Бесплатный автореферат и диссертация по биологии на тему

Трофическая и топическая специализация диплопод (Diplopoda, Myriapoda) как механизм поддержания видового разнообразия таксоцена

ВАК РФ 03.02.08, Экология (по отраслям)

Автореферат диссертации по теме "Трофическая и топическая специализация диплопод (Diplopoda, Myriapoda) как механизм поддержания видового разнообразия таксоцена"

На правах рукописи

Семенюк Ирина Игоревна

Трофическая и топическая специализация диплопод (Б1р1оро{1а, Мупаро(1а) как механизм поддержания видового разнообразия таксоцена

Специальность 03.02.08 - экология (биологические науки)

Автореферат диссертации на соискание учёной степени кандидата биологических наук

.0 4 ОКТ 1Ш

Москва 2012

005052812

005052812

Работа выполнена в Федеральном государственном бюджетном учреждении науки Институте проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН

Научный руководитель: Тиунов Алексей Владимирович

Д.б.н., в.н.с. лаборатории почвенной зоологии и энтомологии Федерального государственного бюджетного учреждения науки Института проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН

Официальные Кузнецова Наталия Александровна

оппоненты: Д.б.н., профессор кафедры зоологии и экологии

Федерального государственного бюджетного Образовательного учреждения высшего профессионального образования Московского педагогического государственного университета

Гонгальский Константин Бронеславович

К.б.н., ст.н.с. лаборатории изучения экологических функций почв Федерального государственного бюджетного учреждения науки Института проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН

Ведущая Федеральное государственное бюджетное учреждение организация: высшего профессионального образования

«Московский Государственный Университет им. М.В. Ломоносова» (Биологический факультет)

Защита состоится 23 октября 2012 г. в 14 часов на заседании Совета Д 002.213.01 по защите диссертаций на соискание ученой степени доктора и кандидата биологических наук в ФГБУН Институте проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН по адресу: 119071 Москва, Ленинский проспект, 33.

Тел./факс. (495) 952 35 84, www.sevin.ru, e-mail: admin@sevin.ru.

С диссертацией можно ознакомиться в библиотеке Отделения Биологических Наук РАН по адресу: 119071 Москва, Ленинский проспект, 33.

й!

Автореферат разослан <уЧ » сентября 2012 г. Учёный секретарь совета'по защите

докторских и кандидатских диссертации кандидат биологических наук Е.А. Кацман

Общая характеристика работы Актуальность проблемы

Почвенные сапрофаги являются одним из звеньев детритной пищевой цепи и играют важную роль в деструкции органических остатков (в основном растительного происхождения), в формировании почв и в поддержании круговорота вещества и энергии в экосистемах (Гиляров и Стриганова 1978). Для почвенных сапрофагов характерно формирование локальных таксоценов высокого видового разнообразия без ярко выраженной специализации отдельных видов, что не вполне согласуется с теорией конкурентного исключения (Anderson 1975, Maraun et al. 2003). Диплоподы являются типичными представителями первичных почвенных сапрофагов, формирующих многовидовые таксоцены. В лесах умеренного климата локальное разнообразие диплопод обычно не превышает 10-20 видов, тогда как в тропических лесах оно значительно выше и достигает 50 и более родов (Golovatch 1997, Minelli and Golovatch 2000, Hoffman et al. 2002). Аналогичная закономерность распределения видового разнообразия характерна и для многих других почвенных животных (De Deyn and Van der Putten 2005, Meyer and Yeung 2011). Большинство гипотез, объясняющих высокое локальное разнообразие таксоценов наземных животных в приэкваториальных широтах, связывают разнообразие животных с высоким разнообразием растений. Эти гипотезы в основном были разработаны на примере фитофагов или животных, тесно с ними связанных, для которых характерна тенденция к трофической специализации вплоть до монофагии (Murdoch 1972). Однако для почвенного сообщества разработанные гипотезы не вполне применимы, поскольку многие сапрофаги считаются

малоспециализированными в трофическом плане животными (Стриганова 1980). Закономерности формирования и поддержания биологического разнообразия сообществ почвенных сапрофагов на данный момент изучены слабо, не вполне понятны механизмы связи почвенного сообщества с растительным (De Deyn and Van der Putten 2005, Donoso et al. 2010).

Недавние исследования трофической структуры сообществ почвенных сапрофагов с помощью изотопного анализа (соотношение 15N/' N и 13С/12С) выявили наличие трофических группировок, иногда трактуемых как трофические уровни, в такеоценах коллембол, орибатид и других групп (Schneider et al. 2004, Chahataghi et al. 2005 и др.). Обнаруженные трофические различия подтверждают наличие механизмов межвидовой дифференциации ниш в сообществах сапрофагов. Среди диплопод выделяют отдельные «морфотипы» - юлоидный, полидесмоидный, поликсеноидный и т.п., для которых предполагаются различные пространственно-экологические предпочтения (Kime and Golovatch 2000). Однако работ по выявлению трофической или топической специализации на видовом уровне среди представителей одного морфотипа в такеоценах диплопод практически не проводилось. Исследований возрастных изменений экологических характеристик крупных долгоживущих видов диплопод также крайне мало, хотя известно, что развитие некоторых видов занимает несколько лет и сопровождается сменой среды обитания (Hashimoto et al. 2004). Сосуществование большого числа морфологически близких видов, а также сложность циклов развития делает группу двупарноногих многоножек интересным модельным объектом для исследования механизмов формирования и поддержания высокого видового разнообразия почвенных сообществ. Таким образом, актуальность данного исследования определяется недостаточностью знаний о механизмах поддержания высокого видового разнообразия таксоценов диплопод и в целом сообществ почвенных сапрофагов.

Цель работы

Выявление степени трофической и топической специализации видов в такеоценах двупарноногих многоножек разного видового разнообразия.

Для достижения этой цели были выполнены следующие задачи:

1. Адаптировать методику масс-спектрометрического изотопного анализа для исследования крупных почвенных сапрофагов, обладающих мощными кальцинированными покровами.

2. Провести анализ трофической структуры таксоценов диплопод разного видового разнообразия с помощью изотопного анализа.

3. Путём микроскопического анализа состава экскрементов выявить основные пищевые субстраты массовых видов диплопод тропического леса.

4. Соотнести вариации строения ротовых аппаратов с трофической специализацией у модельных видов диплопод тропического леса.

5. Исследовать сезонные и возрастные изменения изотопного состава тканей диплопод.

6. Исследовать топическое микрораспределение разных видов диплопод в таксоценах разного видового разнообразия.

Научная новизна работы

Впервые проведены комплексные сравнительные исследования таксоценов диплопод разного видового разнообразия, совместившие анализ трофической и топической структуры популяций. Выявлены не только функциональные комплексы видов, но и механизмы экологической дифференциации отдельных, морфологически сходных, видов. Получено прямое подтверждение положительной связи между широтой диапазона осваиваемых топических и трофических ниш и количеством сосуществующих видов. Получены данные по биологии и экологии ряда малоизученных видов тропического региона. Описано пять новых видов диплопод из Южного Вьетнама. Для сапрофагов, обладающих мощными кальцинированными покровами, разработан метод математической коррекции первичных данных изотопного анализа, позволяющий сравнивать изотопный состав животных разных видов и разного возраста. Впервые для почвенных животных отмечены изменения изотопного состава тканей с возрастом животного, а также со временем года, по-видимому связанные с изменениями в составе рациона.

Теоретические и практическое значение работы

Методы изотопного анализа адаптированы для применения в исследованиях трофических связей крупных почвенных беспозвоночных. Результаты, полученные при комплексном исследовании структуры сообщества диплопод, позволяют лучше понять принципы организации богатых видами тропических сообществ, что необходимо при разработке природоохранных мероприятий, в том числе лесовозобновительных работ в тропических областях. Результаты работы были использованы при выполнении Государственного контракта «Разработка масс-спектрометрических методов оценки функционального разнообразия почвенных животных и его роли в поддержании устойчивости экосистем», выполненного в рамках федеральной целевой программы «Исследования и разработки по приоритетным направлениям развития научно-технологического комплекса России на 2007-2013 годы».

Апробация работы

Основные материалы диссертации были представлены на XV Всероссийском совещании по почвенной зоологии (Москва, 2008); Всероссийской полевой школе по почвенной зоологии для молодых ученых (биостанция Малинки, 2009); конференции молодых сотрудников и аспирантов ИПЭЭ РАН «Актуальные проблемы экологии и эволюции в исследованиях молодых ученых» (Москва, 2010); XVII Международной научной конференции студентов, аспирантов и молодых учёных «Ломоносов-2010» (Москва, 2010); IV Всероссийской научной конференции с международным участием «Принципы и способы сохранения биоразнообразия» (Йошкар-Ола, 2010); 15-том Международном мириаподологическом конгрессе (Австралия, 2011); 13-том Северном симпозиуме по почвенной зоологии (Финляндия, 2011); 2-ой Полевой школе по почвенной зоологии и экологии для молодых учёных (Пенза, 2011); XIX Всероссийской молодежной научной конференции «Актуальные проблемы биологии и экологии» (Сыктывкар, 2012); семинаре «Почвенная экология на северо-востоке Китая» (Китай, 2012); 16-том Международном коллоквиуме по почвенной зоологии (Португалия, 2012).

Публикации

По материалам диссертации опубликовано 13 печатных работ, из них 3 в журналах, рекомендованных ВАК.

Объём и структура работы

Диссертация изложена на 161 страницах печатного текста, состоит из введения, восьми глав, заключения, выводов, списка цитируемой литературы (117 источников на русском и английском языках) и приложения. Текст снабжён шестью таблицами и 43 иллюстрациями.

Благодарности

На разных этапах исследование было поддержано Министерством науки и образования РФ (ГК № 16.515.12.5006), Российским фондом фундаментальных исследований (проекты №08-04-01709-а и 11-04-00948-а), программами «Биоразнообразие» и «Живая природа» Президиума РАН, а также грантом Президента РФ «Ведущие научные школы» (НШ-609.2012.4). Исследования в национальном парке Кат Тьен были организованы Южным отделением Совместного Российско-Вьетнамского Тропического Научно-Исследовательского и Технологического Центра. Я выражаю искреннюю благодарность A.B. Тиунову, С.И. Головачу, Б.Р. Стригановой, А.Е. Аничкину, Е.Э. Семениной и многим другим коллегам, помогавшим при сборе материала для данной работы, его анализе и работе над текстом.

Содержание работы Глава 1. Обзор литературы

Дана общая характеристика группы почвенных сапрофагов и диплопод в частности - почвенно-подстилочных обитателей, потребляющих в основном растительные остатки, поступающие в почвенную систему в виде опада. Проанализировано строение ротовых аппаратов диплопод, рассмотрены особенности их пищеварительной системы и трофическая позиция в сообществах. Оценено обилие и видовое разнообразие двупарноногих многоножек в лесных экосистемах разных климатических зон. Рассмотрены жизненные стратегии и

основные циклы развития, отмечены случаи смены среды обитания и пищевых субстратов в процессе онтогенеза представителей разных отрядов. Очерчена основная проблема -так называемая «загадка разнообразия почвенных животных» (Anderson 1975), которая не укладывается в рамки «классической» теории экологических ниш, особенно при рассмотрении тропических почвенных сообществ. Рассмотрены гипотезы трофической специализации, избыточной ресурсной базы, топической специализации, разработанные для других животных, как наземных, так и почвенных, оценена степень их применимости к таксоценам диплопод в разных широтах. Проанализирована применимость к почвенному сообществу нейтральной, или равновесной, экологической теории (Hubbell 2001).

Рассмотрены результаты применения изотопного анализа (стабильные изотопы С и N) для решения сходных задач в таксоценах других почвенных сапрофагов, основные принципы метода, отмечены его ограничения и недостатки. Проанализированы другие методы выявления трофической дифференциации видов - анализ состава экскрементов и структуры ротовых аппаратов. Кроме того, проанализированы основные принципы освоения пространства разными почвенными сапрофагами, проанализированы факторы окружающей среды, влияющие на предпочитаемость сапрофагами тех или иных микроместообитаний.

Глава 2. Материалы и методы

Материал был собран на четырёх модельных полигонах, располагающихся в разных типах леса и разных климатических зонах.

1. ГПЗ «Калужские засеки» (Калужская обл.). Материал был собран в августе-сентябре 2007 года, в хвойно-широколиственных лесах. На полигоне было заложено восемь модельных площадок в различных типах леса, на каждой из которых было взято минимум по 10 почвенных проб.

2. Биостанция ИПЭЭ РАН «Малинки» (Московская обл.). Материал был собран в мае - октябре 2010 года и июне -сентябре 2011 года в хвойно-широколиственных лесах. С

периодичностью раз в две недели мы собирали максимально полные наборы возрастных стадий двух видов диплопод -Leptoiulus proximus и Polydesmus denticulatus, которые составляют локальный таксоцен. Поиск животных был проведён в основном в подстилке и валежинах. Возраст животных определяли подсчётом количества сегментов (P. denticulatus) и рядов глазков (L. proximus).

3. Заповедник «Утриш» (Краснодарский край). Сбор материала в широколиственных буково-грабовых лесах на склонах холмов был проведен в июне 2011 года. Было заложено две модельные площадки в разных типах леса на ровных участках, проанализированы таксономический состав, численность (при оценке численности были использованы также сборы коллег за разные годы наблюдений) и топическое распределение диплопод, в том числе вертикальное распределение по слоям опада.

4. Национальный парк «Кат Тьен» (Южный Вьетнам). Работа была проведена в тропическом лесу с муссонным климатом, отчётливо разделённом на влажный и сухой сезоны, в мае - июле 2008 года и с ноября 2011 по февраль 2012 автором, кроме того, были использованы материалы, собранные коллегами в разные годы. Работа велась на пяти постоянных модельных площадках, где были взяты серии почвенных проб (минимум по 8 проб на площадку), а также в характерных типах леса на всей территории парка.

Изотопный анализ материалов, предварительно подвергнутых сушке при 50-70°С с последующим хранением в герметичной таре, проводили на масс-спектрометре Thermo-Finnigan Delta V Plus и элементном анализаторе (Thermo Flash 1112), находящимися в Центре коллективного пользования при ИПЭЭ РАН. Изотопный состав азота и углерода выражали в тысячных долях отклонения от международного эталона, 5 (%о): ¿Хобразец = [(Кобразец/К-эталон) -1] * 1000, где X - это элемент (азот или углерод), R - молярное соотношение тяжелого и легкого изотопов соответствующего элемента. Для азота эталоном служил N2 атмосферного воздуха, для углерода - VPDB. Для калибровки оборудования использовали референтные материалы МАГАТЭ. Дисперсия (SD) величин <515N и <513С лабораторного

стандарта (n = 6-8) была <0,2%о. Параллельно с определением изотопного состава во всех пробах было определено общее содержание углерода и азота (%N, %С). Одна проба включала около 500 мкг животного или 1200-1500 мкг растительного материала.

Для сбора экскрементов свежепойманных диплопод помещали в проветриваемые пластиковые боксы на 1-2 суток, полученные экскременты немедленно фиксировали в 70° этиловом спирте. Анализ состава экскрементов был проведён на микроскопах Nicon Eclipse Е600 (Вьетнам, научный центр парка Кат Тьен) и Olympus ВХ41 (Москва, ИПЭЭ РАН).

Микроскопическое исследование морфологии мандибул было проведено на сканирующем электронном микроскопе Cam Scan MV2300 (Tescan, Brno) в кабинете электронной микроскопии ИПЭЭ РАН. Всего исследовано 10 видов диплопод из Южного Вьетнама.

Визуальные наблюдения за поведением диплопод в естественных условиях были проведены в Южном Вьетнаме, длительность наблюдения за одним экземпляром составляла в среднем 3 часа, смена типа активности фиксировалась с точностью до минуты. Статистическая обработка результатов была проведена с помощью пакета STATISTICA. Основным методом был регрессионный и дисперсионный анализ (ANOVA). Для множественного сравнения средних использовали критерий достоверно значимой разницы (Tukey's HSD), для сравнения двух выборок - t-тест Стьюдента. За уровень достоверности принят /?<0,05.

Глава 3. Общая характеристика исследованных таксоценов диплопод

В окрестностях биостанции Малинки в лесах обитает два вида диплопод, в Калужских Засеках было обнаружено 9 видов, на Утрише было зафиксировано 16 видов диплопод, а таксоцен Кат Тьена включает по меньшей мере 36 видов, половина из которых ещё не описана. Максимальное обилие диплопод в средней полосе составило 81 экз/м2, на Утрише - до 700 экз/м2 (учёт был проведён в сезон размножения многих видов, когда наблюдались

большие скопления молоди). Максимальное обилие диплопод в Кат Тьене достигало 450 экз/м2, однако величина этого показателя значительно колеблется в течение года.

Глава 4. Разработка методов масс-спектрометрии применительно к крупным почвенным сапрофагам

Разные ткани и органы беспозвоночных различаются по химическому составу, скорости обмена веществ, что приводит к существенной вариации изотопного состава тканей в пределах одного организма (DeNiro and Epstein 1981, Caut et al. 2009). Так,

13

жировые ткани обеднены С, а кальцинированная кутикула имеет повышенное содержание 13С и пониженное - 15N (Webb et al. 1998, Post et al. 2007, Logan et al. 2008). Эти закономерности проявляются вне зависимости от изотопного состава потребляемой пищи, что затрудняет интерпретацию полученных данных об изотопном составе животных. Большинство видов диплопод обладает мощными кальцинированными покровами, массовая доля которых значительно отличается у разных видов, кроме того, изменяется с возрастом животного и стадией линочного цикла. Массовая доля жирового тела в сезонном климате изменяется в зависимости от времени года, а также от этапа репродуктивного цикла (Locke 1969, David and Vannier 1995, Lease 2011). У крупных животных возможно выделение конкретных тканей для изотопного анализа, но мелкие животные анализируются целиком, подвергаясь гомогенизации. За счёт разности относительной доли тех или иных тканей в телах животных разных видов прямое сравнение результатов изотопного анализа с целью исследования трофических взаимоотношений оказывается невозможным. Исследование модельных видов показало, что различия изотопного состава азота и углерода между разными тканями в пределах одного индивидуума нередко превышают 5%о, однако характер этих отличий был сходен у исследованных видов (Рис. 1).

Рисунок 1. Изотопный состав углерода (верхний график) и азота (нижний график) разных частей тела и органов трёх модельных видов диплопод из Южного Вьетнама.

Среднее + стандартное отклонение, п = 5.

На основании этих данных были рассчитаны поправки, приводящие изотопный состав смешанной пробы тканей животного к изотопному составу мышц, как наиболее метаболически активной и наименее подверженной аккумуляции инертных веществ ткани:

Ш13С = 0,12 * %С - 0,22 * - 0,58 * €/N-0,11 (Я2 = 0,82) Ш15Ы = -0,17 * %С + 0,64 * %К + 1,06 * С/Ы - 3,37 (Я2 = 0,86)

где П это поправочный коэффициент (<5пробы + П = <5МЫШЦ), %С и - процентное содержание углерода и азота в материале пробы (общее содержание углерода и азота определяли параллельно с изотопным анализом), СЛЧ - массовое соотношение углерода и азота. Дальнейшая работа с изотопным составом тканей животных происходила с использованием скорректированных значений.

Глава 5. Трофическая дифференциация видов в таксоценах разного разнообразия по данным изотопного анализа

На модельных полигонах средней полосы России было собрано и использовано для изотопного анализа около 700 проб животного

и растительного материала, на Утрише - около 200, в Кат Тьене -около 500 проб. Средний изотопный состав растительного опада на исследованных территориях использовался для «нормирования» общего изотопного фона и сравнения материалов с разных территорий (Ддишюпода = ¿диплопода - ¿опад)-

11 -9

7 -

2? 5 -

< 3 1 --1 --3

11 -9 7 5 3 1 --1 --3

«г > •

-А—

11 -9 -7 -5 -3 -1 --1 --3 -

2 4 Д,3С. %о

'Г-

4

Л13С, %.

Рисунок 2. Изотопный состав азота и углерода тканей диплопод (скорректировано на опад) в таксоценах разного видового разнообразия - из лесов средней полосы (Калужские Засеки, левая диаграмма), из причерноморских лесов (Утриш, средняя диаграмма) и из тропического леса (Кат Тьен, правая диаграмма). Изотопный состав тканей двух видов из Малинок соответствовал таковому этих же видов в Калужских Засеках, поэтому данные не показаны. Точки соответствуют средним значениям изотопного состава отдельных видов, показано стандартное отклонение (п=2-16).

Анализ изотопного состава тканей диплопод позволил выявить наличие межвидовой трофической дифференциации и сравнить её степень в таксоценах разного видового разнообразия. Ткани диплопод Калужских Засек в среднем были обогащены относительно опада по 13С на 4%о, что, по всей видимости, связано со значительной долей в питании диплопод сапротрофной микрофлоры, которая активно фракционирует изотопы углерода (Тиунов и др. 2011). Величина ¿>15М тканей была сходна с таковой опада, что согласуется с литературными данными об относительно слабом обогащении тканей

первичных сапрофагов по сравнению с опадом (8ееЬег е1 а1. 2005, ШбЫ е1 а1. 2007, Окигакл е1 а1. 2009). Виды образовали единую изотопную группу (диапазон ¿15Ы не превышал 2%о), что с большой вероятностью указывает на отсутствие трофической

дифференциации (Рис. 2). По изотопному составу выделялся только один вид, Nemasoma varicorne, который был ассоциирован с гниющими древесными остатками, диета этого вида по-видимому основана на ксилотрофной микрофлоре, которая обладает повышенным по сравнению с листовым опадом содержанием 13С (Taylor 2008). Изотопный состав тканей диплопод Малинок совпадал с таковым этих же видов из Калужских Засек.

Ткани диплопод Утриша также были обогащены 13С по сравнению с опадом (в среднем на 5,1%о). Ткани Nemasoma caucasicum, ассоциированной с гниющей древесиной, были обогащены 13С по сравнению с остальными видами таксоцена. Вид Trachysphaera costata обладал повышенной J15N, по всей видимости это связано с присутствием в его диете значительной доли почвы. Chordeumatida gen. sp. показал ¿>15N ниже, чем в опаде, что предполагает наличие других основных источников питания. Остальные виды образовали плотную группу без заметной трофической дифференциации.

Ткани всех видов диплопод Кат Тьена были обогащены 13С относительно опада в среднем на 3,5%о. Диапазон содержания 15N в тканях диплопод (без учета пещерных видов) составил более 9%о, что предполагает значительную трофическую дифференциацию (среднее трофическое обогащение 15N на один уровень в наземных экосистемах составляет около 2-3,5%о) (Tiunov 2007). Пул видов можно разделить на три трофические группы, для которых предполагаются разные основные источники питания - водоросли и лишайники для видов, обеднённых 15N по сравнению с опадом, минеральная почва, животные ткани - для видов с высокой ¿15N и опад для «средних» видов. Ткани видов, найденных в пещере, были значительно обогащены 15N (около 8%о) по сравнению с животными из опада, поскольку основной пищевой источник этих диплопод - экскременты насекомоядных летучих мышей Hipposideridae, а также останки самих мышей. Таким образом, таксоцены диплопод умеренных широт, включающие около 10 видов, демонстрируют отсутствие явной трофической дифференциации, за исключением единичных

специализированных видов. По мере увеличения видового богатства таксоцена (вплоть до >36 видов в муссонном лесу) увеличивается и диапазон осваиваемых трофических ниш и степень трофической дифференциации; проявляются чёткие различия между несколькими гильдиями видов, осваивающих разные пищевые субстраты.

Глава 6. Возрастные и сезонные изменения изотопного состава тканей диплопод

Несмотря на отсутствие в жизненном цикле диплопод полного превращения и радикальной смены среды обитания, для многих видов характерно изменение пищевых субстратов и местообитания как в течение жизни, так и на протяжении сезона (Lewis 1971, Spaull 1976, Hashimoto et al. 2004, Toyota et al. 2006). Возрастные изменения могут быть одной из причин высокой внутривидовой дисперсии изотопного состава тканей диплопод (диапазон 815N до 6%о в тропическом таксоцене и до 5,3%о в таксоценах средней полосы). У двух видов диплопод из Малинок были выявлены достоверные изменения изотопного состава азота с возрастом животных (Рис. 3), что предполагает изменения в рационе (например, переход с сапротрофных на микоризные грибы), а также накопление 15N у животных одной возрастной стадии в течение тёплого сезона с последующим обеднением в зимнее время, связанное, видимо, с динамикой развития жирового тела.

Из таксоцена Утриша было исследовано три массовых вида, только у одного из них - Polydesmus muralewiczi - изотопный состав С и N достоверно зависел от возраста. Однако у всех видов обнаружена тенденция увеличения г513С с возрастом. Величина д 5N понижалась с возрастом у Cylindroiulus sp. 1 и повышалась у Juhis colchicus и P. muralewiczi. В Кат Тьене один из двух исследованных видов - Nedyopus dawydofjiae - показал достоверные изменения изотопного состава тканей с возрастом, которое выражалось в повышении содержания тяжёлых изотопов в тканях у животных на средних стадиях развития.

Ро1уёе$тиз ЬепНсиШиэ

-23

-24

=1 -25

О

"ю "26 --27 --28

1

у = -0,04х -25,23 К2 = 0,007

¿.ерго/и/да ргох/тиэ

-24 у = 0,14х- 27,19 ^ = 0,094

-25 ' _Р "26 -27 -28

5

4 -3 2 -1 0 -1 -2

у = 0,51х- 1,84 ^ = 0,385

2 п 1 0 -1 -2

у = 0,14х- 1,22 Я2 = 0,088 _

3 4 5 6 Возрастная стадия

6 7 8 Возрастная стадия

Рисунок 3. Изотопный состав тканей и С) животных разных возрастов двух видов диплопод из Малинок. Одна точка соответствует одной пробе (2-5 экземпляров животных на ранних и одно животное - на поздних стадиях развития).

Таким образом, изотопный состав тканей некоторых видов диплопод меняется с возрастом, но это не является общим свойством двупарноногих многоножек. Обнаруженные возрастные и сезонные изменения изотопного состава тканей по всей видимости связаны с изменением основных пищевых объектов у ряда видов, а также с физиологическими процессами, такими как динамика развитие гонад или жирового тела.

Глава 7. Трофическая структура модельного тропического таксоцена по данным микроскопического анализа состава экскрементов

Анализ изотопного состава тканей позволяет очертить круг потенциально возможных пищевых ресурсов, однако более детальный анализ рационов тех или иных видов требует привлечения других методов. Микроскопический анализ состава экскрементов позволяет выявить остатки потреблённых материалов, однако некоторые из них, такие, как жидкие продукты гниения, микроорганизмы и т.п., не оставляют

визуально заметных следов в экскрементах. Известная концепция «масла на сухаре» (Cummins 1974, Pokarzhevskii et al. 2003) предполагает, что основной пищей животных-сапрофагов является микрофлора, а растительный материал потребляется сапрофагами лишь как субстрат-носитель, имеющий малую пищевую ценность. Это положение подтверждается совпадением изотопного состава углерода тканей диплопод и сапротрофных микроорганизмов (в обоих случаях <513С на 3-5%о выше, чем в опаде). На данный момент не вполне ясно, какие факторы являются основными при выборе диплоподами пищевых субстратов - свойства растительного материала или свойства микрофлоры, которая его заселяет (Bonkowski et al. 1998), и какая доля усваиваемого пищевого материала приходится на микрофлору. Однако микрофлора проявляет видоспецифичные предпочтения растительного субстрата (Lodge and Cantrell 1995, Rambelli et al. 2004), и мы расценивали различия в наборе обнаруживаемых в экскрементах растительных остатков именно как различия в составе рациона разных видов диплопод. В экскрементах диплопод Кат Тьена был обнаружен 71 компонент, которые были сгруппированы в «основные пищевые субстраты»: мох, растительные волокна, остатки членистоногих, эпителий листьев высших растений, минеральная почва, древесина, грибы из термитных садов и аморфный детрит (бесструктурный компонент растительного происхождения). Как правило, какой-либо один компонент оказывался преобладающим в отдельной пробе экскрементов одного индивидуума, остальные встречались в значительно меньшей пропорции. Некоторые виды, такие как Termitodesmus sp., ассоциированный с термитниками и их грибными садами, потребляли небольшое число пищевых субстратов. У других видов разнообразие рациона было значительно больше, видами-полифагами оказались Nedyopus dawydoffiae, Orthomorpha sp. 1, Thyropygus carli. Разные виды предпочитали разные пищевые субстраты. Было обнаружено несколько видов, у большинства индивидуумов которых в экскрементах преобладали древесные остатки, эти виды были также близки по изотопному составу тканей (Рис. 4). У Orthomorpha sp. 1 основным компонентом

экскрементов были остатки эпителия, что согласуется с изотопной подписью этого вида. Desmoxytes pilosa, также специализированный на опаде, обладает высоким содержанием 15N, что по всей видимости связано с большим количеством опада афзелии (с высоким <515N) в его диете. Значительную долю экскрементов Т. carli составляла минеральная почва, что согласуется с высоким содержанием 15N в тканях этого вида. Потребление почвы этим видом было также зафиксировано прямыми наблюдениями.

Рисунок 4. Встречаемость преобладающих пищевых субстратов (% от числа исследованных экземпляров, нижний левый блок соответствует 100%) в экскрементах 12 видов диплопод Южного Вьетнама.

Глава 8. Морфология ротовых аппаратов некоторых видов диплопод тропического таксоцена

Наличие межвидовой трофической дифференциации позволяет предположить морфологическую дифференциацию строения ротовых аппаратов как органов, наиболее тонко приспособленных к пищевому материалу, поскольку других органов, размельчающих и перетирающих пищу, у диплопод нет. Мы обнаружили некоторые различия в морфологии жевательных частей мандибул разных видов, но отчётливой связи трофической специализации видов с ультраструктурой действующих частей мандибул обнаружено не было (Рис. 5). Существенные отличия были связаны скорее с таксономическим положением видов. К сожалению, точная интерпретация тонких межвидовых различий

строения мандибул затруднена практически полным отсутствием сведений о функциональной роли тех или иных структур. Однако подтвердилась связь количества зубчиков на гребенчатой пластинке и степенью размельчения пищевого материала (Kohler et al. 1991).

Рисунок 5. Ультраструктура мандибул некоторых видов диплпод таксоцена Южного Вьетнама: 1 - эр., 2 -

НеИсопИотогрИа НоШп, 3 — РпопоЬеШт ер., 4 - Р1изю§1урНш1и8 атриШ/ег.

Глава 9. Микробиотопическое распределение диплопод в таксоценах разного видового разнообразия

На исследованных территориях были выделены различные микроместообитания, заселённые специфическим набором видов диплопод, отличающиеся доступностью пищевых субстратов и физическими параметрами окружающей среды - влажностью, температурой, колебаниями этих величин (Рис. 6). Диплоподы обоих исследованных таксоценов средней полосы России не проявили выраженных межвидовых различий в пространственных преферендумах, большинство видов встречалось в листовом опаде и в меньшей степени - в минеральной почве, лишь один вид в Калужских Засеках, Ыета5ота уапсогпе, был встречен исключительно в подкоровом пространстве гниющих валежин (Рис. 6А).

Диплоподы на Утрише встречались в основном в опаде, толщина слоя которого часто превышает 15 см и подразделяется на несколько слоев со специфическим режимом влажности, размером фрагментов листьев и принципом их укладки.

Некоторые виды демонстрировали чёткие предпочтения того или иного слоя опада, так, Juins colchicus, как правило, встречался в мацерированном слое опада, a Hirudisoma roseum - в опаде, заселённом грибным мицелием. Вид Trachysphaera costata предпочитал нижние слои опада и минеральную почву, что согласуется с изотопным составом его тканей. Nemasoma caucasicum и Nopoiulus kochii встречались исключительно под корой. Однако большинство видов не демонстрировало чётких предпочтений и встречалось во всех влажных слоях опада (Рис. 6Б).

В тропическом лесу Кат Тьена было выделено 19 микроместообитаний, заселённых специфическим набором видов (Рис. 6В). Виды проявляли чёткие пространственные предпочтения. «Древесинные» виды - Apeuthes sp., Nedyopus dawydoffiae и др. предпочитали поверхность или внутреннее пространство валежин, подвешенные почвы и встречались под корой, причём предпочтения разнились среди видов. Как правило, основу их диеты составляла древесина. Виды-«эврибионты», в большинстве своём мобильные полифаги, встречались в широком наборе микроместообитаний, это были Orthomorpha sp. 1, Desmoxytes pilosa. У некоторых из них была обнаружена возрастная смена предпочитаемого набора микроместообитаний. Кроме того, было обнаружено несколько специализированных видов - Spirostreptida gen. sp., ассоциированный с навозом крупных травоядных млекопитающих, пещерный Plusioglyphiulus ampullifer, Termitodesmus sp., встреченный исключительно в термитниках, обитатель открытых пространств Thyropygus carli и другие. Количество занятых видом микроместообитаний положительно коррелировало со средним числом разных пищевых субстратов, потребляемых одним экземпляром (Рис. 7).

Рисунок 6. Наборы микроместообитаний (обозначены арабскими цифрами), заселенных диплоподами в лесах средней полосы (А), на Утрише (Б) и в муссонном тропическом лесу (В).

14 12 10 8 6 4 2 0

эврибионты.-*' СМИотогрИа ,

ОевтохуЧеБ ф

древесинные,,.-

специалисты

Тегтког]езгпиз

71 • Мроп/ёИз №с1уориз ®

АреиНпея •• •

5р1гоЬо11с1а ф Бркоэ^ег-'

Ну1еод1огпепБ* рМа ••*

Р1изюд1урЫи1из

ТЬугорудиэ ф

3 4 5

Среднее количество пишэвыхсубстратов на экземпляр

Рисунок 7.

Соотношение разнообразия потребляемых пищевых субстратов (среднее число на индивид)и числа микроместообитаний, освоенных видами.

Таким образом, в тропическом таксоцене наблюдается гораздо более выраженная топическая дифференциация видов, чем в

таксоценах более северных широт. Видов, жёстко привязанных к опаду, нет. Многие местообитания, заселённые диплоподами в тропиках, присутствуют и в северных широтах, но специфического комплекса диплопод, связанных с ними, нет. Это может объясняться как климатическими особенностями -промерзанием древесных колод и остальных открытых местообитаний в северных широтах, так и эволюционно-историческими особенностями развития разных таксоценов. В относительно молодых таксоценах нетропических широт диплоподы занимают местообитание, исходно свойственное им — лесную подстилку, тогда как в муссонном тропическом лесу (где подстилка отсутствует значительную часть года) сообщество долгое время эволюционировало без катастрофических нарушений, таких как оледенения (Kime and Golovatch 2008), что стимулировало экологическую радиацию и специализацию видов.

Заключение

В результате анализа таксоценов диплопод разного видового разнообразия была выявлена положительная связь между числом видов в таксоцене, диапазоном осваиваемых пищевых ресурсов, степенью трофической дифференциации и разнообразием занимаемых микроместообитаний. Представления о диплоподах как типичных первичных сапрофагах, обитающих в лесной подстилке, сформированные при исследовании сообществ смешанных и широколиственных лесов (Стриганова 1980), заметно расширились при анализе тропических таксоценов. Значительная трофическая дифференциация многовидового тропического таксоцена диплопод оказалась сравнимой с дифференциацией, характерной для таксоценов микросапрофагов аналогичного видового богатства (Рис. 8). В таксоценах микросапрофагов одним из основных механизмов, с помощью которых достигается трофическая дифференциация, является разделение видов в пространстве (в масштабе, сравнимом с размерами тела исследуемых объектов, Hansen and Coleman 1998). Исследование пространственной структуры тропического таксоцена диплопод выявило чёткую специализацию - лишь небольшая часть видов оказалась «эврибионтами», тогда как

остальные проявили в той или инои степени жёсткую связь со специфическими микроместообитаниями. Таким образом, высокое видовое разнообразие крупных почвенных сапрофагов, особенно в тропическом лесу, по всей видимости, поддерживается сопряжением трофической и топической дифференциации видов в пределах таксоцена.

А. 01р1орос)а

9 п

Б. Со11етЬо1а

В. ОпЬаШа

м

Рисунок 8. Диапазон изотопного состава азота тканей почвенных беспозвоночных в лесных экосистемах тропического (точечная заливка) и умеренного климата (незалитые бруски) по собственным и литературным данным. Ширина диапазона й1""N (А) расценивается как степень трофической дифференциации. А. Диплоподы (1: Кат Тьен, 2: Малинки, 3: Калужские Засеки, 4: Утриш). Б. Коллемболы. В. Панцирные клещи. Во всех случаях показан диапазон отличий 815Ы животных от среднего д,5Ы опада. В каждом бруске отмечено число исследованных видов.

Выводы

1. Обнаружены устойчивые различия изотопного состава С и N разных тканей диплопод (мышцы, наружные покровы, жировое тело и др.), разработан метод математической коррекции, позволяющий приводить изотопный состав различных тканей к изотопному составу мышц, что даёт возможность сравнивать изотопный состав животных разных видов и разного возраста.

2. Выявлены изменения изотопного состава тканей диплопод в процессе онтогенеза, которые предполагают возрастные изменения в составе рациона. Однако единых закономерностей изменения изотопного состава тканей с возрастом у разных видов диплопод не обнаружено.

3. Согласно данным изотопного анализа, в таксоценах диплопод умеренного, а также средиземноморского климата, состоящих из 10-15 видов, степень трофической дифференциации видов невелика. Таксоцен муссонного тропического леса, состоящий из более чем 36 видов, характеризуется значительной трофической дифференциацией, в континууме видов выделяются группы с разными основными пищевыми субстратами.

4. В таксоцене диплопод тропического леса с помощью микроскопического анализа состава экскрементов обнаружено разделение видов на полифагов и олигофагов. Выделены группы преимущественных ксилофагов, первичных потребителей опада, копрофагов, специализированных микофагов и др.

5. С помощью электронной микроскопии исследовано строение ротового аппарата (мандибул) 10 видов тропических диплопод. Ультраструктура мандибул варьирует, однако различия связаны в основном с таксономией видов. Функциональная интерпретация морфологических вариаций и трактовка этих различий с точки зрения трофической специализации затруднена из-за отсутствия сведений о функциональной нагрузке тех или иных структур.

6. Популяции диплопод умеренного и в значительной степени средиземноморского климата ассоциированы в основном с лесной подстилкой, за исключением единичных видов,

обитающих под корой. В тропическом таксоцене большинство видов демонстрирует чёткие топические предпочтения, вплоть до жёсткой специализации к конкретному местообитанию.

7. Выявлена прямая корреляция между количеством видов диплопод в таксоцене и степенью трофической и топической дифференциации этих видов. Межвидовая топическая и сопряженная с ней трофическая дифференциация, по всей видимости, являются важным механизмом, поддерживающим видовое разнообразие таксоценов крупных сапрофагов.

Список публикаций по теме диссертации.

1. Семенюк И.И., Тиунов А.В. 2011. Дифференциация трофических ниш в сообществах диплопод лесов умеренной и тропической зоны. Вестник Московского университета, сер. 16. Биология, 2: 29-31.

2. Семенюк И.И., Тиунов А.В. 2011. Сходство трофических ниш диплопод (Myriapoda, Diplopoda) в широколиственном лесу подтверждается изотопным анализом (15N/14N и 13С/12С). Известия РАН. Серия биологическая, №3: 340-349.

3. Семенюк И. И., Тиунов А. В. 2011. Внутривидовая дисперсия и возрастные изменения изотопного состава (15N/14N и 1 С/12С) тканей диплопод (Myriapoda, Diplopoda). Известия ПГПУ им. В.Г. Белинского, № 25: 428-436.

4. Golovatch S.I., Semenyuk I.I. 2010. On several new or poorly-known Oriental Paradoxosomatidae (Diplopoda: Polydesmida), X. Arthropoda selecta,Vol. 19(3): 123-127.

5. Golovatch S.I., Semenyuk I.I., VandenSpiegel D., Anichkin A.E. 2011. Three new species of the millipede family Pyrgodesmidae from Nam Cat Tien National Park, southern Vietnam (Diplopoda: Polydesmida). Arthropoda Selecta, Vol. 20 (1): 1-9.

6. Semenyuk I.I., Tiunov A.V., Golovatch S.I. 2011. Structure of mandibles in relation to trophic niche differentiation in a tropical millipede community. International Journal of Myriapodology, 6: 37^19.

7. Семенюк И.И., Тиунов А.В. 2011. Трофическая дифференциация видов в сообществе диплопод (Diplopoda, Myriapoda) по данным изотопного анализа. В кн.: Структура и функции почвенного населения тропического муссонного леса

(Национальный парк Кат Тьен, Южный Вьетнам): М.: Товарищество научных изданий КМК„ стр. 254-273.

8. Семенюк И.И. 2008. Изотопная дифференциация диплопод заповедника Калужские Засеки. Проблемы почвенной зоологии. Материалы XV Всерос. совещания по почвенной зоологии, стр. 209-210.

9. Семенюк И.И. 2010. Население и изотопная дифференцияция диплопод тропического муссонного леса (Национальный парк Кат-Тьен, Южный Вьетнам). В сборнике "Актуальные проблемы экологии и эволюции в исследованиях молодых ученых" под ред. В.В. Рожнова. Москва, стр. 301-307.

10. Семенюк И.И. 2010. Дифференциация трофических ниш в сообществах диплопод лесов умеренной и тропической зоны. Тезисы докладов XVII международной научной конференции студентов, аспирантов и молодых учёных «Ломоносов-2010», секция «биология». Москва, стр. 130-131.

11. Семенюк И.И. 2010. Дифференциация трофических ниш диплопод (Diplopoda, Myriapoda) в тропическом лесу (по данным изотопного анализа). В кн.: Принципы и способы сохранения биоразнообразия. Материалы IV Всероссийской конференции, Йошкар-Ола, стр. 384-386.

12. Semenyuk I.I., Tiunov A.V. 2011. Intra-species varation and age-related changes in the isotopic composition (15N/14N, 13C/12C) of millipedes (Myriapoda, Diplopoda). Abstracts of XIII Nordic Ecology Meeting, 2011. (https://www.jyu.fi/bioenv/en/research/ nsszl3).

13. Semenyuk I.I. 2012. Mechanisms supporting the diversity of saprotrophic animals in tropical soils: spatial and trophic niche differentiation in a species-rich millipede community. Abstracts of XVI International Colloquium on Soil Zoology, Coimbra, 2012. (http://www.icszcoimbra.com/joo/index.php).

14. Golovatch S.I., Wesener Т., Mauries J.-P., Semenyuk I.I. 2012. On the identities of Cryxus Leach, 1814 and Zephronia Gray, 1832, the oldest generic names in the millipede order Sphaerotheriida (Diplopoda). Arthropoda Selecta, 21 (4) (в печати).

Заказ № 55-А/09/2012 Подписано в печать 19.09.2012 Тираж 100 экз. Усл. п.л. 1,2

ООО "Цифровичок", тел. (495) 649-83-30 www.cfr.ru ; е-таИ: zak@cfr.ru

Содержание диссертации, кандидата биологических наук, Семенюк, Ирина Игоревна

Введение.

Глава 1. Обзор литературы.

-Двупарноногие многоножки.

-Биогеография диплопод.

-Жизненные циклы и определение возраста.

-Сообщество сапрофагов и его роль в экосистеме.

-Трофическая дифференциация в таксоценах сапрофагов.

-Разделение топических ниш.

-Равновесная теория.

Глава 2. Материалы и методы.

-Места сбора материалов.

-Изотопный анализ.

-Сбор и анализ экскрементов.

-Анализ строения ротовых аппаратов.

-Визуальные наблюдения за животными.

-Статистическая обработка.

Глава 3. Общая характеристика исследованных таксоценов диплопод.

Глава 4. Разработка методов масс-спектрометрии применительно к крупным почвенным сапрофагам.

-Эксперимент по обработке кислотой.

-Математическая коррекция.

Глава 5. Трофическая дифференциация видов в таксоценах разного видового разнообразия по данным изотопного анализа.

-Малинки.

-Калужские засеки.

-Утриш.

-Кат Тьен.

- Сравнение таксоценов.

Глава 6. Возрастные и сезонные изменения изотопного состава тканей диплопод.

-Умеренный климат - Малинки.

-Средиземноморский климат - Утриш.

-Тропический климат - Кат Тьен.

Глава 7. Трофическая структура модельного тропического таксоцена по данным микроскопического анализа состава экскрементов.

Глава 8. Морфология ротовых аппаратов некоторых видов диплопод тропического таксоцена.

Глава 9. Микробиотопическое распределение диплопод в таксоценах разного видового разнообразия.

-Малинки и Калужские Засеки.

-Утриш.

-Кат Гьен.

-Сравнение характера освоения пространства в таксоценах диплопод разного видового разнообразия.

Введение Диссертация по биологии, на тему "Трофическая и топическая специализация диплопод (Diplopoda, Myriapoda) как механизм поддержания видового разнообразия таксоцена"

Первичная продукция, вырабатываемая растениями, вовлекается во множество пищевых цепей. Часть биомассы растений съедается в живом виде различными фитофагами, участниками пастбищной пищевой сети. Однако в эту цепь поступает очень небольшое количество растительного материала - менее 10% от общего количества произведённой первичной продукции (Стриганова 1980). Основная масса растительного материала отмирает и поступает в почву, где вовлекается в дегритную пищевую сеть. В эту же сеть в итоге попадает материал из пастбищной пищевой сети - в виде экскрементов и животных остатков. Процессы, происходящие с отмершим растительным и животным материалом в дегритной пищевой сети, имеют ключевое значение в замыкании круговорота биогенных веществ в экосистемах и поддержании стабильности систем (\Vardle е1 а1. 2004).

Биогенные элементы в составе первичной продукции растений поступают в почву в виде листового и веточного опада, коры, отмирающих корней. Углерод, азот, кислород, фосфор и другие биогенные элементы необходимы растениям для роста и развития и должны быть снова усвоены ими. Однако биогенные элементы в растительных остатках находятся в форме сложных, зачастую полимерных, химически инертных соединений, которые не могут быть напрямую усвоены растениями. В детритной пищевой сети происходит деструкция органического вещества, минерализация органических полимеров, и простые соединения биогенных элементов, остающиеся в итоге, могут быть усвоены растениями. Таким образом, круговорот биогенных веществ в системе замыкается.

Деструкция органических полимеров - это сложный и многоступенчатый процесс, он происходит на разных качественных уровнях, начиная с механического размельчения растительных остатков и заканчивая глубокими химическими перестройками материала. Осуществляет переработку растительного материала комплекс сапрофагов - живых организмов, питающихся отмершей органикой. Комплекс сапрофагов весьма разнообразен таксономически и включает в себя множество групп, начиная с бактерий и простейших и заканчивая членистоногими. Как правило, это некрупные (до нескольких сантиметров) животные, обитающие в почве, подстилке, гниющих колодах - местах аккумуляции их пищевого материала - отмирающей растительной продукции. Среди всего комплекса сапрофагов выделяются функциональные группы, осуществляющие деструкцию органического материала на разных стадиях (\Vardle 2002). Функциональные группы тесно связаны между собой и образуют пищевую сеть, взаимоотношения отдельных групп в которой многообразны и сложны. Среди деструкторов выделяют крупных первичных сапрофагов, к которым относятся дождевые черви, моллюски, мокрицы, диплоподы. Они взаимодействуют со свежим, недавно поступившим в почву опадом и механически измельчают его, увеличивая доступность для обработки микроорганизмами. Вместе с крупными сапрофагами растительный детрит обрабатывает комплекс микрофлоры -бактерии, сапротрофные грибы, они осуществляют химическую трансформацию растительного материала. Микроартроподы, такие как орибатиды, коллемболы, а также простейшие и нематоды, тесно связаны с микрофлорой и контролируют её численность, а также, как и остальные сапрофаги, составляют кормовую базу для хищных микро, мезо и макро-артропод (Lavelle et al. 1995, Wardle 2002).

Диплоподы (Diplopoda, Myriapoda), модельный объект нашего исследования, являются типичными крупными первичными сапрофагами, они населяют верхние слои почвы, подстилку, гшпощую древесину и питаются отмирающим растительным материалом (Стриганова 1980).

Специфика пищевого субстрата сапрофагов - отмерших растительных остатков -обуславливает низкую пищевую избирательность и в целом склонность к полифагии. Живые растения вырабатывают различные ядовитые вещества с целыо препятствования поедания их тканей животными. Это алкалоиды, гликозиды и огромное количество других химических соединений, от простых неорганических структур до сложных белковых молекул (Гусынин 1951). Эффективные токсины в основном являются таксономически специфичными и вырабатываются узкими группами растений. Необходимость формирования резистентности к таким токсинам приводит к высокой таксономической специализации к кормовым растениям среди фитофагов вплоть до монофагии (Novotny 2006). Однако отмершие растительные материалы, промываемые осадками и подвергающиеся воздействию микрофлоры, довольно быстро теряют накопленные токсины, и таксономическая принадлежность пищевого субстрата теряет первостепенную важность для его потребителей. В силу вступают другие факторы, обуславливающие пищевую избирательность сапрофагов - физические характеристики материала, такие, как влажность, жёсткость, питательность, фрагментированность, заселённость определенной микрофлорой (Wooten and Crawford 1975, Стриганова 1980).

Для почвенного сообщества характерно высокое альфа-разнообразие, то есть сосуществование большого количества видов в локальном масштабе, зачастую формируются высокоразнообразные таксоцены из близких видов. Эти виды сходны морфологически, характеризуются одним и тем же типом питания, аналогичными стратегиями освоения пространства, схожими требованиями к условиям внешней среды - влажности, температуры, и при этом они входят в одно сообщество. Классическая теория экологических ниш (Hutchinson 1957) и принцип конкурентного исключения Вольтерра-Гаузе (Розенберг и др. 1999) предполагают, что между близкими видами имеет место наиболее жёсткая конкуренция за доступность лимитированных ресурсов, так как требования к окружающей среде у этих видов сходны. По этой теории, число сосуществующих сходных видов ограничивается количеством нлотностно-зависимых факторов, которые ограничивают численности популяций этих видов. Лишь один вид может занимать конкретную нишу в многомерном ресурсном пространстве. Расхождение ниш осуществляется в этом пространстве по нескольким «осям», по которым происходит специализация - трофическая, пространственная, температурная, и т.п. Однако на практике количество сосуществующих видов в почвенном сообществе сапрофагов заметно превышает число имеющихся и предполагаемых факторов-ограничителей. Кроме того, виды зачастую не обнаруживают выраженной специализации по какой-либо из осей, то есть являются генералистами. Таким образом, феномен «перенаселённости», наблюдаемый в почвенном сообществе, не получает решения с точки зрения классической теории. Этот феномен был сформулирован достаточно давно под именем «загадки почвенного разнообразия» (Anderson 1975), и с тех пор не получил исчерпывающего объяснения (Andren and Balandreau 1999, Andre et al. 2002).

Сходная проблема «перенаселённости» видами наблюдается и в водной среде, где она известна под названием «планктонного парадокса» - большое количество планктонных организмов сосуществует в поверхностном слое воды при наличии малого числа ресурсов, за которые возможна конкуренция (Hutchinson 1961). Теоретически каждый из этих видов способен полностью занять и использовать данную нишу, однако динамическое равновесие видового состава не нарушается с течением времени, происходят лишь колебания численности и смена доминантов сообщества, но не полное выпадение видов. Частично планктонный парадокс объясняется микрогетерогенностыо кажущейся однородной среды. Так, микрозавихрения создают разность температур, в этих пятнах скапливаются организмы, имеющие разный температурный оптимум, постоянное перемешивание разбивает эти «микросообщества» на ещё более мелкие, что создаёт кажущуюся случайность распределения видового состава. Кроме того, могут играть роль выделяемые метаболиты и радиус потребления ресурсов особями, что регулирует плотность организмов одного и того же вида и не влияет на распределение другого вида, которое подчиняется такому же своему закону, а распределение обоих видов независимо накладывается в пространстве. Однако полное объяснение планктонного парадокса до сих пор не разработано (Гиляров 2002).

В последние годы популярность приобретает «нейтральная», или «равновесная», экологическая теория, которая постулирует достаточность «экологической одинаковости» видов для их успешного сосуществования во времени - виды могут сосуществовать, если в расчёте на одну особь имеют примерно равные вероятности рождения, гибели, миграции и видообразования (Hubbell 2001). При этом постулируется, что требования к условиям окружающей среды у сосуществующих видов также сходны - что и обуславливает присутствие их в одном сообществе (Гиляров 2002). Таким образом, конкуренция за лимитирующие ресурсы происходит не между видами, которые обладают одинаковой степенью приспособленности к его использованию, а между особями. Однако прямое применение этой теории для объяснения механизмов, позволяющих сосуществовать большому количеству видов в почвенном сообществе, остаётся под вопросом, поскольку многочисленные лабораторные эксперименты доказывают «неодинаковость» видов и их требований к условиям окружающей среды, скорости воспроизводства и т.д.

Большое внимание в последнее время уделяется пространственному распределению популяций в сообществе сапрофагов (Ettema and Wardle 2002). Пристальному рассмотрению подвергается гетерогенность почвенной среды, определяемая как физическими характеристиками почвы и микрорельефа (например, микропонижения и характерный уровень pH в них), так и биогенными факторами - растительным сообществом, продуцирующем опад со специфическими свойствами и заселяемый специфическим сообществом микрофлоры. Для некоторых групп сапрофагов (в основном такие работы проведены на микроартроподах - орибатидах, коллемболах; Anderson 1978, Hansen and Coleman 1998) выявлены предпочтения различных микроместообитаний, характеризующихся специфическими свойствами. Таким образом, кажущееся хаотичным и перекрывающимся распределение видов сапрофагов в сообществе обретает чёткую структуру в масштабе, сравнимом с размерами организмов. Однако для крупных и мобильных сапрофагов масштаб микрораспределения и факторы, его обуславливающие, остаются неясными. В частности, почти совершенно не исследованы закономерности изменения топических и трофических ниш в онтогенезе крупных почвенных беспозвоночных (таких как диплоподы или дождевые черви).

В последнее время разнообразие почвенного сообщества было исследовано с принципиально иной точки зрения - является ли имеющийся уровень разнообразия необходимым для устойчивого функционирования системы, или большая часть видов сообщества дублирует друг друга, поскольку обладает сходными требованиями к окружающим условиям и выполняет сходные функции в рамках системы. Работы, проведённые на микроартроподах, показывают значительную степень дублируемости конкретных видов, решающее значение имеет факт присутствия определённого набора функциональных групп (Laakso and Setälä 1999, Liiri et al. 2002). Эти опыты демонстрируют большую степень экологического сходства и неспециализированности у сосуществующих видов. Немногочисленные эксперимены с макроартроподами в целом подтверждают этот вывод (van Geffen et al. 2011).

Локальное разнообразие большинства наземных таксонов, в том числе сапрофагов, и диплопод в частности, достигает гшка в низких широтах. Этот феномен сформулирован в 1807 году Александром фон Гумбольдтом (Hawkins 2001) и с тех пор является предметом оживлённых дискуссий, однако исчерпывающего объяснения так и не получил (Willig 2003). Разработан ряд гипотез, объясняющих механизмы поддержания высокого «тропического» разнообразия, однако они, как правило, основаны на представителях пастбищной пищевой цепи - фитофагах и организмах, тесно с ними связанных (Hill and Hill 2001). Поскольку для этих животных характерна высокая трофическая специализация, большинство теорий связывает видовое разнообразие животных с разнообразием растений. Однако сапрофаги, напротив, склонны к низкой пищевой избирательности. Кроме того, общие закономерности связи подземного сообщества с растительным не вполне понятны (De Deyn and Van der Putten 2005). Как обсуждалось выше, мало известно о механизмах, регулирующих уровень видового разнообразия сапрофагов. Таким образом, загадка почвенного разнообразия приобретает особую остроту в тропических регионах.

Актуальность данного исследования определяется недостаточностью знаний о механизмах поддержания высокого видового разнообразия таксоценов диплопод и в целом сообществ почвенных сапрофагов. В основу работы была положена следующая рабочая гипотеза, сформулированная в рамках «классической» теории экологических ниш и конкурентного исключения: видовое разнообразие локального таксоцена диплопод должно положительно коррелировать со степенью дифференциации и/или диапазоном занимаемых отдельными видами трофических и топических ниш. Для тестирования этой гипотезы были применены следующие основные подходы; исследование степени трофической дифференциации видов с помощью (1) изотопного анализа и (2) анализа состава экскрементов, а также (3) исследование микростациального распределения видов. В качестве модельных был выбран ряд из четырех таксоценов, видовое разнообразие диплопод в которых увеличивалось от 2 до 36 видов.

Цель работы

Выявление степени трофической и топической специализации видов в таксоценах двупарноногих многоножек разного видового разнообразия.

Для достижения этой цели были поставлены следующие задачи:

1. Адаптировать методику масс-спектрометрического изотопного анализа для исследования крупных почвенных сапрофагов, обладающих мощными кальцинированными покровами.

2. Провести анализ трофической структуры таксоценов диплопод разного видового разнообразия с помощью изотопного анализа.

3. Путём микроскопического анализа состава экскрементов выявить основные пищевые субстраты массовых видов диплопод тропического леса.

4. Соотнести вариации строения ротовых аппаратов с трофической специализацией у модельных видов диплопод тропического леса.

5. Исследовать сезонные и возрастные изменения изотопного состава тканей диплопод.

6. Исследовать топическое микрораспределение разных видов диплопод в таксоценах разного видового разнообразия.

Заключение Диссертация по теме "Экология (по отраслям)", Семенюк, Ирина Игоревна

выводы

1. Обнаружены устойчивые различия изотопного состава С и N разных тканей диплопод (мышцы, наружные покровы, жировое тело и др.), разработан метод математической коррекции, позволяющий приводить изотопный состав различных тканей к изотопному составу мышц, что даёт возможность сравнивать изотопный состав животных разных видов и разного возраста.

2. Выявлены изменения изотопного состава тканей диплопод в процессе онтогенеза, которые предполагают возрастные изменения в составе рациона. Однако единых закономерностей изменения изотопного состава тканей с возрастом у разных видов диплопод не обнаружено.

3. Согласно данным изотопного анализа, в таксоценах диплопод умеренного, а также средиземноморского климата, состоящих из 10-15 видов, степень трофической дифференциации видов невелика. Таксоцен муссонного тропического леса, состоящий из более чем 36 видов, характеризуется значительной трофической дифференциацией, в континууме видов выделяются группы с разными основными пищевыми субстратами.

4. В таксоцене диплопод тропического леса с помощью микроскопического анализа состава экскрементов обнаружено разделение видов на полифагов и олигофагов. Выделены группы преимущественных ксилофагов, первичных потребителей опада, копрофагов, специализированных микофагов и др.

5. С помощью электронной микроскопии исследовано строение ротового аппарата (мандибул) 10 видов тропических диплопод. Ультраструктура мандибул варьирует, однако различия связаны в основном с таксономией видов. Функциональная интерпретация морфологических вариаций и трактовка этих различий с точки зрения трофической специализации затруднена из-за отсутствия сведений о функциональной нагрузке тех или иных структур.

6. Популяции диплопод умеренного и в значительной степени средиземноморского климата ассоциированы в основном с лесной подстилкой, за исключением единичных видов, обитающих под корой. В тропическом таксоцене большинство видов демонстрирует чёткие топические предпочтения, вплоть до жёсткой специализации к конкретному местообитанию.

7. Выявлена прямая корреляция между количеством видов диплопод в таксоцене и степенью трофической и топической дифференциации этих видов. Межвидовая топическая и сопряженная с ней трофическая дифференциация, по всей видимости, являются важным механизмом, поддерживающим видовое разнообразие таксоценов крупных сапрофагов.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Диплоподы известны как типичные первичные сапрофаги - разрушители листового оиада. Эти представления сформированы достаточно давно и в основном при исследовании двупарноногих многоножек широколиственных лесов умеренного климата (Стриганова 1980, Wardle 2002). Для европейских таксоценов проведены многочисленные исследования, выявившие различную предпочитаемость и усвояемость того или иного вида либо типа опада разными видами диплопод (Стриганова и др. 1969, Покаржевский 1981, Пришутова и Миноранский 1986). Однако тропические таксоцены оказываются значительно более богаты видами, и сосуществование такого числа видов трудно объяснить механизмами, работающими в таксоценах малого видового разнообразия в средних широтах. Кроме того, даже в средних широтах сосуществование большого числа видов почвенного комплекса объяснено лишь отчасти (Anderson 1975). Исследования таксоценов различных групп почвенных сапрофагов, особенно микроартропод, с помощью новых методов показали наличие сложной трофической структуры, порой включающей несколько трофических уровней (Schneider et al. 2004, Chahartaghi et al. 2005). Диапазон средних значений 8,5N у разных видов, составляющих таксоцен, напрямую соотносится со степенью трофической дифференциации, и в таксоценах микроартропод как умеренного, так и тропического климата он весьма широк (Рис. 10.1 Б, В). Параллельно у тех же микроартропод показана сложная пространственная структура таксоценов, которая, по-видимому, обеспечивает трофическую дифференциацию и предотвращает непосредственную конкуренцию между видами (Anderson 1978, Hansen and Coleman 1998, Hansen 2000, Ettema and Wardle 2002). Таким образом, вопрос механизмов сосуществования большого количества видов находит частичное разрешение. Крупные сапрофаги умеренных широт, в данном случае диплоподы, показывают отсутствие трофической дифференциации, либо разделяются на небольшое количество функциональных групп, внутри которых дифференциация мала (Рис. 10.1 А). Но в состав этих таксоценов входит сравнительно малое число видов. Исследованный нами тропический таксоцен состоял из сравнимого с таксоценами микросапрофагов числа видов -нескольких десятков. Степень трофической дифференциации в тропическом таксоцене оказалась значительно выше, чем в умеренных широтах, и приблизилась к степени дифференциации, характерной для микроартропод. Исследование пространственной структуры тропического таксоцена диплопод выявило гетерогенное гь среды обитания в микромасштабе и различные стратегии освоения пространства разными видами. Таким образом, вероятно, сопряжение трофической и топической дифференциации видов в пределах таксоцена позволяет поддерживать его высокое видовое разнообразие.

А. О1р1орос1а

9 -,

8

7

6

5

4 о 3

2 ю

1

0

-1

-2

-3

-4

-5 о. о. Л сч.

Б. Со11етЬо1а

Г|б ю

В. ОпЬаНсЯа

12 13 и о. о. Л м о, Л с» <м а а и и> со

14 о. о. со

Рисунок 10.1. Диапазон средних величин 815N разных видов в пределах таксоценов диплопод, коллембол и панцирных клещей в лесных экосистемах тропического (залитые блоки) и умеренного (незалитые блоки) климата по собственным и литературным данным. А, диплоподы: 1 - Кат Тьен, 2 - Малинки, 3 - Калужские Засеки, 4 - Утрипт Б, коллемболы: 5 - Кат Тьен (неопубл. данные А.Тиунова), 6 - СЬас1тПа§Ы е1 а1. 2005, 7 -Ш8Ы е1 а1. 2007, 8 - ОкигаЫ е1 а1. 2009 (лес 11гуи), 9 - РоШегег е1 а1. 2009, 10 - Окигак1 а а1. 2009 (лес Yoshida). В, орибатиды: 11 - Кат Тьен (неопубл. данные А.Тиунова), 12 - 11П§ е1 а1. 2005, 13 - Бг^ег е1 а1. 2004, 14 - Магаип е1 а1. 2011, 15 - РоШегег е1 а1. 2009. Изотопный состав животных нормирован по изотопному составу опада в биотопах. Диапазон величин коррелирует со степенью трофической дифференциации видов. В каждом бруске показано число исследованных видов.

Библиография Диссертация по биологии, кандидата биологических наук, Семенюк, Ирина Игоревна, Москва

1. Аничкин А.Е. 2011. Животное население почв: структура и сезонная динамика. В кн.: Структура и функции почвенного населения тропического муссонного леса (Национальный парк Кат Тьен, Южный Вьетнам). Москва, Товарищество научных изданий КМК: 44-76

2. Калужские засеки": 61 Бобровский М.В. 2002. Козельские засеки (эколого-исторический очерк). Калуга: Изд-во И. Бочкаревой: 92

3. Гиляров A.M. 2002. Виды сосуществуют в одной экологической нише. Природа, 11: 7174

4. Гиляров М.С. 1947. Почвенная фауна terra rossa южного берега Крыма. Вестник МГУ, 2: 106-117

5. Головач С.И., Тиунов A.B., Аничкин А.Е. 2011. Двупарноногие многоножки (Diplopoda). В кн.: Структура и функции почвенного населения тропического муссонного леса (Национальный парк Кат Тьен, Южный Вьетнам). Москва, Товарищество научных изданий КМК: 76-91

6. Гонгальский К.Б., Кузнецова Д.М. 2011. Фауна и население мокриц (Isopoda, Oniscidea) полуострова Абрау (северо-западный Кавказ). Зоологический журнал, 90 (8): 916922

7. Гонгальский К.Б., Покаржевский А.Д., Савин Ф.А. 2006. Почвенная мезофауна субсредиземноморских экосистем полуострова Абрау (Северо-Западный Кавказ). Зоологический журнал, 85 (7): 813-819 Гусынин И. А. 1951. Токсикология ядовитых растений. Москва, Изд.

8. Стриганова Б.Р. 1974. Распределение двупарноногих многоножек (Diplopoda) в предгорьях Карпат и их роль в разложении лесного опада. Зоологический журнал, 53 (9): 1303-1314

9. Стриганова Б.Р. 1980. Питание почвенных сапрофагов. Москва, Наука: 244 Стриганова Б.Р., Гиляров М.С., Курчевая Г.Ф. 1969. Оценка усвояемости кивсяками

10. Diplopoda) разных видов листового опада. Зоологич. Журнал, 48 (6): 821-826 Тиунов A.B. 2007. Стабильные изотопы углерода и азота в почвенно-экологических исследованиях. Известия РАН Сер. Биол., 4: 475-48913 1 ^

11. Andre H.M., Ducarme X., Lebrun P. 2002. Soil biodiversity: myth, reality or conning? Oikos, 96: 3-24

12. Julidae). Aust. Entomol. Mag., 15 (4): 127-139 Bano K. 1992. The Role of the Millipede Jonespeltis splendidus VERHOEFF in an Ecosystem.

13. Ber. nat.-med. Verein Innsbruck, Suppl. 10: 327-331 Bardgett R.D. 2002. Causes and consequences of biological diversity in soil. Zoology, 105: 367-374

14. Barker G.M., Mayhill P.C. 1999. Patterns of diversity and habitat relationships in terrestrial mollusc communities of the Pukeamaru Ecological District, northeastern New Zealand. Journal of Biogeography, 26: 215-238

15. Barker G.M. 2004. Millipedes (Diplopoda) and Centipedes (Chilopoda) as predators of terrestrial gastropods. Natural Enemies of Terrestrial Molluscs, CABI Publishing: 405426

16. Barone J.A. 1998. Host-specificity of folivorous insects in a moist tropical forest. Journal of

17. Caut S., Angulo E., Courchamp F. 2009. Variation in discrimination factors (A 'N and A C): the effect of diet isotopic values and applications for diet reconstruction. Journal of Applied Ecology, 46 (2): 443^153

18. Crowther T.W., Jones T.H., Boddy L. 2011. Species-specific effects of grazing invertebrates on mycelial emergence and growth from woody resources into soil. Fungal Ecology, 4: 333341

19. Cummins K.W. 1974. Structure and Function of Stream Ecosystems. Bioscience, 24 (11): 631641

20. Curry J.P., Schmidt O. 2007. The feeding ecology of earthworms A review. Pedobiologia, 50: 463-477

21. David J.F., Celerier M.L., Goeffroy J.J. 199%. Periods of dormancy and cohort-splitting in the millipede Polydesmus angustus (Diplopoda: Polydesmidae). Eur. J. Entomol., 96: 111116

22. De Deyn G.B., Van der Putten W.H. 2005. Linking aboveground and belowground diversity.

23. Community. Ecological Monographs, 31 (3): 221-238 Enghoff, H. 1979. Taxonomic significant of the mandibles in the millipede order Julida. In

24. Myriapod biology (ed. M. Camatini). Academic press, London: 27-38 Enghoff, H. 1985. Modified mouthparts in hydrophilous cave millipedes (Diplopoda). Bijdr. Dierk., 55: 67-77

25. Enghoff H. 1992. Macaronesian millipedes (Diplopoda) with emphasis on endemic species swarms on Madeira and the Canary Islands. Biological Journal of the Linnean Society, 46: 153-161

26. Zoologica Scripta, 24 (1): 29-41 Ettema C.H., Wardle D.A. 2002. Spatial soil ecology. Trends in Ecology & Evolution, 17 (4): 177-183

27. Fagestrom T. 1988. Lotteries in communities of sessile organisms. Trends in Ecology & Evolution, 3 (11): 303-306

28. Farfan M.A. 2010. Some Aspects of the Ecology of Millipedes (Diplopoda). Master-degree Thesis, 133

29. Garten C.T., Cooper L.W., Post W.M., Hanson P.J. 2000. Climate controls on forest soil Cisotope ratios in the Southern Appalachian Mountains. Ecology, 81: 1108-1119 Ghilarov M.S. 1977. Why so many species and so many individuals can coexist in the soil.

30. Russian Plain. Ber. nat.-med. Verein Innsbruck, Suppl. 10: 373-383 Golovatch S.I., Kime R.D. 2009. Millipede (Diplopoda) distributions: A review. Soil

31. Organisms, 81 (3): 565-597 Gryuntal S.Y. 2010. The Mesofauna in Different Types of Soils under Southern Taiga Spruce

32. Mammalogy, 31 (3): 337-346 Hashimoto M., Kaneko N., Ito M.T., Toyota A. 2004. Exploitation of litter and soil by the train millipede Parafontaria laminata (Diplopoda: Xystodesmidae) in larch plantation forests in Japan. Pedobiologia, 48: 71-81

33. Hawkins B.A. 2001. Ecology's oldest pattern? Trends Ecol. Evol., 16: 470

34. Hobbie E.A., Ouimett A.P. 2009. Controls of nitrogen isotope patterns in soil profiles.

35. Biogeochemistry, 95 (2-3): 355-371 Hoffman R.L., Payne J.A. 1969. Diplopods as Carnivores. Ecology, 50 (6): 1096-1098 Hogberg P., Nylund J.E. 1981. Ectomycorrhizae in coastal miombo woodland of Tanzania.

36. Plant and Soil, 63: 283-289 Hopkin S.P., Read H.J. 1992. The Biology of Millipedes. Oxford University Press, Oxford: 233. Hubbell S.P. 2001. The Unified Neutral Theory of Biodiversity and Biogeography. Princeton

37. University Press, Princeton and Oxford: 390 Hutchinson G.E. 1961. The Paradox of the Plankton. The American Naturalist, 95 (882): 137145

38. Hutchinson G.E. 1957. Concluding remarks. Cold Spring Harbor Symposia on Quantitative Biology, 22: 415-427. Reprinted in 1991: Classics in Theoretical Biology. Bull, of Math. Biol., 53: 193-213

39. Diplopoda). Biological Journul of the Linnean Society, 69: 333-349 Kochler H.R., Alberti G. 1990. Morphology of the mandibles in the millipedes (Diplopoda,

40. Arthropoda). Zoologica Scripta, 19 (2): 195-202 Kohler H.R., Alberti G., Storch V. 1991. The influence of the mandibles of diplopoda on the food a dependence of fine-structure and assimilation efficiency. Pedobiologia, 35: 108116

41. Minagava M., Wada E. 1984. Stepwise enrichment of *5N along food chains: Further evidence and the relation between 815N and animal age. Geochimica et Cosmochimica Acta, 48: 1135-1140

42. Minelli A., Golovatch S.I. 2000. Myriapods. In: Levin S.A. (Ed.): Encyclopedia of Biodiversity.

43. Ecology, 53 (5): 819-829 Novotny V., Drozd P., Miller S.E., Kulfan M„ Janda M., Basset Y., Weiblen G.D. 2006. Why Are There So Many Species of Herbivorous Insects in Tropical Rainforests? Science, 313: 1115-1117

44. Nunez F.S., Crawford C.S. 1976. Digestive enzymes of the desert millipede Orthoporus ornatus

45. Okuzaki Y., Tayasu I., Okuda N., Sota T. 2009. Vertical heterogeneity of a forest floor invertebrate food web as indicated by stable-isotope analysis . Ecological Research, 24: 1351-1359

46. Tajovsky K. 1990 Diplopoda in a secondary soil successional row. In Minelli A. (ed.),

47. Vandekerkhove K., De Wulf R., Chin N.N. 1993. Dendrological composition and forest structure in Nam Bai Cat Tien National Park, Vietnam. Silva Gandavensis, 58: 41-83

48. Components. Princeton and oxford: Princeton University Press: 400 Webb S.C., Hedges R.E.M., Simpson S.J. 1998. Diet quality influences the 513C and 5 15N of locusts and their biochemical components. Journal of Experimental Biology, 201: 29032911

49. Wehi P.M., Hicks B.J. 2010. Isotopic fractionation in a large herbivorous insect, the Aucklandtree weta. Journal of Insect Physiology, 56: 1877-1882 Willig M.R., Kaufman D.M., Stevens R.D. 2003. Latitudinal gradients of biodiversity: Pattern,

50. Process, Scale, and Synthesis. Annu. Rev. Ecol. Evol. Syst., 34: 273-309 Wooten R.C., Crawford C.S. 1975. Food, Ingestion Rates, and Assimilation in the Desert