Сравнительная морфология и эволюция женской репродуктивной системы и биология размножения гладконосых рукокрылых (Vespertilionidae, Chiroptera)

Борисенко, Алексей Владимирович

Бесплатный автореферат и диссертация по биологии на тему
Сравнительная морфология и эволюция женской репродуктивной системы и биология размножения гладконосых рукокрылых (Vespertilionidae, Chiroptera)
ВАК РФ 03.00.08, Зоология

Автореферат диссертации по теме "Сравнительная морфология и эволюция женской репродуктивной системы и биология размножения гладконосых рукокрылых (Vespertilionidae, Chiroptera)"

На правах рукописи

РГБ ОД

2 - г;-:: т

Борисенко Алексей Владимирович Сравнительная морфология и эволюция

женской репродуктивной системы и биология размножения гладконосых

рукокрылых (Уезрекиыомвае, Сншортеыа)

03.00.08 —зоология

Автореферат диссертации на соискание ученой степени кандидата биологических наук

Москва - 2000

Диссертация выполнена в Научно-исследовательском Зоологическом музее и на Кафедре зоологии позвоночных животных и общей экологии Московского государственного университета им. М. В. Ломоносова и в Национальном музее естественной истории Смитсоновского Института (Вашингтон, США).

Научный руководитель:

профессор, доктор биологических наук Ф. Я. Дзержинский Официальные оппоненты:

профессор, доктор биологических наук А. А. Никольский доктор биологических наук Ю. К. Доронин

Ведущая организация:

Институт проблем экологии и эволюции им. А. Н. Северцова РАН

Защита диссертации состоится 29 мая 2000 г. в 15.00 часов на заседании диссертационного совета Д 053.05.34 по адресу 119899, ГСП, Москва, В-234, Воробьевы горы, МГУ, Биологический факультет.

С диссертацией можно ознакомиться в библиотеке Биологического факультета Московского государственного университета им. М. В. Ломоносова

Автореферат разослан

апреля 2000 г.

Ученый секретарь диссертационного совета

Л. И. Барсова

Е69Ъ-ЗС ь. ьь

Общая характеристика работы

Актуальность исследования

Рукокрылые — одна из наиболее интенсивно изучаемых в настоящее время групп млекопитающих. Несмотря на это, многие аспекты биологии рукокрылых пока остаются слабо проработанными; в частности, на фоне неплохо изученных трофических адаптации;, в настоящее время не существует стройной концепции эволюции жизненных стратегий этого отряда.

Мы полагаем, что для рукокрылых, ключевой адаптацией которых было освоение воздушного пространства, размножение было одним из наиболее уязвимых мест в эволюции. Это связано, с одной стороны, с большими энергетическими затратами на полет и необходимостью облегчения тела, а с другой — с необходимостью приносить сравнительно крупных детенышей, способных с первых дней жизни самостоятельно держаться за субстрат. При этом освоение широкого спектра местообитаний предполагало подгонку репродуктивных параметров под особенности конкретных сообществ, динамику климатических условий, доступность корма и т. п. Результатом этого компромисса явилось существующее среди современных рукокрылых многообразие морфологии репродуктивных систем, а также репродуктивных тактик и циклов при минимальном разбросе по плодовитости. Поэтому эволюция особенностей репродуктивной биологии и сопряженные морфофизиологические преобразования были для рукокрылых не менее важны, чем формирование трофических адаптации.

Семейство гладконосых (УеярегШюшёае) можно считать ключевой группой для понимания эволюции жизненных стратегий отряда. Помимо максимального для отряда разнообразия (45 родов и более 320 видов), они имеют почти всесветный ареал (наибольший среди всех СЫгор1ега) и доминируют в умеренных и бореальных сообществах рукокрылых. При этом гладконосые сравнительно однородны, как морфологически, так и по спектру объектов питания (насекомые, в исключительных случаях мелкие позвоночные). Мы полагаем, что расширение адаптивной зоны этого семейства обусловлено, помимо трофических адаптации, увеличением экологической пластичности, в том числе — пластичности жизненных стратегий.

Для многих представителей веспертилионид характерно наличие в помете двух (иногда более) детенышей. Все прочие группы СЫгор(ега моноэмбриональны, что указывает на возможность наличия у них «запретов на многодетность». В свете сказанного выше об эволюции репродуктивной биологии, гладконосые совершили не просто количественный, но качественный скачок в эволюции жизненных стратегий, который мог быть следствием возникновения у этой группы новых для отряда морфофизиологи-ческих особенностей. Выявление этих особенностей и выяснение их экологической роли представляется важным условием для понимания биологической специфики этого своеобразного отряда млекопитающих.

Цель и задачи

Целью настоящей работы было выявить морфофункциональную основу и экологические преимущества особенностей репродуктивной биологии гладконосых рукокрылых. В рамках указанной цели были поставлены следующие задачи: 1) дать подробное общее морфологическое описание репродуктивной системы самок гладконосых; 2) оценить разнообразие гениталий самок в пределах этого семейства, выявить черты сходства и различия с другими грушами рукокрылых; 3) найти связь особенностей морфологии женской репродуктивной системы с особенностями биологии размножения гладконосых; 4) выявить экологические преимущества всс-пертилионид в контексте всего отряда рукокрылых, определяемые особенностями их репродуктивной биологии.

Научная новизиа

Впервые предложена морфофункциональная интерпретация полкэм-брионии гладконосых рукокрылых. Дано подробное общее морфологическое описание женской репродуктивной системы веспертилиокид на мак-роанатомическом и гистологическом уровнях. В частности, подробно описаны . кровеносные сосуды репродуктивного тракта и уточнена номенклатура артерий тазовой области. Произведено сравнительное мак-роанатомическое исследование женской репродуктивной системы гладконосых и некоторых других семейств. Предложен новый взгляд на характер репродуктивной асимметрии у веспертилионид, принципиально отличный от такового других семейств рукокрылых. Показана вторичность возникновения полиэмбрионии в пределах этого семейства.

Впервые предпринята попытка сравнения количественных репродуктивных параметров гладконосых с таковыми прочих рукокрылых, с одной стороны, и землероек (Бопаёае), взятых в качестве «нелетающего аналога», с другой. Показано, что возможность увеличения размера выводка существенно расширяет спектр жизненных стратегий этого семейства и сближает их с таковыми сходных нелетающих групп. Предложено объяснение различий жизненных стратегий рукокрылых с разной плодовитостью, изложены экологические предпосылки и последствия полиэмбрионии гладконосых, в связи с освоением умеренных областей.

Теоретическое и практическое значение

Показано, что эколого-морфологический подход применим не только при исследовании признаков, связанных напрямую с трофическими адап-тациями рукокрылых, но и при изучении особенностей морфологии женской репродуктивной системы как функциональной основы репродуктивных стратегий. Комплексное применение морфофункционального и эво-люционно-экологического подходов позволило создать представление об этом аспекте морфобиологической специфики Уе8рег1:Шошс1ае в контексте отряда рукокрылых и вероятных путях становления жизненных стратегий семейства и, возможно, всего отряда в целом.

Обобщены сведения по вариантам женских репродуктивных циклов веспертилионид. Предложена подробная классификация с характеристиками возрастных и репродуктивных состояний самок зимоспящих рукокрылых, которая позволит специалистам унифицировать систему описания этих показателей при исследованиях по естественной истории рукокрылых, а также облегчит полевую (в первую очередь, витальную) диагностику возрастных категорий и фаз репродуктивного цикла.

Апробация работы

Результаты работы были представлены на совещаниях: 2-й Европейский маммалогический конгресс (Southampton, Англия, 1994); «Факторы таксономического и биохорологического разнообразия» (С-Петербург, 1995); «Стратегия изучения биоразнообразш наземных животных» (Москва, 1995); «Состояние териофауны в России и ближнем зарубежье» (Москва, 1996); 7-й Европейский симпозиум по изучению рукокрылых (Veldho-ven, Нидерланды, 1996); 26-й Североамериканский симпозиум по изучению рукокрылых (Bloomington, США, 1996).

Публикации

По теме диссертации опубликовано 5 статей, 1 монография (в соавторстве), 5 тезисов.

Объем работы

Диссертация изложена на 244 страницах машинописного текста, включая 176 страниц основного текста. Работа состоит из введения, раздела «материал и методы», четырех глав и приложения, включающего 12 таблиц и 49 рисунков. Список цитированной литературы составляет 284 работы, из них 218 — на иностранных языках.

Благодарности

Я глубоко признателен своему научному руководителю Ф. Я. Дзержинскому за содействие в написании и подготовке к защите настоящей работы, О. Л. Россолимо за всестороннюю поддержку исследования. Неоценимую помощь на разных этапах освоения методик, концептуальной проработки и оформления исследования оказали [нГн. Гуртовой),

B. М. Малыгин, И. Я. Павлинов, Д. Э. Вилсон, М. Д. Карлтон, А. К. Панютин, Г. Ю. Максудов и др. Я также благодарен Е. И. Кожуриной и С. П. Каменевой за выданный морфологический материал и литературу, К. К. Панютину за предоставление собственных неопубликованных данных по размножению рукокрылых, и множество конструктивных советов.

C. В. Крускоп оказывал всестороннюю помощь и поддержку на всех этапах выполнения и осмысления работы и предоставил свой материал. Я также выражаю признательность коллективам Зоологического музея МГУ и кафедры зоологии позвоночных МГУ за множество ценных советов по содержанию и форме работы и доклада.

Таксономическое поло- Число

жение Внды: экз.: Примечания

cmroptera:

Vespertilionidae

Miniopterinae Miniopterus schreibersi 3

Miniopterus tristis 4 1 sad, 1 беременная

Vespertiliomiiae

Myotini Myotis nattereri 1 гист.

Myotis emarginatus I

Myotis nigricans 2 1 бер.

Myotis brandti 5 3 гист.

Myotis mystacinus 1

Myotis daubentoni 5 2 гист., 2 кр.: вт. ч., 1 н. р.

Myotis dasycneme 6 2 гист, 3 кр

Myotis macrodactylus 1

Plecotini Plecotvs auritus 3 2 гист., 1 бер., кр.

Pipistrellini Nyctúlus noctula 10 2 гист., 5 кр., в т. ч., 1 sad, 1 sen.

Pipistrellus javanicus 2

Pipistrellus nathvsii 4 2 гист., 2 бер., кр.

Vespertilionini Vespertilio murinus 1 кр.

Eptesicini Eptesicus Juscus 3 1 sad.

Nycticeim Scotophitus kuhli 4 1 бер.

Lasiurini Lasiurus cinereus i

Lasiurus intermedium 2

Antrozomae Antrozous pallidas 2

Миллшае Murina leucogaster 2 1 гист.

Natalidae Natalus stramineus 3 1 sad.

Molossidae Eumops glaucirms 1

Molossus molossus 7 2 бер.

Tadarida brasiliertsis 1 1 sad.

Chaerephon plicata I 1 бер.

Phyllostomidae Artibeus jamaicensu 1

Ghssophaga soricina 1 1 кр.

Rhinolophidae Rhinolophtis ferrumequinum 3 1 кр.

Pteropodidae Eidolon helvum 1

Slenonycteris lanosus 1 1 бер.

Lissonycteris angolensis 1 1 бер.

Всего рукокрылых: 84 в т. ч., 15 гист., 16 кр.

Другие отряды

Primates: Lemurídae Mícrocebur, murinus 1 кр.

Loridae Nycticebus pygmaeus 2 2 кр.

Lipotyphla: Soricidae Sorex araneus 5 S кр

Maçroscelidea:

Macroscelididac Macroscehdes proboscideus 1 кр.

RODENTIa: Sciuridae Callosciurus sp. 1 кр.

Cricetidae Peromyscus eremicus 1 кр.

Akodonsp. 1 кр.

Muridae Rauns norvegicus 2 кр.

Carnivora Mustelidae Martes martes 1 кр.

Didelphiomorphja:

Didelphidae Philander opossum 1 кр.

Сокращения: sad. - молодые; sen. - старые; гист. - гистологически исследование; кр. - с наи-нъецированной кровеносной системой; бер. - беременные; н. р. - недавно родившие.

Материал и методы

С разной степенью подробности исследована женская репродуктивная система представителей шести из 18 современных семейств рукокрылых. Также осмотрены матки 15 видов, относящихся к пяти отрядам плацентарных и одному отряду сумчатых. Список исследованного морфологического материала приведен в Таблице 1. Исследованы представители всех подсемейств и триб, выделяемых в настоящее время среди гладконосых, кроме подсемейств Kerivoulinae и Nyctophilinae. Кроме того, более 1000 особей разных видов рукокрылых было обследовано на предмет внешней оценки половозрастного состояния и определения фенологии размножения в ходе полевых работ в Европейской части России, в Непале и во Вьетнаме.

Для изучения прохождения артериальных сосудов были приготовлены инъецированные препараты кровеносной системы. Инъекцию осуществляли через сонную артерию или спинную аорту смесью гуаши с 5-6%-ным водным раствором желатина, с добавлением нескольких капель раствора Люголя. Для приготовления гистологических препаратов были взяты тотальные репродуктивные тракты, фиксированные вместе с нижней частью тушки в фиксаторе Буэна. Гистологические срезы готовили по стандартной методике, окрашивали по Маллори и заключали в канадский бальзам. Г ис-томорфология половой системы была исследована путем рассматривания наиболее удачно прошедших срезов и, отчасти, путем умозрительной реконструкции по серийным срезам.

Для оценки биологической роли вторичной полиэмбрионии гладконосых из литературных источников были скомпилированы сведения по биологии размножения примерно 150 видов рукокрылых. Для сравнения в качестве примера нелетающих млекопитающих были взяты литературные сведения по репродуктивным показателям землероек. По этим данным с помощью формул, взятых из работы Миллара (Millar, 1977), были вычислены относительные скорости пре- и постнатального роста, а также индекс репродуктивного усилия на момент родов.

Глава 1. Общее морфологическое описание

В главе приведено подробное общее описание морфологии женской репродуктивной системы Vespertilionidae на макроанатомическом и гистологическом уровне.

Гладконосые имеют двойную матку с укороченными рогами (рис. 1). Полости рогов матки сливаются в общее тело (corpus uteri), не имеющее сагиттальной перегородки, образуя единую полость для вынашивания эмбрионов. В каудалыюй части тело матки формирует единый цервикальный канал, переходящий во влагалище, которое у Vespertilionidae может быть различной формы, определяемой спецификой посткопуляторных реакций. Яйцевод входит в рог матки апикалыю, образуя трубный холмик.

Рис. 1. Общий вид женской репродуктивной системы гладконосых рукокрылых и ее артериального кровоснабжения, на примере рыжей вечерницы Л/ус/а/оз посШа.

Помимо собственно брыжейки матки (мезометрия), у гладконосых, как правило, хорошо развиты яичниковая и круглая связка матки, которые фиксируют репродуктивный тракт в брюшной полости. Яичниковая сумка полная, образована брыжейкой яйцевода и трубной мембраной, часто несет отверстие на вентромедиальной стороне, вблизи от воронки яйцевода. Наружные гениталии имеют типичное для многих рукокрылых строение; мочеиспускательный канал открывается в каудальную часть влагалища, образуя мочеполовой синус. Отверстие вульвы вытянуто в поперечном направлении и прикрыто с краниовентралъной стороны генитальным бугорком, на внутренней поверхности которого расположены парные кавернозные тела. Часто присутствует женская половая косточка (ЪаиЪеИит).

Кровоснабжете маток гладконосых осуществляется производными яичниковых и обеих подвздошных артерий, что отличает самок от самцов гладконосых, у которых внутренние гениталии кровоснабжаются только за счет производных семенниковой и внутренней подвздошной артерий. Непосредственно к репродуктивному тракту подходят яичниковая, пузырно-гешггальная и уретровлагалищпая артерии. Наружные гениталии кровоснабжаются наружной и внутренней срамными артериями.

Глава 2. Сравнительная морфологическая

характеристика и эволюция

В главе приведен обзор морфологии женской репродуктивной системы всех изученных семейств рукокрылых. Центральным направлением в эволюции маток рукокрылых (как и млекопитающих в целом) считают постепенное каудокраниальное слияние шеек, а затем рогов и образование из примитивной двойной матки, характерной для крыланов РСегоросМае и щелемордов Мус1епс1ае, простой, как у некоторых листоносов РЬу11о8Ю1шс1ае. В таком контексте репродуктивная система гладконосых — с единой шейкой и телом и относительно короткими рогами — представляется достаточно прогрессивной, но не слишком специализированной. В то же время, у большинства крупных семейств СЫгор1ега (почти все ЕшЬаНопипйае, 1Шпоротайс1ае, 1Шпо1орЫсЗае, Н1рро51(1епс1ае, Мо1о.чз1с1ае) сохраняется более примитивная двураздельная матка. С другой стороны, у филлостомид сохраняется общая для рукокрылых схема ее кровоснабжения.

У изученных к настоящему времени моноэмбриональных видов летучих мышей хорошо васкуляризованы в первую очередь краниальные (апикальные) и, в меньшей степени, мезометриальные участки рогов матки. У исследованных нами представителей семейств Мо1о5з1ёае, 1Шпо1орЫс1ае и Р1егорос11с1ае магистральных сосудов, проходящих вдоль антимезометри-альной стороны рога, обнаружить не удалось, в то время как мезометри-ально расположенные сосуды сильно развиты, особенно в краниальной порции рога матки. Это позволяет полагать, что антимезометриалыюе прохождение маточных артерии и вены является апоморфией для УезрепШош(1ае, и, возможно, некоторых близких к ним семейств, например, ^аЫае (Вопзвепко, 1993).

Приведена таблица гомологизации артериальных сосудов тазовой области гладконосых с таковыми представителей других отрядов млекопитающих. Доминирующую роль в кровоснабжении рогов матки весперти-лионид играют не яичниковые, а пузырногенитальные артерии (точнее, их производные). Роль яичниковых артерий сводится в основном к кровоснабжению яичника и яйцевода, хотя продолжение трубной артерии (производной от яичниковой) следует вдоль антимезометриальной части рогов и анастомозирует с одноименным контралагеральным сосудом, следуя па-

раллельно маточной вене. Развитый у большинства млекопитающих анастомоз трубной и передней маточной артерий у веспертилионид сильно редуцирован. Участие наружной подвздошной артерии в кровоснабжении репродуктивного тракта отличает гладконосых от других Chiroptera и большинства млекопитающих, у которых наружные подвздошные не дают ветвей к матке.

Глава 3. Функциональная морфология

Морфологическая основа moho- и полиэмбрионии

Морфофункциональной основой для моно- и полиэмбрионии служит форма матки, с одной стороны, и характер ее кровоснабжения (кровоотто-ка) — с другой. У рукокрылых с примитивной репродуктивной системой (например, у крыланов) не удается выделить морфологических особенностей матки, отражающих специфические адаптации к моноэмбрионии. Это позволяет предположить, что переход к моноэмбрионии, имевший место в эволюции Chiroptera (а, скорее всего, еще у нелетающей предковой формы), происходил без кардинальных морфологических перестроек. Тем не менее, мы полагаем, что многие морфофизиологаческие особенности женской репродуктивной системы могут быть истолкованы с позиций функциональной целесообразности. Например, происходящее в эволюции рукокрылых слияние половин репродуктивного тракта следует считать коррелятивным преобразованием, связанным с полюмбрионией, в частности, с увеличением относительных размеров эмбриона, и связанной с этим необходимостью расширения родового канала. На этом фоне полиэмбриония гладконосых рукокрылых представляется, несомненно, вторичным явлением, развившимся на основе прогрессивных черт морфологии матки.

Регулирование числа эмбрионов можно осуществлять на разных этапах репродуктивного цикла: 1) путем детерминации числа единовременно овулирующих яйцеклеток; 2) путем ограничения доступного места для имплантации бластоцист; и 3) путем неравномерного распределения питательных веществ и/или доступного пространства для развивающихся эмбрионов, создавая предпосылки для резорбции «лишних» зародышей. На наш взгляд, именно в этом ключе и можно рассмотреть существующее морфологическое разнообразие маток рукокрылых.

моно- и полиэмбриония у рукокрылых

Большинство рукокрылых мооновуляторны, однако, есть основания предполагать, что развитие механизмов физиологической детерминации числа единовременно овулирующих яйцеклеток не было центральным направлением в эволюции моноэмбрионии Chiroptera, и облигатная моноову-ляторность не была существенной помехой на пути формирования полиэмбрионии веспертилионид. Вероятно, рукокрылые формировали дополни-

Рис. 2. Схема кровоснабжения области плацентации гладконосых рукокрылых.

тельные механизмы ограничения числа детенышей, в частности, преобразования в репродуктивном тракте по локализации места имплантации бла-стоцисты, в том числе, путем формирования ипсилатеральных эндометри-альных реакций. Это можно проследить на примере многих полиэмбриональных гладконосых, для которых характерна гиперовуляция, и избыточные бластоцисты претерпевают вторичную резорбцию.

Васкуляризация рогов матки

Среди многочисленных функций кровеносной системы женского репродуктивного тракта можно выделить три, наиболее интересные для нашего морфофункционального рассмотрения. Во-первых, это обеспечение метаболических и морфогенетических процессов, происходящих в самом репродуктивном тракте, которые особенно интенсивны во время беременности и после родов. Во-вторых, это кровоснабжение плацент имплантировавшихся эмбрионов. В-третьих, это предполагаемое обеспечение прямого переноса гормонов от яичников к репродуктивному тракту и в обратном

Рис. 3. Кровоснабжение плаценты у лесного нетопыря с одним (слева) и двумя эмбрионами.

направлении, создающее основу для локальных эндометриальных реакций и инволюции желтого тела.

Рога матки у гладконосых кровоснабжаюгся в первую очередь передними маточными артериями, которые подходят непосредственно к местам презумптивной имплантации, преимущественно не апикально, а в средней части рога (рис. 2). Ангимезометриальные артерии вносят меньший вклад в кровоснабжение матки, но, вероятно, также важны, особенно в процессах гормонального обмена.

Плацентация в кровоснабжение плаценты

Принципиальное значение для понимания специфики плацентации у веспертилионид, имеют особенности топографии и васкуляризации дефинитивной дискоидальной хориоаллантоисной плаценты. У крыланов (с наиболее примитивным способом кровоснабжения рогов матки) плацента размещается мезометриально в области маточно-трубного соединения. Такое состояние, по-видимому, следует считать исходным для рукокрылых вообще. Мы полагаем, что система кровоснабжения играет существенную роль в ограничении доступного для имплантации пространства.

У рукокрылых плацентация, как правило, происходит в апикальной части рога матки (Ка8\\'еПег, 1979). Даже у видов, у которых ранняя имплантация имеет место в средней части рога, дефинитивная дискоидальная плацента все равно формируется апикально. При этом маточные артерия и вена подходят непосредственно к месту имплантации. Такие особенности плацентации не требуют дополнительной васкуляризации антимезометри-альной части рогов, но, теоретически, должны накладывать серьезные ограничения на возможное число эмбрионов, так как в одной точке Две плаценты прикрепиться не могут. Кроме того, отсутствие анастомозов между

сосудами правой и левой сторон приводит к необходимости резко асимметричного кровоснабжения правого и левого рогов во время беременности, и перестройки кровоснабжения при функциональном чередовании рогов, что должно создавать предпосылки для возникновения репродуктивной асимметрии. Действительно, у многих представителей ЕтЬа11опипнс1еа, 11Ъто1орЬо!с1еа и Мо1оБ5о1с1еа описано безусловное правостороннее доминирование (функционируют только правый рог и янчник; напр., '№иша», 1979).

Имплантация у веспертилионид происходит в антимезометриальной стенке рога, примерно в средней его части (рис. 3) Так как число развивающихся эмбрионов может в принципе быть различным, а их размещение (кроме случаев двойки) асимметрично, то можно ожидать неодинаковую потребность в кровоснабжении (и, соответственно, кровооттоке) правого и левого рогов. Анастомозирование одноименных венозных сосудов правой и левой стороны можно, видимо, считать механизмом, разрешающим противоречие между более или менее симметричным кровоотгоком из обеих половин репродуктивного тракта и несимметричным расположением плаценты. При такой «конструкции» изменение количества развивающихся эмбрионов, например, п разных популяциях и возрастных категориях, (например, рис. 3.) не требует серьезных морфогенетических перестроек, в частности, в характере васкуляризации. Это, в свою очередь, открывает возможности для известной пластичности в стратегиях размножения, которую мы можем наблюдать среди многих представителей УеэреПШотске.

Репродуктивная асимметрия

В отличие от большинства млекопитающих, в пределах рукокрылых описано несколько вариантов функциональной асимметрии женской ре' продуктивной системы, которые могут сопровождаться той или иной степенью морфологической редукции соответствующих структур.

Согласно Вимсатту (ЧУштБаП, 1979), у УеБрешШотске описано три варианта функционирования женской репродуктивной системы: полная симметрия, доминирование правого рога при симметричном функционировании яичников (т. наз. «миотисный» тип репродуктивной асимметрии, характерный для ночниц МуоНх) и доминирование правого рога и левого яичника (только у длиннокрьшов). Появление новых данных о характере репродуктивной асимметрии гладконосых рукокрылых и ее выраженности у различных представителей семейства указывают на искусственность классификации Вимсатга. В частности, представляется необоснованным объединение части веспертилионид в одну категорию вместе с семействами, для которых характерна функциональная редукция левой половины репродуктивного тракта: Ютто1орЫс1ае, №рро81с1еп(1ае, Мееас1егтаис1ае и Мо1оБ51(1ае. Есть основания полагать, что даже у иолиэмбриональных видов в ситуациях, когда у них развивается один эмбрион, последний в норме имплантируется именно в правом роге матки (как, например, на рис. 3).

Даже в пределах обычно моноэмбриональных ночниц асимметричное функционирование рогов матки не было препятствием для формирования полиэмбрионии у М. аиз&опрагшз. Репродуктивная асимметрия «миотис-ного» типа, в отличие от прочих вариантов (у других групп СЫгор1ега), направлена на формирование лабильных топографических отношений плода и репродуктивного тракта.

Пожалуй, наиболее удачным объяснением правостороннего доминирования у гладконосых на сегодняшний день является предположение о конкуренции с желудком за место в брюшной полости. Поскольку многие насекомоядные летучие мыши (в частности, гладконосые) съедают за ночь количество насекомых, составляющее до одной трети собственного веса, раздувающийся к концу охоты желудок оттесняет, окружающие органы к периферии брюшной полости. В такой ситуации композиционно предпочтительнее размещение эмбриона в правом роге матки, максимально удаленном от желудка.

Независимо от причин возникновения асимметрии у СЫгор1ега, суть этого явления, на наш взгляд, различается у гладконосых и остальных рукокрылых. У УеБрегШютйае (кроме длиннокрылое) асимметрия в целом допускает принципиальную возможность возврата к полиэмбрионии и симметричному функционированию рогов и яичников, т. е. носит функциональный (факультативный) характер. У прочих рукокрылых асимметрию в большинстве случаев можно считать обусловленной уже на структурно-физиологическом уровне.

Односторонняя эндометриальная реакция

Многие авторы полагают, что имплантация вблизи апикальной части рога связана с односторонними эндометриальными реакциями, обусловленными локальным артериальным транспортом стероидов из яичника в ипсилатеральный рог матки (напр., \Vimsatt, 1979). Эти реакции подготавливают эндометрий в определенном (как правило — апикальном) участке рога к имплантации бластоцисты. Основным элементом этого предполагаемого механизма является область непосредственного контакта выносящей яичниковой вены и маточной ветви яичниковой артерии, в которой по принципу противотока может происходить прямой перенос стероидов яичника из вены в артерию. Благодаря этому, к апикальной области ипсилате-рального рога (т. е., к презумпгивному месту имплантации) попадает кровь с наивысшей концентрацией гормонов (в первую очередь — прогестерона). Таким образом, одним из ключевых элементов, обеспечивающих ипсилатеральный перенос стероидов от яичника к апикальной части рога у рукокрылых, у которых происходят односторонние эндометриальные реакции, возможно, является продолжение яичниковой артерии, кровоснаб-жающее апикальную часть рога.

У веспертнлионид продолжение яичниковой артерии тянется вдоль антимезометриальной части рога, анастомозируя с контралатеральной одноименной артерией (рис. 1). При наличии антимезометриального сосуда типа a./v. uterina гладасоносых образуется линия, вдоль которой могут расположиться более одной бластоцисты, более того, точка имплантации не зависит напрямую от того, в каком яичнике произошла овуляция (как, например, у ночниц). Действительно, есть указания (Wimsatt, 1944), что у ночниц после овуляции происходят предимплантационные изменения по всей антимезометриальной части рогов матки; причем они наиболее ярко выражены в правом роге, в области будущей имплантации. Однако тонкий физиологический механизм функционирования системы гормонального регулирования эндометриальной реакции на формирование желтого тела у гладконосых пока неизвестен. На наш взгляд, причину, вероятно, следует искать в коренном различии системы кровоснабжения репродуктивного тракта гладконосых и прочих рукокрылых: у первых она направлена на функциональное объединение правой и левой половин репродуктивной системы, а у вторых — на их функциональное разобщение.

Физиологические реакции женской репродуктивной системы

гладконосых

Помимо процессов, напрямую связанных с беременностью, для репродуктивного тракта веспертилионид описан ряд вспомогательных физиологических особенностей, часть из которых специфична для представителей этого семейства. Это в первую очередь реакции, связанные с экологически обусловленной необходимостью разнесения во времени сроков спаривания и размножения в условиях, когда в годовом цикле присутствуют периоды, неблагоприятные для размножения.

Из всех отделов репродуктивного тракта Vespertilionidae влагалище является одним из наиболее изменчивых как по форме, так и по гистологической структуре. Мы полагаем, что наблюдаемое разнообразие морфологии этой структуры является следствием разнообразия посткопуляторных реакций влагалища, встречающихся в пределах гладконосых. Здесь мы условно разделили эти реакции на четыре варианта: отсутствие специфических посткопуляторных реакций, образование рыхлой вагинальной пробки, образование плотной вагинальной пробки и гиперплазия мезометрия влагалища. Наиболее обычны для гладконосых второй и третий варианты. Эти посткопуляторные реакции, вероятно, не следует гомологизировать с таковыми других млекопитающих.

Обсуждено явление физиологической консервации спермы в половых путях самок гладконосых рукокрылых. Приведен обзор сведений о группах, рукокрылых, в том числе, гладконосых, для которых характерна консервация спермы, и о местах женского репродуктивного тракта, где происходит переживание сперматозоидов. Среди гладконосых консервация

спермы распространена чрезвычайно широко и достаточно хорошо изучена. К настоящему времени явление консервации спермы в половых путях самок описано у видов гладконосых, в годовом цикле которых есть продолжительный неблагоприятный для размножения период, в том числе, у всех исследованных с этих позиций видов умеренных широт. Мы полагаем, что она в той или иной мере развита у всех веспертилионид с сезонно моноэстральными репродуктивными циклами.

Женские репродуктивные циклы

Фенология физиологических процессов, связанных с эстральным циклом, у веспертилионид умеренных широт не просто растянута, но и очень лабильна, в сравнении с таковой других мелких млекопитающих (например, насекомоядных или грызунов). Биологический смысл этих физиологических особенностей следует видеть в обеспечении базиса для пластичности репродуктивных хронологий.

Типы репродуктивных циклов в умеренных областях

В умеренных областях в году есть лишь один период размножения, но существует большая внутри- и межвидовая вариация во времени основных процессов, связанных с размножением рукокрылых, в зависимости он географической широты и климатических условий. Выделено два основных типа репродуктивных циклов в умеренных областях (Oxberry, 1979).

I тип — с переживанием спермы — обнаружен у всех исследованных к настоящему времени подковоносых Rhinolophidae и большинства веспертилионид умеренных широт. Для многих из них характерна значительная продолжительность и неяркая выраженность периода эструса, что коррелирует с растянутым периодом спаривания. I тип репродуктивных циклов легко выводится из наиболее распространенной среди тропических веспертилионид сезонной моноэстрии (см. ниже).

II тип — с задержкой имплантации — характерен исключительно для длиннокрылов Miniopterus. Основное отличие от первого типа заключается в наличии продолжительной стадии консервации в репродуктивном тракте неимплантированной бластоцисты. Стадия консервации спермы при этом также может присутствовать.

Типы репродуктивных циклов тропических веспертилионид

Существующее в тропиках многообразие годовых и сезонных репродуктивных циклов (репродуктивных хронологий — reproductive chronologies; Happold, Happold, 1990), распределяют по категориям (от четырех до десяти), в зависимости от числа периодов размножения за год, репродуктивной синхронии, продолжительности беременности и наличия послеродового эструса. Изменчивость этих циклов может быть родо- либо видоспецифичной или может быть встречена в пределах одного вида в различных условиях среды. Из набора типов репродуктивных хронологий, выделенных для рукокрылых, гладконосые обычно демонстрируют только

три основных варианта — сезонную моноэстрию, сезонную и асезонную полиэстрию, — из которых обычен лишь первый.

Репродуктивный цикл с одним периодом размножения в году (сезонная моноэстрия) характерен для большинства изученных видов тропических веспертилионид, из чего можно заключить, что даже в тропиках условия на протяжении большей части года не подходят для размножения глад-коносых. Если не принимать во внимание географическую широту, то в эту же категорию попадают оба варианта репродуктивных циклов рукокрылых умеренных областей. Специфика тропических циклов заключается в отсутствии «истинного» периода зимовки.

Сезонная полиестрия характеризуется наличием нескольких периодов размножения в году, , по числу которых она может быть бимодальной, либо полимодальной, с пиками репродуктивной активности, выраженными в различной степени. При этом в годовом цикле присутствует небольшой период, когда размножение не происходит. Асезонная полиестрия отличается от предыдущего варианта продолжительным размножением на протяжении всего года. Пики размножения при этом не выражены, и разные самки в каждый момент времени находятся на разных стадиях беременности и лактации, т. е. размножаются асинхронно. Асезонные репродуктивные циклы у веспертилионид крайне редки.

В принципе, полиэстральные репродуктивные циклы более характерны для растительноядных рукокрылых: крыланов РСегоросШае и большинства американских листоносов РЬу11о$1о1шс1ае. У этих групп, однако, размножение часто происходит синхронно, будучи привязано к периодам обильного плодоношения (цветения) растений, составляющих основу их рациона.

Практически у всех веспертилионид в сезонном цикле выражен один, по крайней мере, непродолжительный, период подавления или отсутствия репродуктивной активности. В тропиках он обычно приурочен к сухому сезону, а в умеренных областях — к холодному времени года. Это показывает, что размножение гладконосых, вне зависимости от репродуктивной хронологии, сильно зависит от обилия (доступности) корма, которое варьирует даже в сравнительно мягком тропическом климате. В частности, в тропиках пики доступности насекомых соответствуют дождливому сезону, к которому приурочено размножение многих видов рукокрылых (Кассу, 1982). Сезонная приуроченность репродуктивных циклов свойственна также и другим семействам насекомоядных летучих мышей — 1Мус1епс1ае, Юипо1орЫс1ае, Шрро51(1еп(1ае, большинства Мо1оз51с1ае (например, НарроШ, НарроИ, 1990). ;

Возрастные категории Обозн. Репродуктивная категория Варианты репродуктивного состояния Обозн. Характеристика

Ювенильная (Juvenile) Juv. Нет [Неразмножающаяся] Juv. Подсосный детеныш

Полувзрослая (Subadult) Sad. Нет [Неразмножающаяся] Sad. Самостоятельный детеныш с признаками продолжающегося роста

Взрослая (Adult) Ad. Неполовозрелая (Immature) [Неразмножающаяся) I mm. Самостоятельная неперелинявшая особь с завершившимся ростом

Нерожавшая (Nulliparous) Яловая (Nonrepr.) Пубертальная Примигравидная Nullp. Pub. Prim. Половозрелая нерожавшая особь, не участвующая в спаривании (неосе-мененная) и размножении Взрослая нерожавшая особь, участвовавшая в спаривании (осемененная) Взрослая нерожавшая особь с признаками беременности

Рожавшая (Parous) Недавно родившая (Postpartum) Яловая (Nonrepr.) Осемененная Беременная Лактирующая Постлактирующая Pstp. Par. (Nr.) Ins. Gest. Lact. Pstl. Взрослая особь с признаками недавних прошедших родов Рожавшая особь, не участвующая в спаривании (неосемененная) и размножении Рожавшая особь, участвовавшая в спаривании Рожавшая особь с признаками беременности Особь с признаками лактации Особь с признаками недавно закончившейся лактации

Старая (Senex) Sen. Нет [Неразмножающаяся] Sen. Старая неразмножающаяся особь

Отражение репродуктивного статуса в состоянии первичных и вторичных половых признаков

В отечественной литературе специального внимания типизации возрастных категорий и вариантов репродуктивного состояния рукокрылых не уделено. На практике по умолчанию используют традиционную, но мало информативную систему из четырех категорий; ]иуегш, эиЪас1и1Шз, асМии, эепех. Отсюда вытекает необходимость уточнения терминологии возрастных и репродуктивных категорий рукокрылых хотя бы на формальном уровне. Предлагаемая здесь система (Таблица 2.) призвана упорядочить терминологию возрастных и репродуктивных категорий самок гладконо-сых рукокрылых умеренных широт. Практически она также приемлема для изучения некоторых других семейств (например, подковоносов 1Шпо1орЫс1ае и свободнохвостых Мо1озз1с1ае). Необходимость введения подобной классификации диктуется задачами унификации данных, в последние десятилетия усиленно накапливающихся в нашей стране, по возрастному составу и репродуктивному состоянию летучих мышей.

Глава 4. Биология размножения

Для оценки биологической роли вторичной полиэмбрионии гладконо-сых, мы попытались рассмотреть количественные показатели репродуктивных параметров с позиций основных концепций эволюции жизненных стратегий, в частности, теории г-Х-отбора. Составлена таблица основных параметров жизненных стратегий с позиций этой концепции. Также составлена сводная таблица основных параметров жизненных стратегий изученных к настоящему времени рукокрылых и землероек, на основании литературных сведений, с добавлением оригинальных данных.

Перекрывание гладконосых с землеройками обнаружено по многим репродуктивным параметрам, даже по такому характерному показателю как плодовитость. Это указывает на существование важных регуляторов репродуктивных стратегий, помимо способа локомоции.

Относительная масса новорожденных (рис. 4) в нашей выборке составила у гладконосых 20,9+4,44% (п=50), что было близко к таковой прочих рукокрылых (25,1+7,73%, п=65) и почти в три раза превысило этот показатель у землероек (7,3+2,51%, п=21). Как у гладконосых, так и у землероек корреляция относительной массы новорожденных с материнской массой была низкой (-0,336 и -0,263, соответственно). Это единственный показатель, по которому веспертилиониды существенно отличаются от землероек, демонстрируя сравнительную АТ-ориентированность.

Репродуктивное усилие считают ключевым параметром, определяющим положение организма вдоль г-К оси (его значение возрастает у г-ориентированных форм), несмотря на то, что в реальности его очень трудно измерить. Повышенные энергетические потребности эмбрионов у руко-

%w„

45 i 4035 -30 -25 -20 15 10 5 0

Vespertilionidae x non-vespertiolionidae o Soricidae

X X XÍ

« u ♦♦ ш X

♦J*Ч*<* X* * X

♦ * * *

. X< «X

. •• x V * X

*<» . X

& % О °o о О О о о с9°

о о

10 100 Масса взрослых, г (логарифмическая)

1000

Рис. 4. Относительная масса новорожденных (%И/„; % от массы взрослых) у гладконосых, прочих рукокрылых и землероек.

крылых на поздних стадиях развития усу1ублены значительным их весом, что ухудшает летные качества самки и требует больших затрат на полет. Таким образом, можно предположить, что индекс репродуктивного усилия на момент родов' — достаточно удачный показатель репродуктивной стратегии, особенно учитывая доступность сведений по относительной массе выводка при рождении.

На основании наших расчетов значения индекса репродуктивного усилия (рис. 5) составили 0,45±0,143 для гладконосых (ff=48), 0,35+0,082 для прочих рукокрылых (п=65) и 0,62+0,164 (п=21) для землероек. В самом первом приближении это может означать, что гладконосые в целом несколько более /--ориентированы, чем остальные рукокрылые. Несмотря на существенные различия в средних значениях Rt, для Vespertilionidae и Soricidae, между этим семействами есть значительное перекрывание фактических значений этого показателя. В целом уровень различий индекса, по нашим вычислениям, сопоставим с уровнем отличий относительной массы выводка, рассчитанной для рукокрылых и мелких нелетающих Mammalia (Kurta, Kunz, 1987). Особенно примечателен существенный разброс этого показателя у гладконосых, что характеризует большую пластичность их репродуктивных стратегий.

х ♦

* Указанный параметр рассчитан по Миллару (Millar, 1977) как отношение метаболической массы выводка (новорожденных) к таковой взрослой самки [R^NWn0,75!^6,75].

0,9 0,8 -0,7 0,6 0,5 -0,4 0,3 -0,2 -0,1 -0

♦ Vespertilionidae x поп- vespertiolionidae о Soricidae

♦

i во *

♦ ♦

* чст*

♦ r^V

ох» X

X х

10 100 Масса взрослых, г (логарифмическая)

1000

Рис. 5. Рассчитанный индекс репродуктивного усилия на момент родов (%) у глад-коносых, прочих рукокрылых и землероек.

Вопреки тому, что темпы пренатального роста теоретически хорошо характеризуют репродуктивную стратегию, это, по-видимому, одни из наиболее трудно измеримых и не слишком надежных показателей, ввиду существования разнообразных форм задержек эмбрионального развития, обнаруженных у СЫгор1ега. Как ни странно, наши расчеты не подтвердили утверждение о том, что темпы роста у рукокрылых ниже таковых у нелетающих зверей (например, Кш1а, Кита, 1987). Рассчитанные средние относительные скорости пренатального роста* у УеБрсгиНогпсЬе и 8опс1с1ае значительно перекрываются (рис. 6), несмотря на большую продолжительность беременности у рукокрылых, причем у гладконосых они в среднем выше, чем у землероек.

В целом попытка применения модели г~К отбора для описания разнообразия жизненных стратегий внутри семейства УеБрегШютбае наталкивается на некоторые противоречия. В первую очередь, это несоответствие темпов роста молодняка с плодовитостью и репродуктивным усилием. На наш взгляд, именно это противоречивое сочетание признаков,; характеризующих жизненные стратегии, является ключевым для понимания их разнообразия у веспертилионид, по крайней мере, в умеренных широтах.

* Указанный параметр рассчитан по Миллару (Miliar, 1977) как относительная масса новорожденного, деленная на время беременности [WJWjg].

Ge 0,6

0,5 0,4 0,30,2 -0,1

* Vespertilionidae к non-vespertilionidae o Soricidae

♦ x ♦

o ,o ,

♦8 o x * < x

o 4

X 0 X X

* *

1 10 100

Масса взрослых, г (логарифмическая)

1000

Рис. 6. Рассчитанные средние относительные темпы пренатапьного роста (Gg) у глад-коносых, прочих рукокрылых и землероек.

На фоне принципиального экологического и физиологического сходства моно- и полиэмбриональных веспертшшонид, существенное (в полтора и более раз) изменение плодовитости и репродуктивного усилия должно вызывать компенсаторное изменение прочих параметров. Молодые рукокрылые не могут начинать самостоятельное существование, не освоив полет, а последнее возможно только после достижения размеров, близких к таковым взрослых. Аналогичным образом, минимальный размер и степень развитости новорожденных ограничены необходимостью уметь самостоятельно держаться за субстрат и перемещаться в поисках матери с первых часов жизни. Таким образом, у веспертшшонид число детенышей в помете (вопреки прогнозам концепции r-К отбора) должно находиться в обратной зависимости от продолжительности беременности и лактации, а также постлактационного периода. Зная эти ограничения, можно сделать некоторые предположения о других аспектах биологии веспертшшонид, например, миграциях.

Нами предложена схема биологической роли различий в сроках начала и продолжительности разных этапов репродуктивного цикла между «г-» и «А^-ориетнированными» видами гладконосых в средней полосе России (рис. 7). Следуя этой схеме, можно рассматривать сезонные миграции полиэмбриональных рукокрылых как способ уместить растянутые сроки размножения в ограниченный период благоприятных трофических и погодных условий в географической области выведения потомства.

У беременных летучих мышей эстивация («летняя спячка») продлевает беременность на время нахождения в оцепенении. Ежедневно впадая в оцепенение, гетеротермные рукокрылые могут компенсировать избыточные энергетические затраты на развитие плода и приурочивать пик родов к оптимальному времени года. По мнению Рэйси (Ёасеу, 1982), в Западной Европе ранние роды (при низкой плотности насекомых) рискованны для самки, которой может не хватить корма в начале лактации. Поздние же роды повышают вероятность того, что к моменту окончания выкармливания численность насекомых упадет, что поставит под угрозу выживание подрастающих детенышей.

На востоке Европы ситуация, видимо, несколько иная, по причине укороченного, но более интенсивного периода лёта насекомых. К. К. Па-нютин предположил, что в средней полосе России (и, вероятно, в других областях со сравнительно континентальным климатом) поздние стадии беременности и пик родов у летучих мышей должны приходиться на локальный пространственно-временной всплеск численности насекомых.

Тем не менее, в северных широтах (например, около 50° с. ш.) сроки родов у рукокрылых могут быть ограничены поздней овуляцией, в сочетании; с необходимостью периодически впадать в оцепенение, вызванной низкой численностью насекомых в первый месяц после выхода зверьков с зимовок. Эти ограничения, напротив, не столь существенны для мигрантов, которые могут раньше выйти с зимовок (и, следовательно, раньше овулировать) и впоследствии следовать на север по мере распространения волны повышения численности насекомых, вызванного фенологическими изменениями. Миграции предоставляют самкам некоторый «запас времени», позволяя им появляться в местах летнего обитания примерно в середине срока беременности (до начала высоко экстенсивного роста эмбрионов) и «дожидаться» локального всплеска численности насекомых. Действительно, в средней полосе пик родов у мигрантов в среднем приходится на более ранние сроки, чем у оседлых видов. В то же время, растянутый период размножения и повышенные энергетические потребности «многодетных» видов ставят их в большую зависимость от динамики и доступности кормовых ресурсов в теплый период.

По нашему мнению, полиэмбриония, с одной стороны, открывает возможности для экстенсивного использования «/--местообитаний», а с другой — обусловливает необходимость использования именно таких местообитаний. Это позволяет говорить о расширении (но не о смещении) спектра жизненных стратегий гладконосых в /--направлении, создавшем основу экологического разнообразия группы. Примечательно, что именно в умеренных и бореальных широтах, а также в нарушенных местообитаниях различных географических областей веспертилиониды занимают доминирующее положение в сообществах рукокрылых.

Начало лёта насекомых:

на «юге» — Интенсивный лёт насекомых

на «севере» -

ьо ы

род

Самки

Детеныши

«Тлеющее развитие» ^Йч'чЗ' Быстрый рост

У777777777777Г, ; Быстрые

Полиэмбриональные мигрирующие виды

111111111111

Лактация пчпппп

ПШ П 11

гтттт

Линейный рост

ИИ11111ПШ11

оплодотворение

становление, на крыло

Постлактация

Асимптотический рост

'переход к самостоятельному питанию

.овуляция

роды

Моноэмбриональные немигрирующие виды

I 111П 111II

становление на крыло

1переход к самостоятельному питанию

Рис. 7. Предполагаемое соотношение сроков размножения у полиэмбриональных и моноэмбриональных видов гладконосых рукокрылых в средней полосе, В отдельные годы это соотношение может меняться, из-за изменчивой фенологии размножения мигрантов, более зависимой от погодных и кормовых условий.

Выводы

1. Женская репродуктивная система гладконосых рукокрылых обладает общим для всего семейства набором морфологических черт: рога матки сливаются в единую гестационную полость, хорошо развиты круглая и яичниковая связки, яичниковая сумка полная. Эти черты несут прогрессивный характер, по сравнению с состоянием, характерным для большинства других семейств СЫгор1ега.

2. Гладконосые рукокрылые обладают рядом уникальных для рукокрылых набором особенностей кровоснабжения женского репродуктивного тракта. Это в первую очередь значительная редукция маточно-трубного артериального анастомоза, формирование кровоснабжения рогов матки за счет пузырно-генитальной артерии, участие наружных подвздошных артерий в кровоснабжении матки, формирование антимезометриальных маточных артерии и вены для обеспечения единого кровоснабжения и кровоот-тока от обоих рогов матки.

3. В кровоснабжении дефинитивной дискоидальной плаценты веспер-тилионид основное участие принимает пузырно-генитальная артерия, а в кровооттоке — антимезометриальная маточная вена, тогда как у прочих рукокрылых для этого служат ипсилатеральные яичниковые артерия и вена, соответственно. Производные правой и левой яичниковых артерий (ан-тимезометриальные маточные артерии), кровоснабжающие презумптив-ную область плацентации, анастомоз ируют друг с другом. При этом исчезает основа для ипсилатеральных эндометриальных реакций, и возникают предпосылки для функционального объединения рогов матки. Оказывается возможным динамическое доминирование правого рога, независимое от стороны овулирующего, яичника. Таким образом, репродуктивная асимметрия у гладконосых имеет принципиально иную основу, чем у остальных известных групп рукокрылых.

4. Полиэмбриония у веспертилионид сформировалась вторично в пределах рукокрылых, на основе механизма антимезометриальной плацентации и функционального объединения половин репродуктивного тракта. В итоге сформировалась лабильная система регулирования числа эмбрионов.

5. Развитие полиэмбрионии позволило гладконосым повысить пластичность репродуктивных стратегий, в частности, расширения их спектра в г-направлении. Сопряженное с этим повышение ре пр одуктив но го усилия, вероятно, компенсируется лучшей возможностью использования ресурсов с пятнистым пространственно-временным распределением. Эта возможность особенно выгодна при освоении умеренных областей и нарушенных местообитаний, в которых гладконосые составляют основу сообществ рукокрылых.

список работ, опубликованных по теме диссертации

Borissenko А. V. 1993. Morphology of female reproductive tracts in vespertil-ionoid bats; with comments on its functional and phylogenetic implications. // In: NMNH Research Training Program, M. Sangrey, J. Kress, eds., Smithsonian Institution, Washington, D. C., 32 p.

Borissenko A. V. 1995. Observations on female reproductive morphology of the Vespertilionoidea. // In: 2nd European Congress of Mammalogy... Abstracts... J. Gumell, ed., Southampton., P. 80 (abstract).

Павлинов И. Я., Борисенко А. В., Крускоп С. В., Яхонтов Е. JI. 1995.

Млекопитающие Евразии П. Non-Rodentia. Систематико-географический справочник. Сборник Трудов Зоологического Музея МГУ. Том 33. Под ред. О. Л. Россолимо. М.: Изд-во МГУ, 333 с.

Борисенко А. В. 1995. К вопросу о морфологическом разнообразии женской репродуктивной системы рукокрылых (Chiroptera) // В кн.: Совещание, Факторы таксономического и биохорологического разнообразия, Прогр. и тез. докл., 12-14 апреля 1995 г. С-Пб. С. 17 (тезисы).

Борисенко А. В. 1995. Разнообразие репродуктивных стратегий рукокрылых семейства Vespertilionidae. //В кн.: Стратегия изучения биоразнообразия наземных животных. Г. Д. Шадрина, ред. М. С. 63-67.

Борисенко А. В. 1996. Функциональная морфология кровоснабжения матки рукокрылых. // В кн.: Состояние териофауны в России и ближнем зарубежье. Тр. междунар. совещ. В. Е. Соколов, ред. М. С. 56-60.

Borissenko А. V. 1996. Observations on female genital anatomy of vespertili-onid bats. // In: VHth European Bat Research Symposium. 12-16 August 1996, Veldhoven, The Netherlands. P. 10 (abstract).

Borissenko A. V. 1996. The interdependence of chiropteran life strategies. // In: VHth European Bat Research Symposium. 12-16 August 1996, Veldhoven, The Netherlands (Programme, abstracts, list of participants). P. 12 (abstract).

Borissenko A. V. 1996. A survey of the pelvic vascularization of the Common Noctule Nyctalus noctula (Chiroptera: Vespertilionidae). // In: 26th North American Symposium on Bat Research. Program and Abstracts. Bloomington: Illinois Wesleyan University. P. 14 (abstract).

Борисенко A. B. 1997. Артерии тазовой области рыжей вечерницы Nyctalus noctula. // Plecotus et al., 1. C. 3-15.

Borissenko, A. V. 1999. Life-history models and the evolution of reproductive strategies in vespertilionid bats (Chii // Folia

Theriologica Estonica, 4. P. 34-75.

Содержание диссертации, кандидата биологических наук, Борисенко, Алексей Владимирович

Введение.

Актуальность исследования.

Цель и задачи работы.

Научная новизна.

Теоретическое и практическое значение.

Апробация работы.

Публикации.

Объем работы.

Благодарности.

Материал и методы.

Использованная номенклатура.

Таксономическая номенклатура.

Морфологическая номенклатура.

Материал.

Макроанатомическое исследование.

Исследование кровеносной системы.

Гистологическое исследование.

Сбор сведений по биологии размножения.

Вычисления.

Сравнение с нелетающими млекопитающими.

Глава 1. Общее морфологическое описание.

Наружные гениталии.

Строение наружных гениталий.

Разнообразие формы наружных гениталий.

Влагалище.

Строение влагалища.

Железы влагалища.

Матка.

Гистология.

Яйцеводы.

Яичники.

Гистология яичника.

Рудименты мезонефроса.

Связки и брыжейки.

Общие сведения.

Сумка яичника, ее эмбриональная закладка и типы.

Разнообразие расположения маточных связок у УезрегйИотйае.

Артериальная система.

Общие сведения.

Ветвление каудальной части спинной аорты. Ветвление наружной подвздошной артерии.

Ветвление внутренней подвздошной артерии.

Различия в ветвлении артерий у самок и самцов.

Венозная система, общие сведения.

Мышцы.

Глава 2. Сравнительная морфологическая характеристика и эволюция52 Сравнительно-анатомический обзор женской репродуктивной системы разных групп рукокрылых.

Подотряд: Megaclliroptera.

Подотряд Мюгос1игор1ега.

Надсемейство ЕтЪаЦопигсМеа.

Надсемейство КЫпорота1;о1с1еа.

Надсемейство Rhinolophoidea.

Надсемейство Noctilionoidea.

Надсемейство Nataloidea.

Надсемейство Vespertilionoidea.

Надсемейство Molossoidea.

Филогенетическая нагруженностъ морфологии женской репродуктивной системы.

Кровеносная система.

Гомологизация тазовых артерий гладконосых рукокрылых.

Кровоснабжение женского репродуктивного тракта.

Введение Диссертация по биологии, на тему "Сравнительная морфология и эволюция женской репродуктивной системы и биология размножения гладконосых рукокрылых (Vespertilionidae, Chiroptera)"

Актуальность исследования

Рукокрылые — одна из наиболее интенсивно изучаемых в настоящее время групп млекопитающих. Несмотря на то, что еще в середине XX века их считали одним из слабо изученных отрядов, интенсивные исследования, проведенные в последние десятилетия, позволили накопить колоссальный объем материала. Рукокрылые оказались очень удобным модельным объектом для исследований в самых различных областях: от биоакустики (Айрапетьянц, Константинов, 1970; Griffin, 1986) до экологической морфологии (например, Norberg, 1981; 1994; Findley, Wilson, 1982; Norberg, Rayner, 1987) и экологии сообществ (например, Findley, 1993). По мере роста знаний об этой группе позвоночных животных, исследователи приходят к осознанию важности той роли, которую Chiroptera играют в природных сообществах. Набор уникальных морфофизиологических и экологических особенностей делает эту группу важным и незаменимым элементом множества наземных биоценозов. Несмотря на это, многие аспекты биологии рукокрылых пока остаются слабо проработанными; в частности, в настоящее время не существует стройной концепции эволюции жизненных стратегий рукокрылых.

Согласно распространенному мнению (например, Hood, Smith, 1982

Hood, 1989), в основе адаптивной радиации рукокрылых лежат трофические ) / приспособления,( тогда как репродуктивная система более консервативна и \ эволюционно нейтральна. Во многих случаях такой подход, вероятно, можно считать оправданным, но следует помнить, что для любых млекопитающих размножение составляет серьезную проблему с точки зрения энергетики, особенно для самок (Branson, 1989). Поэтому без знаний об особенностях биологии размножения и сопряженных характеристиках репродуктивных систем картина эволюционного становления той или иной группы млекопитающих оказывается неполной.

Введение

Для рукокрылых, ключевой адаптацией которых было освоение воздушного пространства, открывшее возможность бурной радиации в перспективной адаптивной зоне, размножение, по нашему мнению, было ----------" одним из наиболее уязвимых мест в эволюции. Это связано, с одной стороны, с большими энергетическими затратами на полет, а с другой — с необходимостью облегчения тела и невозможностью чрезмерного увеличения массы самки во время беременности. При этом ряд исторически сложившихся (вероятно, унаследованных от предков) поведенческих особенностей СЫгор1ега, например, отсутствие гнезда, предполагают необходимость рождения сравнительно крупных развитых детенышей, способных самостоятельно держаться на субстрате и передвигаться по нему. Освоение широкого спектра местообитаний предполагало подгонку репродуктивных параметров под особенности конкретных сообществ, динамику климатических условий, доступность корма и т. п. В совокупности перечисленные факторы существенно ограничивают репродуктивный потенциал животных и / одновременно требуют высокой эффективности размножения и лабильности репродуктивных параметров. Об этом косвенно свидетельствует существующее среди современных СЫгор1ега многообразие репродуктивных тактик и морфологии репродуктивных систем, при минимальном разбросе по плодовитости. Это привело нас к мысли, что эволюция особенностей г репродуктивной биологии и сопряженные морфофизиологические преобразования были для рукокрылых не менее важны, чем формирование трофических адаптаций.

Семейство гладконосых (Уе8регШюшс1ае) является одной из наиболее активно изучаемых и, в то же время, наиболее сложных для изучения групп рукокрылых. По видовому разнообразию оно занимает второе место среди млекопитающих вообще (после мышиных Мипёае) и первое место среди рукокрылых, включая около 45 родов и более 320 видов. Помимо максимального видового разнообразия, гладконосые имеют наиболее широкий ареал среди всех С1жор1ега. Область распространения этого семейства включает все континенты, кроме Антарктиды (причем в северном полушарии заходит в Заполярье) и большинство океанических островов

Введение

Koopman, 1970а; Hill, Smith, 1992). Такое обширное распространение явилось результатом не только большой экологической валентности группы, но и ее способности приспосабливаться к различным климатическим условиям. При этом гладконосые — группа достаточно однородная, как морфологически, так и по спектру объектов питания (насекомые, в исключительных случаях мелкие позвоночные), в сравнении с некоторыми другими семействами, например, листоносами Нового Света Phyllostomidae. Центральной и наиболее бурно эволюирующей группой среди гладконосых следует считать подсемейство Vespertilioninae, представленное наибольшим числом родов и видов. Для многих представителей этого подсемейства (а также Nyctophilinae, Antrozoinae и, возможно, некоторых других) характерно наличие в помете более одного детеныша, как правило, (двойни ^Кузякин, 1950; Стрелков, 1963; Barbour, Davis, 1969; Kingdon, 1984; Hayssen et al., 1993; см. Главу 4). Все прочие группы Chiroptera практически исключительно моноэмбриональны, что указывает на возможность наличия у них «запретов на многодетность». В свете сказанного выше об эволюции репродуктивной биологии \ представляется, что гладконосые совершили не просто количественный, но качественный скачок в эволюции жизненных стратегий. Различия в репродуктивных стратегиях между гладконосыми и остальными рукокрылыми удивительным образом перекликаются с различиями в размерах ареалов. Всесветное распространение имеют только три из 18 семейств отряда — Vespertilionidae, Emballonuridae и Molossidae, однако полного освоения умеренных областей сумели добиться(только yespertilionidae (Koopman, 1970b; Hill, Smith, 1992). Таким образом, их можно считать ключевой группой для понимания эволюции жизненных стратегий рукокрылых.

Формирование «многодетности» в пределах лишь одной из многих групп рукокрылых, при наличии общих объективных экологических предпосылок для возникновения таковой могло быть следствием появления у этой группы новых для отряда морфофизиологических особенностей. Так как репродуктивная система напрямую связана с биологией размножения, мы допустили, что пластичность репродуктивных стратегий гладконосых может быть связана с конструктивными особенностями репродуктивной системы,

Введение которые можно выявить при морфологическом исследовании.

Ранние труды по морфологии женской репродуктивной системы Chiroptera (в том числе, сравнительно-анатомические) появились еще в прошлом веке (например, Robin, 1885), и в последующие годы интерес к этой системе не угасал. Помимо чисто описательных работ, были проведены исследования физиологических и морфогенетических процессов, связанных с размножением: овуляции, плацентации, консервации спермы, строения плодных оболочек и т. д. (например, Wimsatt, 1960; Racey, 1975; 1979; Gopalakrishna, Karim, 1979; Rasweiler, 1979; 1993). Было предложено использовать морфологию репродуктивной системы и плодных оболочек при реконструкции филогении млекопитающих (Mossman, 1953; Hood, Smith, 1982; Hood, 1989). Однако, нам не известно публикаций, в которых была бы \ ' предпринята попытка рассмотреть женские гениталии в контексте их связи со стратегиями размножения и найти морфологические особенности, ! ; накладывающие или снимающие ограничения на эти стратегии. В настоящей работе мы постараемся, до некоторой степени, восполнить этот пробел. Предлагаемую здесь точку зрения нам хотелось бы видеть частью общей ^ эколого-морфологической концепции, связывающей морфологию рукокрылых и их взаимоотношения со средой (Findley, Wilson, 1982).

Цель и задачи работы

1) дать подробное общее морфологическое описание репродуктивной системы самок гладконосых;

2) оценить разнообразие гениталий самок в пределах этого семейства, выявить черты сходства и различия с другими группами рукокрылых;

3) найти связь особенностей морфологии женской репродуктивной системы с особенностями биологии размножения гладконосых;

Введение

4) выявить экологические преимущества веспертилионид, в контексте всего отряда рукокрылых, определяемые особенностями их репродуктивной биологии.

Научная новизна

Впервые предложена морфофункциональная интерпретация 1 полиэмбрионии гладконосых рукокрылых. Дано подробное общее ( морфологическое описание женской репродуктивной системы веспертилионид на макроанатомическом и гистологическом уровнях. В частности, подробно описаны кровеносные сосуды репродуктивного тракта и уточнена номенклатура артерий тазовой области. Произведено сравнительное макроанатомическое исследование женской репродуктивной системы гладконосых и некоторых других семейств. Предложен новый взгляд на характер репродуктивной асимметрии у веспертилионид, принципиально отличный от такового других семейств рукокрылых. Показана вторичность возникновения полиэмбрионии в пределах этого семейства.

Впервые предпринята попытка сравнения количественных репродуктивных параметров гладконосых с таковыми прочих рукокрылых, с

11 одной стороны, и землероек (8огкж1ае), взятых в качестве «нелетающего ;; у аналога», с другой. Показано, что возможность увеличения размера выводка < существенно расширяет спектр жизненных стратегий этого семейства и сближает их с таковыми сходных нелетающих групп. Предложено объяснение различий жизненных стратегий рукокрылых с разной плодовитостью, изложены экологические предпосылки и последствия полиэмбрионии гладконосых, в связи с освоением умеренных областей.

Теоретическое и практическое значение

Показано, что эколого-морфологический подход применим не только при исследовании признаков, связанных напрямую с трофическими адаптациями рукокрылых, но и при изучении особенностей морфологии женской репродуктивной системы как функциональной основы репродуктивных стратегий. Комплексное применение морфофункционального и эволюционно-экологического подходов позволило создать представление об

Введение этом аспекте морфобиологической специфики Vespertilionidae в контексте отряда рукокрылых и вероятных путях становления жизненных стратегий семейства и, возможно, всего отряда в целом.

Обобщены сведения по вариантам женских репродуктивных циклов веспертилионид. Предложена подробная классификация с характеристиками возрастных и репродуктивных состояний самок зимоспящих рукокрылых, которая позволит специалистам унифицировать систему описания этих показателей при исследованиях по естественной истории рукокрылых, а также облегчит полевую (в первую очередь, витальную) диагностику возрастных \] категорий и фаз репродуктивного цикла. "

Апробация работы

Результаты работы были представлены на совещаниях: 2-й Европейский маммалогический конгресс (Southampton, Англия, 1994); «Факторы таксономического и биохорологического разнообразия» (С-Петербург, 1995); «Стратегия изучения биоразнообразия наземных животных» (Москва, 1995); «Состояние териофауны в России и ближнем зарубежье» (Москва, 1996); 7-й Европейский симпозиум по изучению рукокрылых (Veldhoven, Нидерланды, 1996); 26-й Североамериканский симпозиум по изучению рукокрылых (Bloomington, США, 1996).

Публикации

По теме диссертации опубликовано 5 статей, 1 монография (в соавторстве), 5 тезисов.

Объем работы

Заключение Диссертация по теме "Зоология", Борисенко, Алексей Владимирович

Выводы пределах рукокрылых, на основе механизма антимезометриальной плацентации и функционального объединения половин репродуктивного тракта. В итоге сформировалась лабильная система регулирования числа эмбрионов.

5. Развитие полиэмбрионии позволило гладконосым повысить пластичность репродуктивных стратегий, в частности, расширения их спектра в г-направлении. Сопряженное с этим повышение репродуктивного усилия, вероятно, компенсируется лучшей возможностью использования ресурсов с пятнистым пространственно-временным распределением. Эта возможность особенно выгодна при освоении умеренных областей и нарушенных местообитаний, в которых гладконосые составляют основу сообществ рукокрылых.

Заключение

Как следует из изложенного выше, попытка использовать модель г-К отбора для описания разнообразия жизненных стратегий внутри семейства Vespertilionidae наталкивается на некоторые противоречия. В первую очередь, это несоответствие темпов роста молодняка с плодовитостью и репродуктивным усилием. На наш взгляд, именно это противоречивое (следуя Табл. 4.1.) сочетание признаков, характеризующих жизненные стратегии, является ключевым для понимания их разнообразия у веспертилионид, по крайней мере, в умеренных широтах.

На фоне принципиального экологического и физиологического сходства моно- и полиэмбриональных веспертилионид, существенное (в полтора и более раз) изменение плодовитости и репродуктивного усилия должно вызывать компенсаторное изменение прочих параметров. Молодые рукокрылые не могут начинать самостоятельное существование, не освоив полет, а последнее возможно только после достижения размеров, близких к таковым взрослых. Аналогичным образом, минимальный размер и степень развитости новорожденных ограничены необходимостью уметь самостоятельно держаться за субстрат и перемещаться в поисках матери с первых часов жизни. Таким образом, у веспертилионид число детенышей в помете (вопреки прогнозам концепции r-К отбора) должно находиться в обратной зависимости от продолжительности беременности и лактации, а также постлактационного периода. Зная эти ограничения, можно сделать некоторые предположения о других аспектах биологии веспертилионид, например, миграциях.

На Рисунке 4.7. приведена гипотетическая схема, иллюстрирующая предполагаемый характер различий в сроках начала и продолжительности разных этапов репродуктивного цикла между «г-» и «АГ-ориетнированными» видами гдадконосых в средней полосе России. Следуя этой схеме, можно рассматривать сезонные миграции полиэмбриональных рукокрылых как способ уместить сравнительно продолжительный период размножения в ограниченный период благоприятных трофических и погодных условий в географической области выведения потомства.

У беременных летучих мышей эстивация («летняя спячка») продлевает беременность на время нахождения в оцепенении (Яасеу, 1973). Ежедневно впадая в оцепенение, гетеротермные рукокрылые могут компенсировать избыточные энергетические затраты на развитие плода и приурочивать пик родов к оптимальному времени года (Ласеу, Зреактап, 1987). Согласно последним авторам, ранние роды (при низкой плотности насекомых) рискованны для самки, которой может не хватить корма в начале лактации. Поздние же роды повышают вероятность того, что к моменту окончания выкармливания численность насекомых упадет, что поставит под угрозу выживание детенышей.

На востоке Европы ситуация, видимо, несколько иная, по причине укороченного лёта насекомых. К. К. Панютин (1970; личное сообщение) предположил, что в средней полосе России (и, вероятно, в других областях со сравнительно континентальным климатом) пик родов у летучих мышей приходится на локальный пространственно-временной пик численности насекомых. Тем не менее, в северных широтах (например, около(50° ,с. ш.) сроки родов у рукокрылых могут быть ограничены поздней весной в ^ 1 ( сочетании с необходимостью «компенсировать», вызванной низкой С численностью насекомых в первый месяц после выхода зверьков с зимовок. ,>т ^ о

Эти ограничения, напротив, не столь сильны для мигрантов, которые могут раньше выйти с зимовок (и, следовательно, раньше овулировать) и впоследствии следовать на север по мере распространения волны повышения численности насекомых, вызванного фенологическими изменениями. Это поведение позволяет самкам появляться в местах летнего обитания примерно в середине беременности (до начала высоко экстенсивного роста эмбрионов) и «дожидаться» локального подъема численности насекомых (Панютин, 1970). Это предположение согласуется с данными по срокам родов рукокрылых средней полосы (там же; Каменева, Панютин, неопубл. материалы), из которых видно, что пик родов у мигрантов в среднем приходится на более ранние сроки, чем у оседлых видов. - г

Сроки окончания лактации, напротив, в среднем более ранние у 4

Ф & моноэмбриональных видов (например, Панютин, 1970; С. В. Крускоп, \ ß~

-."""" " "" .' . í,tJ неопубл. материалы; наши данные), что можно объяснить растянутым Н периодом лактации у видов, приносящих более одного детеныша. Аналогичны соотношения периодов постнатального роста детенышей и постлактационного восстановления самок. Например, у моноэмбриональной Myotis luctfugus они короче, чем у полиэмбрионального Eptesicus fuscus (Burnet, Kunz, 1982).

Сходную, хотя чуть более смазанную картину дает сравнение темпов роста детенышей моноэмбриональной М. daubentoni и полиэмбрионального

Vespertilio superans (Тиунов, 1990). В популяциях рукокрылых Средней Полосы и юга Европейской части России постлактирующие самки нетопырей и вечерниц попадаются в течение более длительного периода, чем ночниц

С. В. Крускоп, неопубл. материалы; наши данные).

Любопытную фенологию сроков размножения демонстрирует на юге Европейской части России средиземный нетопырь Pipistellus kuhli. Для этого вида, в последние десятилетия широко расселившегося в Южном Поволжье и Северном Предкавказье, характерно сочетание оседлого образа жизни с полиэмбрионией (Стрелков, Ильин, 1990). При этом сроки размножения у него значительно позже в северной части ареала, чем в южной (там же), а постлактирующие самки и детеныши с не полностью окостеневшими пальцевыми элементами присутствуют в популяции дольше, чем у симпатрично живущих нетопырей-карликов Pipistrellus pipistrellus (С. В. Крускоп, личное сообщение; наши данные). Возможно, другой пример подобного рода может представлять северный кожанок Eptesicus nilssoni, который также не мигрирует, но распространен в бореальных областях до Заполярья. Однако у нас пока нет достаточных оснований доверять имеющимся в литературе указаниям на то, что этот вид приносит двойни, по крайней мере, на востоке Европы.

Глава 4

У ряда видов веспертилионид — рписана географическая и возрастная изменчивость в размере выводков. Географическая изменчивость плодовитости показана для кожанов Eptesicus fuscus (Burnett, Kunz, 1982; Kurta, Baker, 1990) и Eptesicus serotinus (Стрелков, Ильин, 1990; Рахматулина, 1993), рыжей вечерницы Nyctalus noctula (Gaisler et al., 1979), нетопыря-карлика Pipistrellus pipistrellus (Deansley, Warwick, 1939; Стрелков, Ильин, 1990; Рахматулина, 1993), которые приносят преимущественно по одному детенышу в одной части ареала и преимущественно двойни в другой. В трех последних случаях увеличение среднего размера выводка соответствует увеличению континентальности климата и, по крайней мере у N. noctula и P. pipistrellus — увеличению миграционной активности (Панютин, 1980).

На данный момент нет еще достаточных оснований однозначно утверждать, что повышение плодовитости связано с продвижением в области с более резким континентальным климатом. Не исключено, что повышенная плодовитость связана с более высокой миграционной активностью (неизбирательная элиминация) и более массовым летом насекомых в период размножения в более восточных частях ареала (возможность потребления большого количества энергии). Эти вопросы требуют более пристального изучения. Также требуют изучения механизмы поддержания полиэмбрионии у некоторых тропических видов веспертилионид (см. Табл. 4.3.)

Таким образом, ответить на вопрос «что было первичным: миграции или многодетность» на данном этапе не представляется возможным. Вероятно, эволюция полиэмбрионии связана скорее не с миграциями как таковыми, а с освоением нарушенных местообитаний и может быть представлена в виде системы с положительной обратной связью (Рис. 4.8.) Из этой схемы следует, что, с одной стороны, полиэмбриония открывает возможности для экстенсивного использования богатых ресурсами «r-местообитаний», а с другой — обусловливает необходимость использования именно таких местообитаний. Косвенным подтверждением нашего предположения служит то, что у хорошо изученных мигрирующих видов рукокрылых (например, Pipistrellus nathusii, Nyctalus noctula) «зимовочная» и «выводковая» области оказываются географически разобщенными (Стрелков, 1997а-б); в первой в

Библиография Диссертация по биологии, кандидата биологических наук, Борисенко, Алексей Владимирович, Москва

1. Айрапетьянц Э. Ш., Константинов А. И. 1970. Эхолокация в природе. Л.: «Наука». 378 с.

2. Башенина Н. В. 1975. Руководство по содержанию и разведению новых в лабораторной практике видов мелких грызунов. М.: Изд-во МГУ. 165.

3. Белоусов JI. В. 1993. Основы общей эмбриологии. М.: Изд-во Моск. Унта. 302 с.

4. Бигон М., Харпер Дж. JL, Таунсенд К. Р. 1989. Экология. Особи, популяции и сообщества. Т. 2. М.: Мир. 477 с.

5. Борисенко А. В. 1993. Морфология репродуктивной системы самок ночниц (Myotis, Vespertilionidae, Chiroptera) и возможности ее использования в систематике. Неопубл. студенческая курсовая работа, выполненная на каф. зоологии позвоночных. М.: МГУ.

6. Борисенко А. В. 19956. Разнообразие репродуктивных стратегий рукокрылых семейства Vespertilionidae. В кн.: Стратегия изучения биоразнообразия наземных животных, под ред. Г. Д. Шадриной. М. С. 63-67.

7. Борисенко А. В. 1996. Функциональная морфология кровоснабжения матки рукокрылых. В кн. Состояние териофауны в России и ближнем зарубежье. Труды международного совещания, М. с. 56-60.

8. Борисенко А. В. 1997. Артерии тазовой области рыжей вечерницы Nyctalus noctula. Plecotus et al., 1: 3-15.

9. Волкова О. В. Елецкий Ю. К. 1982. Основы гистологии с гистологической техникой. М.: «Медицина», с.241-242.

10. Вракин В. Ф. Сидорова М. В. 1991. Морфология сельскохозяйственных животных. М.: «Агропромиздат», с.397-415.

11. Гуртовой Н. Н., Дзержинский Ф. Я. 1992. Практическая зоотомия позвоночных. М.: Изд-во Моск. ун-та, 414 с.

12. Дмитриева В. П. 1962. Летняя жизнь некоторых видов летучих мышей. Неопубл. дипломная работа. JI: Ленинградский Гос. Унив. 56 с.

13. Докучаев Н. Е. 1992. Методы исследования маток у самок землероек-бурозубок (Insectívora, Soricidae). Зоол. Журн., 71: 132-135.

14. Долгов В. Л. , Лукьянова И. В. , 1966. О строении гениталий палеарктических бурозубок (Sorex, Insectívora) как систематическом признаке. Зоол. журнал, 45: 1852-1861.

15. Долгов В. А. 1985. Бурозубки Старого Света. М.: Изд-во МГУ. 219 с.

16. Жеденов В. Н., Бигдан С. С., Лукьянова В. П., Самоборская Е. П., Удовин Г. М., Яныпин К. И. 1957. Анатомия кролика. Под ред. В. Н. Жеденова, М., «Советская наука», 310 с.1. Литература

17. Ильин В. Ю. 1990. Сезонная линька нетопыря Натузиуса (Pipistrellus nathusii) и рыжей вечерницы (Nyctalus noctula). С. 86-89 в кн.: Рукокрылые. Материалы пятого всесоюзного совещания по рукокрылым. Пенза. 174 с.

18. Каменева С. П. 1980. О размножении Myotis dasycneme. С. 191-192 в кн.: Вопросы териологии: Рукокрылые. М.: «Наука» .

19. Клевезаль Г. А., Клейненберг С. Е. 1967. Определение возраста млекопитающих по слоистым структурам зубов и кости. М.: Наука. 144 с.

20. Климов А. Ф., Акаевский А. И. 1951. Анатомия домашних животных, том II. М.: Изд-во с/х литературы. 464 с.

21. Ковтун М. Ф. 1984. Строение и эволюция органов локомоции рукокрылых. Киев: «Наукова Думка». 304 с.

22. Ковтун М. Ф. 1978. Аппарат локомоции рукокрылых. Киев: «Наукова Думка». 230 с.

23. Corning Н. К. 1923. Руководство по топографической анатомии для студентов и врачей, пер. с нем. Берлин: Медицинское издательство «Врач». 695 с.

24. Крускоп С. В. 1998. Эколого-морфологическое разнообразие гладконосых рукокрылых (Vespertilionidae, Chiroptera). Неопубл. канд. дисс. М.: МГУ. 135 с.

25. Кузякин А. П., 1950. Летучие мыши (Систематика, образ жизни и польза для сельского и лесного хозяйства). М.: «Советская Наука». 443 с.

26. Максудов Г. Ю., Артюшкова В. А. 1989. Физиологическая консервация спермы позвоночных. Пущино: ОНТИ ЦНБИ. 73 с.

27. Максудов Г. Ю., Панютин К. К., Доронин Ю. К. 19906. О возможном значении переживания спермы в половых путях самок рукокрылых.1. Литература

28. С. 113-116 в кн.: Материалы Пятого Всесоюзного совещания по рукокрылым. Пенза. 174 с.

29. Максудов Г. Ю., Панютин К. К., Карчевская Н. С., Доронин Ю. К. 1990а. Длительное сохранение сперматозоидов в эпидидимисах самцов Eptesicus nilssoni и Plecotus auritus. С. 111-113 в кн.: Материалы Пятого Всесоюзного совещания по рукокрылым. Пенза. 174 с.

30. Максудов Г. Ю., Панютин К. К., Карчевская Н. С., Цеханская М. Ю., Доронин Ю. К. 1990в. Длительное переживание спермиев в половых путях самок четырех видов рукокрылых. С. 117-119 в кн.: Материалы Пятого Всесоюзного совещания по рукокрылым. Пенза. 174 с.

31. Новиков Г. А. 1949. Полевые исследования экологии наземных позвоночных. JL: Советская Наука. 602 с.

32. Ноздрачев А. Д., 1973. Анатомия кошки. JI. стр.116-119.

33. Огнев С. И. 1945. Зоология позвоночных. М.: Советская Наука. 519 с.

34. Павлинов И. Я., Борисенко А. В., Крускоп С. В., Яхонтов Е. J1. 1995. Млекопитающие Евразии. Систематико-географический справочник. II. Non-Rodentia. Труды Зоологического музея МГУ. О. JI. Россолимо, ред. Т. 33. 336 с.

35. Панютин К. К. 1970. Экология летучих мышей в лесных ландшафтах. Неопубл. диссертация на соискание ученой степени кандидата биологических наук. М.: Обл. Пед. Ин-т. 181 с.

36. Панютин К. К. 1980. Рукокрылые. С. 23-46 в кн.: Итоги мечения млекопитающих. Вопросы териологии. В. В. Кучерук, ред. М.: Наука. 298 с.

37. Пианка Е. Р. 1981. Эволюционная экология, пер с англ., М.: Мир. 399 с.

38. Рахматулина И. К. 1998. Характер суточной активности рукокрылых Восточного Закавказья. Plecotus et al., 1: 35-47.1. Литература

39. Рахматулина И. К. 1971. Рукокрылые Азербайджана. Неопубл. канд. дисс. Баку: Бакинский Гос. Унив. 274 с.

40. Рахматулина И. К. 1980. Материалы по экологии рукокрылых Азыхской пещеры. В кн.: Вопросы териологии: Рукокрылые. М.: Наука, с.154-179.

41. Рахматулина И. К. 1989. К экологии и постнатальному развитию трехцветной ночницы. Экология, 4: 82-84.

42. Рахматулина И. К. 1993. Сравнительная характеристика размножения и постнатального развития рукокрылых Восточного Закавказья. С. 6985 в кн.: Зоология и Ландшафтная Зоогеография. М.: МОИП. 200 с.

43. Романовский Ю. Э. 1998. Стратегии жизненного цикла: синтез эмпирического и теоретического подходов. Журнал Общей Биологии, 59: 565-585.

44. Синельников Р. Д. 1966. Атлас анатомии человека. Т. II. Учение о внутренностях и сосудах. М.: Изд-во «Медицина». 471 с.

45. Смирнов Д. Г. 1999. Рукокрылые Среднего Поволжья (фауна, распространение, экология, морфология). Неопубл. канд. дисс. М.: ВНИИПрирода. 200 с.

46. Стрелков П. П. 1963. Отряд Рукокрылые. В кн.: Млекопитающие фауны СССР. Под ред. И. И. Соколова, изд. АН СССР, т.1. М.-Л.1. Литература

47. Стрелков П. П. 1965. Зимовки летучих мышей (Chiroptera, Vespertilionidae) в средней и северной полосе европейской части СССР. Автореф. канд. дисс. J1. 20 с.

48. Стрелков. П. П. 1997а. Область выведения потомства и ее положение в пределах ареала у перелетных видов рукокрылых (Chiroptera, Vespertilionidae) Восточной Европы и смежных территорий. Сообщение 1. Зоологический Журнал, 76: 1073-1082.

49. Стрелков. П. П. 19976. Область выведения потомства и ее положение в пределах ареала у перелетных видов рукокрылых (Chiroptera, Vespertilionidae) Восточной Европы и смежных территорий. Сообщение 2. Зоологический Журнал, 76: 1381-1390.

50. Стрелков. П. П. 1999. Соотношение полов в сезон вывода потомства у взрослых особей перелетных видов летучих мышей (Chiroptera, Vespertilionidae) Восточной Европы и смежных территорий. Зоологический Журнал, 78: 1441-1454.

51. Стрелков П. П., В. Ю. Ильин. 1990. Рукокрылые (Chiroptera, Vespertilionidae) юга Среднего и Нижнего Поволжья. Труды ЗИН АН СССР, т. 225, с. 42-167.

52. Тиунов М. П. 1986. Макроморфология придаточных мужских половых желез как дополнительный систематический признак при выделении родов в сем. Vespertilionidae (Chiroptera). В кн.: Четвертый съезд Всесоюз. териол. о-ва, тез. докл. М.

53. Тиунов М. П. 1989. Размножение, рост и развитие водяной ночницы на юге Дальнего Востока. С. 46-53 в кн.: Териологигческие исследования на юге Дальнего Востока. В. А. Костенко и др., ред. Владивосток: ДВО АН СССР. 144 с.

54. Тиунов М. П. 1990. Постнатальная скорость роста восточного кожана (Vespertilio superans) и водяной ночницы (Myotis daubentoní). В кн.:1. Литература

55. Материалы Пятого Всесоюзного совещания по рукокрылым. Пенза. С. 42-44.

56. Тиунов М. П. 1992. Роды, постнатальный рост и развитие детенышей у кожановидного нетопыря Hypsugo savii (Chiroptera). Зоологический журнал, 71: 91-95.

57. Тиунов М. П. 1997. Рукокрылые Дальнего Востока России. Владивосток: Дальнаука. 134 с.

58. Туликова Н. В. 1964. Изучение размножения и возрастного состава популяции мелких млекопитающих. В кн. «Методы изучения природных очагов болезней человека.» М. Медгиз.

59. Хабилов Т. К. 1992. Рукокрылые Chiroptera. Фауна Республики Таджикистан. Т. XX. Душанбе: Изд-во «Дониш». 352 с.

60. Хэм А., Кормак Д. 1983. Гистология. Т. 5. М.: «Мир» (пер. с англ.) с. 126180.

61. Шагоян В. А., Э. Г. Явруян. 1974. К биологии средиземного нетопыря (Pipistrellus kuhli Natt.) в Армении. С. 96-98 в кн.: Материалы Первого всесоюзного Со вещания по Рукокрылым. Л.: 182 с.

62. Шмальгаузен И. И. 1947. Основы сравнительной анатомии позвоночных животных. М.: «Советская Наука», 539 с.

63. Шмидт-Ниельсен К. 1987. Размеры животных: почему они так важны? М.: Мир. Пер. с англ. 259 с.1. Литература

64. Advani, R. 1983. Reproductive biology of Pipistrellus mimus mimus (Wroughton) inthe Indian desert. Z. Zaugetierkunde, 48: 211-217.

65. Aldridge, H. D. J. N., I. L. Rautenbach. 1987. Morphology, echolocation and resource partitioning in insectivorous bats. J. Anim. Ecol., 56: 763-778.

66. Anderson, J. W., W. A. Wimsatt. 1963. Placentatio and fetal membranes of the Central American noctilionid bat, Noctilio albivantris minor. Am. J. Anat., 112: 181-202.

67. Anthony, E. L. P. 1990. Age determination in bats. Pp. 47-58 in: Ecological and behavioral methods for the study of bats. Т. H. Kunz, ed. Washington, D. C. & London: Smithsonian Institution Press. 533 pp.

68. Baagoe, H. J. 1977. Age determination in bats (Chiroptera). Vidensk. Meddr dansk naturh. Foren., 140: 53-92.

69. Baker J. R., Bird T. F. 1936. The seasons in a tropical rain-forest (New Hebrides). — Part 4. Insectivorous bats (Vespertilioniodae and Rhinolophidae). J. Linn. Soc. Lond., Zool. 40: 143-161.

70. Barbault, R. 1988. Body size, ecological constraints, and the evolution о flife-history strategies. In: Evolutionary biology. M. K. Hecht, B. Wallace, G, T. Prance, eds. New York: Plenum Press. Vol. 22, pp. 261-286.

71. Barbour R. W., Davis W. H. 1969. Bats of America. University Press of Kentucky, Lexington.

72. Barclay, R. M. R. 1989. The effect of reproductive condition on the foraging behavior of female hoary bats, Lasiurus cinereus. Behav. Ecol. Sociobiol., 24: 31-37.

73. Barlow, J. C., J. R. Tamsitt. Twinning in American leaf-nosed bats (Chiroptera: Vespertilionidae). Can. J. Zool., 46: 290-291.

74. Bates, P. J. J., D. L. Harrison. 1997. Bats of the Indian Subcontinent. Seveoaks: Harrison Zoological Museum Publication. 258 pp.1. Литература

75. Beck L. R. 1972. Comoparative observations on the morphology of the mammalian periovarial sac. J. Morph., 136:247-254.

76. Bernard R. T. F. 1980a. Female reproductive anatomy and development of ovarian follicles in Miniopterus fratericulus. S.-Afr. Tydskr. Dierk., 15(2): 111-116.

77. Bernard R. T. F. 1980b. Monthly changes in the reproductive organs of female Miniopterus schreibersi natalensis (A. Smith, 1834). Sonderdruck aus Zeitschrift fur Zaugetierkunde, 45(4):217-224.

78. Bernard R. T. F. 1980c. Reproductive cycles of Miniopterus schreibersi natalensis (Kuhl, 1819) and Miniopterus fratericulus Thomas and Schwann, 1906. Annals of the transvaal museum, 32(3):55-63.

79. Bernard, R. T. F. 1982a. Female reproductive cycle of Nycteris thebaica (Microchiroptera) from Natal, South Africa. Zeitschr. Saeuget., 47: 12-18.

80. Bernard, R. T. F. 1982b. Monthly changes in the female reproductive organs and the reproductive cycle of Myotis tricolor (Vespertilionidae: Chiroptera). South African J. Zool., 17: 79-84.

81. Bernard, R. T. F. 1989. The adaptive significance of reproductive delay phenomena in some South African Microchiroptera. Mammal Rev., 19: 27-34.

82. Bernard, R. T. F., J. A. J. Meester. 1982. Female reproduction and the female reproductive cycle of Hipposideros caffer caffer (Sundevall, 1846) in Natal, South Africa. Annls. Transvaal Museum., 33: 131-144.

83. Bleier, W. J. 1974. Early embryology and implantation in the California Leaf-nosed bat, Macrotus californicus. Anat. Rec. 182: 237-254.

84. Borissenko, A. V. 1993. Morphology of female reproductive tracts in vespertilionoid bats; with comments on its functional and fhylogenetic implications. In: NMNH Research Training Program Summary and Final1. Литература

85. Reports. М. Sangrey & J. Kress, eds. Smithsonian Institution, Washington, D. C.

86. Borissenko A. V. 1995. Observations on female reproductive morphology of the Vespertilionoidea. 2nd European Congress of Mammalogy. Abstracts of Oral and Poster Papers, J. Gurnell, ed., Southampton., p. 80 (abstract)

87. Borissenko, A. V. 1996a. Observations on female genital anatomy of vespertilionid bats. In: Vllth European Bat Research Symposium. 12-16 August 1996, Veldhoven, The Netherlands (Programme, abstracts, list of participants), p. 10 (abstract).

88. Borissenko, A. V. 1996b. The interdependence of chiropteran life strategies. In: Vllth European Bat Research Symposium. 12-16 August 1996, Veldhoven, The Netherlands (Programme, abstracts, list of participants), p. 12 (abstract).

89. Borissenko, A. V. 1999. Life-history models and the evolution of reproductive strategies in vespertilionid bats (Chiroptera: Vespertilionidae). Folia Theriologica Estonica, 4: 34-75.

90. Bradbury, J. W., S. L. Vehrencamp. 1977. Social organization and foraging in emballonurid bats. IV. Parental investmens patterns. Behav. Ecol. Sociobiol. 2: 19-29.

91. Breed, W. J. , Inns, R. W. 1985. Variation of Sperm Morphology of Australian Vespertilionidae and its Possible Phylogenetic Significance. Mammalia 49: 105-108.1. Литература

92. Branson, F. H. 1989. Mammalian reproductive biology. Univ. of Chicago Press. Chicago. 325 p.

93. Broun R. E. 1967. Bacula of some New World molossid bats. Mammalia, 31: 645-667.

94. Burnet C. D., Kunz Т. H. 1982. Growth rate and age estimation in Eptesicus fuscus and comparison with Myoiis lucifugus. J. Mamm., 63: 33-41.

95. Carter, D. C. 1970. Chiropteran reproduction. In: About Bats. Slaughter and Walton, eds. Dallas: Southern Methodist Univ. Press, pp. 233-246.

96. Chari, G. C., A. Gopalakrishna. 1984. Morphogenesis of the foetal mambranes and placentation in the bat Miniopterus schreibersii fuliginosus (Hodgson). Proc. Indian Acad. Sci. (Anim. Sci.), 93: 463-483.

97. Cody, M. L. 1966. A general theory of clutch size. Evolution, 20: 174-184.

98. Crichton E. C., Krutzsch P. H. 1987. Reproductive biology of the female Little mastiff bat, Mormopterus planiceps (Chiroptera: Molossidae) in Southeast Austraillia. Am. J. Anat., 178:369-386.

99. Darwin, C. R. 1995. On the origin of species. A facsimile of the first edition. Harvard Univ. Press. Cambridge and London. XIV-th printing. 515 pp.

100. Deanesly, R., T. Warwick. 1939. Observations on pregnancy in the common bat (Pipistrellus pipistrellus). Proc. Zool. Soc. Lond., ser. A, 109: 57-59.

101. Deevey, E. S. 1947. Life tables for natural populations of animals. Quart. Rev. Biol., 22: 283-314.

102. Dobzhansky, T. 1950. Evolution in the tropics. Am. Sci., 38: 209-221.

103. Dwyer, P. D. 1970. Latitude and breeding season in a polyestrus species of Myoiis. J. Mamm., 51: 405-410.

104. Elliott, P. F. 1975. Longevity and the evolution of polygamy. Am. Nat., 109: 281-287.1. Литература

105. Emlen, J. M. 1966. The role of time and energy in food preference. Am. Nat., 100: 611-617.

106. Fairbairn, D. J. 1977. Why breed early? A study of reproductive tactics in Peromyscus. Can. J. Zool., 55: 862-871.

107. Fenton, M. B. 1989. The foraging behaviour and ecology of animal-eating bats. Can. J. Zool., 68: 411-422.

108. Fenton, M. В., D. W. Thomas. 1980. Dry-season overlap in activity patterns, habitat use, and prey selection by sympatric African insectivorous bats. Biotropica, 12(2):81-90.

109. Fenton, M. В., N. G. H. Boyle, Т. M. Harisson, D. J. Oxley. 1977. Activity patterns, habitat use, and prey selection by some African insectivorous bats. Biotropica, 9(2): 73-85.

110. Findley, J. S. 1993. Bats: a community perspective. Cambridge Univ. Press., NY, 167 pp.

111. Findley, J. S., D. E. Wilson. 1982. Ecological significance of chiropteran morphology. In: Ecology of bats. Т. H. Kunz, ed., Plienum Publishing Corp., pp. 243-260.

112. Fleming, Т. H. 1979. Life-history strategies. In: Ecology of Small Mammals, D. M. Stoddart, ed., London, pp. 1-61.

113. Fleming, Т. H., R. J. Rauscher. 1978. On the evolution of litter size in Peromyscus leucopus. Evolution, 32: 45-55.

114. Freeman, P. W. A multivariate study of the family Molossidae (Mammalia, Chiroptera): morphology, ecology, and evolution. Fieldiana Zool., n.s. 1981. 7: 1-173.

115. Funakoshi, К., T. A. Uchida, 1981. Feeding activity during the breeding season and postnatal growth in the Namie's frosted bat, Vespertilio superans superans. Japanese J. Ecol., 31: 67-77.1. Литература

116. Gaisler J. 1966. Reproduction in the lesser horseshoe bat (Rhinolophus hipposideros hipposideros Bechstein, 1800). Bijdr. Dierk., 36:45-64.

117. Gaisler, J. 1989. The /"-^selection model and life-history strategies in bats. In: European Bat Research 1987, V. Hanak, I. Horacek, J. Gaisler, eds. Charles Univ. Press, Praha, pp. 117-124.

118. Gaisler, J., V. Hanak, J. Dungel. 1979. A contribution to the population ecology of Nyctalus noctula (Mammalia:Chiroptera). Acta Sc. Nat. Acad. Sci. Bohemoslov. Brno, 13(1): 1-38.

119. Ginther, O. J. 1976. Comparative anatomy of utero-ovarian vasculature. Vet. Scope, 20: 1-17.

120. Gopalakrishna, A. 1958. Foetal membranes in some Indian Microchiroptera. J. Morph., 102: 157-197.

121. Gopalakrishna, A., N. Badwaik. 1990. Foetal mambranes and placentation in two species of molossid bats. Periodicum biologorum, 92: 397-403.

122. Gopalakrishna, А., К. В Karim. 1979. Fetal membranes and placentation in Chiroptera. J. Reprod. Fert., 56:417-429.

123. Gopalakrishna, A., R. S. Thakur, A. Madhavan. 1975. Breeding biology of the southern, dwarf pipistrelle, Pipistrellus mimus mimus (Wroughton) from Maharashtra, India. Commemoire Volume for Dr. B. S. Chaunan, pp. 225240. цитировано no: Jerrett, 1979.

124. Griffin, D. R. 1986. Listening in the dark. N. Y.: Cornell Univ. Press. 415 p.

125. Grosser, O. 1901. Zur Anatomie und Entwickelungsgeschichte des Gefassystemes der Chiropteren. Anat. Hefte, 17, H. 55, S. 204-424. )цит. по: Ковтун, 1984)

126. Guthrie, M. J. 1933. The reproductive cycles of some cave bats. J. Mamm., 14:199-215.1. Литература

127. Happold, D. С. D., M. Happold. 1989. Reproduction of Angola free-tailed bats (Tadarida condylura) and little free-tailed bats (Tadarida pumila) in Malawi (central Africa) and elsewhere in Africa. J. Reprod. Fert., 85: 133-149.

128. Happold, D. C. D., M. Happold. 1990. Reproductive strategies of bats in Africa. J. Zool., Lond., 222: 557-583.

129. Hartman, C. G. 1933. On the survival of spermatozoa in the female genital tract of the bat. Quart. Rev. Biol., 8:185-193.

130. Hayssen, V. D., A. van Tienhiven, A. van Tienhoven. 1993. Asdell's patterns of mammalian reproduction: A compendium of species-specific data. Cornell University Press, N.Y., 1023 pp.

131. Hayssen, V. D., Т. H. Kunz. 1996. Allometry of litter mass in bats: maternal size, wing morphology, and phylogeny. J. Mamm., 77: 476-490.

132. Heideman, P. D., P. Deoraj, F. H. Bronson. 1992. Seasonal reproduction of a tropical bat, Anoura geoffroyi, in relation to photoperiod. J. Reprod. Fert., 96: 765-773.

133. Hermanson, J. W., T. J. O'Shea. 1983. Antrozous pallidus. Mammalian Species, No.213, pp. 1-8.

134. Hickey, M. В., M. B. Fenton. 1990. Foraging by red bats (Lasiurus borealis): do intraspecific chases mean territoriality? Can. J. Zool., 68: 2477-1482.

135. Hill, J. E., Smith J. D. 1992. Bats. A natural history. University of Texas Press, Austin, 243 p.

136. Hirshfield, M. F., D. W. Tinkle. 1975. Natural selection and the evolution of reproductive effort. Proc. Nat. Acad. Sci., 72: 2227-2231.

137. Hood, C. S., 1989. Comparative Morphology and Evolution of the Female Reproductive Tract in Macroglossine Bats (Mammalia, Chiroptera). J. Morphol., 199:207-221.1. Литература

138. Hood, С. S., J. D. Smith. 1983. Histomorphology of the female reproductive tract in phyllostomoid bats. Occas. Papers Mus. Texas Tech Univ., No. 86, 58 p.

139. Hood, C. S., J. D. Smith. 1982. Cladistical Analysis of Female Reproductive Histomorphology in Phyllostomatoid Bats. Syst. Zool., 31(3): 241-251.

140. Hughes, P., J. M. V. Rayner. 1993. The flight of pipistrelle bats Pipistrellus pipistrellus during pregnancy and lactation. J. Zool., Lond., 230: 541-555.

141. Jeevaji, I. H. 1979. Early development and implantation of the blastocyst in the bat, Hipposideros speoris (Schneider) — Hipposideridae — Microchiroptera. Proc. Indian Acad. Sci., 88 B, Part I: 287-297.

142. Jellison, W. L. 1945. A suggested homolog of the os penis or baculum of mammals. J. Mamm., 26,146-147.

143. Jerrett, D. P. 1979. Female reproductive patterns in nonhibernating bats. J. Repr. Fert., 56: 369-378.

144. Kallen, F. C. 1977. The cardiovascular systems of bats: structure and function. In: Biology of bats, W. A. Wimsatt, ed. N.Y.: Academic press. Vol. Ill, pp. 290-482.1. Литература

145. Karim К. В., М. Fasil. 1987. Early embryonic development and preimplantation changes in the uterus of the bat Rhinopoma hardweckei hardweckei (Gray) (Rhinopomatidae). Am. J. Anat., 178:341-351. (part of reprint)

146. Karim, К. В., S. Baneijee. 1989. Reproduction in the Indian mouse-tailed bat, Rhinopoma hardwickei hardwickei (Chiroptera, Rhinopomatidae). Reproduction, Fertility and Development 1: 255-264.

147. Kingdon, J. 1984. East African mammals. An atlas of evolution in Africa. 11(A), Insectivores and bats. Chicago: Univ. of Chicago Press, 341+50 pp.

148. Kitchener, D. J. 1973. Reproduction in the common sheath-tailed bat, Taphozous georgianus (Thomas) (Microchiroptera: Emballonuridae) in Western Austrailia. Aust. J. Zool., 21: 375-389.

149. Kitchener, D. J. 1975. Reproduction in the female Gould's wattled bat, Chalinolobus gouldii (Gray) (Vespertilionidae), in Western Austrailia. Aust. J. Zool., 23:29-42.

150. Kitchener D.J., Coster P. 1981. Reproduction in female Chalinolobus morio (Gray 1841) (Vespertilionidae) in south-western Australia. Aust. J. Zool., 29: 305-320.

151. Kitchener, D. J., S. A. Halse. 1978. Reproduction in female Eptesicus regulus (Thomas) (Vespertilionidae), in south-western Austrailia. Aust. J. Zool., 26:257-267.

152. Kitchener D. J., C. J. Hudson. 1982. Reproduction in the female white-striped mastiff bat, Tadarida australis (Gray) (Molossidae). Aust. J. Zool., 30:1-14.

153. Kitchener H. J. 1954. A further note on the naked bulldog bat. Malayan Nat. J., 9: 26-28.

154. Kleiman, D. G., P. A. Racey. 1969. Observations on noctule bats (Nycalus nocila) breeding in captivity. Lynx, 10: 65-75.1. Литература

155. Kleiman, D. G., Т. M. Davis. 1979. Ontogeny and maternal care. Texas Tech University Museum Special Publications, 16: 387-402.

156. Koopman, K. F. 1970. Zoogeography of bats. In: About Bats, Slaughter and Walton, Eds. Dallas, Texas, pp. 29-50.

157. Koopman, K. F., K. J. Jones, Jr. 1970. Classification of Bats. In: About Bats, Slaughter and Walton, Eds. Dallas, Texas, pp. 3-21.

158. Koopman, K. F. 1994. Chiroptera: systematics. Handbuch der Zoologie (Berlin) 8(60): i-vii, 1-217 pp.

159. Krishna, A., C. J. Dominic. 1978. Storage of spermatozoa in the female genital tract of the vaspertilionid bat, Scotophilus heathi. J. Reprod. Fert, 54:319321.

160. Krishna, A., C. J. Dominic. 1982. Reproduction in the Indian sheath-tailed bat. Acta Theriol., 27: 97-106.

161. Krishna, A. 1985. Reproduction in the Indian pigmy pipistrelle bat, Pipistrellus mimus. J. Zool., Ser. A, 206: 41-51.

162. Krishna, A; C. J. Dominic. 1982. Differential rates of fetal growth in two successive pregnancies in the emballonurid bat, Taphozous longimanus Hardwicke. Biol. Reprod. 27: 351-353.

163. Kruskop, S. V. 1999. Ecomorphological diversity of plain-nosed bats (Vespertilionidae, Chiroptera). Folia Theriologica Estonica, 4: 1-33.

164. Krutzsch, P. H. 1959. The reproductive cycle of the mexican free-tailed bat (Tadarida brasiliensis mexicana). Anat. Rec., 133: 400 (abstr.).

165. Krutzsch, P. H. 1975. Reproduction of the canyon bat, Pipistrellus hesperus, in southwestern United States. Am. J. Anat., 143:163-200.

166. Krutzsch P. H., E. G. Crichton. 1985. Observations on the reproductive cycle of the female Molossus fortis (Chiroptera: Molossidae) in Puerto Rico. J. Zool. Lond. ser. A., 207: 137-150.1. Литература

167. Krutzsh P. K., R. A. Young., E. G. Crichton. 1992. Observations on the reproductive biology and anatomy of Rhinolophus megaphyllus (Chiroptera: Rhinolophidae) in Eastern Austrailia. Aust. J. Zool., 40: 533-549.

168. Kunz, Т. H. 1987. Post-natal growth and energetics of suckling bats. In: Recent Advances in the Study of Bats, M. B. Fenton, P. Racey, and J. M. V. Rayner, eds. London: Cambridge Univ. Press, pp. 395-420.

169. Kunz, Т. H., A. A. Stern. 1995. Maternal investment and post-natal growth in bats. Symp. Zool. Soc. Lond., 67: 123-138.

170. Kurta, A., G. P. Bell, K. A. Nagy, Т. H. Kunz. 1989. Energetics of pregnancy and lactation in free-ranging little brown bats (Myotis lucifugus). Physiological Zoology, 62: 804-818.

171. Kurta, A., R. H. Baker. 1990. Eptesicus fuscus. Mammalian Species. 356: 1-10.

172. Kurta, А., Т. H. Kunz. 1987. Size of bats at birth and maternal investment during pregnancy. Symp. Zool. Soc. Lond., 57: 79-106.

173. MacArthur, R. H., E. O. Wilson. 1967. The theory of island biogeography. Princeton Univ. Press, Princeton, 203 pp.

174. MacArthur, R. H., E. R. Pianka. 1966. On optimal use of a patchy environment. Am. Nat., 100: 603-609.

175. Madhavan, A. 1978. Breeding habits and associated phenomena in some Indian bats. Part 5 — Pipistrellus dormeri (Dobson) Vespertilionidae. J. Bombay. Nat. Hist. Soc. 75: 426-433. Цит. no: Isaac et al., 1994; Advani, 1983.

176. Maeda, K. 1972. Growth and development of the large noctule Nyctalus lasiopterus Schreber. Mammalia, 36: 269-278.1. Литература

177. Martin, G. G., M. Sack, P. Talbot. 1981. The structure of the bursae ovaricae surrounding the ovaries of the Golden hamster. Anat. Rec., 201:485-498.

178. Matthews, L. H. 1937. The female sexual cycle in the British horseshoe bats, Rhinolophus ferrum-equinum insulanus Barrett-Hamilton and R. hipposideros minutus Montagu. Trans. Zool. Soc. Lond., 23:224-266.

179. Matthews, L. H. 1942. Notes on the Genitalia and Reproduction of Some African Bats. Proc. Zool. Soc., London, ser. b, 111: 289-346.

180. McWilliam, A. N. 1987. The reproductive and social biology of Coleura afra in a seasonal environment. In: Recent Advances in the Study of Bats, M. B. Fenton, P. Racey, and J. M. V. Rayner, eds. London: Cambridge Univ. Press, pp. 324-350.

181. Medway, L. 1971. Observations on social and reproductive biology of the bent-winged bat Miniopterus australis in northern Borneo. J. Zool., Lond., 165:261-273.

182. Medway, L. 1972. Reproductive cycles of the flat-headed bats Tylonycteris pachypus and T. robustula (Chiroptera: Vespertilionidae) in a humid equatorial environment. Zool. J. Linn. Soc., 51: 33-61.

183. Mein, P., Y. Tupinier. 1977. Formule dentaire et position systématique du Minioptere (Mammalia, Chiroptera). Mammalia, 41: 207-211.

184. Mies, R., A. Kurta, D. G. King. 1996. Eptesicus furinalis. Mammalian Species, 526: 1-7.

185. Millar, J. S. 1977. Adaptive features of mammalian reproduction. Evolution, 31: 370-386.

186. Miller M.E., Christensen G.C., Evans H.E. 1964. Anatomy of the dog. Press of W.B. Saunders Company, Philadelphia., pp. 779-802.1. Литература

187. Mori, Т., Т. A. Uchida. 1980. Sperm storage in the reproductive tract of the female Japanese long fingered bat, Minioptrus schreibersii fiiliginosus. J. Reprod. Fert., 58: 429-433.

188. Mossman, H. W. 1953. The Genital System and the Fetal Membranes as Criteria for Mammalian Phylogeny and Taxonomy. J. Mamm., 34: 289298.

189. Mossman, H. W., Duke K. L. 1973. Comparative morphology of the mammalian ovary. Madison: Univ. Wisconsin Press, 461 p.

190. Mutere, F. A. 1970. The breeding biology of equatorial vertebrates: reproduction in the insectivorous bat, Hipposideros coffer, living at 0°27' N. Bijdr. Dierk., 40: 56-58.

191. Mutere, F. A. 1973. A comparative study of reproduction in two populations of the insectivorous bat, Otomops martiensseni at latitudes 1°5' S and 2°30' S. J. Zool., Lond., 171: 79-92.

192. Myers, P. 1977. Patterns of reproduction of four species of vespertilionid bats in Paraguay. University of California Publications in Zoology, 107: 1-41.

193. Nichols, J. D., W. Conley, B. Batt, A. R. Tipton. 1976. Temporally dynamic reproductive strategies and the concept of r- and Af-seleciton. Am. Nat., 110: 995-1005.

194. Norberg, U. M. 1981. Flight, morphology and the ecological niche in some birds and bats. Symp. zool. Soc. Lond., 48:173-197.

195. Norberg, U. M. 1994. Wing design, flight performance, and habitat use in bats. Pp. 205-139 in: Ecological Morphology. P. C. Wainwright, S. M. Reilly, eds. Chicago and London: Univ. of Chicago Press. 367 p.

196. Norberg U. M., J. M. V. Rayner 1987. Ecological morphology and flight in bats (Mammalia; Chiroptera): wing adaptations, flight performance, foraging strategy and echolocation. Phil. Trans. R. Soc. Lond. В 316, 335-427.1. Литература

197. Nowak, R. M. 1994. Walker's Bats of the World. Johns Hopkins Univ. Press, Baltimore. 287 pp.

198. O'Farrell, M. J., E. H. Studier. 1973. Reproduction, growth, and development in Myotis thysanodes and M. lucifugus (Chiroptera: Vespertilionidae). Ecology, 54: 18-30.

199. Oh, Y. К., T. Mori Т., Т. A. Uchida. 1983. Studies on the vaginal plug of the Japanese greater horseshoe bat, Rhinolophus ferrumequinum nippon. J. Reprod. Fert., 68:365-369.

200. Ottow, B. 1955. Biologische Anatomie der Genitalorgane und der Fortpflan zung der Saugetiere. Jena: Fischer. 201 p.

201. Oxberry, В. A. 1979. Female reproductive patterns in hibernating bats. J. Reprod. Fert., 56: 359-367.

202. Pearson, О. P., A. K. Pearson. 1989. Reproduction of bats in Southern Argentina. In: Advances in Neotropical mammalogy. К. H. Redford & J. F. Eisenberg, eds., Univ. of Florida, Gainesville. Pp. 549-566.

203. Pearson, О. P., M. R. Koford, A. K. Pearson. 1952. Reproduction of the lump-nosed bat (Corynorhinus rafinesquei) in California. J. Mamm., 33: 273-320.

204. Phillips, W. R., S. J. Inwards. 1985. The annual activity and breeding cycles of Gould,s long-eared bat, Nyctophilus gouldi (Microchiroptera: Vespertilionidae). Aust. J. Zool., 33:111-126.

205. Pianka, E. R. 1970. On r- and X-selection. Am. Nat., 104: 592-597.

206. Pianka, E. R. 1972. rand К ox b and d selection? Am. Nat., 106: 581-588.

207. Pianka, E. R., W. S. Parker. 1975. Age-specific reproductive tactics. Am. Nat., 109: 453-464.

208. Potts, D. M., P. A. Racey. 1971. A light and electron microscope study of early development in the bat Pipistrellus pipistrellus. Micron, 2: 322-348.1. JIumepamypa

209. Pow, C. S. T., L. Martin. 1994. The ovarian-uterine vasculature in relation to unilateral endometrial growth in flying foxes (genus Pteropus, suborder Megachiroptera, order Chiroptera). J. Reprod. Fert., 101: 247-255.

210. Prives, M. G., N. K. Lysenkov, V. I. Bushkovich. 1989. Human Anatomy. «Mir» publ., Moscow. Vol.1, pp.559-582.

211. Promislow, D. E. L., P. H. Harvey. 1990. Living fast and dying young: a comparative analysis of life-history variation among mammals. J. Zool. Lond., 220: 417-437.

212. Racey, P. A. 1969. Diagnosis of pregnancy and experimental extension of gestation in the Pipistrelle bat, Pipistrellus pipistrellus. J. Reprod. Fert., 19:465-474.

213. Racey, P. A. 1973. Environmental factors affecting the length of gestation in heterothermic bats. J. Repr. Fert. Suppl. 19: 175-189.

214. Racey, P. A. 1974. Ageing and assessment of reproductive status of Pipistrelle bats, Pipistrellus pipistrellus. J. Zool. Lond., 173: 264-271.

215. Racey, P. A. 1975. The Prolonged Survival of Spermatozoa in Bats. In: The Biology of the Male Gamete. Acad. Press, London., pp. 445-454.

216. Racey, P. A. 1979. The prolonged storage and survival of spermatozoa in Chiroptera. J. Reprod. Fert., 56: 391-402.

217. Racey, P. A. 1982. Ecology of bat reproduction, pp. 57-104 in: Ecology of bats. T. H. Kunz, ed. New York and London: Plenum Press.

218. Racey, P. A. 1990. Reproductive assessment in bats. Pp. 31-45 in: Ecological and behavioral methods for the study of bats. T. H. Kunz, ed. Washington, D. C. and London: Smithsonian Institution Press. 533 p.

219. Racey, P. A., J. R. Speakman. 1987. The energetic cost of pregnancy and lactation in heterothermic bats. Symp. Zool. Soc. Lond., 57: 107-127.1. Литература

220. Racey, P. A., S. M. Swift. 1981. Variations in gestation length in a colony of piipstrelle bats (Pipistrellus pipistrellus) from year to year. J. Repr. Fert., 61: 123-129.

221. Racey, P. A., T. A. Uchida, T. Mori, M. I. Avery, M. B. Fenton. 1987. Sperm-epithelium relationships in relation to the time of insemination in little brown bats (Myotis lucifugus). J. Reprod. Fert., 80: 445-454.

222. Rachmatulina, I. K. 1992. Major demographic characteristics of populations of certain bats from Azerbaijan. In: Prague Studies in Mammalogy. I. Horacek & V. Hanak, eds. Prehe: Charles Univ. Press. P. 127-141.

223. Rasweiler, J. J., IV. 1979. Early embryonic development and implantation in bats. J. Reprod. Fert., 56:403-416.

224. Rasweiler, J. J., IV. 1988. Ovarian function in the captive black mastiff bat Molossus ater. J. Reprod. Fert., 82:97-111.

225. Rasweiler, J. J., IV. 1990. The black mastiff bat (Molossus ater): a novel, mammalian model for studies of ovarian, uterine, and placental biology. J. Exp. Zool. Suppl., 4:210-212.

226. Rasweiler, J. J., IV. 1993. Pregnancy in Chirpotera. J. Exp. Zool., 266:495-513.

227. Reeder, E. M. 1939. Cytology of the reproductive tract of the female bat Myotis lucifugus lucifugus. J. Morph., 64:431-453.

228. Rexford, D. L., Jr. 1960. Litter size and latitude in North American mammals. Am. Midi. Nat. 64: 488-499.

229. Richardson, E. G. 1977. The biology and evolution of the reproductive cycle of Miniopterus schreibersii and M. australis (Chiroptera: Vespertilionidae) J. Zool., Lond., 183: 353-375.

230. Robin, H. A. 1881. Recherches Anatomiques sur les Mammiferes de l'ordre Cheiropteres. V. Appareil genital de la femelle. Annls. Sci. Nat., 12: 137175.1. Литература

231. Rocha Pite, M. Т., Т. Avelar, М. Matos. 1985. The «г-К selection model» and life history strategies. Cienc. Biol. Ecol. Syst. (Portugal), 5: 269-297.

232. Rydell, J. 1986. Feeding territoriality in female northern bats, Eptesicus nilssoni. Ethology, 72: 329-337.

233. Schoener, T. W. 1971. Theory of feeding strategies. Ann. Rev. Ecol. Syst., 2: 369-404.

234. Shump, K. A., A. U. Shump. 1982. Lasiurus borealis. Mammal Species, No. 183, pp. 1-6.

235. Shump, K. A., A. U. Shump. 1982. Lasiurus cinereus. Mammal Species, No. 185, pp. 1-5.

236. Silva, M., J. A. Downing. 1995. Handbook of mammalian body masses. Florida: Boca Raton. 359 p.

237. Simmons, N. B. 1993. Morphology, function, and phylogenetic significance of pubic nipples in bats (Mammalia: Chiroptera). Amer. Mus. Novit., 3077: 137.

238. Sluiter, J. W. 1954. Sexual maturity in bats of the genus Myotis. II. Females of M. mystacinus and supplementary data on female M. myotis and M. emarginatus. Proc. Koninkl. Nederl. Akad. Wetensch. Amsterdam, ser. С 57:695-700.

239. Southwood, T. R. E, R. M. May, M. P. Hassel, G. R. Conway. 1974. Ecological strategies and population parameters. Am. Nat., 108: 791-804.1. Литература

240. Southwood, Т. R. Е. 1977. Habitat, the templet for ecological strategies? J. Anim. Ecol., 46: 337-365.

241. Srivastava, S. C. 1952. Placentation in the mouse-eared bat, Rhinopoma kinneari Chiroptera. Proc. Zool. Soc. Bengal, 5: 1-131.

242. Stearns, S. C. 1976. Life-history tactics: a review of the ideas. Quart. Rev. Biol., 51:3-47.

243. Stearns, S. C. 1977. The evolution of life history traits: a critique of the theory and a review of the data. Ann. Rev. Ecol. Syst., 8: 145-171.

244. Stephens, R. J. 1962. Histology and histochemistry of the placenta and fetal membranes in the bat, Tadarida brasiliensis cynocephala (with notes on maintaining pregnant bats in captivity). Amer. J. Anat., 111:259-275.

245. Thomas, D. W., Marshall, A. G. 1984. Reproduction and growth in three species of west African fruit bats. J. Zool., Lond., 202: 265-281.

246. Tidemann, C. R. 1993. Reproduction in the bats Vespadelus vulturnus, V. regulus and V. darlingtoni (Microchiroptera, Vespertilionidae) in coastal Southeastern Australia. Aust. J. Zool., 41:21-35.

247. Tinkle, D. W., H. M. Wilbur, S. G. Tilley. 1970. Evolutionary strategies in lizard reproduction. Evolution, 24: 55-74.1. Литература

248. Tiunov, М. P., 1989. The Taxonomic Implication of Different Morphological Systems in Bats. Eur. Bat Res., 1987, pp. 67-75.

249. Tuttle, M. D., D. Stevenson. 1982. Growth and survial of bats. In: Ecology of Bats, Т. H. Kunz, ed., New York and London: Plenum Press, pp. 105-150.

250. Van der Merwe, M. 1987. Adaptive breeding strategies in some South African bats between 22°S and 28°S. South African Journal of Science, 83: 607609.

251. Van der Merwe, M., S. P. Giddings, I. L. Rautenbach, 1987. Postthe little free-tailed bat, Tadarida (Chaerephon) pumila (Microchiroptera: Molossidae) at 24°S. J. Zool., Lond., 213: 317-326.

252. Van der Merwe, M., I. L. Rautenbach, W. J. van der Coif. 1986. Reproduction in the females of the little free-tailed bat, Tadarida (Chaerephon) pumila, in the eastern Transvaal, South Africa. J. Reprod. Fert., 77: 355-364.

253. Van der Merwe, M., I. L. Rautenbach. 1987. Reproduction in Schlieffen's bat, Nycticeius schlieffeni, in the eastern Transvaal lowveld, South Africa. J. Reprod. Fert., 81: 41-50.

254. Van der Merwe, M., I. L. Rautenbach. 1989. Reproduction in the rusty bat, Pipistrellus rusticus, in the northern Transvaal bushveld, South Africa. J. Reprod. Fert., 89: 537-542.

255. Wallace, G. I. 1978. A histological study of the early stages of pregnancy in the bent-winged bat (Miniopterus schreibersii) in north-eastern New South Wales., Austrailia. (30°27' S). J. Zool., Lond., 185:519-537.

256. Weir, B. J., I. W. Rowlands. 1973. Reproductive strategies of mammals. Ann. Rev. Ecol. Syst., 4: 139-163.

257. Wilbour, H. M., D. W. Tinkle, J. P. Collins. 1974. Environmental certainty, trophic level, and resource availability in life history evolution. Am. Nat., 108: 805-817.1. Литература

258. Williams, G. С. 1966. Natural selection, the cost of reproduction, and a refinement of Lack's principle. Amer. Nat., 100: 687-690.

259. Wilson, D. E., J. S. Findley. 1970. Reproductive sycle of a Neotropical insectivorous bat. Nature, 225: 1155.

260. Wilson, D. E. 1971. Ecology of Myotis nigricans (Mammalia: Chiroptera) on Barro Colorado Island, Panama Canal Zone. J. Zool., 163: 1-13.

261. Wilson, D. E. 1973. Reproduction in neotropical bats. Period. Biol., 75:215-217.

262. Wilson, D. E. 1979. Reproductive patterns. In: Biology of bats of the New Worls family Phyllostomatidae. Part III. Special Publications The Museum, Texas Tech University. 16: 1-441.

263. Wilson, D. E., D. M. Reeder., eds. 1993. Mammal species of the world. A taxonomic and geographic reference. Smithsonian Institution Press, Washington.

264. Wimsatt, W. A. 1944. An analysis of implantation in the bat, Myotis lucifugus lucijugus. Am. J. Anat., 74: 355-411.

265. Wimsatt, W. A. 1945. Notes on breeding behavior, pregnancy, and parturition in some vespertilionid bats of the Eastern United States. J. Mammal., 26: 2333.

266. Wimsatt, W. A. 1960. Some problems of reproduction in relation to hibernation in bats. Bull. Mus. Сотр. Zool., 124:249-270.

267. Wimsatt, W. A., 1975. Some comparative aspects of implantation. Biol. Reprod., 12: 1-40.

268. Wimsatt, W. A., 1979. Reproductive Asymmetry and Unilateral Pregnancy in Chiroptera. J. Reprod. Fert., 56: 345-357.

269. Wimsatt, W. A., A. C. Enders. 1980. Structure and morphogenesis of the uterus, placenta, and paraplacental organs of the Neotropical disc-winged bat1. Литература

270. Thyroptera tricolor spix (Microchiroptera: Thyropteridae). Amer. J. Anat., 159:209-243.

271. Wimsatt, W. А., С. M. Waldo. 1945. The normal occurrence of a peritoneal opening in the bursa ovarii of the mouse. Anat. Rec., 93:47-57.

272. Wimsatt, W. A., H. Trapido. 1952. Reproduction and the female reproductive cycle in the tropical American vampire bat, Desmodus rotundus murinus. Am. J. Anat., 91: 415-446.

273. Wimsatt, W. A. 1960. Some problems of reproduction in relation to hibernation in bats. Bull. Mus. Сотр. Zool., 124: 249-270.

274. Wood Jones, F. 1917a. The Genitalia of the Cheiroptera. J. Anat. Physiol., 51: 36-60.

275. Wood Jones, F. 1917b. The genitalia of Tupaia. J. Anat. Physiol., 51: 118-126.

Информация о работе

Борисенко, Алексей Владимирович
кандидата биологических наук
Москва, 2000
ВАК 03.00.08

Диссертация

Сравнительная морфология и эволюция женской репродуктивной системы и биология размножения гладконосых рукокрылых (Vespertilionidae, Chiroptera) - тема диссертации по биологии, скачайте бесплатно

Автореферат

Похожие работы