Eurymeloides punctata (signoret) and Eurymela distincta signoret (Hemiptera: Eurymelidae) feeding on Eucalypts / S.A. Rozario, P.J. Gullan, R.A. Farrow II J. Aust. Ent. Soc. 1992. -№ 31. - P. 317-325.

183. Sakata, H. How an ant decides to prey or to attend aphids / H. Sakata // Rev. Popuk Ecol: 1994. -V. 36 (1). - Pi 45-51.

184. Sapp J. Evolution by Association: A History of Symbiosis / J. Sapp. -Oxford: Univ. Press, 1994. 255 p.

185. Schmutterer, H. Saugschäden an Eichen und Buchen durch Lacliniden in Abhängigkeit von Ameisen-Trophobiose / H. Schmutterer, // Z. Angew. Entomol. 1956. - Bd. 39. - H. 2. - S. 178-185:

186. Seibert, T.F. A nectar-secreting gall wasp and ant mutualism:: selection and? counter-selections shaping gall wasp phenology, fecundity^ and persistence / Seibert T.F. // Ecological Entomology. 1993. - №18: - P. 247-253. ' • '

187. Shcherbakov, D.E. Ant attendance and nocturnal feeding of the leafhopper Smicrocotis obscura Kirkaldy (Hemiptera: Cicadellidae: Ledrinae) / D.E. Shcherbakov, M.J. Fletcher, M.F. Day // Austral. Enlomol. -2000. V. 27.-P. 39-43.

188. Suzuki, N. Efficiency of herbivore exclusion by ants attracted to aphids on the vetch Vicia angustifolia h. (Legguminosae) / N. Suzuki; K. Ogura, N: Katayama // Ecological research. 2004. - № 19. - P. 275 -282.

189. Takeda, S: Effects of ant-attendance on the honeydew excretion and larviposition of the cowpea aphid Aphis craccivora Koch. / S: Takeda, K. Kinomura, H. Sakurai // Appl. Entomol. Zool. 1982. - V. 17. - P. 133135.

190. Taeger, A. World Catalog of Symphyta (Hymenoptera) / A. Taeger, S.M. Blank, A.D.< Liston // Zootaxa. 2010: V. 2580. - P. 1-1064.

191. Thomson C.G. Hymenoptera Scandinaviae*- Tenthredo et Sirex Lin: / C.G. Thomson // Lund. H. Olsson. 1871. - № 1. - P: 1-342.

192. Thompson, C.R. Nymphal habitat of Oliarus Vicarius (Homoptera: Cixiidae), and. possible association with Aphaenogaster and Paratrechina (Hymenoptera: Formicidae)/ C.R. Thompson, J.C. Nickerson, F.W. Mead« // Psyche: 1979. - V. 86. - P. 321-326.

193. Togashi, I. Japanese sawflies of the family Blasticotomidae (Hymenoptera: Symphyta) / I. Togashi // Proceedings of the entomological Society of Washington. 1989. - V. 91. - № 3. - P. 406-413.

194. Travassos, M.A. Acoustics context and function of vibrational»signaling in a lycaenid butterfly-ant mutualism / M.A. Travassos, N.E. Piece // Anim. Behav. 2000. - № 60. - P. 13-26.

195. Tripp, J.M. Evaluation of control measures for black carpenter ant1 (Hymenoptera: Formicidae) / J.M. Tripp, D.R. Suiter, G.W. Bennett, J.H. Klotz, B.L. Reid. // Journal of Economic Entomology. 2000. - № 93. - P. 1493-1497.

196. Turner, J.C.L. Biology and management of Allokermes Kingii (Hemiptera: Kermesidae) on Oak Trees {Ouercus spp.) / J.C.L. Turner, E.A. Buss // Journal оf Arboriculture. 2005. - V. 31. - № 4. - P. 198 - 202.

197. Vinson, S.B. Interactions between Solenopsis invicta (Hymenoptera: Formicidae), Rhopalosiphum maidis (Homoptera: Aphididae), and the parasotoid Lysiphlebus• testaceipes Gresson (Hymenoptera: Aphididae) /

198. S.B. Vinson, T.A. Scarborough // Annals of the Entomological Society of America. 1991*. - V. 84. - № 2. - P. 158-164.

199. Volkl, W. Aphids or their parasitoids: Who actually benefits from; ant-attendance? /W. Volkl // J: of Anim. Ecol. 1992. - V. 61. - P. 273-281.

200. Volkl, W. Ant-aphid'mutualisms: the impact of honeydew production^ and honeydew sugar composition on ant preferences / W. Volkl, J. Woodring, M. Fischer, M.W. Lorenz, K.H. Hoffmann // Oecologia. 1999. -№ 118.-p: 483-491.

201. Wagner, D. Species-specific effects of tending'ants on the development of lycaenid butterfly larvae / D.f Wagner // Oecologia. 1993. - № 96. - P. 276-281.

202. Wagner, D. Do extrafloral nectarines distract ants from visiting flowers? An experimental test of an overlooked hypothesis / D. Wagner, A. Kay // Evolutinary Ecology Research. 2002. - № 4. - P. 293-305.

203. Wagner, D. Experimental tests of the mechanism for ant-enhanced, growth in an ant-tended lycaenid butterfly / D. Wagner, C.M. Rio // Oecologia. 1997. - № 112. - P. 424-429.

204. Wasmann, E. Kritische verzeichniss der myrmekophilen und termitophilen Arthropoden / E. Wasmann. Berlin: F. L. Dames. - 231 p.

205. Way, M.J. Studies of» the associations of the ant Oecophylla longinoda and the scale insects Saissetia zanzibarensis / M.J: Way // Annual1 Review of Entomology. 1954. - № 8. - P. 307-344.

206. Wei, M., New species of Blasticotomidae (Hymenoptera: Blasticotomorpha from China with keys to known genera and species of the family / M. Wei, H. Nie // Entomotaxonomia. La Revuo de Sistematika Entomologio. 1999. - V. 2 L - № 1. - P.! 51-59.

207. Weiss, M.R. Defecation behavior and ecology of insects / M.R. Weiss // Annu. Rev. Entomol. -2006. -V. 51. P. 635-661.

208. Wellenstein, G. Zur Ernahrungsbiologie der Roten Waldameise (F.rufa L.) / G. Wellenstein // Z: Pflanzenkr. 1952. - V. 59. - P. 430-451.

209. Wheeler, W.M. Ants: their structure, development and behavior / W.M. Wheeler. N. Y.: Columbia Univ. Press, 1910.-663 p.

210. Wood, C.L. Sooty mold' fungus on pecan foliage suppresses light penetration.ant net photosynthesis / C.L. Wood, W.L. Tedders, C.C. Reilly //HortScience. 1988. 23. -P. 851-853.

211. Yamazaki, K. Cicadas «dig wells» that are used by ants, wasps and beetles / K. Yamazaki // Eur. J: Entomol. 2007. -V. 104. - P. 347-349.

212. Yao, I. Costs and benefits of ant attendance to the drepanosiphid aphid Tuberculatus quercicola /1. Yao, H. Shibao, S. Akimoto // Oikos. 2000. -V. 89.-P. 3-10.

213. Zwolfer, H. Zur Systematik, Biologie und Oekologie unterirdisch lebender Aphiden / H. Zwölfer // Zeitschrift fur Angewandte Entomologie.- 1958. V. 42. -P.129-172.

214. Zhelochovtsev, A.N. On some tertiary sawflies (Hymenoptera, Symphyta) from Colorado / A.N. Zhelochovtsev, A.P. Rasnitsyn // Psyche.- 1972.-V. 79.-P. 315-327.

215. Zoebelein, G. Versuche zur Feststellung des Honigtauertrages von Fichtenbestanden mit Hilfe von Waldameisen / G. Zoebelein // Z. Angew. Entomol. 1954. - Bd. 36. - H. 3. - S. 358-362.

216. Zoebelein, G. Der Honigtau als Nahrung der Insecten. Teil II / G. Zoebelein // Z. Angew. Entomol. 1956. - Bd. 39. - S. 129-167.

217. По теме диссертации опубликованы следующие работы:1. Журналы из списка ВАК

218. Новгородова, Т. А. Особенности поведения рыжих лесных муравьев при взаимодействии с различными симбионтами / Т.А. Новгородова, О: B¿ Бирюкова // Зоологический!журнал; 2010*:- Т.89: - №12. - <2!,1510-1519. ' •.'.:■■■."■.'

219. Бирюкова, О.Б. Трофобиотические отношения муравьев с личинками пилильщиков» семейства Blasticotomidae / 0:Б. Бирюкова // Исследования по перепончатокрылым насекомым. Сборник научных работ. М.: Товарищество научных изданий КМК, 2007. - С. 197-204.

220. Бирюкова, О.Б. Трофобиоз муравьев с различными насекомыми на Алтае /О.Б. Бирюкова Т. А., Новгородова // Материалы XV всероссийского совещания по почвенной зоологии. -М, 2008. С. 27-32.

221. Бирюкова, О.Б. Влияние муравьев; на выживаемость личинок пилильщиков Blasticotoma filiceti (Hymenoptera; Blasticotomidae) / О.Б. Бирюкова // Материалы. XIIT Всероссийского мирмекологического симпозиума. - Нижний Новгород, 2009: - С. 55-58.

222. Бирюкова- О. Б. К вопросу о симбиотических отношениях муравьев, с разными насекомыми / О.Б. Бирюкова // Материалы. XLIV Международной" студенческой конференции «Студент и научно-технический прогресс»: Биология. Новосибирск, 2006: - С. 15-16.

223. Бирюкова, О.Б. Симбиотические отношения муравьев с личинками пилильщиков семейства Blasticotomidae / О.Б. Бирюкова, А.П. Расницын // Симпозиум стран СНГ по перепончатокрылым насекомым. М., 2006. — С. 17.

224. Biryukova, О-В. On the trophobiotic interaction of ants (Hymenoptera: Formicidae) with sawfly larvae of Blasticotomidae (Hymenoptera) / O.B. Biryukova // Myrmecol. News. Vienna, 2007. - V. 10. - P. 101.

Информация о работе

Бирюкова, Ольга Борисовна
кандидата биологических наук
Новосибирск, 2011
ВАК 03.02.05

Диссертация

Трофобиотические отношения муравьев с личинками папоротникового пилильщика Blasticotoma filiceti Klug, 1834 - тема диссертации по биологии, скачайте бесплатно

Автореферат

Похожие работы