Бесплатный автореферат и диссертация по биологии на тему
Регуляция жизненного цикла крапчатого суслика
ВАК РФ 03.00.08, Зоология
Автореферат диссертации по теме "Регуляция жизненного цикла крапчатого суслика"
На правах рукописи
БАБИЦКИМ Андрей Федорович
РЕГУЛЯЦИЯ ЖИЗНЕННОГО ЦИКЛА КРАПЧАТОГО СУСЛИКА (БРЕИМОРНИиЯ 5№ЫСШ С1ЛЛ). 1770)
03 00 08 - зоология
АВТОРЕФЕРАТ диссертации на соискание ученой степени кандидата биологических наук
003164 193
Москва 2008
003164193
Работа выполнена в Институте проблем экологии и эволюции им А Н Северцова РАН
НАУЧНЫЙ РУКОВОДИТЕЛЬ доктор биологических наук
A.B. Чабовский
ОФИЦИАЛЬНЫЕ ОППОНЕНТЫ
ВЕДУЩАЯ ОРГАНИЗАЦИЯ
доктор биологических наук, профессор Б Д. Абатуров
кандидат биологических наук C.B. Попов
Московский
Государственный Университет им M В Ломоносова
Защита диссертации состоится 19 февраля 2008 г в 14 часов на заседании Совета по защите докторских и кандидатских диссертаций Д 002 213 01 при Институте проблем экологии и эволюции им АН Северцова РАН по адресу 119071, Москва, Ленинский проспект, д 33
Телефон/факс (495) 952-35-84, сайт http //www sevin ru/
С диссертацией можно ознакомиться в библиотеке Отделения общей биологии РАН по адресу 119071, Москва, Ленинский проспект, д 33
Автореферат диссертации разослан 18 января 2008 г
Ученый секретарь совета
по защите докторских и кандидатских диссертаций, к б н /
Т П Крапивко
Актуальность темы. Многие признаки жизненных циклов животных, такие как возраст первого размножения, размер и частота появления выводков, продолжительность жизни, — рассматриваются современной эволюционной экологией как результат решения важнейшей адаптивной задачи оптимального распределения усилий между размножением и собственным выживанием (Пианка, 1981, Stearns, 1992) Считают, что необходимость распределения усилий между размножением и выживанием должна проявляться в отрицательных коррелятивных связях («трейд-оффах») признаков жизненного цикла Именно с развитием теории «трейд-оффов», прежде всего концепции «репродуктивных плат» (негативных последствий репродуктивных усилий для выживания и последующего размножения особи) связан недавний прогресс в изучении эволюции жизненных циклов (Zera, Harshman, 2001) Однако, дальнейшему развитию теории жизненных циклов мешает неоднозначность получаемых на практике результатов не все исследователи сходятся в том, что животные несут платы за размножение в естественных условиях (Reznick, 1985), что определяет необходимость и актуальность получения новых данных о взаимосвязях параметров жизненных циклов в природных популяциях
\добным объектом для исследования корреляций между параметрами жизненного цикла являются суслики (Rodentia Sciundae Spermophilus) они в большинстве своем облигатные гибернаторы, и спячка задает очень жесткие рамки для регуляции жизненного цикла Короткий активный сезон должен вместить в себя нажировку и размножение, которые в силу недостатка времени конкурируют между собой (Mune, Michener, 1984) В то же время успех нажировки может определять успех выживания и размножения в будущем, и таким образом, опосредовать платы за размножение (Michener 1998, Dobson, 1999, Millesi, 1999, 2000, Broussard, 2003, 2005)
Поселения крапчатого суслика {Spei mophilus suslicus Guld 1770) в Московской области характеризуются высокой плотностью, коротким периодом наземной активности и высокой антропогенной нагрузкой (Шекарова, 2003) Все эти факторы налагают дополнительные ограничения на возможности нажировки, тем самым обостряя компромис между успехом размножения и выживанием, что делает подмосковные поселения крапчатого суслика особенно удобной моделью для исследования взаимосвязей между параметрами жизненного цикла
Цель и задачи исследования. Целью исследования было определить взаимосвязь параметров жизненного цикла крапчатого суслика
Для достижения этой цели были поставлены следующие задачи
1 Оценить демографические параметры и описать годовой цикл крапчатого суслика на северной границе ареала,
2 Установить факторы, влияющие на размножение крапчатого суслика,
3 Оценить влияние динамики массы тела на выживаемость у самцов и самок,
4 Оценить влияние размножения на динамику массы тела, выживаемость и последующее размножение самок,
5 Оценить влияние плотности населения и состояния местообитаний на параметры жизненного цикла крапчатого суслика
Научная новизна. Впервые собраны многолетние данные, позволяющие судить о динамике населения и фенологии в северных поселениях крапчатого суслика в Московской области Показано наличие репродуктивных плат у самок крапчатого суслика, заключающихся в сравнительно медленной нажировке и высокой смертности размножающихся самок по сравнению с неразмножающимися, а также меньшем репродуктивном успехе на следующий год Выявлены факторы, влияющие на участие в размножении самок крапчатого суслика функциональное состояние, возраст и индивидуальная история особи Рассмотрено влияние плотности населения и нарушения местообитаний на успех нажировки сусликов Впервые показано независимое действие этих факторов на успех нажировки плотность отрицательно влияет на скорость нажировки у крапчатого суслика, тогда как нарушения местообитаний приводят к сокращению сроков наземной активности Выявленные закономерности позволили обнаружить отрицательные корреляции параметров жизненного цикла крапчатого суслика и предположить их селективное значение
Теоретическое и практическое значение результатов работы. Полученные результаты вносят вклад в представление об адаптивном значении механизмов регуляции жизненного цикла и могут быть использованы в лекционных курсах по поведенческой и эволюционной экологии
Крапчатый суслик внесен в красную книгу Московской области Собранные нами многолетние данные о факторах, регулирующих жизненный цикл, позволят эффективнее поддерживать численность нуждающегося в охране вида
Апробация работы Материалы диссертации были представлены на международных совещаниях «Териофауна России и сопредельных территорий» (Москва, 2003 и 2007 г г), международном совещании «Млекопитающие как компоненты аридных экосистем» (Саратов, 2004), конференции «Поведение и поведенческая экология млекопитающих» (Черноголовка, 2005), конференции «Суслики Евразии (роды Spermophl]us и ЗрегторМорв^) происхождение, систематика, экология, поведение, сохранение видового разнообразия» (Москва, 2005), на 10-ой Пущинской школе молодых ученых РАН (Пущино, 2006), на международной конференции по изучению биологии Европейского суслика (Фельшетарканы, 2007) Результаты работы обсуждались на межлабораторных и межинститутских семинарах и коллоквиумах ИПЭЭ РАН, кафедры зоологии позвоночных биологического факультета МГУ
Публикации По материалам работы было опубликовано 10 научных работ, из них 3 — статьи в реферируемых журналах из списка ВАК
Объем и структура работы. Текст диссертации изложен в рукописи объемом 108 страниц и включает введение, 5 глав, заключение, выводы и список литературы Работа и тлюстрирована 19 рисунками и 9 таблицами Список литературы включает 302 источника, в том числе 252 — на иностранных языках
СОДЕРЖАНИЕ РАБОТЫ
Во Введении обосновывается актуальность темы, формулируется цель и задачи исследования
ГЛАВА 1. НАЗЕМНЫЕ БЕЛИЧЬИ КАК МОДЕЛЬНАЯ ГРУППА В ИССЛЕДОВАНИЯХ ЖИЗНЕННЫХ ЦИКЛОВ.
Рассмотрены история развития, основные положения, допущения и ограничения теории жизненных циклов Теория жизненных циклов была создана для того, чтобы объяснить кажущееся несоответствие между необходимостью для каждого живого организма увеличивать скорость воспроизводства согласно принципу максимизации репродуктивного успеха, с одной стороны, и многочисленными фактами, указывающими на то, что животные производят меньше потомков, чем позволяют им физиологические пределы, с другой стороны (Stearns, 1992)
В основе теории лежит принцип отрицательных корреляций между отдельными параметрами жизненных циклов или «трейд-оффов» Поток ресурсов, доступный животному, ограничен, и чем больше тратится на одну область жизнедеятельности, тем меньше остается на другие У животных, размножающихся на протяжении жизни неоднократно, ключевым трейд-оффом в жизненном цикле являются, так называемые «платы за размножение» — негативные последствия текущих репродуктивных усилий для выживания и размножения особи в будущем (Williams, 1966) Именно с развитием концепции плат за размножение связан недавний прогресс в изучении эволюции жизненных циклов Накоплен массив данных из ряда естественных и лабораторных популяций, свидетельствующих, что размножение действительно может быть связано с уменьшением продолжительности жизни, потерей веса, худшей терморегуляцией, иммунитетом или избеганием хищников — и большей смертностью (Shine, 1980, Nilsson, Svensson, 1996, Deerenberg et al 1997, Poizat et al, 1999, Veasey et al 2000, Visser, Lessels, 2001) Однако, эмпирические данные противоречивы не все исследователи сходятся в том, что животные несут платы за размножение в естественных условиях (Bell, 1984b,с, Reznick, 1985, Sinervo, 1999) Недостаток ясных свидетельств наличия у животных плат за размножения в природных популяциях тормозит развитие теории жизненных циклов
Обсуждается методология изучения репродуктивных плат Помимо собственных репродуктивных усилий на судьбу конкретной особи, ее выживание и последующее размножение могут влиять генетические особенности или внешние факторы Соответственно, в разных условиях одно и то же репродуктивное усилие может в разной степени сказаться на дальнейшей судьбе особи На основании имеющихся данных делается вывод, что в естественных популяциях репродуктивные платы обнаруживаются тем лучше, чем жестче и непредсказуемей условия обитания
Приведен обзор исследований жизненных циклов наземных беличьих и факторов, определяющих их изменчивость Особенности биологии наземных беличьих делают их удобной моделью для изучения взаимосвязей между параметрами жизненного цикла и, в частности, для анализа репродуктивных усилий и плат Это достаточно крупные и относительно долго живущие грызуны, размножающиеся в течение нескольких лет В то же время они облигатные гибернаторы, и зимняя спячка задает очень жесткие рамки для регуляции жизненного цикла Фактором, опосредующим платы за размножение у наземных беличьих, является успех нажировки С одной стороны, на него может влиять участие в размножение, с другой стороны — от него зависит выживание и успех размножения в будущем
Факторами, определяющими изменчивость жизненных циклов наземных беличьих, являются размер тела и длительность зимней спячки, зависящая в свою очередь от широты и высоты над уровнем моря С увеличением размеров тела и продолжительности спячки жизненный цикл «замедляется» — задерживается возраст первого размножения, сокращаются репродуктивные усилия, увеличивается выживаемость, и возникают предпосылки для регуляции жизненного цикла за счет того или иного распределения репродуктивных усилий в течение жизни
Имеющиеся данные о жизненном цикле крапчатого суслика и динамике его популяций в разных частях ареала в целом согласуются с данными, полученными на других видах наземных беличьих В северных популяциях вида спячка длится сравнительно дольше, из чего можно заключить, что репродуктивные платы могут играть там большее значение в регуляции жизненного цикла
ГЛАВА 2. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ.
2 1. Объект исследования. Приводится общая характеристика исследуемого вида - Зрегтор/икк зи$11сш виШ 1770
2 2. Поселения крапчатого суслика в Московской области. Дается характеристика подмосковным поселениям крапчатого суслика В настоящее время известно пять поселений крапчатого суслика в Московской области (М О ), тогда как двадцать лет назад их было в три раза больше Нынесуществующие поселения удалены от друга на расстояние 5-20 километров и разделены многочисленными
антропогенными преградами дорогами, деревнями и пашнями Из пяти поселений два находятся на грани вымирания
2.3. Район работ и экспериментальная площадка. Работа проводилась в единственном крупном поселении крапчатого суслика в М О — Великом поле (площадь 120 га) в 2001-2007 гг Основная эксперментальная площадка 100* 100м2 («Площадка») расположена на левом низком берегу р Осетр, в Зарайском районе М О (54°47,68' с ш , 38°42,23' в д ) Пойма реки в данном месте представляет собой сухой луг с тонкой дерновиной на легкосуглинистой дерново-луговой почве В течение всех лет исследования площадка испытывала сильную рекреационную нагрузку В 20012002 году использовалась как пастбище В 2003 году значительная часть всего поселения, в том числе половина площадки, была распахана и засеяна овсом В последующие годы площадка использовалась под выпас и сенокос, распашку и посев с /х культур не проводили
Для того чтобы контролировать перемещения зверьков внутри поселения, в дополнение к основной площадке в 2004-2007 гг сусликов отлавливали и метили па двух дополнительных площадках (0 25 и 0 5 га), расположенных, соответственно, в 200 м через пашню («Лужайка») и 50 м через шоссе («Холм») от основной
Таблица 1. Объем материала, собранного на основной площадке и на «Холме» в 2001-2007 гг * Общее количество зверьков, пойманных на каждой из площадок, не складывается из суммы поимок по годам, поскольку некоторые зверьки ловились несколько лет подряд На «Лужайке» за все годы поймано и помечено 17 зверьков
«Площадка» «Холм»
Годы N зверьков N поимок N зверьков N поимок
2001 135 178 - -
2002 118 214 - -
200.! 184 812 - -
2004 114 378 32 42
2005 60 207 28 53
200(5 17 97 66 237
2007 7 31 60 254
ВСЕГО 450* 1857 151* 586
2 4. Сбор данных. Сбор данных о составе и подвижности населения, репродуктивном и физическом состоянии особей проводили на протяжении всего периода наземной активности сусликов от пробуждения до залегания в спячку (апрель-август) Сусликов отлавливали в сетчатые ловушки оригинальной конструкции (Щипанов, 1987), распределенные равномерно по экспериментальной площадке Пойманных зверьков метили ампутацией пальцев, определяли пол,
репродуктивное состояние, массу тела, точку поимки фиксировали при помощи спутникового навигатора (GPS) Объем материала представлен в Таблице 1
2.5 Обработка данных. Для каждого зверька мы по возможности оценивали сроки выхода из спячки и залегания в спячку, массу тела при выходе из спячки и перед залеганием в спячку, скорость нажировки, размер участка и степень перекрывания с участками соседей, зараженность кишечными паразитами, возраст, участие в размножении и выживаемость Кроме того, несколько параметров оценивали для популяции в целом — плотность населения, среднюю плодовитость, соотношение полов и возрастной состав
Для оценки параметров годового цикла мы использовали, соответственно, первые и последние поимки каждого зверька в данном году, однако, ввели дополнительные ограничения на формирование выборок В анализ попадали только поимки, совершенные в первые две недели после выхода первого зверька соответствующей поло-возрастной группы («Весной») или после того, как 70% зверьков данной группы были пойманы в последний раз («Осенью») По весенним поимкам оценивали дату и массу тела выхода из спячки, по осенним— дату залегания и массу тела перед залеганием (успех нажировки) Длительность наземной активности оценивали как промежуток между первой «весенней» и последней «осенней» поимкой Скорость нажировки (г/день) оценивали как приращение массы зверька между двумя поимками, деленное на промежуток времени между ними Зараженность паразитами (да/нет) оценивали по наличию яиц в фекалиях сусликов
Возраст всех взрослых особей, пойманных в перый раз, принимался за 1 год, и увеличивался соответственно с каждым годом Точный возраст был известен только для зверьков, пойманных сеголетками Таким образом, оценка возраста была несколько заниженной По этой причине некоторые тесты проводили отдельно для выборки в целом и для зверьков известного возраста Участие в размножении (да/нет) оценивали только для самок — по хорошо заметным соскам, проявляющимся в начале беременности Поскольку установить материнство выводков достоверно было нельзя, плодовитость оценивали только в среднем для всей популяции
Наземная активность сеголетков и взрослых особей практически не пересекалась, поэтому при изучении плотностно-зависимых эффектов мы учитывали плотность только взрослого населения Ее оценивали простым делением числа пойманных зверьков на площадь обловленного участка Таким образом, наша оценка плотности могла быть использована только как сравнительная характеристика Мы полагали, что поскольку в фокусе исследования находятся параметры жизненных циклов отдельных особей, а не популяция в целом, кратность и тенденция изменения плотности достаточно информативны для поставленных задач
Взрослые особи у сусликов не расселяются (за редкими исключениями, Gillis, 2002) Тем не менее, мы попытались оценить, насколько расселение может влиять на нашу оценку смертности (т е вероятность не быть пойманным на следующий год) Для этого мы сравнили вероятность отлова в последющие годы (а) всех зверьков, (б) зверьков проведших на площадке хотя бы один год, (е) зверьков, пойманных во второй половине сезона (после 10 июня) и (г) зверьков, пойманных два раза с промежутьом хотя бы в неделю (г) Все эти вероятности не различались ни у самок (41о/о-44%, все Р>0 5), ни у самцов (41%-48%, все !'>() 05)
Размер участков оценивали методом минимального выпуклого многоугольника (МВМ, для зверьков пойманных >3 раз) Перекрывание участков - как пересечение сответств> ющих многоугольников (в процентах) Всего в выборку попало 169 особей за шесть лет Все характеристики участков считали в программе AicView 3 3 (С) Environmental Systems Research Institute, Inc 1992-2000), с использованием модуля Animal Movement v 12(©P N Hooge and В Eichenlaub, 1997)
2 6. Методы статистической обработки Даты выхода из спячки и залегания в спячку демонстрировали распределение, отличное от нормального, и потому для их анализа использовали непараметрические тесты (Kxuskal-Wallis ANOVA, тест Манн-Уитни) Размеры участков и степень их перекрывания мы нормализовали (как ln(MBM) и Vaicsin(nepeKpbmaHHe), соответственно) Так как размер участка достоверно коррелировал с числом поимок (г=0 59, F=40 3, Р<0 0001), а число поимок различалось между годами (F424i=2 76, Р=0 03), мы изучали изменчивость размера участков с помощью анализа остатков (т е разницы между наблюдаемым значением, и значением, предсказанным регрессией, Aln(MBM)) Изменчивость массы тела исследовали параметрическими тестами (тест Стьюдента и дисперсионный анализ) Доли сравнивали тестом %2 Чтобы избежать псевдорепликации, каждого зверка учитывали в каждом тесте только один раз По умолчанию мы использовали двусторонние тесты, так как иначе мы не могли бы трактовать наши результаты, как подтверждение тех или иных закономерностей Достоверным мы считали уровень значимости менее 0 05
ГЛАВ4 3. ДЕМОГРАФИЯ И ГОДОВОЙ ЦИКЛ КРАПЧАТОГО СУСЛИКА.
3.1. Поло-возрастной состав и подвижность населения. Плотность населения крапчатого суслика на всем пространстве ареала может меняться в пределах от нескольких особей до нескольких сот особей на гектар Значительная часть этой изменчивости обусловлена географическим положением популяций плотность населения более ста особей на гектар характерна для южных (причерноморских) поселений, тогда как в северных она не превышает 20 ос/га (Петровский, 1961, Лобков, 1999, Титов, 2001) Плотность сусликов на Великом поле
в течение семи лет наблюдений колебалась в максимально возможном диапазоне — от 12 до 298 взрослых особей на гектар (Рис. I Б).
0 1 ■ 2
,1
!
. ЕЭ
300 250,
200 g
150 ¡2 о
100 § о
50 [5
'01 '02 '03 '04 '05 '06 '07 '01 '02 '03 '04 '05 '06 '07
Рисунок 1. Динамика численности населения экспериментальной площадки в 2001-2007 гг. А - численность (1 - взрослые особи, 2 - сеголетки), Б - плотность взрослого населения. Начиная с 2003 г., когда половина площадки была распахана, и суслики перестали на ней жить, плотность рассчитывали на полгектара (поэтому на А и Б разный масштаб осей).
Среди взрослого населения площадки, а также среди сеголетков заметно преобладали самцы (взрослые: 60% в среднем (50%-77%), /"'=10.83, df=\, Р=0.001; сеголетки: 65%, (55%-75%), /"=6.73, df=\, /^<0.01). Для большинства популяций сусликов обычна другая картина: некоторое преобладание самцов среди сеголетков и самок — среди взрослых (Вершинина, 1972; Michener, Michener, 1971; Sherman, Morton 1974). Это связывают с тем, что смертность самцов во всех когортах превосходит смертность самок. На Великом поле, однако, выживаемость самцов и самок среди взрослых особей не различалась (44% и 41%, соответственно, ^=0.48, df= 1, Р=0.49), а среди сеголетков самцы выживали заметно лучше самок (32% и 17%, соответственно,/"=3,87, df=\, Р=0.05).
Сеголетки в среднем не составляли и четверти популяции (см. Рис. 1А, 68%, 8%, 19%, 8%, 8%, 0%, 25% в 2001-2006 гг., соответственно, среднее — 24%) и испытывали большую смертность, чем взрослые (73% и 58% процентов, соответственно, /"=11.0, dj= 1, Р=0.0009). В результате родившиеся на площадке зверьки вносили незначительный вклад в состав населения на следующий год (8%).
Низкое естественное воспроизводство компенсировалось очень высокой иммиграцией на площадку: 45% взрослых особей (43% самцов и 48% самок, различия недостоверны — ns) на площадке были помечены уже перезимовавшими. Обновление населения было особенно высоко в 2002-2003 годах (60%), когда началось антропогенное нарушение местообитания в поселении. Основной приток мигрантов происходил в середине сезона, причем как у самцов, так и у самок. Напротив, в начале и конце сезона, когда суслики больше привязаны к своим зимовочным норам,
доля вновь помеченных особей сокращалась. Таким образом, необычно высокая плотность населения на экспериментальной площадке была обусловлена высокой подвижностью зверьков в поселении, вызванной, возможно, антропогенной деятельностью.
3.2, Динамика использования пространства. После распашки 2003 г. произошло перераспределение сусликов по площадке: на распаханном участке площадки сусликов регистрировали редко, а все центры активности зверьков за единственным исключением располагались на сохранившемся целинном участке. Соответственно, начиная с 2003 г, распределение взрослых особей по площадке демонстрировало достоверную тенденцию к агрегированному распределению. Вызвано это было по все видимости тем, что суслики не живут на пашнях (Лобков, 1999).
1.5
1
— 0,5 со 0 ¿f -0,5 < -1 -1,5
-9
2002
■ 1
о 2
2003
2004
4
2005
Л
2006
о о
X I—
о с; С
200 160 С 120 80 40 0 +-
77777Л 1
ZZI 2 • 3
О 4
i
100%
2002
2003
2004
i
Ш
2005
Í Í
тП
2006
80% 60%
40%
20% 0%
X
го ш
j0 О.
CD
Q.
ф
С
Рисунок 2. Показатели использования пространства крапчатого суслика, 2002-2006 гг. А - размеры участков (остатки регрессии размера участка от количества поимок, х±8Е, 1 - самки, 2 - самцы). Б - плотность мужского (2) и женского (1) населения площадки и перекрывание участков (х±8Е; 3 - самки, 4 - самцы).
Размеры участков самцов и самок были одинаковы (Ft 145=2 09, Р=0 15), но достоверно менялись между годами (Рис 2А, ir4Hs=4 84, /М) 001) Перераспределение сусликов после распашки не привело к увеличению индивидуальных участков, вплоть до 2004 гг их размер оставался неизменным В 2005-2006 гг на фоне значительного сокращения численности участки увеличились
Степень пересечения участков зависела и от пола (Рис 2Б, Ft i4s=36 2, Р<0 0001), и от года (F4 м5=16 8, Р<0 0001) В 2002 г , до распашки, самцы проявляли территориальность несмотря на то, что плотность зверьков была относительно велика (78 взрослых самцов на 1 га), их участки перекрывались незначительно (31 ±7%, N=20) После распашки весной 2003 г , плотность популяции резко возросла, после чего размеры участков самцов увеличились и стали сильно перекрываться (89±4%, N=31) В последующие годы степень перекрывания участков самцов не уменьшалась, несмотря на существенное снижение численности, и достоверно превышала степень перекрывания до распашки (83±5%(26), 70±6%(14), 75±10%(6) в 2004-2006 гг , соответственно, post hoc все Р<0 01, кроме 2006 г , Р=0 054) У самок в результате распашки и последовавшего взрыва численности степень перекрывания участков также значительно увеличилась с 17±9%(5) в 2002 г до 75±6%(N=21) в 2003 г, но вернулась к исходным значениям после того, как плотность населения нормализовалась По всей видимости, это указывает на то, что самки крапчатого суслика территориальнее самцов
Таким образом, нарушение местообитания оказало как кратковременный (перераспределение зверьков), так и долговременный (снижение территориальности) эффект на пространственную структуру поселения сусликов на Великом поле Вызванное распашкой нарушение эксклюзивности использования пространства может влиять на обеспеченность самцов и самок ресурсами По этой причине в дальнейшем мы учитывали фактор нарушения местобитаний при анализе динамики массы тела сусликов
3 3 Годовой цикл и его изменчивость Первые взрослые суслики на площадке просыпались в апреле, последние исчезали в августе Самцы выходили из спячки раньше самок (Рис 3, 22 апреля (N=92) против 28 апреля (N=64), соответственно, Тест Манн-Уитни Р=0 002), а залегали одновременно (Рис 3, 4 июля (N=34), против 5 июля (N=35), соответственно, Тест Манн-Уитни Р>0 1) Только в 2002 г самцы очень долго оставались на поверхности и залегли в спячку значительно позже самок После 2003 года сроки залегания в спячку, и соответственно, длительность периода наземной активности, сократились как у самцов, так и у самок
2001 I............... . .У...........,,,. ,.,,•)
2002 I _ ------ _ ____________________I
2003 I - ' :.:.-........... ; „' ...........Т~1
2004 | .....
2005 1.У.7.7.".У. .'.,..•...................................."..'.'.'..'........... .1 д
20С6____I..........¿м».................
0 20 40 60 80 100 120
2001
2002
2003
2004
2005
2006
0 20 40 60 80 100 120
Рисунок 3. Длительность сезона активности крапчатого суслика в 2001-2006 гг.
По оси абсцисс - календарные дни (0=1 апреля). А — самцы, Б — самки.
ГЛАВА 4. ФАКТОРЫ, РЕГУЛИРУЮЩИЕ РАЗМНОЖЕНИЕ И РЕПРОДУКТИВНЫЕ УСИЛИЯ САМОК КРАПЧАТОГО СУСЛИКА.
4.1. Факторы, регулирующие участие а размножении. Доля размножавшихся самок в поселении за все годы наблюдений не превышала 71%, составляя в среднем чуть меньше половины (43%). Даже с учетом краевого положения популяции участие в размножении было сравнительно низким: в южных популяциях ежегодно размножается 85-100% самок (Лобков, 1999), а на севере — в Белоруссии и Поволжье— 87% и 96%, соответственно (Попов, 1960; Петровский, 1961). Невысокая интенсивность размножения свойственна популяциям сусликов с непродолжительным сезоном наземной активности, как правило, на севере ареала вида, в горах или пустынях (Беляев, 1953; ОоЬвоп, К|'е^аагс1, 1985Ь). В условиях, когда значительная часть самок отказывается от размножения, у нас появилась возможность исследовать факторы, влияющие на принятие репродуктивных решений.
Во-первых, участие в размножении самок крапчатого суслика зависело от возраста. Доля размножающихся самок росла с возрастом от года до трех, и несколько сокращалась среди 4-летних и старше самок (/"=25.3, (¡]=Ъ, Р<0.()01, Рис. 4).
12 3 4+
Возраст, годы
Рисунок 4. Участие в размножении самок крапчатого суслика в зависимости от возраста. Самки четырех лет и старше объединены в одну выборку. Пунктирная черта соответствует среднему многолетнему для всей популяции.
Существует несколько эволюционных механизмов, обуславливающих изменчивость интенсивности размножения, зависящую от возраста. Во-первых, годовалые самки не всегда успевают достичь дефинитивных размеров к началу размножения, и отказываются от размножения в пользу роста (гипотеза репродуктивных ограничений, Curio, 1983). В пользу этой гипотезы может говорить тот факт, что в период размножения годовалые самки весили чуть меньше взрослых (тенденция: 177±7.2(N=26) и 183±3.9(N=51), соответственно, í75=0.81, Р=0.09). Во-вторых, молодые самки обладают сравнительно большей репродуктивной ценностью (Williams, 1966; Pianka, Parker, 1975). Отказавшись от размножения в этом году, молодые в силу своего возраста имеют больше шансов выжить и размножиться в будущем по сравнению с более старшими самками. Наконец, самые старшие самки могут не размножаться просто потому, что состарились (Broussard et al, 2003, 2005). В нашем случае наблюдались и увеличение доли размножающихся самок по мере уменьшения остаточной репродуктивной ценности, и некоторое падение среди самых старых самок. Видимо, в регуляции размножения самок у крапчатого суслика имеют значение все три приведенных механизма.
Вторым фактором, влияющим на репродуктивный статус самки, является ее функциональное состояние. Самки, вступающие в размножение, весили весной достоверно больше, чем самки прохолоставшие (165±7.4г (27) против 182±5.0г (35), 1=2.63, /М).01). Точно такую же закономерность демонстрировали и взрослые самки (>2 лет; Р=0.04), что позволяет предположить, что у самок крапчатого суслика существует своего рода «ценз на размножение»: слишком худые самки не могут себе позволить размножаться. Связь функционального состояния и успеха размножения
наблюдается и удругих видов сусликов (Ncuhaus, 2000); обычно ее объясняют высокими энергозатратами на размножение, чреватыми гибелью самой самки, если она в плохом функциональном состоянии, или ее потомства.
На участие в размножении также влияет и биография конкретной самки. Самки, размножавшиеся в предыдущий год, достоверно реже размножались на следующий, чем самки прохолоставшие (30%(N=30) против 52%(N=50), соответственно, /"=9, dj= 3, Р=0.03). Если экстраполировать эти цифры на всю популяцию, получается, что лишь 13% (=30%*43%) самок способны участвовать в размножении 2 года подряд, а 27% (=48%*57%) не способны размножаться даже прохолостав в течение предыдущего года.
Репродуктивный спад у самок, размножавшихся в предыдущем году, был отмечен кроме крапчатого суслика у седого сурка (Marmota caiigata, Barash, 1973), европейского суслика {S. citellus, Millesi et al., 1999, 2000) и колумбийского суслика (S. columbiamts, Neuhaus, 2000), хотя затрагивал он не участие в размножении, а плодовитость. Отрицательную связь между нынешним и будущим размножением у сусликов опосредуют сравнительно плохая иажировка, весенний недовес и/или поздний выход из спячки как следствия предыдущего размножения. Характерно, что у чернохвостой луговой собачки С. ludovicianus, не впадающей в спячку, успешное размножение в нынешнем году положительно скоррелировано с размножением на следующий год (Hoogland, 1995).
Помимо индивидуальных особенностей: возраста, функционального состояния и репродуктивной истории, — на участие в размножении самкок крапчатого суслика могли бы влиять изменения, затрагивающие популяцию в целом: колебания численности и нарушение местообитаний.
А у = -0,0006х + 0,5482
60% .
§ 40%
20%
Яз=-0.43, 1=-1.06, р=0.34
0%
О 100 200 300
Плотность, особей/га
Рисунок 5. Доля размножавшихся самок в зависимости от плотности населения.
Интенсивность размножения самок крапчатого суслика не зависела от изменений плотности населения в разные годы (Рис 5) После распашки Великого поля в 2003 году участие самок в размножении продемонстрировало тенденцию к росту (32%(Ы=50) размножающихся самок в 2001-2002 гг против 46%(Ы=148) в 20032007 гг, =6 7, ¿/=3, Р=0 08) Отсутствие плотностно-зависимых эффектов в размножении нетипично для наземных беличьих обычно с ростом численности интенсивность размножения падает (81ас1е, Ва1рЬ, 1974, КагеЬ, Воог^га, 2000, Попов и др , 2005 и др) и это может происходить вне зависимости от обилия ресурсов (Магомедов, 1981)
Отсутствие плотностно-зависимых эффектов в размножении крапчатого суслика можно объяснить двояко Первое объяснение кроется в особенностях годового цикла сусликов вообще и крапчатого суслика в частности Сезон спаривания у сусликов короток, и на то, чтобы принять решение об участии или неучастии в размножении, у самки есть лишь две недели, а следующий шанс предоставится ей только через год По этой причине самки должны руководствоваться как можно более точной информацией о возможном успехе или неуспехе размножения при принятии репродуктивных решений В отличие от своего функционального состояния, возраста и репродуктивной истории самке весной, в период спаривания, сложно оценить плотность будущего населения (из-за несинхронного выхода сусликов из спячки и высокой летней иммиграции) и тем более состояние растительности В результате, при принятии репродуктивных решений значимость внешних по отношению к особи факторов, которые могут влиять на успех размножения, нивелируется плохой способностью сусликов эти факторы учитывать
Другое объяснение затрагивает непосредственно трейд-оффы жизненного цикла Возможно, платы за размножение у крапчатого суслика на северном краю ареала так велики, что для принятия репродуктивных решений индивидуальные различия между зверьками оказываются существеннее межгодовых различий плотности популяции Иными словами, особь в хорошем функциональном состоянии — даже и в год пика численности — может расчитывать на больший успех размножения, чем особь в плохом состоянии могла бы достичь при низкой конкуренции
4 2. Репродуктивные усилия и платы за размножение. Репродуктивные усилия самок крапчатого суслика проявлялись в сравнительно медленном наборе веса и менее успешной нажировке участвовавших в размножении самок по сравнению с прохолоставшими Самки, отказавшиеся от размножения, прибавляли в среднем по 1 5±0 27г/день, тогда как размножавшиеся — всего по 0 6±0 22г/день (Л^=44, ^=73, Fl Ц4=20, Р<0 0001), залегая в спячку с меньшим весом по сравнению с прохолостпавшими (225±28 9г (32) против 247±33 7г (30), /=2 7, Р=0 009) Эта закономерность проявлялась вне зависимости от среднего веса самок и на основной
площадке, и на Холме размножавшиеся самки набирали вес медленнее прохолоставших, хотя на Холме самки в среднем весили больше. При этом энергетические затраты на размножение на Холме были чуть выше, чем па площадке (Рис. 6, тенденция).
400
350
300
Kj
а 250
га
200
Местообитание: F( 1,109)= 12,9, Ж 0.001 Размножение: F(1,109)=7,40, Ж0.034 Взаимодействие: F(1,109)=0,12 Р=0.07
• ♦
О»
150
100
Апрель
о 1 ♦ 2 О 3 • 4
Май
Июнь
Июль
Рисунок 6. Скорость нажировки самок крапчатого суслика в зависимости от участия в размножении на основной площадке и на холме, 2004-2005 гг. 1,3
(пунктир) - прохолоставшие самки, 2,4 (сплошная линия) - размножавшиеся, 1,2 (серая линия) - Площадка, 3,4 (черная линия) - Холм.
Литературные данные, касающиеся различий динамики массы тела в зависимости от размножения, противоречивы. Так, в одной популяции колумбийского суслика такие различия найдены (Neuhaus, 2000), а в другой — нет (Hare, Murie, 1992). Связано это может быть с тем, что разные популяции и разной степени сталкиваются с недостатком ресурсов. Когда ресурсы изобильны, участие в размножении зависит в первую очередь от генетической неоднородности самок в популяции.
Энергетические затраты на размножение, безусловно, зависят не только от самого участия в размножении, но и от размера выводка: самки с большими выводками несут большие затраты во время беременности и лактации, и соответственно, при залегании в спячку весят меньше, чем самки с меньшими выводками (K.enagy, 1990; Millesi et al., 1999b). В 2001 году средняя плодовитость самок составляла 9.2, а во все последующие годы не превышала 1.7 (2002-2006 гг.:
0.78±0.68, /=11.3, РЮ.0004)). В соответствии с различиями в плодовитости в 2001 году размножавшиеся самки теряли вес (-0,82 г/день), а во все последующие годы набирали (0.79±0.74^=5) г/день, /=2.0, Р<0.05, Рис. 7).
А
- бо а 1
80
4 £
ф 40 ♦ 2 СО
*
♦
Б
Л 10 -Г
2001 2002 2003 2004 2005 2006
Рисунок 7. Динамика массы тела и плодовитость размножавшихся самок крапчатого суслика в 2001-2006 гг. (А) Скорость нажировки (2, правая ось) и привес за сезон (1, левая ось). (Б) Средняя плодовитость (отношение числа сеголетков к числу размножавшихся самок).
Кроме того, платы за размножение заключались в том, что размножавшиеся самки, во-первых, реже доживали до весны (31%(Н=85) против 46%СЫ=113), ^"=4.84, с//== 3, РЮ.ОЗ), и достоверно реже вступали в размножение на следующий год (см. предыдущий раздел). Различия в выживаемости были заметны даже на популяционном уровне (Рис. 8).
Наконец, размножавшиеся самки и самцы были заражены кишечными паразитами достоверно чаще, чем прохолоставшие самки (Рис. 9,х~=7.0, с//=2,р=0.03). Этот эффект может быть вызван как пониженной устойчивостью к заражению паразитами, так и большей вероятностью заражения у размножающихся (т.е. контактирующих друг с другом) особей — больше половины зараженных зверьков были нами пойманы в период спаривания. В любом случае, большую зараженность паразитами у размножающихся особей можно рассматривать как плату за участие в размножении.
Мы предположили, что паразиты могут влиять на скорость нажировки (как это происходит, например, у колумбийского суслика — КеиЬаиэ, 2003). Зараженные самцы действительно нажировывались медленнее здоровых (1.5±0.32^=12) и
2.35±0.29(М-25), /=-1.8, Р=0.04, односторонний гест), хотя у размножавшихся самок различий обнаружено не было (/=0.65, />=0.24).
л 60%
А
о о
| 40%
I 20%
А
СО
0%
у = -0.8334Х + 0.7892 ^=-0.83, 1=2.96, р=0.04
А
0% 20% 40% 60% 80%
Доля размножавшихся самок
Рисунок Выживаемость самок в популяции крапчатого суслика в зависимости от участи я в размножении, 2001-2006 гг.
ГЛАВА 5. УСПЕХ НАЖИРОВКИ И ВЫЖИВАЕМОСТЬ КРАПЧАТОГО
СУСЛИКА.
5.1. Динамика массы тела. У сусликов структура репродуктивных затрат самок и самцов сильно различаются. Самки несут значительные затраты, связанные с вынашиванием и выкармливанием потомства, тогда как самцы теряют в весе лишь в период спаривания (ГуПсИепег, 1989; МеиЬаиз, 2003). Неразмножающисся самки находятся в исключительно выгодных условиях — они не участвуют ни в изнурительной конкуренции за полового партнера, ни в заботе о потомстве. По этой причине, исследуя влияние внешних факторов (плотности и нарушений местообитаний) на динамику массы тела крапчатого суслика, мы рассматривали три равноправных выборки: самцов, размножавшихся самок и неразмножавшихся самок (Таблица 2).
В многофакторный дисперсионный анализ вошли два независимых фактора: фактор «нарушения местообитаний» (НМ, до-после распашки поселения в 2003г.) и фактор характера участия в размножении (X, самцы- прохолоставшие самки-размножавшиеся самки), а также плотность населения в качестве ковариаты.
Таблица 2. Динамика массы тела и выживаемость самцов и самок крапчатого
суслика
Характер участия в размножении Год Масса тела, г±ошибка среднего (К) Выживаемость, %(Ы)
Весна Осень
2001 240±9 0(19) 380±11 4(5) 64(28)
2002 241 ±7 2(42) 381±13 8(13) 49(87)
3 Я 2 2003 233±5 8(41) 265±10 3(25) 39(94)
СЗ и 2004 216±7 4(25) 305±17 8(12) 37(63)
2005 227±7 9(18) 293±22 3(7) 22(27)
2006 196±17 6(4) 220±14 3(4) 0(10)
о> 2001 147±9 7(3) 285±5 0(2) 63(8)
са 2002 177±18 5(4) 263±11 3(4) 58(26)
2 к Й и о 2 2003 147±16 2(4) 241±10 6(14) 47(32)
с* еЗ О « X 2004 146±24 9(4) 260±5 7(5) 39(31)
о о. с 2005 189±7 2(10) 222±9 2(5) 38(13)
2006 164±32(2) 0(2)
0! о 2001 195±10 1(7) 180±10 0(2) 30(10)
и я д 2002 174±12 1(5) 245±11 5(2) 33(6)
§ | п § 2 о ж 2003 180±5 1(7) 216±5 5(14) 36(28)
2004 176±9 2(10) 230±9 8(7) 44(18)
СП я Он 2005 199±7 4(17) 249±17 6(4) 12(17)
2006 180±11 3(4) 244±21 0(3) 20(5)
Характер участия в размножении достоверно влиял на все показатели динамики массы тела Самцы весили достоверно больше самок при выходе из спячки и перед залеганием в спячку (Рис 10А,В, все роз1 Нос Р<0 05) Размножавшиеся самки весной весили больше, а осенью — меньше, чем неразмножавшиеся Скорость нажировки самцов и прохолоставших самок не различалась, но была достоверно меньше у размножавшихся самок Таким образом, энергетическая стоимость размножения у самцов крапчатого суслика действительно меньше, чем у самок При этом и весной и осенью самцы весят больше самок, что объясняется, очевидно, половым диморфизмом крапчатого суслика
В результате нарушения местообитаний не изменились весенняя масса зверьков, но уменьшилась масса перед залеганием (Рис 9, Таблица 3) Иными
словами, в 2003-2006 гг. суслики залегали в спячку в среднем при меньшем весе, чем в 2001-2002 гг., а, просыпаясь, в среднем весили столько же, сколько до распашки. При этом весенняя масса отдельных особей коррелировала с массой перед залеганием предыдущей осенью, по меньшей мере у самцов {N=24, г=0.64, /=3.9, Я=0.0007). Вероятно, дело в том, что хуже нажировавшиеся суслики не доживали до весны, и тем самым поднимали среднее значение массы тела в весенней выборке.
го
го
250 220 , 190
160 130 100
о
о ДО
• ПОСЛЕ
I 2,5
3
1,5
5 ?
о
9- 0,5 о
х
О
«до
• ПОСЛЕ
1
400 350
я" 300
о
о
™ 250 200 150
о ДО • ПОСЛЕ
?
Рисунок 9. Влияние внешних факторов на динамику массы тела крапчатого суслика. А - масса после выхода из спячки, Б - масса перед залеганием в спячку, В -скорость нажировки. I - самцы, 2 -неразмпожавшиеся самки, 3 - размножавшиеся самки. Статистические данные приведены в Таблице 3.
Скорость нажировки не изменилась в результате нарушения местообитаний. То есть после распашки суслики нажировывались с той же скоростью, что и до нее, но менее успешно (Рис. 10Б). Следовательно, они нажировывались в течение меньшего времени. Действительно, длительность сезона наземной активности достоверно сократилась в результате распашки (самцы: 71.6 и 60.9 дней, соответственно, размножавшиеся самки: 67.2 и 58.5 дней, Ри!)=5.2>6, Р=0.024), особенно в последние годы (см. Рис. 3). Эффект нарушения местообитаний таким образом сказался не на доступности корма, а на длительности сезона наземной активности.
Таблица 3. Динамика массы тела крапчтого суслика в зависимости от характера участия в размножении (X), нарушения местообитаний (НМ) и взаимодействия факторов (НМ*Х) пв - различия недостоверны (Р>0 1), тй - различия близки к достоверным (О 05<Р<0,1)
Масса тела весной Скорость нажировки Масса тела осенью
НМ X нм*х НМ X нм*х НМ X НМ*Х
F 0 09 43 5 1 68 1 67 34 5 0 09 74 43 0 13 4
df 1 224 2 224 2 224 2 159 2 159 2 159 1 136 2 136 2 136
Р ns <0 001 ns ns 0 03 ns ms <0 001 <0 001
Взаимодействие факторов достоверно влияло только на массу перед залеганием и проявлялось в том, что самцы и прохолоставшие самки после распашки стали нажировываться значительно хуже, чем до нее, а размножавшиеся самки — чуть-чуть лучше (Рис 10Б) Возможно, это связано с тем, что у репродуктивных самок есть некоторый «запас прочности» — в размножение вступают самки в хорошем функциональном состоянии После распашки растратить этот запас прочности они не успевали, поскольку практически не выкармливали потомство (плодовитость после 2003 г была очень низка)
С помощью корреляционного анализа мы проверили, как влияет плотность населения на скорость и успех нажировки Скорость нажировки падала с ростом плотности и у размножавшихся самок (7V=50, г=-0 436, /=-3,36, Р=0 001), и у неразмножавшихся, и у самцов (7V=148, г=-0 338, (=-4,34, Р<0 0001, выборки слиты, так как не различаются между собой) Поскольку успех нажировки зависел от фактора нарушения среды, для анализа влияния плотности как независимого фактора мы взяли только данные за 2003-2006 гг (после распашки) Успех нажировки не зависел от плотности у самцов (N= 54, /=0,12, Р=0 9) и неразмножавшихся самок (N=21, /=-0,44, Р=0 67), но достоверно снижался при росте плотности у размножавшихся (N=34, г=-0 47, /=-3,05, Р=0 005)
5.2. Выживаемость. Выживаемость самцов неуклонно снижалась в течение всех 6 лет, особенно в последние годы после нарушения местообитания (Таблица 2) (47%(N=101) до распашки против 30%(N=182) после распашки,/=8 0, dß= 1, Р=0 004) Выживаемость прохолоставших самок проявила тенденцию к сокращению (59%(N=34) против 41%(N=78), /=3 01, df=\, Р=0 08), а выживаемость размножавшихся самок не изменилась совсем (31%(N=16) против 31%(N=68), /=0 0008, df=\, Р=0 97) Иными словами, выживаемость между годами менялась так же, как и успех нажировки Это позволяет предположить, что успех нажировки у крапчатого суслика влияет на смертность И действительно, зверьки, пропавшие в
течение зимы, осенью весили меньше, чем зверьки, пережившие зиму и пойманные следующей весной (самцы 295±65 5 (34) против 324±72 2 (30), соответственно, 1=\ 7, Р<0 05, самки, тенденция 239±7 8 (24) против 233±4 9 (35), соответственно, !=\ 5, Р=0 09)
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
Теория жизненных циклов содержит в качестве основной предпосылки представление о том, что доступные организму ресурсы ограничены Из ограниченности ресурсов следует наличие отрицательных корреляций в жизненном цикле На самом деле это только отчасти так даже ограниченные ресурсы могут быть достаточны для решения всех задач, стоящих перед живым организмом В связи с этим вопрос о том, насколько реальны трейд-оффы жизненного цикла, не так интересен, как вопрос, в каких условиях они проявляются
Подмосковные поселения крапчатого суслика предоставляют минимум возможностей для освоения ресурсов Высокая плотность населения ограничивает количество доступного корма Короткий сезон активности задает жесткие рамки для скорости его потребления Все это дало нам повод предположить, что здесь корреляции параметров жизненного цикла, и первую очередь платы за размножение, будут проявляться особенно хорошо
В соответствие с нашими ожиданиями, нам удалось показать платы за размножение у крапчатого суслика Размножавшиеся самки выживали хуже прохолоставших и достоверно реже размножались на следующий год Репродукз ивные платы были опосредованы энергетическими затратами на размножение — сравнительно медленной нажировкой и небольшим привесом за сезон Самки крапчатого суслика регулировали свое участие в размножении, и возможно, плодовитость, в зависимости от репродуктивных плат На участие в размножении влияли функциональное состояние самки и ее возраст, то есть репродуктивная ценность Адаптивная регуляция размножения свидетельствует о том, что экстремальные условия, которые мы наблюдали, случаются достаточно часто, чтобы создать соответствующее давление отбора
Внешние факторы по-разному влияли на годовой и жизненный цикл крапчатого суслика Высокая плотность населения предсказуемо уменьшала скорость нажировки Из-за нарушения местообитаний сократилась длительность наземной активности В результате совпадения этих факторов суслики не могли успешно нажировап ься — и испытывали высокую смертность Характерно, что на регуляцию жизненною цикла самцов в большей степени влияли внешние факторы, а на регуляцию жизненного цикла самок — их индивидуальные особенности, связанные с репродуктивной историей
Высокая смертность и невысокие темпы воспроизводства привели к практически полоному вымиранию населения экспериментальной площадки в течение 6 лет По всей видимости, крапчатый суслик не успевает адаптироваться к быстрым изменениям среды, связанным с антропогенным воздействием Таким образом, деятельность человека угрожает устойчивости популяций этого краснокнижного вида на северной границе ареала
Благодарности В первую очередь я хочу поблагодарить А В Чабовского, руководившего моей работой, и Л Е Савинецкую — без их сотрудничества и доброго отношения эта работа не могла бы состояться Я благодарен С А Шиловой за поддержку на всех этапах работы Спасибо О Н Шекаровой, И А и Е В Володиным, В Матросовой, В Войцик, В В Неронову, В А Кузнецову и всем, с кем мне посчастливилось работать на Великом поле Спасибо сотрудникам и аспирантам лаборатории популяционной экологии— за интерес к этой работе, поддержку и доброжелательную критику Спасибо В С Попову, С В Титову, Н Стуколовой и другим участникам «суслиного» сообщества, которые делились своим опытом и открытиями Спасибо К А Роговину и О В Бурскому, чьи советы позволили существенно улучшить рукопись Ю В Карагичева, И Ф Бабицкий, А В Мансилья-Круз и Ilse Hoffmann помогли найти необходимые источники — спасибо им за это Спасибо родным и близким за поддержку и терпение Я признателен своим профессорам, М Е Гольцману и А М Гилярову, которые привили мне интерес к поведенческой экологии
Исследования, положенные в основу диссертации, были поддержаны грантами РФФИ (№ 05-04-48575, № 07-04-00721)
ВЫВОДЫ.
1 Северные поселения крапчатого суслика характеризуются сравнительно коротким сезоном наземной активности, невысокой интенсивностью размножения и низкой плодовитостью
2 Размножение самок крапчатого суслика определяется индивидуальными характеристиками самки в лучшем функциональном состоянии, более старшего возраста и прохолоставшие в предыдущий год вступают в размножение с большей вероятностью, при этом плотность населения не оказывает влияния на участие самок в размножении
3 Размножение самок крапчатого суслика связано с репродуктивными платами размножающиеся самки медленнее и менее успешно нажировываются, чаще гибнут и с меньшей вероятностью вступают в размножение на следующий год
4 Успех нажировки самцов и неразмножающихся самок крапчатого суслика снижается в результате нарушения местообитаний, но не зависит от колебаний плотности населения Меньший успех нажировки после нарушения местообитаний определяется не снижением скорости нажировки, которая остается неизменной, а сокращением сроков наземной активности
5 Выживаемость самцов крапчатого суслика зависит от успеха нажировки, и в нарушенных местообитаниях снижается Таким образом, антропогенная деятельность понижает устойчивость поселений этого краснокнижного вида на северной границе ареала
Основные публикации по теме диссертации:
Статьи в журналах из списка ВАК:
1 Чабовский АВ, Бабицкий А Ф., Савинецкая ЛЕ 2005 Сроки наземной активности, нажировка и смертность самцов крапчатого суслика в зависимости от плотности ДАН Т 405 №4 С 1-3
2 Бабицкий, А.Ф ,Чабовский, А В ,Савинецкая, ЛЕ 2006 Плата за размножение у самоь крапчатого суслика (Spermopliilus saslicus Guld 1770) Бюллетень МОИП, отд биол Т 111 №5 С 79-83
3 Matrosova, VA , Volodin, IА , Volodina, Е V, Babitsky, A.F 2007 Pups crying bass vocal adaptation for avoidance of age-dependent prédation nsk in ground squiirels"? Behav Ecol Sociobiol V 62 №2 P 181-191
Публикации в прочих научных изданиях:
4 Бабицкий, А.Ф., Савинецкая, ЛЕ, Чабовский, А В 2003 Сезонная динамика активности крапчатого суслика Speimophilus sushcus на северной границе ареала // Териофауна России и сопредельных территорий Материалы международного совещания (Москва) M С 25
5 Бабицкий, А.Ф. 2004 Демография популяции крапчатого суслика (Spermophilus sushcus Guld 1770) на северной границе ареала // Млекопитающие как компонент аридных экосистем (ресурсы, фауна, экология, медицинское значение и охрана) международное совещание, Саратов M С 14
6 Бабицкий, А.Ф. 2005 Плата за размножение у самок крапчатого суслика (Spennophilus sushcus Guld 1770) // Поведение и поведенческая экология млекопитающих материалы научной конференции (Черноголовка) M Товарищество научных изданий КМК С 237-239
7 Бабицкий, А.Ф, Чабовский, АВ, Савинецкая, ЛЕ 2005 Сроки наземной активности, нажировка и смертность крапчатого суслика в зависимости от
плотности межполовые различия // Суслики Евразии (роды Spermophilus, Spermophilopsis) происхождение, систематика, экология, поведение, сохранение видового разнообразия Материалы Российской научной конференции M Товарищество научных изданий КМК С 14-17
8 Babitsky, A F., Tchabovsky, А V, and Savinetskaya, L Е 2006 Costs of repioduction in female speckled ground squirrels // 1st European Ground Squirrel Meeting Book of Programme and Absti acts Felsotarkany, Hungary P 16
9 Попов, В С, Бабицкий, А Ф. 2006 Роль матрилиний в репродуктивном успехе самок желтого суслика (Spermophilus fulvus Licht ) // Биология - наука XXI века 10-я Пущинская школа-конференция молодых ученых. Пущино С 3
10 Шекарова, ОН, Савинецкая, JIE, Бабицкий, А.Ф. 2007 Распределение нор в поселении крапчатого суслика (Spermophilus suslicus) на северной границе ареала // Териофауна России и сопредельных территорий материалы международного совещания (Москва) M Товарищество научных изданий КМК С 555
.¡аказХа 74/01/08 Подписано в печать 15 01 2008 Тираж 150 эк; Уел п л 1,5
ООО "Цифровичок", тел (495) 797-75-76, (495) 778-22-20 >1гут с/г ги , е-тш1 т/о@с/г ги
Содержание диссертации, кандидата биологических наук, Бабицкий, Андрей Федорович
Введение
Глава 1. Наземные беличьи как модельная группа в исследованиях жизненных циклов (обзор литературы)
Глава 2. Материалы и методы
Глава 3. Демография и годовой цикл крапчатого суслика
Глава 4. Факторы, регулирующие размножение и репродуктивные усилия самок крапчатого суслика
Глава 5. Успех нажировки и выживаемость крапчатого суслика
Введение Диссертация по биологии, на тему "Регуляция жизненного цикла крапчатого суслика"
Многие признаки жизненных циклов животных, такие как: возраст первого размножения, размер и частота появления выводков, продолжительность жизни, — рассматриваются современной эволюционной экологией как результат решения важнейшей адаптивной задачи: оптимального распределения усилий между размножением и собственным выживанием (Пианка, 1981; Stearns, 1992). Считается, что необходимость распределения усилий между размножением и выживанием должна проявляться в отрицательных коррелятивных связях («трейд-оффах») признаков жизненного цикла. Именно с развитием теории «трейд-оффов», прежде всего концепции «репродуктивных плат» (негативных последствий репродуктивных усилий для выживания и последующего размножения особи) связан недавний прогресс в изучении эволюции жизненных циклов (Zera, Harshman, 2001). Однако, дальнейшему развитию теории жизненных циклов мешает неоднозначность получаемых на практике результатов: не все исследователи сходятся в том, что животные несут платы за размножение в естественных условиях (Reznick, 1985), что определяет необходимость и актуальность получения новых данных о взаимосвязях параметров жизненных циклов в природных популяциях.
Удобным объектом для исследования корреляций между параметрами жизненного цикла являются суслики (Rodentia: Sciuridae: Spermophilus): они в большинстве своем облигатные гибернаторы, и спячка задает очень жесткие рамки для регуляции жизненного цикла. Короткий активный сезон должен вместить в себя нажировку и размножение, которые в силу недостатка времени конкурируют между собой (Murie, Michener, 1984). В то же время успех нажировки может определять успех выживания и размножения в будущем, и- таким образом, опосредовать платы за размножение (Michener, 1998; Dobson et al., 1999; Millesi et al., 1999a, 2000; Broussard et al., 2003, 2005a).
Поселения крапчатого суслика {Spermophilus suslicus Giild. 1770) в Московской области характеризуются высокой плотностью, коротким периодом наземной активности и высокой антропогенной нагрузкой (Шекарова и др., 2003). Все эти факторы налагают дополнительные ограничения на возможности нажировки, тем самым обостряя компромис между успехом размножения и выживанием, что делает подмосковные поселения крапчатого суслика особенно удобной моделью для исследования взаимосвязей между параметрами жизненного цикла.
Цель и задачи исследования. Целью исследования было определить взаимосвязь параметров жизненного цикла крапчатого суслика.
Для достижения этой цели были поставлены следующие задачи:
1. Оценить демографические параметры и описать годовой цикл крапчатого суслика на северной границе ареала;
2. Установить факторы, влияющие на размножение крапчатого суслика;
3. Оценить влияние динамики массы тела на выживаемость у самцов и самок;
4. Оценить влияние размножения на динамику массы тела, выживаемость и последующее размножение самок;
5. Оценить влияние плотности населения и состояния местообитаний на параметры жизненного цикла крапчатого суслика.
Заключение Диссертация по теме "Зоология", Бабицкий, Андрей Федорович
ВЫВОДЫ:
1. Северные поселения крапчатого суслика характеризуются сравнительно коротким сезоном наземной активности, невысокой интенсивностью' размножения и низкой плодовитостью.
2. Размножение самок крапчатого суслика определяется индивидуальными характеристиками: самки в лучшем функциональном состоянии, старшего возраста и прохолоставшие в предыдущий год вступают в размножение с большей вероятностью; при этом плотность населения не оказывает влияния на участие самок в размножении.
3. Размножение самок крапчатого суслика связано с репродуктивными платами: размножающиеся самки медленнее и менее успешно нажировываются, чаще гибнут и с меньшей вероятностью вступают в размножение на следующий год.
4. Успех нажировки самцов и неразмножающихся самок крапчатого суслика снижается в результате нарушения местообитаний, но не зависит от колебаний плотности населения. Меньший успех нажировки после нарушения местообитаний определяется не снижением скорости нажировки, которая остается неизменной, а сокращением сроков наземной активности.
5. Выживаемость самцов крапчатого суслика зависит от успеха нажировки, и в нарушенных местообитаниях снижается. Таким образом, антропогенная деятельность понижает устойчивость поселений этого краснокнижного вида на северной границе ареала.
Благодарности. В первую очередь я хочу поблагодарить А.В. Чабовского, руководившего моей работой, и JI.E. Савинецкую — без их сотрудничества и доброго отношения эта работа не могла бы состояться. Я благодарен С.А. Шиловой за поддержку на всех этапах работы. Спасибо О.Н. Шекаровой, И.А. и Е.В. Володиным, В. Матросовой, В. Войцик, В.В. Неронову, В.А. Кузнецову и всем, с кем мне посчастливилось работать на Великом поле. Спасибо сотрудникам и аспирантам лаборатории популяционной экологии— за интерес к этой работе, поддержку и доброжелательную критику. Спасибо B.C. Попову, С.В. Титову, Н. Стуколовой и другим участникам «суслиного» сообщества, которые делились своим опытом и открытиями. Спасибо К.А. Роговину и О.В. Бурскому, чьи советы позволили существенно улучшить рукопись. Ю.В. Карагичева, И.Ф. Бабицкий, А.В. Мансилья-Круз и Ilse Hoffmann помогли найти необходимые источники — спасибо им за это. Спасибо родным и близким за поддержку и терпение. Я признателен своим профессорам, М.Е. Гольцману и A.M. Гилярову, которые привили мне интерес к поведенческой экологии.
Исследования, положенные в основу диссертации, были поддержаны грантами РФФИ (№ 05-04-48575, № 07-04-00721).
ЗАКЛЮЧЕНИЕ:
Теория жизненных циклов содержит в качестве основной предпосылки представление о том, что доступные организму ресурсы ограничены. Из ограниченности ресурсов следует наличие отрицательных корреляций в жизненном цикле. На самом деле это только отчасти так: даже ограниченные ресурсы могут быть достаточны для решения всех задач, стоящих перед живым организмом. В связи с этим вопрос о том, насколько реальны трейд-оффы жизненного цикла, не так интересен, как вопрос, в каких условиях они проявляются.
Подмосковные поселения крапчатого суслика предоставляют минимум возможностей для освоения ресурсов. Высокая плотность населения ограничивает количество доступного корма. Короткий сезон активности задает жесткие рамки для скорости его потребления; Все это дало нам повод предположить, что здесь корреляции параметров жизненного цикла, и первую очередь платы за размножение, будут проявляться особенно хорошо.
В соответствие с нашими ожиданиями, нам удалось показать платы за размножение у крапчатого суслика. Размножавшиеся самки выживали хуже прохолоставших и достоверно реже размножались на следующий год. Репродуктивные платы были опосредованы энергетическими затратами на размножение — сравнительно медленной нажировкой и небольшим привесом за сезон. Самки крапчатого суслика регулировали свое участие в размножении, и возможно, плодовитость, в зависимости от репродуктивных плат. На участие в размножении влияли. функциональное состояние самки и ее возраст, то есть репродуктивная ценность. Адаптивная регуляция размножения свидетельствует о том, что экстремальные условия, которые мы наблюдали, случаются достаточно часто, чтобы создать соответствующее давление отбора.
Внешние факторы по-разному влияли на годовой и жизненный цикл крапчатого суслика. Высокая плотность населения предсказуемо уменьшала скорость нажировки. Из-за нарушения местообитаний сократилась длительность наземной активности. В результате совпадения этих факторов суслики не могли успешно нажироваться — и испытывали высокую смертность. Характерно, что на регуляцию жизненного цикла самцов в большей степени влияли внешние факторы, а на регуляцию жизненного цикла самок— их индивидуальные особенности, связанные с репродуктивной историей.
Высокая смертность и невысокие темпы воспроизводства привели к практически полоному вымиранию населения экспериментальной площадки в течение 6 лет. По всей видимости, крапчатый суслик не успевает адаптироваться к быстрым изменениям среды, связанным с антропогенным воздействием. Таким образом, деятельность человека угрожает устойчивости популяций этого краснокнижного вида на северной границе ареала.
Библиография Диссертация по биологии, кандидата биологических наук, Бабицкий, Андрей Федорович, Москва
1. Абатуров, Б. Д., Кузнецов, Г.В. 1976. Формирование вторичной биологической продукции малыми сусликами {Citellus pygmaeus) // Зоологический журнал. Т. 55. Вып. 10. С. 1526-1537.
2. Абатуров, Б.Д., Магомедов М.-Р.Д. 1981. Зависимость смертности малых сусликов от плотности популяции и обеспеченности кормом // Зоол. журн. Т. 61. Вып.6. С. 890-900.
3. Бабицкий, А.Ф., Чабовский, А.В., Савинецкая, Л.Е., 2006. Плата за размножение у самок крапчатого суслика {Spermophilus suslicus Giild. 1770) // Бюллетень МОИП, отд. биол. Т. 111. Вып. 5. С. 79-83.
4. Беляев, A.M. 1955. Суслики Казахстана // Труды республиканской. Казахской станции защиты растений. Т. 2. С.1-102.
5. Белянин, А.Н., Гайченко, В.А. 1984. Новые данные о хромосомных формах крапчатого суслика // Вид и его продуктивность в ареале. Млекопитающие (насекомоядные, грызуны). Т. 1. Свердловск. С. 8-9.
6. Бигон, М., Харпер, Дж., Таунсенд, К. 1989. Экология. Особи, популяции и сообщества. Т. 2. М.:Мир. С. 1-477.
7. Виноградов, Б.С. 1914. Бюлогичесюя наблюдения надъ крапчатымъ сусликомъ (Spermophillus guttatus Temm). Харьковъ. С. 1-14.
8. Горбенко А.С. 1970. К познанию экологии сусликов на стыке их ареалов в условиях Среднего Приднестровья (Citellus suslicus Guld., Citellus pigmaeus Pall.) // Автореф. дис. канд. биол. наук. Днепропетровск. С 1-22.
9. Громов, И.М., Бибиков Д.И., Калабухов Н.И., Мейер М.Н., 1965. Наземные беличьи (Marmotinae) // Млекопитающие фауны СССР. Т. 3. Вып. 2. М.,Л.: Наука. С. 1-468.
10. Исмагилов, М.И. 1952. Характеристика популяции суслика-песчаника (Citellus fulvus Licht.) на острове Барса-Кельмес. Зоологический журнал, 1952, Т. 31. Вып. 6. С. 932-939.
11. Калабухов Н.И., 1985. Спячка млекопитающих. М.: Наука. С. 1-258.
12. Лопатин, В.Н., Абатуров, Б.Д., Магомедов, М.-Р. Д. 1984. Графический анализ стационарного состояния популяции малого суслика // Грызуны. Материалы VI всесоюзного совещания. Л.: Наука. С. 412-413.
13. Кораблев В.П. 1997. Распространение хромосомных форм крапчатого суслика Spermophilus suslicus Giild, 1770 // Тез. совещ. "Редкие виды млекопитающих России и сопредельных территорий". М.: С. 50.
14. Кузнецов, В.А., Чабовский, А.В., Мошкин, М.П. 2006. Сезонная динамика кортикостерона в свободноживущей популяции крапчатого суслика (Spermophilus suslicus) // Бюллетень МОИП, отд. биол. Т. 111. Вып. 5. С. 67-70.
15. Лэк, Д. 1957. Численность животных и ее регуляция в природе. М.: Изд-во иностранной литературы. С. 1-403.
16. Лавровский, А.А., Шатас, Я.Ф. 1948. Причина колебания плодовитости малого суслика (Citellus pygmaeus) II Фауна и экология грызунов. М.: Изд-во МОИП. Вып. 3: 191-201.
17. Лобков, В. А., 1999. Крапчатый ^суслик Северо-западного Причерноморья // Биология, функционирование популяций. Одесса: Астропринт. С. 1-270.
18. Лозан, М.Н. 1970. Грызуны Молдавии (история становления фауны и экологии рецентных видов). Т.1. Кишинев. С. 1-168.
19. Лэк, Д. 1957. Численность животных и ее регуляция в природе. М.: Иностранная литература. С. 1-254.
20. Магомедов, М.-Р. Д., 1981. Влияние плотности населения на интенсивность размножения малого суслика Citellus pigmaeus (Rodentia, Sciuridae) // Зоологический журнал. Т. 60. Вып. 7. С. 1048-1057.
21. Никольский А.А., Ермаков О.А., Титов С.В., 2007. Географическая изменчивость малого суслика (Spermophilus pygmaeus): биоакустический анализ //Зоологический журнал. Т. 86. Вып. 11. С. 1379-1388.
22. Огнев, С.И. 1947. Звери СССР и прилежащих стран. М., Л.: Изд-во АН СССР. Т 5. С. 1-810.
23. Орлова, А.Ф. 1959а. Исследования полового цикла кавказского горного суслика // Уч. Зап. Лен. Гос. Пед. Инст. Им Герцена. 176: 13-27.
24. Орлова, А.Ф. 19596. Некоторые особенности жизненного цикла горной формы малого суслика по сравнению с равнинной формой. // Совещание по Экол. Физиологии. Тезисы Докладов 2. Изд-во АН СССР. М.-Л.: 78-79.
25. Петровкий, Ю.Т., 1959. Опыт изучения суточной активности крапчатого суслика (Citellus suslicus Gtild.) при помощи актографа // Зоологический журнал. Т. 38. Вып. 9. С. 1413-1418.
26. Петровкий, Ю.Т. 1961. Особенности экологии крапчатого суслика в Белоруссии // Зоологический журнал. Т. 40. Вып. 5. С. 736-748.
27. Пианка, Э. 1981. Эволюционная экология. М.: Мир. С. 1-400.
28. Попов, 1960. Млекопитающие Волжско-Камского края. Казань: Изд-во АН СССР. С. 1- 467.
29. Попов, B.C., Стуколова, Н.А., Чабовский, А.В., 2006. Понижает ли размножение годовалых самок у желтого суслика {Spermophilus fulvus Licht. 1823) их репродуктивный успех? // Бюллетень МОИП, отд. биол. Т. 111. Вып. 5. С. 75-77.
30. Свириденко, П.А. 1927. Распространение сусликов в Сев.-Кавк. Крае и некоторые соображения о происхождение фауны Предкавказских и Калмыцких степей // Изв. Сев.-Кавк. Крайстазра. № 3.
31. Семенов, Н.М. 1930. Некоторые данные к размножению крапчатого суслика {Citellus suslicus Gtild.) // Журн. Опыта. Агрономии Юго-Востока. 8, 1:215-220.
32. Слоним, А.Д. 1961. Основы общей экологической физиологии млекопитающих. М., JL: Изд-во АН СССР. С. 1-432.
33. Слудский, А.А., Варшавский, С.Н., Исмагилов, М.И., Капитонов, В.И., Шубин. И.Г. 1969. Млекопитающие Казахстана. Т. 1. Часть 1. Алма-Ата.
34. Сокур, И.Т. 1963. Грызуны вредители и борьба с ними. Киев: Изд-во АН УССР. С. 1-65.
35. Титов, С.В. 1999. Взаимоотношения крапчатого и большого сусликов в недавно возникшей зоне симпатрии // Автореф. дисс. .канд. биол. наук. М.: МГУ. С 1-24.
36. Титов, С.В. 2001. Пространственная структура поселений большого и крапчатого сусликов в Поволжье // Зоологический журнал. Т. 80. Вып. 6. С. 731-742.
37. Титов, С.В., 2003. Особенности репродуктивного поведения крапчатого суслика {Spermophilus suslicus, Rodentia, Sciuridae) в Поволжье // Зоологический Журнал. Т. 82. Вып. 11. С. 1381-1392.
38. Тихвинский, В.И., Соснина, Е.Ф. 1939. Опыт исследования экологии крапчатого суслика методом экологических индикаторов // Вопросы экологии и биоценологии. Вып. 7. М. С. 141-156.
39. Чабовский, А.В. 2005. Социальность наземных беличьих: эффект размера тела и открытого пространства // Бюллетень МОИП, отд. биол. Т. 4. С. 80-87.
40. Чабовский, А.В., Бабицкий, А.Ф., Савинецкая, JI.E. 2005. Сроки наземной активности, нажировка и смертность самцов крапчатого суслика в зависимости от плотности. // Доклады Академии Наук. Т. 405. Вып. 4. С. 1-3.
41. Шекарова, О.Н., Краснова, Е.Д., Савинецкая JI.E. 1998. Крапчатый суслик // Красная книга Московской обл. М. С. 23.
42. Шекарова, О.Н., Краснова, Е.Д., Щербаков, А.В., Савинецкая, JI.E. 2003. О поселениях крапчатого суслика Spermophilus suslicus (Guldenstadt, 1770) на юге Московской области (Зарайский район) // Бюллетень МОИП. Т. 108. Вып. 2. С. 9-16.
43. Шилов, И.А. 1977. Эколого-физиологические основы популяционных отношений у животных. М.: Изд-во московского Университета. С. 1-261.
44. Шилова, С.А. 2000. Пространственная организация земляных белок // Успехи современной биологии. Т. 120. Вып. 6 С. 559-572.
45. Шмальгаузен, И.И. 1968. Факторы эволюции (теория стабилизирующего отбора). 2-е изд. М.: Наука. С 1-451.
46. Шмидт-Ниельсен, К. 1987. Размеры животных: почему они так важны? М.: Мир. С. 1-259.
47. Щипанов, Н. А., 1987. Универсальная живоловка для мелких млекопитающих // Зоологический журнал. Т. 66. Вып. 5. С. 759-761.
48. Ardia, D.R. 2005. Tree swallows trade off immune function and reproductive effort differently across their range // Ecology. V. 86. P. 2040-2046.
49. Armitage, K.B. 1981. Sociality as a life history tactic of ground squirrels // Oecologia. V. 48. P. 36-49.
50. Armitage, K.B. 1991. Social and population dynamics of Yellow-bellied marmots: results from long-term research // Ann. Rev. Ecol. Sys. V. 22. P. 379407.
51. Armitage, K.B., Blumstein, D.T. 2002. Body mass diversity in marmots // in: Armitage, K.B., Rumiantsev, V.Yu., eds. Holarctic marmots as a factor of biodiversity. Moscow: ABF. P.H. P. 22-32.
52. Bachman, G.C. 1993. The effect of body condition on the trade-off between vigilance and foraging in Belding's ground squirrels // Anim. Beh. V. 46. P. 233244.
53. Badyaev, A.V., Ghalambor, C.K. 2001. Evolution of Life Histories along Elevational Gradients: Trade-Off between Parental Care and Fecundity // Ecology. V. 82. P. 2948-2960.
54. Barash, D.P. 1974. The evolution of marmot societies: a general theory // Science. V. 185. P. 415-420.
55. Barnes, B.M., Kretzman, M., Licht, P., Zucker, I. 1986. The influence of hibernation on testis growth and spermatogenesis in the Golden-mantled ground squirrel, Spermophilus lateralis II Biology of Reproduction. V. 35. P. 1289-1297.
56. Bell, G. 1980.The Costs of reproduction and their consequences. // Am. Nat. V. 116. P. 45-76.
57. Bell, G. 1984a. Evolutionary and nonevolutionary theories of senescence // Am. Nat. V. 124. P. 600-603.
58. Bell, G. 1984b. Measuring the cost of reproduction. I. The correlation structure of the life history of a plankton rotifer // Evolution V. 38. P. 300-313.
59. Bell, G. 1984c. Measuring the cost of reproduction. II. The correlation structure of the life tables of five freshwater invertebrates // Evolution. V. 38. P. 314-326.
60. Bell, G. 1986. Reply to Reznick et al. // Evolution. V. 40. P. 1344-1346.
61. Berube, C.H., Festa-Bianchet, M., Jorgenson, J.T. Individual differences, longevity and reproductive senescence in Bighorn ewes // Ecology. V. 80. N. 8. P. 2555-2565.
62. Berven, K.A., Gill, D.E. 1983. Interpreting Geographic Variation in Life-History Traits // Am. Zool. V. 23. P. 85-97.
63. Best, T. 1990a. Ammospermophilus harrisii // Mammalian Species. V. 366. P. 1-7.
64. Best, T. 1990b. Ammospermophilus nelsonii II Mammalian Species. V. 367. P. 1-7.
65. Best, T. 1991. Spermophilus madrensis II Mammalian Species. V. 378. P. 1 -2.
66. Best, T. 1995a. Spermophilus adocetus II Mammalian Species. V. 504. P. 1 -4.
67. Best, T. 1995b. Spermophilus annulatus II Mammalian Species. V. 508. P. 1-4. • x
68. Bieber, C. 1998. Population dynamics, sexual activity, and reproduction failure in the fat dormouse (Myoxus glis) // Journal of Zoology (London). V. 244 P. 223-229.
69. Bintz, G.L., 1984. Water balance, water stress, and the evolution of seasonal torpor in ground-dwelling sciurids // The biology of the ground-dwelling Sciurids. Lincoln, USA: University of Nebraska press. P.142-166.
70. Blanckenhorn, W. 1997. Altitudinal life history variation in the dung flies Scathophaga stercoraria and Sepsis cynipsea I I Oecologia. V. 109. N3. P. 342352.
71. Blount, J.D., Houston, D.C., Moller, A.P. 2000. Why egg yolk is yellow? // Trends Ecol. Evol. V. 15. P. 47-49.
72. Blumstein, D.T., Armitage, K.B., 1997. Does sociality drive the evolution of communicative complexity? A comparative test with ground-dwelling sciurid alarm calls // Am. Nat. V. 150. N 2. P. 179-200.
73. Blumstein, D.T., Armitage, K.B., 1998. Life history consequences of social complexity: a comparative study of ground-dwelling sciurids // Behavioral Ecology. V.9.N l.P. 8-19.
74. Blumstein, D.T., Foggin, J.M., 1997. Effects of vegetative variation on weaning success, overwinter survival, and social group density in Golden marmots (Marmota caudata aurea) // J. Zool. V. 243. P. 57-69.
75. Boag, D.A., Murie, J.O. 1981. Weight in relation to sex, age, and season in Columbian ground squirrels {Spermophilus columbianus) // Can. J. Zool. V. 59. P. 999-1004.
76. Boonstra, R., C. J. McColl, and T. J. Karels. 2001. Reproduction at all costs: the adaptive stress response of male arctic ground squirrels // Ecology V. 82 P. 1930-1946.
77. Boutin, S., Wauters, L.A., McAdam, A.J., Humphries, M.M., Tosi, G., Dhondt, A.A. 2006. Anticipatory reproduction and population growth in seed predators // Science. V. 314. P. 1928-1930.
78. Bradshaw, A.D. 1965. Evolutionary significance of phenotypic plasticity in plants // Advances in Genetics. V. 13. P. 115-155.
79. Bronson, M.T. 1979. Altitudinal variation in the life-history of the Golden-mantled ground squirrel {Spermophilus lateralis) // Ecology. V. 60. N. 2. P. 272279.
80. Bronson, M.T. 1980. Altitudinal variation in emergence time of Golden-mantled ground squirrels {Spermophilus lateralis) // J. Mammal. V. 61. P. 124126.
81. Broussard, D.R., Risch, T.S., Dobson, F.S., Murie, J.O. 2003. Senescence and age-related reproduction of female Columbian ground squirrels. // J.Anim. Ecol. V. 72. P. 212-219.
82. Broussard, D.R., Dobson, F.S., Murie, J.O. 2005a. The effects of capital on an income breeder: evidence from female Columbian ground squirrels // Can. J. Zool. V. 83. P. 546-552.
83. Broussard, D.R., Michener, G.R., Risch, T.S., Dobson, F.S. 2005b. Somatic senescence: evidence from female Richardson's ground squirrels. // Oikos. V. 108. P. 591-601.
84. Bruns Stockrahm, D.M., Seabloom, R.W. 1988. Comparative reproductive performance of Black-tailed prairie dog populations in North Dakota // J. Mammol.V. 69. P. 160-164.
85. Buck, C.L., Barnes, B.M. 1999. Annual cycle of body composition and hibernation in free-living Arctic ground squirrels. // J. Mammal. V. 80. P. 430-442.
86. Burt, W.H. 1943. Territoriality and home range concepts as applied to mammals // J. Mammal. V. 24. P. 346-352.
87. Burton, R.S., Reichman, O.J. 1999. Does immune challenge affect torpor duration? //Functional Ecology. V. 13. P. 232-237.
88. Bushberg, D.M., Holmes, W.G. 1985. Sexual maturation in male Belding's ground squirrels: influence of body weight // Biology of reproduction. V. 33. P. 302-308.
89. Cam, E., Link, W.A., Cooch, E.G., Monnat, J.-Y., Danchin, E. 2002. Individual covariation in life-history traits: seeing the trees despite the forest // Am. Nat. V. 59. P. 96-105.
90. Carey, J. R., Judge, D. S. 2000. Longevity records: life spans of mammals, birds, amphibians, reptiles, and fish // Odense Univ. Monogr. Population Aging. V. 8. P. 1 -241.
91. Carey, H.V., Andrews, M.T., Martin, S.L. 2003. Mammalian Hibernation: Cellular and Molecular Responses to Depressed Metabolism and Low Temperature // Physiol Rev. V. 83. P. 1153-1181.
92. Charnov, E.L. 1991. Evolution of life history variation among female mammals // PNAS. V. 88. P. 1134-1137.
93. Charnov, E.L., Schaffer, W.M. 1973. Life-history consequences of natural selection: Cole's rule revisited // Am. Nat. V. 107. P. 791-793.
94. Charnov, E.L., Morgan Ernest, S.K.M. 2006. Clutch size/offspring size tradeoffs in mammals // Am. Nat. V. 167. P. 578-582.
95. Chastel, O., Weimerskirch, H., Jouventin, P. 1995. Influence of body condition on reproductive decisions and reproductive success in the blue petrel // Auk. V. 112. P. 964-972.
96. Choromansky-Norris, J., Fritzell, E.K., Sargeant, A.B. 1986. Seasonal activity cycle and weight changes of the Franklin's ground squirrel // Am. Mid. Nat. V. 116. P. 101-107.
97. Clark P. J., Evans F. C., 1954. Distance to nearest neighbor as a measure of spatial relationships in populations // Ecology. V. 35. P. 445-453.
98. Clark, A.B. 1978. Sex ratio and local resource competition in a prosimian primate // Science. V. 201. P. 163-165.
99. Clutton-Brock, Т.Н. 1984. Reproductive Effort and Terminal Investment in Iteroparous Animals // Am. Nat. V. 123. P. 212-229.
100. Clutton-Brock, Т. H., Albon, S. D., Guinness, E. 1989. Fitness costs of gestation and lactation in wild mammals // Nature. V. 337. N. 6204. P. 260-262.
101. Cohas, A., Yoccoz, N.G., Da Silva, A., Goossens, В., Allaine, D. 2006. Extra-pair paternity in the monogamous alpine marmot (Marmota marmota): the roles of social setting and female mate choice // Behav. Ecol. Sociobiol. V. 59. P. 597-605.
102. Cole, L.C. 1954. The population consequences of life history phenomena // Quart. Rev. Biol. V. 29. N. 2. P. 103-137.
103. Сох, M.K., Franklin, W.L. 1989. Premolar gap technique for aging live black-tailed prairie dogs // J. Wildl. Manage. V. 54. P. 143-146.
104. Curio, E. 1983. Why do young birds reproduce less well? // Ibis. V. 125. P. 400-404.
105. Darwin, Ch. 1871. Sexual Selection and Descent of Man. London: John Murray. V. l.P. 1-423.
106. Davis, D.E. 1976. Hibernation and circannual rhythms of food consumption in marmots and ground squirrels // Quart. Rev. Biol. V. 41. N 4. P. 477-514.
107. Dawkins, R., Carlisle, T.R. 1976. Parental investment, mate desertion and a fallacy//Nature. V. 262. P. 131-133.
108. Deerenberg, Ch., Arpanius, V., Daan, S., Bos, N. 1997. Reproductive effort decreases antibody responsiveness // Proc. R. Soc. В. V. 264. P. 1021-1029.
109. Descamps, S., Boutin, S., Berteaux, D., Gaillard, J.M. 2006. Best squirrelsttrade a long life for an early'reproduction // Proc. R. Soc. В. V. 273. P. 2369-2374.
110. De Witt, T.J., Sih, A., Wilson, D.C. 1998. Costs and limits of phenotypic plasticity // TREE. V. 13. P. 77-81.
111. Dobson, F.S. 1992. Body mass, structural size, and life-history patterns of the Columbian ground squirrel // Am. Nat. V. 139. P. 109-125.
112. Dobson, F.S., Kjelgaard, J.D. 1985a. The influence of food resources on life history in Columbian ground squirrels // Can. J. Zool. V. 63. P. 2105-2109.
113. Dobson, F.S., Kjelgaard, J.D. 1985b. The influence of food resources on population dynamics in Columbian ground squirrels // Can. J. Zool. V. 63. P. 2095-2104.
114. Dobson, F.S., Davis, D.E. 1986. Hibernation and sociality in the California ground squirrel // J. Mammal. 67(2): 416-421.
115. Dobson, F.S., Murie, J.O. 1987. Interpretation of intraspecific life histoiy patterns: evidence from Columbian ground squirrels. // Am. Nat. V. 129(3): 382397.
116. Dobson, F.S., Michener, G.R. 1995. Maternal traits and reproduction in Richardson's ground squirrels. // Ecology. V. 76. P. 851-862.
117. Dobson, F.S., Risch, T.S., Murie, J.O. 1999. Increasing returns in the life histoiy of Columbian ground squirrels. // J. Anim. Ecol. V. 68. P. 73-86.
118. Drent, H., Daan, S. 1980. The prudent parent: Energetic adjustments in avian breeding // Ardea. V. 68. P. 225-252.
119. Dubois, R. 1901. Resistance de la marmotte en hivernation a l'infection tuberculeuse: causes probables de cette resistance et applications de ces remarques au traitement rationnel de la tuberculose // Bull. Soc. Linn. Lyon. V. 48. P. 197200.
120. Dunbrack, R.L., Ramsay, M.A. 1993. The Allometry of Mammalian Adaptations to Seasonal Environments: A Critique of the Fasting Endurance Hypothesis // Oikos. V. 66. P. 336-342.
121. Dunford, Ch. 1977. Behavioral limitation of round-tailed ground squirrel density //Ecology. V. 58. P. 1254-1268.
122. Emlen, J.M. 1970. Age specificity and ecological theory // Ecology. V. 51. P. 588-601.
123. Emlen, S.T., Oring, L.W., 1977. Ecology, sexual selection and the evolution of mating systems // Science. V. 197. P.215-223.
124. Ferron, J. 1984. Behavioral ontogeny analysis of Sciurid rodents, with emphasis on the social behavior of Ground Squirrels // The biology of the ground-dwelling sciurids. Lincoln, USA: University of Nebraska press. P. 24-42.
125. Festa-Bianchet, M., King, W.J., 1991. Effects of litter size and population dynamics on juvenile and maternal survival in Columbian ground squirrels. // J. Anim. Ecol. V. 60. P. 1077-1090.
126. Festa-Bianchet, M., Gaillard, J.M., Jorgenson, J.T. 1998. Mass- and density-dependent reproductive success and reproductive costs in capital breeder // Am. Nat. V. 152. P. 367-379.
127. Fietz, J., W. Schlund, К. H. Dausmann, M. Regelmann, and G. Heldmaier. 2004. Energetic constraints on sexual activity in the male edible dormouse (Glis glis) И Oecologia. V. 138. N. 2. P. 202-209.
128. Fisher, R. 1930. The genetical theory of natural selection. Oxford: Clarendon Press. P. 1-272.
129. Frank, C.L., Storey, K.B. 1995. The optimal depot fat composition for hibernation by golden-mantled ground squirrels (Spermophilus lateralis) II J. Сотр. Physiol. В. V. 164. P. 536-542.
130. Gadgil, M., Bossert, W.H. 1970. Life-hisotory consequences of natural selection // Am. Nat. V. 104. P. 1-24.
131. Garrett, M.G., Hoogland, J.L., Franklin, W.L. 1982. Demographic differences between an old and a new colony of Black-Tailed prairie dogs (Cynomys ludovicianus) II Am. Mid. Nat. V. 108. N. 1. P. 51-59.
132. Gillis, E.A. 2002. Dispersal in adult arctic ground squirrel: why do males do what they do? // Arctic. V. 55. P. 411-420.
133. Gillis, E.A., Hik, D.S., Boonstra, R., Karels, T.J., Krebs, CJ. 2005. Being high is better: effects of elevation and habitat on arctic ground squirrel demography // Oikos. V. 108. P. 231-240.
134. Glazier, D.S. 1999. Trade-off between reproductive and somatic (storage) investments in animals: a comparative test of the Van Noordwijk and De Jong model // Evolutionary Ecology. V. 13. P. 539-555.
135. Golet, G.H., Irons, D.B., Estes, J.A. 1998. Survival costs of chick rearing in black-legged kittiwakes. // J. Anim. Ecol. V. 67. P. 827-841.
136. Golet, G.H., Schmutz, J.A., Irons, D.B., Estes, J.A. 2004. Determinants of reproductive costs in the long-lived black-legged kittiwake: a multiyear experiment//Ecol. Monographs. V. 74. P. 353-372.
137. Griffin, E., Taper, M., Mills, S. 2007. Olympic marmots reproduce in consecutive years // Am. Midi. Nat. V. 159. P. 253-256.
138. Hairston, N.G. jr., Walton, W.E., Li, K.T. 1983. The causes and consequences of sex-specific mortality in a freshwater copepod. // Limnology and Oceanography. V. 28. P. 935-947.
139. Hare, J.F., Murie, J.O. 1992. Manipulation of Litter Size Reveals No Cost ofj
140. Reproduction in Columbian Ground Squirrels. // J. Mammal. V. 73. P. 449-454.
141. Harrison, R.G., Bogdanowicz, S.A., Hoffmann, R.S., Yensen, E., Sherman, P.W. "2003. Phylogeny and Evolutionary History of the Ground Squirrels (Rodentia: Marmotinae) // J. Mammal. Evol. V. 10. P. 249-276.
142. Harvey, P.H., Pagel, M.D., Rees, J.A. 1991. Mammalian metabolism and life histories // Am. Nat. V. 137. N 4. P. 556-566.
143. Hoffmann, I.E., Millesi, E., Pieta, K., Dittami, J.P., 2003; Anthropogenic effects on the population .ecology of European ground squirrels (Spermophilus citellus) at the periphery of their geographic range // Mammalian Biology. V.68. P. 205-213.
144. Holekamp K.E. Dispersal in ground-dwelling sciurids // The biology of . ground-dwelling squirrels (J.O. Murie, G. R. Michener, eds.). University of
145. Nebraska Press, Lincoln, London, 1984. P. 295-320.
146. Holmes, W.G. 1984. Predation risk and foraging behavior of the hoary marmot in Alaska // Behav. Ecol. Sociobiol. V. 15. P. 293-301.
147. Hoogland, J.L. 1995. The black-tailed prairie dog: social life of a burrowing mammal; Chicago: The university of Chicago press. P. 1-512.
148. Hoogland, J.L. 1998. Why do female Gunnison's prairie dogs copulate with more than one male? // Anim. Behav. V. 55. P. 351-359.
149. Hoogland, J.L., Hutter, J.M., 1987. Using molar attrition to age live prairie dogs // J. Wildl. Manage. V. 51. P. 393-394.
150. Horn, H.S., Rubenstein D.L. 1984. Behavioural adaptation and life history // in Krebs, J., Davies, N., eds. Behavioural ecology. An evolutionary approach. 2nd edition. Oxford: Blackwell Scientific Papers. P. 279-300.
151. Huber, S., Millesi, E., Walzl, M.,. Dittami, J.P., Arnold W. 1999. Reproductive effort and cost of reproduction in female European ground squirrels // Oecologia. V. 121. P. 19-24.
152. Huber, S., Millesi, E., Dittami, J.P. 2002. Paternal effort and its relation to mating success in the European ground squirrel // Animal behaviour. V. 63. P. 157-164. •/
153. Jonsson, K.I. 1997. Capital and income breeding as alternative tactics of resource use in reproduction // Oikos. V. 78. P. 57-66.
154. Joy J.E., 1984. Population differences in circannual cycles of Thirteen-lined ground squirrels // The biology of the ground-dwelling sciurids. Lincoln, USA: University of Nebraska press. P. 125-141.
155. Jurgens, K.D., Prothero, J. 1987. Scaling of maximal lifespan in bats // Сотр. Biochem. Physiol. V. 88A. N. 2. P. 361-367.
156. Karell, P., Pietiainen, H., Siitari, H., Brommer, J.E. 2007. A possible link between parasite defence and residual reproduction // J. Evol. Biol. V. 20. P. 22482252.
157. Karels, T.J., Boonstra, R. 2000. Concurrent density dependence and independence in populations of Arctic ground squirrels // Nature. V. 408. P. 460463.
158. Kelly, D., Sork, V.L. 2002. Mast seeding in perennial plants: why, how, where? // Ann. Rev. Ecol. Syst. V. 33. P. 427-447.
159. Kenagy, G.J., Masman, D., Sharbaugh, S.M., Nagy, K.A. 1990. Energy expenditure during lactation in relation to litter size in free-living Golden-mantled ground squirrels // J. Anim. Ecol. V. 59. P. 73-88.
160. King, W.J., Allaine, D. 2002. Social, maternal, and environmental influences on reproductive success in female Alpine marmots {Marmota marmota) II Can. J. Zool. V. 80. N 12. P. 2137-2143.
161. King, W.J., Festa-Bianchet, M., Hatfield, S.E. 1991. Determinants of reproductive success in female Columbian ground squirrels // Oecologia, V. 86. P. 528-534.
162. Kirkwood, T.B.L., Rose, M.R. 1991. Evolution of senescence: late survival sacrificed for reproduction // Phil. Trans. R. Soc. В. V. 332. N. 1262. P. 15-24.
163. Kirkpatrick, Lande, R. 1989. The evolution of maternal characters // Evolution. V. 43. P. 485-503.
164. Kirkpatrick, Lande, R. 1992. The evolution of maternal characters: errata // Evolution. V. 46. P. 284.
165. Koeppl, J.W., Hoffmann, R.S. Comparative postnatal growth of four ground squirrel species // J. Mammal. V. 62. P. 41-57.
166. Komers, P.E. 1996. Obligate monogamy without paternal care in Kirk's dikdik // Anim. Behav. V. 51. N 1. P. 131-140.
167. Kraus, C., Thomson, D.L., Konkele, J., Trillmich, F. 2005. Living slow and dying young? Life-history strategy and age-specific survival rates in a precocial small mammal // J. Anim. Ecol. V. 74. P. 171-180.
168. Krebs, C.J. 1985. Ecology: The Experimental Analysis of Distribution and Abundance. Third Edition. N.Y.: Harper and Row. P. 1-800.
169. Krebs, J.R., Davies, N.B. (eds). Behavioural Ecology: An Evolutionary Approach. Oxford, London: Blackwell Scientific Publications, 1984.
170. Krebs, J.R., McCleery, R.H. 1984. Optimization in behavioural ecology // Behavioural ecology. An evolutionaiy approach. 2nd edition. Oxford: Blackwell Scientific Papers. P. 91-121.
171. Lacey, E.A., Wieczorek, J.Rl, Tucker, P.K. 1997. Male mating behaviour and patterns of sperm precedence in Arctic ground squirrels // Animal Behaviour. 1997. V. 53. P. 767-779.
172. Lacey, E.A., Wieczorek, J.R. 2001. Territoriality and male reproductive success in Arctic ground squirrels. Behavioral Ecology. V. 12. N5. P. 626-632.
173. Langley, P.A., Clutton-Brock, Т.Н. 1998. Does reproductive investment change with age in Tsetse flies, Glossina morsitans morsitans (Diptera: Glossinidae)? // Functional Ecology. V. 12. P. 866-870.
174. Law, R. 1979. Optimal Life Histories Under Age-Specific Predation // Am. Nat. V. 114. P. 399-417.
175. Lee, S.J., Witter, M.S., Cuthill, I.C., Goldsmith, A.R. 1996. Reduction in escape performance as a cost of reproduction in gravid starlings, Sturnus vulgaris II Proc. R. Soc. В. V. 263. P. 619-623.
176. Lochmiller, R. L., and C. Deerenberg. 2000. Trade offs in evolutionary immunology: just what is the cost of immunity? // Oikos. V. 88. P.87-98.
177. Loughry, W.J. 1993. Determinants of time allocation by adult and yearling Black-tailed prairie dogs // Behaviour. V. 124. P. 23-43.
178. Low, B.S. 1978. Environmental uncertainty and the parental strategies of marsupials and placentals // Am. Nat. V. 112. N. 983. P. 197-213.
179. Lunn, N.J., Boyd, I.L., Croxall, J.P. 1994. Reproductive performance of female Antarctic fur seals: the influence of age, breeding experience, environmental variation, and individual quality. // J. Anim. Ecol. 63: 827-840.
180. Luo, J., Fox., B.J. 1990. Life table comparisons between two ground squirrels // J. Mammal. V. 71. P. 364-370.
181. Lyman, C.P., O'Brien, R.C., Green, G.C., Papafrangos, E.D. 1981. Hibernation and longevity in the Turkish hamster Mesocricetus brandti II Science. V. 212. N. 4495. P. 668-670.
182. MacArthur, R.H., Wilson, E.O. 1967. The theory of Island Biogeography. Princeton: Princeton University Press.
183. Madsen, Т., Shine, R. 1999. The adjustment of reproductive thresholds to prey abundance in a capital breeder // J. Anim. Ecol. V. 68. P. 571-580.
184. McNab, B. 1979. The influence of body size on the energetics and distribution of fossorial and burrowing mammals // Ecology. V. 60. P. 1010-1021.
185. McNab, B. 1988. 'Complications inherent in scaling the basal rate of metabolism in mammals // Quart. Rev. Biol. V. 63. N 1. P. 25-54.
186. Michener, G.R. 1983. Spring emergence schedules and vernal behavior of Richardson's ground squirrels: why do males emerge' from hibernation before females? // Behav. Ecol. Sociobiol. 14:29-38.
187. Michener, G.R. 1984. Age, sex and species differences in the annual'cycles of ground-dwelling sciurids: implications for sociality // The biology of the ground-dwelling sciurids. Lincoln, USA: University of Nebraska press. P. 79-107.
188. Michener, G.R. 1985. Chronology of reproductive events for female Richardson's ground squirrels // J. Mammol. V. 66. P. 280-288.
189. Michener, G.R. 1998. Sexual differences in inteiyear survival of Richardson's ground squirrels. Can J Zool. V. N 67. P. 1827-1831.
190. Michener, G.R., Locklear L. 1990. Differential Costs of Reproductive Effort for Male and Female Richardson's Ground Squirrels // Ecology. V. 71. N 3. P. 885-868.
191. Michener, G.R., McLean I.G., 1996. Reproductive behaviour and operational sex ratio in Richardson's ground squirrels // Anim. Behav. V. 52. P. 743-758.
192. Michener, D.R., Michener G.R. 1971. Sex ratio and interyear residence in a population of Spermophilus richardsonii // J. Mammal. V. 52. P. 853.
193. Millesi, E., Huber, S., Everts, L.G., Dittamy, J.P. 1999a. Reproductive decisions in female European ground squirrels: factors affecting reproductive output and maternal investment // Ethology. V. 105. P. 163-175.
194. Millesi, E., Strukstra, A.M., Hoffman, I.E., Dittami, J.P., Daan, S., 1999b. Sex and age differences in mass, morphology and annual cycle in European ground squirrels Spermophilus citellus II Journal of Mammalogy. V.80. N 1. P.281-231.
195. Millesi, E., Huber, S., Pieta, K., Walzl, M., Arnold, W., Dittamy, J.P. 2000. Estrus and estrogen changes in mated and unmated free-living European ground squirrels // Hormones and Behavior. V. 37. P. 190-197.
196. Moller, A.P. 1993. Ectoparasites increase the cost of reproduction in their hosts // J. Anim. Ecol. V. 62. P. 309-322.
197. Moreno, J., Sanz, J.J., Arriero, E. 1999. Reproductive effort and T-lymphocyte cell mediated immunocompetence in female Pied flycatchers Ficedula hypoleuca II Proc. R. Soc. В. V. 266. P. 1105-1109.
198. Morrison, P. 1960. Some irrelations between weight and hibernation function // Mammal. Hibern. V.15. P. 40-48.
199. Morton, M.L., Tung, H.-c.L. 1971. Growth and development of Belding's ground squirrel (Spermophilus beldingi beldingi) И J. Mammal. V. 52. P. 611-616.
200. Morton, M.L., Sherman P.W. 1978. Effects of a spring snowstorm on behaviour, reproduction, and survival of Belding's ground squirrels // Can. J. Zool. V. 56. P.2578-2590.
201. Murie, J.O., Harris, M.A. 1982. Annual variation in spring emergence and breeding in Columbian ground squirrels (Spermophilus columbianus) II J. Mammal. 63(3): 431-439.
202. Murie, J.O., Boag, D.A. 1984. The Relationship of Body Weight to Overwinter Survival in Columbian Ground Squirrels. // J. Mammal. V. 65. P. 688690.
203. Murie, J.O., Michener, G.R., editors. 1984. The biology of the ground-dwelling sciurids. Lincoln, USA: University of Nebraska press. P. 1-459.
204. Neuhaus, P. 2000. Weight comparisons and litter size manipulation in Columbian ground squirrels (Spermophilus columbianus) show evidence of costs of reproduction. // Behav. Ecol. Sociobiol. V. 48. P. 75-83.
205. Neuhaus, P. 2003. Parasite removal and its impact on litter size and body condition in Columbian ground squirrels {Spermophilus columbianus) // Proc. R.
206. Soc. B. (Suppl.) P. S213-S215.
207. Neuhaus, P., Pelletier, N. 2001. Mortality in relation to season, age, sex, and reproduction in Columbian ground squirrels {Spermophilus columbianus) I I Can. J. Zool. V. 79. P. 465-470.
208. Neuhaus, P., Broussard, D.R., Murie, J.O., Dobson, F.S. 2004. Age of primiparity and implications of early reproduction on life history in female Columbian ground squirrels. // J. Anim. Ecol. V. 1973. P. 36-43.
209. Nichols, J.D., Hines, J.E., Pollock, K.H., Hinz, R.L., Link, W.A. 1994. Estimating breeding proportions and testing hypotheses about costs of reproduction with capture-recapture data // Ecology. V. 75. N. 7. P. 2052-2065.
210. Nichols, J.D., Pollock, K.H. 1983.Estimation Methodology in Contemporary Small Mammal Capture-Recapture Studies // J. Mammal. V. 64. N. 2. P. 253-260.
211. Niewiarowski, P.H., Dunham, A.E. 1994. The evolution of reproductive effort in squamate reptiles: costs, trade-offs, and assumptions reconsidered // Evolution. V.48.P. 137-145.
212. Nilsson, J.-A., Svensson, E. 1996. The cost of reproduction: a new link between current reproductive effort and future reproductive success // Proc. R. Soc. В. V. 263. P. 711-714.
213. Norris, K., Evans, M.R. 2000. Ecological immunology: life-history trade-offs and immune defense in birds // Behav. Ecol. V. 11. P. 19-26.
214. Norris, K., Evans, M.R. 2000. Ecological immunology: life history trade-offs and immune defense in birds // Behav. Ecol. V. 11. P. 19-26.
215. Nunes, S., Ha, C.-D.T., Garrett, P.J., Mueke, E.-M., Smale, L., Holekamp, K.E. 1998 Body fat and time of year interact to mediate dispersal behaviour in ground squirrels // Anim. Beh. V. 55. P. 605-614.
216. Oli, M.K. 2004. The fast-slow continuum and mammalian life-history patterns: an empirical evaluation // Basic and Applied Ecology. V. 5. P. 449-463.
217. ОИ М.К., Armitage К.В., 2003. Sociality and individual fitness in yellow-bellied marmots: insights from a long-term study (1962-2001) // Oecologia 136: 543-550.
218. Olsen, V.A., Owens, I.P.F. 1998. Costly sexual signals: are carotenoids rare, risky or required? // TREE. V. 13. P. 510-514.
219. Olsson, M., Madsen, Т., Shine, R. 1997. Is sperm really so cheap? Costs of reproduction in male adders, Vipera berus // Proc. R. Soc. В. V. 264. N. 1380. P. 455-459.
220. Ortega, J.C. 1990. Reproductive biology of the rock squirrel (Spermophillus variegatus) in southern Arizona// J. Mammal. V. 71. P. 448-457.
221. Pfeifer, S. 1982. Variability in Reproductive Output and Success of Spermophilus elegans Ground Squirrels // J. Mammal. V. 63. P. 284-289.
222. Pfeifer, S. 1985. Age-Specific Weight Change of Female Spermophilus elegans (Rodentia: Sciuridae) // The Southwestern Naturalist. V. 30. P. 357-362.
223. Phillips, J.A.' 1984. Environmental influences on reproduction in the-golden-mantled ground squirrels: implications for sociality // The biology of the ground-dwelling sciurids. Lincoln, USA: University of Nebraska press. P. 108-124:
224. Pianka, E.R. 1976. Natural selection of optimal reproductive tactics // Am. Zool. V. 16. P. 775-784.
225. Pianka, E.R., Parker, W.S. 1975. Age-specific reproductive tactics // Am. Nat. V. 109. N. 968. P. 453-464.
226. Pilastro, A., Gomiero, Т., Marin, G. 1994. Factors affecting body mass of young fat dormice {Glis glis) at weaning and by hibernation // Journal of Zoology (London). V. 234 P. 13-23.
227. Pilastro, A., Tavecchia, G., Marin, G. 2003. Long living and reproduction skipping in the fat dormouse // Ecology. V. 84. P. 1784-1792.
228. Place, N.J., Tuthill, C.R., Schoomer, E.E., Tramontin, A.D., Zucker, I. 2004. Short day lengths delay reproductive aging // Biology jf Reproduction. V. 71. P. 987-992.
229. Poizat, G., Rosecchi, E., Crivelli, A.J. 1999. Empirical evidence of a tradeoff between reproductive effort -and- expectation of future reproduction in female three-spine sticklebacks //Proc. R. Soc. В. V. 266. P. 1543-1548.
230. Promislow, D.E.L., Harvey, P.H. 1990. Living fast and dying young: a comparative analysis of life-histoiy variation among mammals // Journal of Zoology. V. 220. P. 417^37.
231. Promislow, D.E.L., Montgomerie, R., Martin, Т.Е. 1992. Mortality Costs of Sexual Dimorphism in Birds //Proc. R. Soc. В. V. 250. No. 1328. P. 143-150.
232. Randolph, P.A., Randolph, J.C., Mattingly, K., Foster, M.M. 1977. Energy costs of reproduction in the cotton rat, Sigmodon hispidus II Ecology. V. 58/ N 1. P 31-45.
233. Reznick, D. 1983. The Structure of Guppy Life Histories: The Trade-off between Growth and Reproduction // Ecology. V. 64. P. 862-873.
234. Reznick, D. 1985. Costs of reproduction: An evaluation of the empirical evidence. II Oikos. V. 44. P. 257-267.
235. Reznick, D. 1992. Measuring the costs of reproduction // TREE. V. 7. P. 4245.
236. Reznick, D., Endler, J.A. 1982. The Impact of Predation on Life History Evolution in Trinidadian Guppies (Poecilia reticulata) // Evolution. V. 36. P. 160177.
237. Reznick, D., Репу, E., Travis, J. 1986. Measuring the cost of reproduction: a comment on papers by Bell II Evolution. V. 40. P. 1338-1344.
238. Reznick, D., Biyant, M.J., Bashey, F. 2002. r- and K-selection revisited: the role of population regulation in life-histoiy evolution // Ecology. V. 83. P. 15091520.
239. Rieger, J.F. 1996. Body size, litter size, timing of reproduction, and juvenile survival in Uinta ground squirrel, Spermophilus armatus 11 Oecologia. V. 107. P. 463-468.
240. Ritchie, M.E., Belovsky, G.E. 1990. Sociality of Columbian ground squirrels in relation to their seasonal energy intake // Oecologia. V. 83. P. 495-503.
241. Rodel, H. G., Bora, A., Kaiser, J., Kaetzke, P., Khaschei, M., von Hoist, D. 2004. Density-dependent reproduction in the European rabbit: a consequence of individual response and age-dependent reproductive performance ///Oikos. V. 104. P. 529-539.
242. Ruf, Т., Fietz, J., Schlund, V., Bieber, C. 2006. High survival in poor years: life history tactics adapted to mast seeding in Edible Dormouse // Ecology. V. 87. P. 372-381.
243. Sanz, J.J., Kranenbarg, S., Tinbergen, J.M. 2000. Differential response by males and females to manipulation of partner's contribution in the great tit {Parus major) // J. Anim. Ecol. V. 69. P. 74-84.
244. Schaffer, W.M. 1974. Selection for optimal life histories: the effects of age structure // Ecology. V. 55. P. 291-303.
245. Schaub, M., and C. Vaterlaus-Schlegel. 2001. Annual and seasonal variation of survival rates in the garden dormouse {Eliomys quercinus) // Journal of Zoology (London). V. 255. P. 89-96.
246. Schlund, W., Scharfe, F., Ganzhorn, J. U. 2002. Longterm comparison of food availability and reproduction in the edible dormouse {Glis glis) // Mammalian Biology. V. 67. P. 219-232.
247. Schwagmeyer, P.L., 1984. Multiple mating and intersexual selection in thirteen-lined ground squirrels // The biology of the ground-dwelling sciurids. Lincoln, USA: University of Nebraska press. P. 275-294.
248. Schwartz, O.A., Armitage, K.B. 2005. Weather influences on demography of the yellow-bellied marmot {Marmota flaviventris) II J. Zool. (Lond). V. 265. P. 7379.
249. Shaw, W.T. 1921. Moisture and altitude as factors in determining the seasonal activities of the Townsend's ground squirrel in Washington // Ecology V. 2.N.3.P. 189-192.
250. Shaw, W.T. 1925a. Breeding and development of the Columbian ground squirrel // J. Mammol. V. 6. P. 106-113.
251. Shaw, W.T. 1925b. The seasonal differences of north and south slopes in controlling the activities of the Columbian ground squirrel // Ecology. V. 6. P. 157-162.
252. Sharpe PB, Van Horn, В., 1998. Influence of habitat on behaviour of Townsend's ground squirrels {Spermophilus townsendii) // J Mammal. V.79. P. 906-918
253. Sherman, P:W. 1989. Mate guarding as paternity insurance in Idaho ground squirrels //Nature. V. 338. P. 418-420.
254. Sherman, P.W., Jarvis, U.M. 2002. Extraordinary life spans of naked mole-rats (Heterocephalus glaber) // J. Zool. (Lond.). V. 258. P. 307-311.
255. Sherman, P.W., Morton M.L. 1984. Demography of Belding's ground squirrels // Ecology. V. 65. P. 1617-1628.
256. Sherman, P.W., Morton, M.L., Mays Hoopes, L., Bochantin, J., Watt, J.M., 1985. The use of tail collagen strength to estimate age in Beldings' ground squirrels // J. Wildl. Manage. V. 49. P. 874-879
257. Sherman, P.W., Runge, M.C. 2002. Demography of a population collapse:the northern Idaho ground squirrel (Spermophilus brunneus brunneus) II Ecology. V. 83. N 10. P. 2816-2831.
258. Shine, R. 1980. 'Costs' of reproduction in reptiles // Oecologia (Berl.). V. 46. P. 92-100.
259. Shine, R., Schwarzkopf, L. 1992. The evolution of reproductive effort in lizards and snakes // Evolution. V. 46. P. 62-75.
260. Sinervo, B. 1999. Mechanistic analysis of natural selection and a refinement of Lack's and Williams's principles // Am. Nat. V. 154. Supplement: Testing adaptive hypotheses through genetic and physiological manipulation. P. S26-S42.
261. Slade, N.A., Balph, D.F. 1974. Population ecology of Uinta ground squirrels. // Ecology. V. 55. P. 989-1003.
262. Slade, N.A., Blair, S.M. 2000.An empirical test of using counts of individuals captured as indices of population size // J. Mammal. V. 81, I. 4. P. 1035-1045|
263. Smith, G.W., Johnson, D.R. 1985. Demography of a Townsend Ground Squirrel Population in Southwestern Idaho. // Ecology. V. 66 P. 171-178.
264. Sokal, R.R., Rohlf, F.J., 1981. Biometry. The principles and practice of statistics in biological research.- 2nd edition. N.Y.: Freeman. P. 1-859.
265. Sowls, L.K. 1948. The Franklin ground squirrel, Citellus franklinii (Sabine), and its relationship to nesting ducks // J. Mammal. V.29(2): 113-137.
266. Speakman, J.R. 2005. Body size, energy metabolism, and life span // J. Exp. Biol. V. 208. P. 1717-1730.
267. Stearns, S.C. 1976. Life history tactics: a review of ideas // Quart. Rev. Biol. V. 51.N1.P. 3-47.
268. Stearns, S.C. 1977. The evolution of life-history traits: a critique of the theory and a review of the data // Ann. Rev. Ecol. Syst. V. 8. P. 145:171.
269. Stearns, S.C. 1983. The influence of size and phylogeny on patterns of covariation of life-history traits in the mammals // Oikos. V. 41. P. 173-187.
270. Stearns, S.C. 1984. The effects of size and phylogeny on patterns of covariation of life history traits in lizards and snakes // Am. Nat. V. 123. P. 56-72.
271. Stearns, S.C. 1989. Trade-offs in Life history evolution // Functional ecology. V. 3. P. 29-268.
272. Steams, S.C. 1992. The evolution of life histories. Oxford: Oxford University Press.
273. Strauss, A., Hoffmann, I., Millesi, E. 2007a. Effects of nutritional factors on juvenile development in male European ground squirrels (Spermophilus citellus) I I Mamm. Biol. V. 72. P. 354-363.
274. Strauss, A., Mascher, E., Palme, R., Millesi, E. 2007b. Sexually mature and immature yearling male European ground squirrels: A comparison of behavioral and physiological parameters // Hormones and Behavior. V. 52. P. 646-652.
275. Surdacki, S. 1963. Zmiany w rozmieszczeniu i liczebnosci Citellus suslicus (Guldenstaedt, 1770) na Lubelszczyznie w okresie 1954-1961 // Acta theriologica. V. 7. P. 79-90.
276. Trivers, R.L., Willard, D.E. 1973. Natural selection of parental ability to vary the sex ratios of offspring// Science. V. 179. P. 90-92.
277. Tuomi, J., Hakala, Т., Haukioja, E. 1983. Alternative concepts of reproductive effort, costs of reproduction, and selection in Life history evolution // Am. Zool. V. 23. P. 25-34.
278. Van Home, В., Olson, G.S., Schooley, R.L., Corn, J.G., Burnham, K.P. 1997. Effects of drought and prolonged winter on Towmsend's ground squirrel demography in shrubsteppe habitats // Ecological Monographs. V. 67. P. 295-315.
279. Van Noordwijk, A.J.,' de Yong, G. 1986. Acquisition and Allocation of Resources: Their Influence on Variation in Life History Tactics // Am. Nat. V. 128. P.137-142.
280. Van Vuren, D., Armitage, K.B. 1991. Duration of snow cover and its influence on life-history variation in Yellow-bellied marmots // Can. J. Zool. V. 69. P. 1755-1758.
281. Vander Werf, E. 1992. Lack's clutch size hypothesis: an examination of the evidence using meta-analysis // Ecology. V. 73. P. 1699-1705.
282. Veasey, J.S., Houston, D.C., Metcalfe, N.B. 2000. Flight muscle atrophy and predation risk in breeding birds. // Functional Ecology. V. 14. P. 115-121.
283. Velando, A., Alonzo-Alvarez, C. 2003. Differential body condition regulation by males and females in response to experimental manipulations of brood size and parental effort in the Blue-footed Booby. // J. Anim. Ecol. V. 72. P. 846-856.
284. Vissel, M.E., Lessers, C.M. 2001. The costs of egg production and incubation in great tits (Parus major) // Proc. R. Soc. В. V. 268. P. 1271-1277.
285. Waller, D.M., D. Green. 1981. Implications of sex for the analysis of life histories //Am. Nat. V. 117. P. 810-813.
286. Waterman, J.M. 1996. Reproductive biology of a tropical, non-hibernating ground squirrel // J. Mammol. V. 77. P. 134-146.
287. Wilkinson, G.S., South, J.M. 2002. Life history, ecology, and longevity in bats//Aging Cell. V. 1.N2.P. 124-131.
288. Williams, G.C. 1957. Pleiotropy, Natural Selection, and the Evolution of
289. Senescence // Evolution. V. 11. no 4. P. 398-411.
290. Williams, G.C. 1966. Natural selection, the costs of reproduction, and a refinement of Lack's principle //Am. Nat. V. 100. P. 687-690.
291. Williams, T.D., Christians, J.K., Aiken, J.J., Evanson, M. 1999. Enhanced immune function does not depress reproductive output // Proc. R. Soc. В. V. 266. N. 1420. P. 753-757.
292. Williams, C.K., Davey, С. С., Moore, R. J., Hinds, L. A., Silvers, L. E., Kerr, P. J., French, N., Hood, G. M., Pech R. P., Krebs, C. J. 2007. Population responses to sterility imposed on female European rabbits // J. Anim. Ecol. V. 44. P. 291301.
293. Wroot, A.J., Wroot, S.A., Murie, J.O., 1987. Intraspecific variation in postnatal growth of Columbian ground squirrels (Spermophilus columbianus) // J. Mammal. V. 68. P. 395-398.
294. Zammuto, R.M. 1987. Life-histories of mammals: analyses among and within Spermophilus columbianus life tables // Ecology. V. 68. N 5. P. 1351-1363.
295. Zammuto R.M., Millar J.S., 1985a. A consideration of bet-hedging in Spermophilus columbianus II J. Mammal. V. 66. P. 652-660.
296. Zammuto R.M., Millar J.S., 1985b. Environmental predictability, variability, and Spermophilus columbianus life history over an elevational gradient // Ecology. V. 66. N 6. P. 1784-1794.
297. Zera, A. J., Harshman, L.G. 2001. The physiology of life-history trade-offs in animals //Annu. Rev. Ecol. Syst. V. 32. P. 95-126.
-
Бабицкий, Андрей Федорович
-
кандидата биологических наук
-
Москва, 2008
-
ВАК 03.00.08
- Современное состояние популяций крапчатого суслика (Spermophilus suslicus Güld.) в восточной части ареала
- Гельминты крапчатого суслика и панцирные клещи в экосистеме луговых степей
- Внутривидовая изменчивость акустического поведения крапчатого (Spermophilus suslicus) и жёлтого (S. fulvus) сусликов
- Популяционные и генетические механизмы межвидовой гибридизации млекопитающих (на примере рода Spermophilus)
- Взаимоотношения крапчатого и большого сусликов в недавно возникшей зоне симпатрии
