Внутривидовая изменчивость акустического поведения крапчатого (Spermophilus suslicus) и жёлтого (S. fulvus) сусликов

Матросова, Вера Анатольевна

Бесплатный автореферат и диссертация по биологии на тему
Внутривидовая изменчивость акустического поведения крапчатого (Spermophilus suslicus) и жёлтого (S. fulvus) сусликов
ВАК РФ 03.00.08, Зоология

Автореферат диссертации по теме "Внутривидовая изменчивость акустического поведения крапчатого (Spermophilus suslicus) и жёлтого (S. fulvus) сусликов"

На правах рукописи

003484233

МАТРОСОВА Вера Анатольевна

ВНУТРИВИДОВАЯ ИЗМЕНЧИВОСТЬ АКУСТИЧЕСКОГО ПОВЕДЕНИЯ КРАПЧАТОГО (,ЪрегторНПм зизйси«) И ЖЁЛТОГО (&/И/уи5) СУСЛИКОВ

03.00.08 - зоология

АВТОРЕФЕРАТ диссертации на соискание учёной степени кандидата биологических наук

Москва 2009

003484233

Работа выполнена на кафедре зоологии позвоночных биологического факультета Московского государственного университета имени М.В. Ломоносова

Научный руководитель: кандидат биологических наук, доцент

Володин Илья Александрович

Официальные оппоненты: доктор биологических наук

Чабовский Андрей Всеволодович, Институт проблем экологии и эволюции имени А.Н. Северцова

кандидат биологических наук Попов Сергей Владиленович, Отдел научных исследований Московского зоологического парка

Ведущая организация: Естественно-географический факультет

Пензенского государственного педагогического университета имени В.Г. Белинского

Защита состоится 30 ноября 2009 г. в 15 час. 30 мин. на заседании диссертационного совета Д 501.001.20 при Московском государственном университете имени М.В. Ломоносова по адресу: 119991, Москва, Ленинские горы, МГУ, Биологический факультет, ауд. М-1.

С диссертацией можно ознакомиться в библиотеке биологического факультета МГУ имени М.В. Ломоносова.

Автореферат диссертации разослан 20 октября 2009 г.

Учёный секретарь диссертационного совета, кандидат биологических наук

Л.И. Барсова

ОБЩАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА РАБОТЫ

Актуальность проблемы. Коммуникативное поведение лежит в основе образования и поддержания социальных связей между особями (обзор: Insley et al., 2003). Изучение внутривидовой изменчивости поведения, в том числе акустического, позволяет ответить на вопросы о причинах, определяющих распознавание социальных партнёров, детёнышей, родственников и соседей. Это дает возможность выявить поведенческие механизмы формирования социального окружения конкретных особей или разных половозрастных групп.

Звук - комплексный сигнал, несущий информацию о самых разных особенностях отправителя. Индивидуальные признаки в звуках служат предпосылкой для образования и поддержания персонализированных связей между особями (к примеру, Durbin, 1998; Frommolt et al., 2003; McComb et al., 2003); признаки пола - для распознавания полового партнёра (Tomaszycki et al., 2001), признаки возраста способствуют осуществлению родительской заботы (Cheney, Seyfarth, 1990; Nesterova, 1996; Blumstein, Daniel, 2004), а признаки родства обеспечивают функционирование механизма отбора родичей (Gouzoules, Gouzoules, 1990; Lemasson et al., 2003).

Внутривидовая изменчивость структуры звуков является основой для естественного отбора и эволюции адаптивных признаков звуковых сигналов. Однако до сих пор мало изучены диапазоны этой изменчивости на уровне видов и родов, а также признаки криков, ответственные за кодирование разных типов информации (к примеру, Blumstein, Munos, 2005). Чрезвычайно скудны сведения о поддержании стабильности во времени характеристик криков у млекопитающих (Butynski et al., 1992; Reby et al., 1998; Чулкина и др., 2006). Недостаточно изучена связь между особенностями биологии видов и структурной изменчивостью звуков.

Звуковая сигнализация об опасности широко распространена среди грызунов открытых пространств, живущих в плотных колониях, и встречается у всех видов наземных беличьих (Никольский, 1984, 1992; Blumstein, 2007). Объектами нашего исследования послужили два вида сусликов - крапчатый Spermophilus suslicus и жёлтый S. fulvus. Несмотря на многие сходные черты, эти виды различаются рядом особенностей биологии и жизненного цикла, которые позволяют рассматривать их как занимающих крайние полюса среди сусликов рода Spermophilus.

Цели и задачи исследования. Целью данной работы была оценка внутривидовой изменчивости звуковой сигнализации и стабильности характеристик криков у двух видов наземных беличьих. В рамках поставленной цели мы решали следующие задачи:

1) провести описание структурного разнообразия криков крапчатого и жёлтого сусликов в ситуации дискомфорта;

2) изучить соотношение изменчивости признаков, определяющих индивидуальную, половую и возрастную принадлежность криков тревоги крапчатого и жёлтого сусликов;

3) изучить изменения частотных параметров криков тревоги у крапчатых и жёлтых сусликов в процессе взросления;

4) изучить стабильность индивидуальных признаков в криках тревоги крапчатых и жёлтых сусликов с течением времени;

5) оценить влияние родства на структуру криков тревоги самок жёлтых сусликов;

6) протестировать применимость используемой методики записи звуков из живоловок на свободно перемещающихся особях жёлтого суслика.

Научная новизна работы. Впервые описано структурное разнообразие вокализаций у двух евразийских видов сусликов. Подробно проанализировано соотношение разных форм изменчивости крика тревоги как для самцов и самок, так и для разных возрастных групп. Впервые исследованы изменения параметров криков в процессе взросления одних и тех же особей у двух видов сусликов. Обнаружено необычное для млекопитающих сходство основных частот криков тревоги между детёнышами и взрослыми крапчатых и жёлтых сусликов, несмотря на значительные различия в весе тела, длине черепа и размерах гортани. Для объяснения этого явления выдвинута гипотеза «вокальной мимикрии» детёнышей под взрослых для снижения связанного с возрастом риска хищничества. Впервые для свободноживущих млекопитающих проведена оценка стабильности акустических признаков, определяющих индивидуальную специфичность криков тревоги, как на коротких, так и на длинных временных промежутках.

Практическое значение работы. Оценен потенциал использования акустического мониторинга сусликов в природных популяциях. Запись криков тревоги из живоловок предложена как хорошая и методически оправданная альтернатива сбору акустических записей от животных с поля. Проведен биоакустический анализ, основанный на структуре криков, результаты которого могут быть использованы как диагностический метод для поиска зон межвидовой гибридизации (Никольский и др., 1984; Никольский, Стариков, 1997; Ermakov et al., 2002; Титов и др., 2005). Результаты диссертации с 2004 года используются в курсе «Биоакустика высших позвоночных» биологического факультета МГУ имени М.В. Ломоносова.

Апробация работы. Материалы диссертации представлены на Международном совещании «Млекопитающие как компонент аридных экосистем (ресурсы, фауна, экология, медицинское значение и охрана)» (Саратов, 2004), на V Международном симпозиуме по физиологии и поведению (Берлин, Германия, 2004), на Международной научной конференции «Поведение и поведенческая экология млекопитающих» (Черноголовка, 2005), на Российской научной конференции «Суслики Евразии (роды Spermophilus, Spermophilopsis): происхождение, систематика, экология, поведение, сохранение видового разнообразия» (Москва, 2005), на I и II Совещаниях по европейскому суслику (Фелшотарканы, Венгрия, 2006, Св. Ян под скалой, Чехия, 2008), на VIII Съезде Териологического общества (Москва, 2007), на XXI Международном биоакустическом конгрессе (Павия, Италия, 2007), на IV Всероссийской конференции по поведению животных (Москва, 2007), и на заседании кафедры зоологии позвоночных животных биологического факультета МГУ имени М.В. Ломоносова.

Публикации. По материалам исследований опубликовано 19 научных работ, из которых 3 - статьи в рецензируемых журналах из списка ВАК.

Объем и структура работы. Диссертация изложена на 171 стр. печатного текста и состоит из введения, 9 глав, заключения, выводов и списка цитируемой литературы, включающего 273 работы, из них 211 на иностранных языках. Работа содержит 36 таблиц и 42 рисунка.

СОДЕРЖАНИЕ РАБОТЫ

Во ВВЕДЕНИИ обосновывается актуальность темы, формулируется цель и задачи исследования.

ГЛАВА 1. Обзор литературы: Звуковая сигнализация об опасности у грызунов открытых пространств

Сделан обзор ключевых работ, посвященных обсуждению основных гипотез, выдвинутых для объяснения эволюции и функции тревожной коммуникации у наземных беличьих. Рассмотрены два главных методических подхода к изучению тревожной звуковой коммуникации. Первый основан на анализе структурных признаков криков тревоги и сравнении их видовых особенностей. Второй основан на оценке поведенческих реакций животных на проигрывание им записей конспецифических вокализаций.

ГЛАВА 2. Объекты исследования

Подробно описано систематическое положение и биология каждого из исследованных видов. Были выбраны два вида сусликов, относящихся к разным подродам - настоящих (С'йеИив) и пустынно-степных (Со/обо/«) сусликов. Крапчатый суслик - некрупный грызун с низкой степенью социальной зависимости, который обитает в относительно «закрытых» травянистых местообитаниях (Лобков, 1999). Напротив, жёлтый суслик - самый крупный представитель рода. Он заселяет разнообразные «открытые» местообитания и характеризуется относительно высокой степенью социальной зависимости (Чабовский, 2005; Попов, 2007). Поселения, в которых мы проводили изучение акустического поведения двух видов сусликов, характеризовались высокой численностью животных, а также находились под длительным наблюдением (к примеру, Стуколова и др., 2006; Шилова и др., 2006; Бабицкий, 2008), что позволило провести многолетнее исследование на особях известного пола и возраста.

ГЛАВА 3. Материал и методы

Приведены сведения о местах сбора данных, числе особей, количестве собранного и проанализированного материала и способах его обработки. Весь материал был собран от свободноживущих индивидуально меченых животных известного пола и возраста в двух природных поселениях, расположенных на северных границах ареалов обоих видов.

В работе были использованы записи криков от 82 взрослых (т.е. в возрасте 1 год и старше) и 47 детёнышей крапчатого суслика, а также 64 взрослых и 49

детёнышей жёлтого суслика (Табл. 1). Крики тревоги крапчатых сусликов были записаны в 2003-2008 годах в поселении «Великое поле» (Зарайский р-н, Московская обл.). Крики тревоги жёлтых сусликов были записаны в 2005-2008 годах в селе Дьяковка (Краснокутский р-н, Саратовская обл.). Всего было собрано более 80 часов записей от крапчатых сусликов и более 45 часов записей от жёлтых сусликов (Табл. 1).

Таблица 1. Объем материала, использованного в различных направлениях исследования.

Вид Года записей Направление исследования Кол-во особей Кол-во криков

S. suslicus 2003-2004 Структурное разнообразие криков вокального репертуара 47 1313

S.fulvus 2005-2008 59 828

S. suslicus 2003-2006 Индивидуальные, половые и возрастные особенности структуры криков тревоги 96 949

S.fulvus 2005-2008 100 984

S. suslicus 2003-2004 Изменения частоты криков тревоги в течение взросления 68 659

2006-2008 7 136

S.fulvus 2005 50 500

2005-2008 8 145

S. suslicus 2003-2006 Стабильность индивидуальных признаков в криках тревоги с течением времени 20 790

S. fulvus 2005-2007 22 425

S.fulvus 2005-2006 Родственные особенности в структуре криков тревоги 30 285

S.fulvus 2008 Сравнение структуры криков тревоги, издаваемых из живоловок и с поля 10 243

Сидящие в живоловках суслики издавали крики в ответ на присутствие рядом наблюдателя или дополнительную стимуляцию взмахами руки, которая прекращалась, как только животное начинало кричать. Запись криков производили с фиксированного расстояния перед определением индивидуальной принадлежности (номера), пола и веса. Эти крики были названы нами криками тревоги, поскольку их издавали в оборонительном контексте сидящие в живоловках суслики. Сигнал предупреждения об опасности крапчатого и жёлтого сусликов (Никольский, 1979) представляет собой последовательность криков, которая обычно сопровождается специфическим комплексом двигательных демонстраций - позой столбиком или кричанием из норы, когда видна только голова животного. Поскольку в нашем случае крики могли быть нерегулярными, и животные были лишены возможности проявлять естественное защитное поведение, мы предпочли использовать для обозначения издаваемых ими криков более общий термин крик тревоги (alarm call), широко применяемый в литературе.

Для записи криков были использованы аналоговый кассетный магнитофон Marantz-PMD-222 с электретным микрофоном кардиоидной направленности

AKG-C1000S или цифровой магнитофон Marantz-PMD-671 с конденсаторным микрофоном Sennheiser Кб МЕ-64, которые обеспечивали качественную аудиозапись в диапазоне 40-14000 Гц (для аналогового) и 40-24000 Гц (для цифрового магнитофона). Оцифровка всех звуков (с частотой дискретизации 24 кГц и разрешением 16 бит) и последующий спектрографический анализ были проведены с помощью профессиональной программы для анализа звуков Avisoft SASLab Pro v. 4.2. По спектрограммам звуков измеряли частотные и временные параметры, подробное описание которых приведено ниже.

Статистическая обработка была проведена в пакете программ STATISTICA 6.0. Проверку значений параметров криков на нормальность проводили с помощью теста Колмогорова-Смирнова. Для оценки влияния факторов индивидуальности, пола и возраста, а также фактора времени на структуру криков тревоги, мы использовали методы многомерной статистики: обобщенную линейную модель (GLM), многофакторный дисперсионный, дискриминантный и кроссвалидационный анализы. Для расчёта случайных величин правильного причисления при дискриминантном анализе применяли процедуру рандомизации (Solow, 1990), позволяющую учесть неполную независимость некоторых акустических параметров. Для сравнения полученных нами реальных величин правильного причисления криков к особи между собой, мы использовали критерий х2 Для матрицы 2x2. Для сравнения независимых выборок использовали непараметрический ¿/-критерий Манна-Уитни. Для оценки изменений значений акустических параметров в зависимости от массы тела использовали непараметрический коэффициент корреляции Спирмана. Для сравнения между собой зависимых выборок использовали непараметрический Г-критерий Вилкоксона для сопряженных пар значений и тест Фишера. Все средние значения приведены как средиее+ББ. Все тесты были двухсторонними, различия считали достоверными при Р<0,05.

3.1. Спектрографический анализ криков тревоги. Крики тревоги крапчатого суслика длительные, одиночные, высокочастотные, слабо модулированные по частоте. Они издаются сериями с интервалами между криками, превосходящими длительность самого крика (Никольский, 1979; Никольский и др., 1984; Володин, 2005) (Рис. 1). Для каждого крика измеряли 8 частотных параметров, 1 энергетический, 1 временной, а также 2 параметра, описывающих контур основной частоты (Рис. 1, Табл. 2).

Крики тревоги жёлтого суслика короче и ниже по основной частоте, чем у крапчатого, и организованы в ряды от 2 до 16 сильно модулированных по частоте нот (Рис. 2). Ряды, в свою очередь, издаются сериями с интервалами значительно большими, чем длительности самих рядов (Никольский, 1979; Титов и др., 2005). Для каждого крика измеряли 3 временных параметра, 4 частотных и 1 энергетический (Рис. 2, Табл. 3).

ß) st ß) quart I fi) centre jö quarß fO end

0.2

0:4

Время (с)

Рисунок 1. Измеряемые параметры в крике тревоги крапчатого суслика. В левом окне изображён энергетический спектр, в правом - спектрограмма.

Таблица 2. Изме эяемые параметры криков тревоги крапчатого суслика.

Параметр крика тревоги Описание параметра

fOst Основная частота в начале крика (кГц)

fO quartl Основная частота в первой четверти крика (кГц)

fO centre Основная частота в центре крика (кГц)

fO quart3 Основная частота в третьей четверти крика (кГц)

fOend Основная частота в конце крика (кГц)

fl) max Максимальное значение доминантной частоты, выбранное автоматически из 22 значений (кГц)

fO min Минимальное значение доминантной частоты, выбранное автоматически из 22 значений (кГц)

fpeak Доминантная частота крика (кГц)

bnd mean Ширина частотного пика крика тревоги на уровне -20 дБ от максимума (кГц)

длительность Длительность крика (мс)

коэффициент наклона Направление хода модуляции основной частоты в каждой из 22 последовательных точек измерений

коэффициент изгиба Число всех экстремумов (локальных максимумов и минимумов) контура основной частоты

и 15-

quart!

period 1-2

dur st-max

dur max-end f max df max 1-2

f end

J *

Энергия (В)

—т—

0.2

0.4

—,—

0.6

Время (с)

Рисунок 2. Измеряемые параметры в крике тревоги жёлтого суслика. В левом окне изображён энергетический спектр, в правом - спектрограмма.

Таблица 3. Изме ряемые параметры криков тревоги жёлтого суслика.

Параметр крика тревоги Описание параметра

fOst Основная частота в начале второй ноты в ряду (кГц)

fOend Основная частота в конце второй ноты в ряду (кГц)

fOmax Максимальное значение доминантной частоты второй ноты в ряду (кГц)

df max 1-2 Разница между максимальными частотами первой и второй нот в ряду (кГц)

quartl Значение первой энергетической квартили второй ноты в ряду (кГц)

period 1-2 Период следования между началом первой и второй нот в ряду (мс)

dur st-max Длительность от начала второй ноты в ряду до точки с максимальной частотой (мс)

dur max-end Длительность от точки с максимальной частотой до конца второй ноты в ряду (мс)

ГЛАВА 4. Структурное разнообразие криков, издаваемых сусликами в ситуации дискомфорта

До настоящего времени для крапчатого и жёлтого сусликов была описана акустическая структура только свистового сигнала предупреждения об опасности (Никольский, 1979, 1984; Володин, 2005; Титов, 2009; Шмыров, 2009). В главе приведены спектрограммы и подробное описание структурного разнообразия криков взрослых животных. Для обоих видов описаны как тональные (свистовой крик тревоги, щебет, визг), так и широкополосные (хрюканье, трещание, стрёкот, ворчание, шумное дыхание) крики. Несмотря на различия в биологии видов, наборы используемых типов криков жёлтого и крапчатого сусликов оказались принципиально сходными: из 8 описанных типов криков крапчатые суслики использовали 7 (кроме визга), тогда как жёлтые - 6 типов (кроме щебета и стрекота). Тональные типы криков значительно различались по структуре у крапчатого и жёлтого сусликов, широкополосные типы криков были сходными у обоих видов.

ГЛАВА 5. Индивидуальные, половые и возрастные особенности структуры криков тревоги и соотношение этих форм изменчивости

Крики тревоги наземных беличьих содержат информацию о поле, возрасте, и индивидуальных особенностях кричащего животного. Индивидуальная специфичность структуры криков тревоги была найдена у двух видов сурков (Nikol'skii, Suchanova, 1994; Blumstein, Munos, 2005) и двух видов сусликов (McCowan, Hooper, 2002; Володин, 2005). Для суслика Ричардсона S. richardsonii и желтобрюхого сурка Marmota flaviventris была показана способность различать крики тревоги знакомых и незнакомых особей (Hare, 1998; Blumstein, Daniel, 2004). Половые особенности в структуре криков тревоги были обнаружены у желтобрюхого сурка (Blumstein, Munos, 2005). Различия в структуре криков тревоги взрослых и детёнышей были найдены у чернохвостой луговой собачки Cynomys ludoviciartus (Owings, Loughry, 1985), степного сурка M. bobak (Nesterova, 1996; Никольский, 2007), желтобрюхого сурка (Blumstein, Munos, 2005) и малого суслика 5. pygmaeus (Никольский, 2007). До настоящего времени, соотношение половой, возрастной и

индивидуальной изменчивости крика тревоги было описано только для одного вида наземных беличьих - желтобрюхого сурка (Blumstein, Mimos, 2005).

Целью данного раздела было сравнительное изучение соотношения между признаками криков тревоги, кодирующих индивидуальную, половую и возрастную принадлежность у двух видов сусликов.

В данную работу были включены записи криков тревоги 52 взрослых (26 самцов и 26 самок) и 44 детёнышей (23 самцов и 21 самок) крапчатого суслика, и 50 взрослых (25 самцов и 25 самок) и 50 детёнышей (25 самцов и 25 самок) жёлтого суслика.

5.1. Крапчатый суслик. Обобщенная линейная модель (GLM) показала, что на структуру криков тревоги наиболее сильно влиял фактор «индивидуальность», влияние фактора «возраст» проявлялось слабо, влияние фактора «пол» не прослеживалось вовсе.

Дискриминантный анализ показал 56,1% правильного причисления криков тревоги к полу, 73,7% - к возрасту и 75,6% - к особи (Рис. 3). Все величины процентов правильного причисления были достоверно выше случайных величин, то есть крики тревоги содержали информацию о поле, возрасте и индивидуальной принадлежности кричащего животного. Однако величина причисления к особи превзошла случайную величину в 11 раз, причисление к возрасту было лишь немного больше случайной величины, а причисление к полу оказалось близко к случайной величине (Рис. 3). Судя по набору «ключевых» для дискриминации параметров криков, изменчивость криков тревоги, связанная с полом и возрастом, была во многом основана на индивидуальных особенностях криков животных, включённых в анализ.

100'

а, „ 5 §60

=' а 40 а с

я а

Р < 0,01

Р< 0,0(1) 74%

Р< 0,001 76%

56% 52,

п 50, 3% 3%

6,8%

ПОЛ

ВОЗРЛСГ

ОСОБЬ

Рисунок 3. Сравнение величин правильного причисления криков крапчатого суслика (серые столбцы) к полу, возрастной группе или особи со случайными величинами правильного

причисления (чёрные столбцы).

5.2. Жёлтый суслик.

Обобщенная линейная модель показала, что на структуру криков тревоги наиболее сильно влиял фактор «индивидуальность», фактор «возраст» также достоверно влиял на большинство параметров крика тревоги, фактор «пол» оказывал достоверное влияние лишь на 3 параметра из 8, причём это влияние значительно уступало влиянию двух других факторов.

Дискриминантный анализ показал 64,3% правильного причисления криков к полу, 88,2% - к возрасту и 90,4% - к особи (Рис. 4). Все полученные величины процентов правильного причисления были достоверно больше случайных величин, то есть, крики тревоги жёлтого суслика, как и крапчатого, содержали информацию о поле, возрасте и индивидуальной принадлежности животного (Рис. 4). Только 2 из 4 «ключевых» параметра были общими при

классификации криков как к особи, так и к возрастной группе, и только 1 из 4 параметров - к особи и к полу. Таким образом, у жёлтого суслика изменчивость криков тревоги, связанная с полом и возрастом, была в меньшей степени основана на индивидуальных особенностях криков.

Р< 0,001 Р< 0,001 Рисунок 4. Сравнение величин правильного причисления криков жёлтого суслика (серые столбцы) к полу, возрастной группе или особи со случайными величинами правильного причисления (чёрные столбцы).

5.3. Сравнение внутривидовой изменчивости криков тревоги у трёх видов наземных беличьих.

Попарное сравнение двух видов сусликов между собой и с данными по желтобрюхому сурку (Blumstein, Munos, 2005) показало принципиальное сходство внутривидовой изменчивости акустического поведения у этих видов (Рис. 5), несмотря на значительные различия в некоторых чертах биологии, и в частности, в степени социальности (Чабовский, 2006). Следовательно, можно сопоставить различия в видовых системах тревожной коммуникации и в степени персонализации социальных отношений между особями у трёх видов наземных беличьих.

Р" 0,073 ***

пол

ВОЗРАСТ

ОСОБЬ

Рисунок 5. Сравнение величин правильного причисления криков к полу, возрастной группе или особи для крапчатого и жёлтого сусликов, а также для желтобрюхого сурка (по данным Blumstein, Munos, 2005), *** - /><0,001.

5.4. Обсуждение. В целом, сурки обладают прочными и

продолжительными социальными связями между родичами. Однако желтобрюхий сурок находится на низкой ступени социальности в пределах рода Marmota (Armitage, 1999). Из всех Spermophilus, жёлтый суслик, благодаря крупным размерам тела и способности формировать матрилинейную структуру популяций, наиболее близок к желтобрюхому сурку (Попов, 2007). Напротив, крапчатый суслик менее социален, он не образует матрилинейных групп, и вес его тела небольшой по сравнению с другими сусликами (Чабовский, 2005). Таким образом, мы можем условно расположить эти три вида по мере возрастания степени социальности, которая увеличивается от крапчатого суслика к жёлтому и далее к желтобрюхому сурку.

Тем не менее, внутривидовая изменчивость акустического тревожного поведения у этих трёх видов показала больше сходства, чем различий. У всех этих видов выраженность индивидуальных особенностей в криках тревоги значительно превосходила признаки, связанные с полом и возрастом. Возможно, то, что ключи к индивидуальной принадлежности являются интегральными, «вбирая» в себя ключи к полу и возрасту, представляет собой общее правило для наземных беличьих.

ГЛАВА 6. Изменения основной частоты криков тревоги в процессе

взросления

У млекопитающих вокальные ключи к размеру тела могут проявляться в длительности криков, их основной частоте, или в частотах формант (резонансных областей вокального тракта) (Fitch, Hauser, 2002). Для сурков и луговых собачек показана общая для млекопитающих закономерность: более высокие основные частоты криков тревоги детёнышей по сравнению с взрослыми (Owings, Loughry, 1985; Nesterova, 1996; Blumstem, Munos, 2005; Никольский, 2007). Однако данные для разных видов сусликов неоднородны: у малого суслика основная частота криков тревоги дётенышей была выше, чем у взрослых особей (Никольский, 2007), тогда как у калифорнийского S. beecheyi и суслика Ричардсона таких различий не было обнаружено (Hanson, Coss, 2001; Swan, Hare, 2008).

Целью данного раздела работы было 1) сравнение основных частот криков тревоги между детёнышами и взрослыми крапчатых и жёлтых сусликов; 2) исследование соотношения между весом тела, морфологическими параметрами гортани и основной частотой крика тревоги; 3) изучение характера изменения параметров крика тревоги у одних и тех же животных в процессе взросления.

6.1. Взрослые и детёныши: независимые выборки. В работу были включены записи криков тревоги 47 взрослых и 21 детёныша крапчатого суслика и 25 взрослых и 25 детёнышей жёлтого суслика. Большинство детёнышей были записаны в течение первой недели наземной активности после выхода на поверхность, то есть в возрасте 4-5 недель. Для аппроксимации линейных размеров взрослых и молодых сусликов мы промерили черепа 60 крапчатых (34 взрослых и 26 детёнышей) и 65 жёлтых (34 взрослых и 31 детёныша) сусликов из коллекции Зоологического музея МГУ им. М.В. Ломоносова, а так же отпрепарировали и измерили гортани одного взрослого и одного детёныша каждого вида.

У крапчатого суслика не было обнаружено достоверных различий между возрастами в величинах как fl) max, так иfpeak (£/=43006, Р=0,29 и í/=44406, Р=0,66, соответственно). Более того, у жёлтого суслика f0 max была достоверно выше у взрослых особей, по сравнению с детёнышами ([/=26317, Р<0,01), тогда как/peak достоверно не различалась между возрастами ([/=29421, />=0,26).

Однако вес тела и длина черепа взрослых животных были достоверно больше, чем у детёнышей как крапчатого ([/= 8, /><0,001 и [/=95, /><0,001, соответственно), так и жёлтого суслика ([/= 1, /><0,001 и [/=17, /><0,001, соответственно).

У обоих видов мы не обнаружили достоверной корреляции между средними значениями частот крика {/0 max и /peak) и весом тела особи ни в пределах каждой возрастной группы, ни для суммарной выборки для вида (Рис. 6). Значения коэффициентов корреляции были очень низкими и варьировали от 0,01 до 0,33 по модулю.

вес тела (г)

Рисунок 6. Взаимосвязи между весом тела и максимальной основной частотой (/0 тах) криков тревоги у крапчатого (Л) и жёлтого (Б) сусликов для общей выборки. Эллипсы охватывают подгруппы

детёнышей (слева) и взрослых особей (справа).

Средний вес тела детёнышей крапчатого суслика составлял 40% от веса взрослых животных, тогда как средний вес детёнышей жёлтых сусликов - лишь 17% от веса взрослых. У обоих видов сусликов линейные размеры гортаней молодых особей были на 20-30% меньше, чем у взрослых, а длины черепов -меньше на 12-20%.

6.2. Особи в процессе взросления: зависимые выборки. Для сравнения изменения основных частот крика тревоги по мере взросления конкретных индивидуумов мы собрали дополнительные записи от 7 особей крапчатого суслика (1 самца, 6 самок) и 8 особей жёлтого суслика (3 самцов, 5 самок). Каждое животное мы записали дважды, первая запись была сделана в возрасте 4-5 недель (в течение первой недели наземной активности), а вторая - в возрасте одного года, после зимовки (интервал 340±18 дней для крапчатого и 347±32 дней для жёлтого). Также мы измерили длительность криков тревоги, чтобы проверить, не могут ли молодые суслики компенсировать свою способность удерживать основную частоту на уровне взрослых за счёт изменения временных параметров криков.

Эффекты взросления, оцененные отдельно для каждой конкретной особи, не показали каких-либо общих трендов в направленности изменений величины каждого из параметров крика тревоги. У 3 из 7 крапчатых сусликов и у 4 из 8 жёлтых сусликов JD max с возрастом снижалась, а у остальных особей -повышалась (Рис. 7). В то же время, за год, прошедший между первой и второй

Рисунок 7. Изменения максимальной основной частоты криков тревоги {fO mea) в процессе взросления у индивидуальных животных.

А) крапчатый суслик (N=7); Б) жёлтый суслик (N=8).

детеныш

(/-«*,taiiíicb)

взрослым

(2-чя залнсь) 11

записями, масса тела у сусликов обоих видов увеличилась в 2-3 раза. Только у крапчатого суслика крики тревоги детёнышей уступали по длительности крикам тревоги взрослых, у жёлтого суслика возрастные изменения в длительности криков тревоги отсутствовали.

6.3. Обсуждение. Несмотря на хорошо выраженные и достоверные различия по размерам черепа и весу тела, по основной частоте крики тревоги детёнышей и взрослых у обоих видов сусликов не различалась. Мы также не обнаружили корреляции между основной частотой крика тревоги и весом тела в пределах возрастных групп двух видов. Единственным акустическим параметром, изменяющимся с возрастом, оказалась длительность крика тревоги у крапчатого суслика. Отсутствие различий в длительности криков взрослых и детёнышей у жёлтого суслика могло явиться следствием группировки отдельных нот крика тревоги в ряды, поскольку в течение вокализации перед каждой нотой жёлтый суслик делает дополнительные вдохи. В отличие от него, крапчатый суслик для производства каждой ноты использует полную ёмкость своих лёгких.

Мы предположили, что суслики могут активно манипулировать элементами своего вокального аппарата, подстраивая основную частоту крика тревоги (например, при помощи изменения длины вибрирующей порции голосовых связок, степени их натяжения, величины подсвязочного давления и т.д.). Подобные манипуляции могли позволять сусликам разрывать зависимость между размерами звукопроизводящего аппарата и основной частотой крика, как было показано ранее для человека (Fitch, Hauser, 1995; Bachorowski, Smoski, 2001), благородного оленя Cervus elaphus (Riede, Titze, 2008) и японских журавлей Grus japonensis (Klenova et al., 2007).

Мы обсуждаем три гипотезы, объясняющие факт отсутствия возрастных особенностей в основной частоте крика тревоги у взрослых и детёнышей двух видов сусликов, и делаем вывод о том, что с нашими данными согласуется гипотеза вокальной мимикрии детёнышей под взрослых. Поскольку смертность от хищников у детёнышей наземных беличьих гораздо выше, чем у перезимовавших взрослых животных (Sibly et al., 1997), можно предположить, что, понижая частоту своих криков тревоги до уровня взрослых, детёныши затрудняют свое обнаружение хищниками и снижают связанный с возрастом риск гибели. Поскольку среди наземных беличьих широко распространён инфантицид (Sherman, 1981; Ebensperger, 1998), такая вокальная мимикрия также может уменьшать вероятность быть обнаруженным и убитым конспецификом. Недавнее исследование, проведенное на сусликах Ричардсона, поддерживает эту гипотезу, поскольку взрослые суслики оказались неспособны различать проигрываемые крики тревоги детёнышей и взрослых своего вида (Swan, Hare, 2008).

ГЛАВА 7. Стабильность индивидуальных признаков в криках тревоги с

течением времени

Реакции животных на крики конспецификов могут зависеть не только от выраженности индивидуальных признаков криков, но и от их стабильности с течением времени, которая необходима, чтобы надежно отличать соседей от

чужаков, родичей от неродственных особей, подающих надёжные сигналы о хищнике от «паникёров». Однако исследований устойчивости индивидуальных признаков в криках животных немного, и результаты их противоречивы. У нескольких видов была обнаружена высокая устойчивость индивидуальных признаков в криках с течением времени (к примеру, Lengagne, 2001; Grava et al., 2008; Klenova et al., 2009), для других было показано отсутствие стабильности индивидуальных признаков в криках (к примеру, Rukstalis et al., 2003; Puglisi, Adamo, 2004; Walcott et al., 2006).

Поскольку после выхода из спячки суслики должны восстанавливать прошлогодние социальные взаимоотношения со своими родичами, брачными партнёрами, соперниками и т.д., сохранение индивидуальности в криках тревоги может быть адаптивным.

Целью данного раздела работы была оценка стабильности акустических признаков, определяющих индивидуальную специфичность криков тревоги двух видов сусликов, записанных от одних и тех же животных через различные промежутки времени от 1 дня до 1 года.

В работу были включены записи криков тревоги 20 взрослых крапчатых сусликов (12 самцов и 8 самок) и 22 взрослых жёлтых сусликов (5 самцов и 17 самок). Для каждого из 20 крапчатых сусликов мы отобрали по 4 записи криков, сделанные со строго определёнными временными интервалами: 1-ая запись была сделана через 2-4 недели после выхода сусликов из спячки, 2-ая - с интервалом 0,8±0,7 дней после 1-ой, 3-я - примерно через две недели (11±1,7 дней) после 1-ой, 4-ая запись была сделана через год по сравнению с 1-ой (357,5±17,5 дней). Для каждого из 22 жёлтых сусликов мы случайным образом выбрали по 2 записи криков {«1-й год» и «2-й год»), разделённые периодом спячки (интервал времени составил 365,1±14,9 дней).

7.1. Крапчатый суслик. Дисперсионный анализ показал, что фактор «индивидуальность» оказывал более сильное влияние на параметры криков тревоги, чем фактор «время».

Индивидуальные особенности наиболее ярко были выражены в частотных параметрах крика тревоги, в меньшей степени - в длительности, и в наименьшей степени в параметрах хода частотной модуляции. Из всех частотных параметров наиболее ярко индивидуальные особенности проявлялись в максимальной основной частоте крика тревоги (Рис. 8). Однако увеличение временного интервала между записями приводило к значительному

- d.ntmejtbHocntb

fpeak Рисунок 8. Величины .Р-

-*-Jd min отношении дисперсионного

fl) max анализа для 11 измеряемых

OjObeg параметров криков тревоги

-*-/0 quart I крапчатого суслика в

——jfi centre зависимости от величины

jd quart} интервала между записями.

- ~/0 end

-KO'Mp. HaK.wna

K(n<J>. uizuoa

через день через 2 через год недели

снижению их выраженности во всех параметрах криков, особенно в частотных (Рис. 8). Величины ^отношений для длительности и двух коэффициентов, характеризующих ход частотной модуляции, очень слабо менялись с течением времени, то есть их потенциал для кодирования индивидуальных особенностей был стабильно низким (Рис. 8).

Кроссвалидация выборок по дискриминантным ключам 1-ой записи показала неуклонное снижение процента правильного причисления криков к особи при увеличении временного интервала между записями (Рис. 9). Уже через день после 1-й записи процент правильного причисления криков к особи достоверно снижался до 54,0% (х2|=69,06; /><0,001). Увеличение интервала между записями от одного дня до 2 недель также сопровождалось достоверным снижением процента правильного причисления криков до 34,2% (х21= 14,82; ,Р<0,001). Однако проценты правильного причисления криков, записанных через две недели (34,2%) и через год (33,0%) не различались статистически (X 1=0,02; />=0,89) (Рис. 9). Вместе с тем, процент правильного причисления всегда достоверно превышал случайную величину (через день: х21=45,07; /><0,001; через 2 недели: %21=7,93; /><0,01; через год: ^=6,66; Р<0,01).

Индивидуальные величины правильного причисления криков тревоги всегда были очень высокими (от 60 до 100%), однако число особей, крики которых выделялись из общего массива с высокой вероятностью, постепенно снижалось с увеличением интервала между записями. Через год с вероятностью не ниже 50% из общей выборки выделялись крики тревоги только 6 из 20 (30%) крапчатых сусликов (4 самцов и 2 самок).

~ 100 "" "" Рисунок 9. Средние для 20 крапчатых

сусликов проценты правильного причисления криков тревоги к особи, рассчитанные на основе

дискриминантного (чёрные квадраты) и кроссвалидационного (серые треугольники) анализов. Пунктиром показана величина случайного причисления криков к особи (21%).

7.2. Жёлтый суслик.

Дисперсионный анализ показал, что все параметры криков тревоги находились под достоверным и сравнимым по силе влиянием как фактора «год записи», так и фактора «индивидуальность».

Дискриминантный анализ, проведенный для криков 1-го года, показал 94,4% правильного причисления криков к особи, для криков 2-го года - 94,8% (Рис. 10). Обе величины были достоверно выше случайных величин причисления криков к особи (18,1%, х2г=250,15, /><0,001 и 17,9%, х21=251,67, /><0,001, соответственно).

Кроссвалидация выборки криков тревоги 2-го года по дискриминантным ключам 1-го года показала достоверное снижение процента правильного причисления криков к особи до 29,2% (х21=188,27; /><0,001), однако эта величина всё же достоверно превышала случайную (х21=7,06; /><0,01) (Рис. 10).

через год

100-

80"

§■ 60-

2 40-

а>

а 20-

а.

о4

/>>0,05

Р< 0,001

Рисунок 10. Средние для 22 жёлтых сусликов проценты правильного причисления криков тревоги к особи, рассчитанные на основе

дискриминантного (чёрные квадраты) и кроссвалидационного (серые треугольники) анализов. Пунктиром показана величина случайного причисления криков к особи (18,1%).

первым год

второй год

Через год с вероятностью не ниже 50% из общей выборки выделялись крики тревоги только 6 из 22 (27%) жёлтых сусликов (1 самец, 5 самок). Ни возраст (Z7=42,5; Р=0,69; n¡=6, п2= 16), ни пол (тест Фишера, />=1,0), ни год сбора записей (тест Фишера, Р= 1,0) не показали достоверного влияния на сохранение стабильной структуры криков после спячки. Кроме того, различия в дистанциях перемещений особей между двумя годами записи у «стабильных» (32,6+37,6 м; п=6) и «нестабильных» кричащих (55,2±45,2 м; л=16) не достигали порога достоверности (£/=31; Р-0,21).

7.3. Обсуждение. Как дисперсионный, так и дискриминантный анализы показали, что индивидуальные особенности в криках тревоги крапчатого и жёлтого сусликов в пределах одной записи всегда были выражены очень сильно. Однако при повторении записи криков от того же животного всего через 1-2 дня выраженность индивидуальных особенностей в криках тревоги резко снижалась, оставаясь, однако, выше случайной величины.

Принимая во внимание небольшую долю животных, которые сохранили стабильную структуру криков тревоги в течение года, вокальная индивидуальность не может быть единственной модальностью, достаточной для восстановления персонализированных социальных взаимосвязей после спячки у этих двух видов сусликов. Мы предполагаем, что индивидуальное распознавание может базироваться на комплексе поведенческих черт и сенсорных модальностей, включающих вокальную индивидуальность, закодированную в структуре крика тревоги, ольфакторные ключи к индивидуальности (Mateo, Johnston, 2000; Millesi et al., 2001; Mateo, 2006), a также внешний вид животного (Попов, 2007). Мультимодальность при кодировании индивидуальности должна увеличивать надёжность индивидуального распознавания и способствовать восстановлению прошлогодних социальных взаимоотношений после спячки у сусликов.

ГЛАВА 8. Родственные особенности в структуре криков тревоги

Более сильное сходство вокализаций между матерями и их детёнышами по сравнению с другими конспецификами обычно для млекопитающих, обладающих вокальным научением (к примеру, Janik, Slater, 1997; 2000). Среди видов с генетически детерминированным развитием вокального репертуара, сходство криков между близкими родичами обнаружено лишь у живущих группами приматов, крики которых обладают матрилинейными особенностями

(Gouzoules et al., 1984; Gouzoules, Gouzoules, 1990; Lemasson et al., 2003). Некоторые наземные беличьи также формируют матрилинейные группы (Michener, 1983; Waterman, 2002), в том числе и жёлтый суслик (Попов, 2007). Однако до настоящего момента сходство криков между родственными самками у наземных беличьих не было изучено.

Целью данного раздела работы было сравнение сходства в структурных параметрах криков тревоги родственных (мать - дочь) и неродственных (взрослая - молодая) пар самок у жёлтого суслика.

В работу были включены записи криков тревоги 30 самок жёлтого суслика: 15 взрослых и 15 детёнышей, причём каждая взрослая самка приходилась матерью одной из молодых. Все крики были разбиты на две выборки: 15 пар родственных (мать - дочь) и 15 пар неродственных (взрослая -молодая) самок.

Дисперсионный анализ показал, что как фактор «родство», так и фактор «индивидуальность» оказывали достоверное и сравнимое по силе влияние на все параметры криков тревоги.

Дискриминантный анализ показал 94,4% правильного причисления криков к особи, и 64,9% - к родственной группе (Рис. 11). В обоих случаях «ключевыми» для дискриминантного анализа были одни и те же параметры криков тревоги, что свидетельствовало о том, что индивидуальные особенности криков были определяющими при дискриминации общей выборки криков на 15 родственных групп мать - дочь.

Сравнение дистанций Махаланобиса между криками тревоги для пар родственных и неродственных самок жёлтого суслика не выявило достоверных различий между ними (U=96, /'=0,49). Тем не менее, наблюдалась слабо выраженная тенденция большего сходства структуры криков тревоги родственных самок, по сравнению с неродственными (Рис. 12).

= js

£■ »80

£ 5

2 5

1 §4« а к

Р< 0,001

65%

Р< 0,001 94%

16,7%

14,3%

У 16

х 12'

<s Ю к

РОДСТВО

ОСОБЬ

Рисунок 11. Сравнение величин правильного причисления криков жёлтого суслика (серые столбцы) к особи и к родственной паре самок со случайными величинами правильного причисления криков (чёрные столбцы).

— родственные неродственные

самки самки

Рисунок 12. Средние значения дистанций Махаланобиса между криками тревоги пар родственных (мать - дочь, п=15) и неродственных (взрослая - молодая, п=15) самок жёлтого суслика. Центральная точка показывает среднее значение, ящики ±80, усы - минимальные и максимальные значения.

8.1. Обсуждение. Полученные данные говорят о более сильном влиянии на структуру криков тревоги жёлтого суслика индивидуальных особенностей, нежели родства между самками. Вокальное распознавание родичей в матрилинейных группах у жёлтого суслика может базироваться исключительно на сильно выраженной индивидуальной специфичности криков тревоги. Возможно, закрепление родственных особенностей в структуре криков тревоги жёлтого суслика не поддерживается естественным отборам, поскольку они могут быть избыточными для формирования персонализированных связей между матерями и дочерьми при столь ярко выраженных индивидуальных особенностях их криков.

ГЛАВА 9. Сравнение структуры криков тревоги, издаваемых из живоловок и с поля

Используемый нами метод сбора данных, а именно запись криков тревоги от сидящего в живоловке животного, окрикивающего находящегося рядом наблюдателя, до настоящего времени был применен всего в нескольких исследованиях наземных беличьих (Koeppl et al., 1978; Hanson, Coss, 2001; Blumstein, Munos, 2005; Blumstein et al., 2006; Титов, 2009; Шмыров, 2009). Для того, чтобы использовать этот метод для сбора акустических данных от других видов наземных беличьих, необходимо определить, не влияют ли используемые нами условия записи на стабильность характеристик криков тревоги отдельных животных, то есть, не являются ли обнаруженные нами ранее закономерности артефактом условий сбора данных, и не могут ли используемые нами условия записи криков тревоги приводить к систематическому сдвигу значений параметров криков, к примеру, из-за усиления эмоционального возбуждения животного (см. Никольский, Суханова, 1992; Володин и др., 2009).

Целью данного раздела была валидация используемой методики сбора данных на примере жёлтого суслика, а именно, оценка того, зависят ли обнаруженные ранее закономерности стабильности индивидуальных особенностей от способа записи криков тревоги (от сидящего в живоловке, либо от свободно передвигающегося суслика).

В работу были включены записи криков тревоги 10 жёлтых сусликов. Крики тревоги от животных известного пола и возраста, имеющих уникальные симметричные метки на шерсти, были записаны с поля с дистанции от 2 до 50 метров, по две записи на каждого суслика, сделанные с интервалом 2,9+1,4 дней (далее по тексту «поле!» и «поле2»). Для 7 из 10 особей были также получены записи криков из живоловки (далее по тексту «живоловка»).

9.1. Сравнение криков тревоги между первой и второй записями с поля. Результаты дисперсионного анализа показали, что индивидуальные особенности оказывали достоверное влияние на все параметры криков тревоги, тогда как временной интервал между записями - только на 3 из 8 параметров.

Дискриминантный анализ, проведенный для выборки криков nonel, показал 98,9% правильного причисления криков к особи, а для выборки криков поле2 - 98,8% (Рис. 13). Кроссвалидация выборки поле2 по дискриминантным ключам поле1 показала сильное и достоверное снижение процента правильного

причисления криков Р<0,001) (Рис. 13).

к особи до 38,1% (различия достоверны, %2i=75,13;

Р>0,05

100-

а-

Ош *

% U 80

_ о

3 1

t. и

3 с-

4 >"60

' S.40

99%

Р> 0,05

33'б%

33,5%

поле 1

кросспалидация: поле 2 - поле !

поле 2

Рисунок 13. Сравнение величин правильного причисления криков жёлтого суслика, рассчитанных на основании дискриминантного анализа (серые столбцы), к первой записи с поля («поле!я) и второй записи с поля («поле2»), а так же при кроссвалидации криков (белый столбец) второй записи по дискриминантным ключам первой записи («кроссвалидация поле2 -поле1») со случайными величинами правильного причисления (чёрные столбцы). *** - Ж 0,001.

9.2. Сравнение криков тревоги между записями из живоловки и с поля. Дисперсионный анализ показал, что влияние фактора «индивидуальность» было сравнимо с фактором «условия записи». Однако два параметра (f0 end и dur max-end) находились под более сильным влиянием условий записи, чем индивидуальных особенностей кричащего животного.

Дискриминантный анализ, проведенный для выборки криков живоловка, показал 100% правильного причисления криков к особи, для поле1 - 98,3%, а для поле2 - 98,2% (Рис. 14). Кроссвалидация выборок поле1 и поле2 по дискриминантным ключам выборки живоловка показала достоверное снижение процентов правильного причисления криков к особи при повторной записи особи до 37,3% и 55,4%, соответственно (Рис. 14).

Р> 0,05

Рисунок 14. Сравнение величин правильного

причисления криков жёлтого суслика, рассчитанных на основании дискриминантного анализа (серые столбцы) и кроссвалидации (белые

столбцы) со случайными величинами правильного причисления (чёрные

столбцы). «Живоловка» запись из живоловки, «поле1» - первая запись с поля, «поле2» - вторая запись с поля, «поле1 -живоловка», «,поле2-живоловка» кроссвалидации криков. ***-/><0,001.

поле 2

Сравнение значений параметров криков тревоги, записанных от одних и тех же животных, показало что крики, записанные из живоловок, имели достоверно большую длительность второй половины ноты dur max-end (7М; Р<0,05) и достоверно меньшую конечную основную частоту JD end {Т=\\ Р<0,05) чем крики, записанные с поля. Сравнение спектрограмм криков показало, что эти изменения связаны с деградацией крика при увеличении дистанции до животного при записи с поля по сравнению с записью из живоловки. Для максимальной основной частоты криков тревоги жёлтых сусликов мы не обнаружили направленных изменений в зависимости от условий записи (Рис. 15).

-195 -379 1281 1282 -2024 -2128 -2213

Рисунок 15. Изменения максимальной основной частоты криков тревоги 7 жёлтых сусликов в зависимости от условий записи: из живоловки (живоловка), при первой (поле!) и второй (поле2) записи с поля.

живоловка поле 1 поле 2

9.3. Обсуждение. Эти результаты подтверждают данные исследований, основанных на записях из живоловок (Главы 5-8). Крики тревоги жёлтого суслика всегда показывали очень высокое сходство в пределах одной записи. Повторение записи криков тревоги от свободно перемещающихся жёлтых сусликов всего через несколько дней приводило к снижению выраженности индивидуальных признаков до уровня случайной величины. Это также подтверждает наши данные об отсутствии стабильности индивидуальных признаков в криках тревоги сусликов во времени (Глава 7). Также, не было обнаружено различий для тех параметров криков тревоги, значения которых зависят от уровня эмоционального возбуждения животного (таких как максимальная основная частота или первая энергетическая квартиль) при записи из живоловки по сравнению с записью с поля.

Принимая во внимание полное структурное сходство криков тревоги, издаваемых в живоловках, с теми, которые суслики (и некоторые другие наземные беличьи) издают вне живоловок в естественных поселениях при окрикивании потенциального хищника, методика повторных записей криков тревоги из живоловок от индивидуально меченых животных представляется хорошей и методически оправданной альтернативой сбору акустических записей от животных с поля.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Особенности внутривидовой изменчивости структуры криков тревоги у крапчатого и жёлтого сусликов

Изучение адаптивного значения внутривидовой изменчивости звуков у млекопитающих является важной проблемой фундаментальной биологии. Наше исследование было проведено одновременно на двух видах сусликов, различающихся некоторыми важными чертами биологии, в том числе и степенью персонализации взаимоотношений между особями.

Структура криков тревоги как крапчатых, так и жёлтых сусликов обладает высоким потенциалом для кодирования информации об индивидуальности, возрасте и поле животных, причём индивидуальные признаки всегда выражены значительно ярче, чем возрастные и половые. Однако у жёлтого суслика возрастные и половые признаки криков тревоги проявляются значительно сильнее, чем у крапчатого, что может быть обусловлено большей социальностью жёлтого суслика (Чабовский, 2005).

Несмотря на то, что крики тревоги крапчатого и жёлтого сусликов в каждый момент времени высоко индивидуальны, их структура со временем может значительно меняться. Степень подобных изменений различается между разными особями: у обоих видов лишь треть животных показала способность длительно сохранять индивидуальные особенности в криках тревоги. Такая акустическая разнокачественность особей представляет собой интересное явление и требует дальнейшего изучения. В целом, несмотря на сильные изменения криков тревоги большей части населения колонии, даже после спячки особи каждого из двух видов сусликов могли быть распознаны по их крикам тревоги с вероятностью выше случайной.

Детёныши обоих видов в возрасте одного месяца (при первом выходе из нор) уже обладают вполне сформированным «взрослым» набором типов криков, в том числе и видоспецифичным криком тревоги. В процессе взросления в структуре криков тревоги не происходило каких бы то ни было заметных изменений, за исключением увеличивающейся с возрастом длительности крика у крапчатого суслика. Более того, было обнаружено, что ни максимальные, ни доминантные частоты криков тревоги не различались у взрослых и детёнышей обоих видов сусликов. Подобный результат крайне необычен для млекопитающих, поскольку молодые особи значительно уступают взрослым в размерах тела, и, следовательно, в соответствии с законами физики, их голосовой аппарат в норме должен производить звуки более высокой частоты (Morton, 1977; Никольский, 2007). Широту распространения данного явления пока трудно оценить в силу недостатка сравнительных данных по вокальному онтогенезу криков тревоги наземных беличьих.

Ведущим фактором внутривидовой изменчивости криков тревоги у двух видов сусликов являются индивидуальные особенности животных, которые лежат в основе формирования акустических ключей к полу, возрасту и родству. Стабильность всех этих ключей во времени также базируется на индивидуальных особенностях и не зависит от пола, возраста и постоянства социального окружения. В целом различия в акустических коммуникативных

системах, то есть в степени развития внутривидовой изменчивости акустического поведения, не показали прямой связи с различиями в образе жизни и персонализации социальных отношений между особями у двух изученных видов сусликов.

Гипотезы о функциональном значении криков тревоги и структура криков тревоги крапчатого и жёлтого сусликов

Полученные нами данные о внутривидовой изменчивости структуры криков тревоги двух видов сусликов позволяют протестировать некоторые из выдвинутых ранее гипотез о функциональном значении криков тревоги млекопитающих.

В соответствии с гипотезой безотлагательности ответа главная функция предупреждающего об опасности сигнала состоит в том, чтобы вызывать у слушающих конспецификов незамедлительный ответ: состояние настороженности и бегство при появлении хищника (к примеру, Fichtel, Kappeler, 2002). Поэтому скорость ответа на крик тревоги должна быть более важной, чем получение любой дополнительной информации о кричащем, в том числе и о его надёжности. При этом самыми важными структурными составляющими сигнала являются те, которые позволяют четко отличать его от всех других криков (Глава 4) и идентифицировать именно как сигнал предупреждения об опасности (Никольский, 1984). Высокая непредсказуемая изменчивость структуры криков тревоги (Глава 7) с одной стороны позволяет избежать привыкания и поддерживает необходимый уровень внимания, с другой - полностью «размывает» сопутствующую информацию, которая может содержаться в крике тревоги, превращая её в «информационный шум».

Наши данные не поддерживают гипотезу оценки слушающим животным надёжности кричащих (Cheney, Seyfarth, 1988; Hare, Atkins, 2001; Blumstein et al., 2004), поскольку допущение о стабильности индивидуальных признаков криков со временем не удовлетворяется полностью (Глава 7). Маловероятно, что крапчатый или жёлтый суслики способны оценить надёжность кричащих в отсутствие долговременной вокальной индивидуальности, а также при плохо выраженных половых особенностях в их криках тревоги (Глава 5) и при отсутствии различий в основной частоте криков тревоги между детёнышами и взрослыми (Глава 6).

Гипотеза множественных кричащих предсказывает, что крики от нескольких одновременно кричащих животных должны вызывать более сильную реакцию по сравнению с криками от единственной особи и приводить к большей скорости реагирования на сигнал предупреждения об опасности (Blumstein et al., 2004; Sloan, Hare, 2006; 2008). Наши данные о высокой кратковременной индивидуальной специфичности криков тревоги у крапчатого и жёлтого сусликов поддерживают эту гипотезу (Глава 5, 7-9). Вероятно, что высоко индивидуально-специфичные крики тревоги позволяют сусликам оценивать количество одновременно кричащих животных. При этом не важно, что индивидуальные признаки в криках не поддерживают стабильной во времени структуры, важно чтобы структурные особенности криков максимально различались у соседних особей.

выводы

1. Тональные типы криков, издаваемые пойманными в живоловки крапчатыми и жёлтыми сусликами, значительно различались по структуре, широкополосные типы криков были сходными у обоих видов.

2. Структура криков тревоги крапчатых и жёлтых сусликов обладает высоким потенциалом для кодирования информации об индивидуальности, возрасте и поле животных. У обоих видов индивидуальные признаки выражены значительно ярче, чем возрастные и половые. У жёлтого суслика возрастные и половые признаки криков тревоги выражены сильнее, чем у крапчатого.

3. Максимальные и доминантные частоты криков тревоги не различались у взрослых и детёнышей обоих видов сусликов, несмотря на большие различия в весе тела, длине черепа и размерах гортани между этими возрастными группами, что уникально для млекопитающих.

4. У крапчатого и жёлтого сусликов отсутствовали возрастные изменения в параметрах криков тревоги за исключением длительности, которая у крапчатого суслика увеличивалась с возрастом.

5. Индивидуальные особенности в криках тревоги крапчатого и жёлтого сусликов были выражены очень сильно, но распознаваемость особей прогрессивно снижалась с течением времени. Однако даже после спячки особи различались по их крикам тревоги с вероятностью выше случайной.

6. У обоих видов особи были разнокачественными по своей способности длительно сохранять индивидуальные особенности в криках тревоги. Для жёлтого суслика не было обнаружено влияния пола, возраста и постоянства социального окружения на стабильность криков тревоги.

7. Крики тревоги родственных самок жёлтого суслика не были сходными по структуре, что свидетельствует об отсутствии ведущей роли вокального распознавания внутри матрилиний у этого вида.

8. Условия записи криков не оказывали влияния на структуру и стабильность криков тревоги, что позволяет рекомендовать методику сбора записей криков от пойманных животных для исследований других видов наземных беличьих.

Благодарности. В первую очередь я искренне благодарю И.А. Володина за научное руководство моей работой, а также Е.В. Володину, оказывавшую мне всестороннюю помощь на всех её этапах. Я бесконечно признательна сотрудникам экспедиции ИПЭЭ РАН: проф. С.А. Шиловой, JI.E. Савинецкой, О.Н. Шекаровой, А.Ф. Бабицкому, В.А. Войцик, H.A. и Н.С. Васильевым, B.C. Попову и A.A. Кочетковой за предоставление возможности работы с сусликами в поле и неизменную поддержку. Также я благодарю за содействие жителей села Дьяковка (особенно Г.В. Маркелова) и всех студентов, которые помогали мне в сборе полевых данных. Я признательна людям, которые на разных этапах данной работы высказывали ценные замечания и существенно помогли осмыслению полученных данных: проф. A.A. Никольскому, H.A. Формозову, O.A. Филатовой, B.C. Лебедеву, Т. Riede и R. Frey. За консультации по математической статистике я искренне благодарю B.C. Лебедева и H.A. Васильеву. В морфологической части данной работы

мне очень помогли проф. Ф.Я. Дзержинский, О.Г. Ильченко, сотрудники Зоомузея МГУ, особенно B.C. Лебедев. За помощь в сборе литературы я благодарю проф. А.А. Никольского, Н.А. Формозова и А.Ф. Бабицкого. Спасибо моим родным, друзьям и однокурсникам за поддержку, понимание и терпение. Хочу также поблагодарить всех сотрудников кафедры зоологии позвоночных биологического факультета МГУ и научного отдела Московского Зоопарка за плодотворное обсуждение материалов диссертации. Исследования поддержаны грантами РФФИ № 03-04-48919 и 06-0448400.

Публикации по теме диссертации Статьи в журналах из списка ВАК:

1. Матросова В.А., Володин И.А., Володина Е.В., 2006. Разнообразие криков,

издаваемых пойманными в живоловки крапчатыми сусликами Spermophilus susllcus (Rodentia, Sciuridae) // Бюлл. Моск. об-ва испытателей природы. Отдел биол. Т. 111. Вып. 5. С. 84-87.

2. Matrosova V.A., Volodin I.A., Volodina Е. V., Babitsky A.F. 2007. Pups crying

bass: vocal adaptation for avoidance of age-dependent predation risk in ground squirrels? // Behavioral Ecology and Sociobiology. V. 62. P. 181-191.

3. Matrosova V.A., Volodin 1.А., Volodina E. V., 2009. The short-term and long-term

individuality in speckled ground squirrel alarm calls // Journal of Mammalogy. V. 90. P. 158-166. Статьи в сборниках и журналах (не входящих в перечень ВАК):

4. Matrosova V.A., Volodin I.A., Volodina Е. V., 2008. Does kinship affect the alarm

call structure in the yellow ground squirrel Spermophilus fulvusl И Lynx (Praha), n. s. V. 39(2). P. 295-303.

5. Володин И.А., Володина E.B., Матросова B.A., 2008, Вокальная мимикрия у

сусликов // Сборник научно-популярных статей - победителей конкурса РФФИ 2007 года (ред. В.И. Конов). М.: Октопус, Природа. С. 151-157. Тезисы конференций и совещаний:

6. Володин И.А., Матросова В.А., 2004. Индивидуальное определение

крапчатых сусликов (Spermophilus suslicus) по крикам тревоги в сезон записи и на следующий год // Млекопитающие как компонент аридных экосистем (ресурсы, фауна, экология, медицинское значение и охрана), М. С. 35-36.

7. Matrosova V., Volodin /., 2004. Individuality in the alarm calls of an endangered

population of the Spotted ground squirrel (Spermophilus suslicus) // Advances in Ethology, Supplements to the 5-th International Symposium on Physiology and Behaviour of Wild and Zoo Animals, Berlin. V. 38. P. 65.

8. Volodina E., Volodin /., Klenova A., Matrosova V., Filatova O., 2004.

Bioacoustical sexing and individual identification provide alternatives to capture both in zoos and in the wild // Advances in Ethology, Supplements to the 5-th International Symposium on Physiology and Behaviour of Wild and Zoo Animals, Berlin. V. 38. P. 90.

9. Матросова B.A., Володин И.А., Володина E.B., 2005. Акустический репертуар

крапчатого суслика (Spermophilus suslicus) в ситуации дискомфорта // Поведение и поведенческая экология млекопитающих. Матер, науч. конф. М.: Т-во научных изданий КМК. С. 194-197.

10. Матросова В.А., Володин И.А., Володина Е.В., 2005. Структурное разнообразие звуков, издаваемых крапчатыми сусликами (Spermophihts suslicus) в ситуации дисомфорта // Суслики Евразии (роды Spermophilus, Spermophilopsis): происхождение, систематика, экология, поведение, сохранение видового разнообразия. Матер. Российской науч. Конф. М.: Т-во научных изданий КМК. С. 61-63.

11. Volodin I.A., Matrosova V.A., Volodina E.V., 2006. Sustainability of individual features in the alarm call of the speckled ground squirrel (Spermophilus suslicus) II lsl European Ground Squirrel Meeting, Abstracts. Felsotarkany, Hungary. P. 58.

12. Volodina E.V., Matrosova V.A., Volodin I.A., Babitsky A.F., 2006 The alarm whistle frequency is not related to age or weight in two ground squirrel species // 1st European Ground Squirrel Meeting, Abstracts. Felsotarkany, Hungary. P. 59.

13. Matrosova V.A., Volodin I.A., Volodina E.V., 2006. The diversity of calls in the

speckled ground squirrel (Spermophilus suslicus) // 1st European Ground Squirrel Meeting, Abstracts. Felsotarkany, Hungary. P. 37.

14. Матросова B.A., Володин И.А., Володина E.B., 2007. Устойчивость индивидуальных особенностей крика тревоги крапчатого суслика Spermophilus suslicus II Териофауна России и сопредельных территорий (VIII съезд Териологического общества Матер, науч. конф. М.: Т-во научных изданий КМК. С. 289.

15. Matrosova V.A., Volodin I.A., Volodina E.V., 2007. The undistinguishable alarm

whistle frequencies in adult and juvenile ground squirrels: the way to avoid an age-dependent risk? // XXI International BioAcoustical Council, Abstracts. Pavia, Italy. P. 88.

16. Volodin I.A., Matrosova V.A., Volodina E.V., 2007. The temporal instability of individual alarm calls in the speckled ground squirrels (Spermophilus suslicus) II XXI International BioAcoustical Council, Abstracts. Pavia, Italy. P. 33.

12. Матросова B.A., Володин И.А., 2007. Изменчивость крика тревоги крапчатого суслика (Spermophilus suslicus): влияние пола, возраста и индивидуальных особенностей // IV Всероссийская конференция по поведению животных. Матер, науч. конф. М.: Т-во научных изданий КМК. С. 193-194.

17. Matrosova V.A., Volodin LA., Volodina E. V., 2008. The cues to individuality, sex

and age in alarm calls of the speckled ground squirrel Spermophilus suslicus H 2nd European Ground Squirrel Meeting, Abstracts. Svaty Jan pod Skalou, Czech Republic. P. 32.

18. Volodina E.V., Matrosova V.A., Volodin I.A., 2008. Alarm call are not similar within mother-daughter dyads of the yellow ground squirrel Spermophilus fulvus II 2nd European Ground Squirrel Meeting, Abstracts. Svaty Jan pod Skalou, Czech Republic. P. 43.

19. Volodin I.A., Volodina E.V., Matrosova V.A., Savinetskaya L.E., Schekarova O.N., Voytsik V.A., 2008. To live in crowd - to call higher? Testing the «active space» hypothesis for the speckled ground squirrel Spermophilus suslicus // 2nd European Ground Squirrel Meeting, Abstracts. Svaty Jan pod Skalou, Czech Republic. P. 42.

Заказ№ 60-a/09/09 Подписано в печать 10.09.2009 Тираж 110 экз. Усл. п.л. 1,5

ООО "Цифровичок", тел. (495) 649-83-30; (495) 778-22-20 www.cfr.ru; e-mail:info@cfr.ru

Содержание диссертации, кандидата биологических наук, Матросова, Вера Анатольевна

ВВЕДЕНИЕ

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ: ЗВУКОВАЯ СИГНАЛИЗАЦИЯ ОБ ОПАСНОСТИ У ГРЫЗУНОВ ОТКРЫТЫХ ПРОСТРАНСТВ

1.1. Структура звуковых сигналов предупреждения об опасности

1.2. Гипотеза оптимального проникновения звуков сквозь среду обитания

1.3. Гипотезы референтной коммуникации, и безотлагательности ответа

1.4. Подходы к изучению эволюции тревожной звуковой коммуникации

1.5. Изучение функционального значения криков тревоги при помощи проигрываний

1.6. Исследования структурной изменчивости и стабильности криков тревоги

ГЛАВА 2. ОБЪЕКТЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

2.1. Крапчатый суслик •

2.1.1. Общие сведения

2.1.2. Поселения крапчатого суслика в Московской области

2.2. Жёлтый суслик

2.2.1. Общие сведения

2.2.2. Поселения жёлтого суслика в Саратовской области

ГЛАВА 3. МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ

3.1. Объекты и сроки исследования

3.2. Районы работ и экспериментальные площадки

3.2.1. «Великое поле»

3.2.2. «Дъяковка» '

3.3. Процедура сбора материала и оборудование

3.4. Методические особенности при записи криков сусликов

3.5. Спектрографический анализ криков

3.6. Статистическая обработка измерений параметров криков

ГЛАВА 4. СТРУКТУРНОЕ РАЗНООБРАЗИЕ КРИКОВ, ИЗДАВАЕМЫХ СУСЛИКАМИ В СИТУАЦИИ ДИСКОМФОРТА

4.1. Введение

4.2. Материал и методы

4.3. Результаты

4.3.1. Описание криков крапчатого суслика

4.3.2. Описание криков жёлтого суслика

4.3.3. Половая изменчивость структуры разных типов криков крапчатого и жёлтого сусликов

4.4. Обсуждение

ГЛАВА 5 ИНДИВИДУАЛЬНЫЕ, ПОЛОВЫЕ И ВОЗРАСТНЫЕ ОСОБЕННОСТИ СТРУКТУРЫ КРИКОВ ТРЕВОГИ И СООТНОШЕНИЕ ЭТИХ ФОРМ ИЗМЕНЧИВОСТИ

5.1. Введение

5.2. Методы

5.3. Результаты

5.3.1. Крапчатый суслик

5.3.2. Жёлтый суслик

5.3.3. Сравнение внутривидовой изменчивости криков тревоги у трёх видов наземных беличьих

5.4. Обсуждение

ГЛАВА 6. ИЗМЕНЕНИЯ ОСНОВНОЙ ЧАСТОТЫ КРИКОВ ТРЕВОГИ В ПРОЦЕССЕ ВЗРОСЛЕНИЯ

6.1. Введение

6.2. Материал и методы

6.2.1. Взрослые и детёныши: независимые выборки

6.2.2. Особи в прогрессе взросления: зависимые выборки

6.3. Результаты

6.3.1. Сравнение криков тревоги взрослых и детёнышей: независимые выборки

6.3.2. Сравнения криков тревоги в течение взросления: зависимые выборки 94 6.4. Обсуждение

6.4.1. Акустические ключи к размерам тела у двух видов сусликов

6.4.2. Неразличимые основные частоты: возможное адаптивное значение

ГЛАВА 7. СТАБИЛЬНОСТЬ ИНДИВИДУАЛЬНЫХ ПРИЗНАКОВ В

КРИКАХ ТРЕВОГИ С ТЕЧЕНИЕМ ВРЕМЕНИ

7.1. Введение

7.2. Материал и методы

7.3. Результаты

7.3.1. Крапчатый суслик

7.3.2. Жёлтый суслик 7.4. Обсуждение

ГЛАВА 8. РОДСТВЕННЫЕ ОСОБЕННОСТИ В СТРУКТУРЕ КРИКОВ

ТРЕВОГИ

8.1. Введение

8.2. Материал и методы

8.3. Результаты

8.4. Обсуждение

ГЛАВА 9. СРАВНЕНИЕ СТРУКТУРЫ КРИКОВ ТРЕВОГИ, ИЗДАВАЕМЫХ

ИЗ ЖИВОЛОВОК И С ПОЛЯ

9.1. Введение

9.2. Материал и методы

9.3. Результаты 134 9.3.1. Сравнение криков тревога между первой а второй записями с поля 134 9.3.1. Сравнение криков тревоги между записями из живоловки и с поля

9.4. Обсуждение

Введение Диссертация по биологии, на тему "Внутривидовая изменчивость акустического поведения крапчатого (Spermophilus suslicus) и жёлтого (S. fulvus) сусликов"

Коммуникативное поведение лежит в основе образования и поддержания социальных связей между особями (см. обзор Insley et al., 2003). Изучение внутривидовой изменчивости поведения, в том числе и акустического, позволяет ответить на вопросы о причинах, которые определяют распознавание социальных партнёров, детёнышей, родственников и соседей. Такие исследования позволяют выявить поведенческие механизмы, лежащие в основе формирования социального окружения конкретных животных или разных половозрастных групп. Звук -это комплексный сигнал, несущий информацию о самых разных особенностях отправителя (Никольский, 1984). Имеются многочисленные свидетельства, что структурная изменчивость звуков предоставляет возможность для кодирования информации об индивидуальных особенностях (Gouzoules et al., 1984; Tooze et al., 1990; Zimmermann, Lerch, 1993; Frommolt et al., 1997; 2003; Durbin, 1998; Reby et al., 1998, 1999; Fischer et al., 2001; McComb et al., 2003), поле (к примеру, Tomaszycki et al., 2001), возрасте (к примеру, Cheney, Seyfarth, 1990; Nesterova, 1996; Blumstein, Daniel, 2004) и физиологическом состоянии особи (к примеру, Bercovitch et al., 1995; Hammerschmidt, Fischer, 1998). Однако до сих пор остается1 неясным, каковы пределы этой изменчивости на уровне вида и таксонов более высокого ранга, и с какими особенностями биологии видов они могут быть связаны. Недостаточно исследовано, какие признаки криков ответственны за кодирование разных типов информации (к примеру, Blumstein, Munos, 2005). Крайне скудна информация о стабильности во времени индивидуальных признаков криков млекопитающих (Butynski et al., 1992; Reby et al., 1998; Чулкина и др., 2006).

Вокальные репертуары многих видов наземных млекопитающих содержат громкие крики, которые используются для коммуникации в тех случаях, когда визуальный контакт затруднен или невозможен-(Никольский, 1984). В'первую очередь, это брачные, территориальные и предупреждающие об опасности сигналы. Звуковая сигнализация об опасности широко распространена среди, грызунов открытых пространств, живущих в плотных колониях, и встречается у всех без исключения видов наземных беличьих

Никольский, 1984, 1992; Blumstein, 2007). Основная функция звукового сигнала предупреждения об опасности наземных беличьих -сигнализирование о появлении хищника. Этот сигнал может содержать сопутствующую информацию об индивидуальной принадлежности (Nikol'skii, Suchanova, 1994; Hare, 1998; Blumstein, Munos, 2005) а также о половозрастной принадлежности кричащего животного (Nesterova, 1996; Hanson, Coss, 2001).

В последние десятилетия исследование структурной изменчивости криков тревоги наземных беличьих было практически полностью вытеснено изучением поведенческих реакций животных на проигрывания записей криков. При этом недостаточно внимания уделяется изучению структурных особенностей тех звуковых стимулов, которые используются для вызывания, поведенческих реакций. Часто набор таких стимулов ограничен и выбор их случаен (к примеру, Hanson, Coss, 2001). Результатом популярности использования метода, проигрываний записей стало выдвижение большого числа гипотез для объяснения полученных в результате экспериментов данных. Однако противоречивость и неоднозначность интерпретации, опубликованных данных (к примеру, Slobodchikoff et al., 1991; Sloan, Hare, 2008) требует пересмотра сложившихся подходов к изучению акустической коммуникации наземных беличьих. Стал очевиден большой дефицит данных о внутривидовой структурной изменчивости криков тревоги, полученных на репрезентативных выборках от индивидуально различимых животных в природных популяциях, которые могли бы предоставить сравнительные данные для тестирования этих гипотез.

Крапчатый {Spermophilns suslicus) и жёлтый (S. fulvus) суслики по ряду параметров биологии и жизненного цикла занимают особое место среди рода Spermophilus. Крапчатый суслик, представитель подрода Citellns, это некрупный грызун с низкой степенью социальной зависимости, который обитает в относительно «закрытых» местообитаниях (Лобков, 1999). Напротив, жёлтый суслик, относящийся к подроду Colobotis, самый крупный среди представителей рода, преимущественно заселяет разнообразные «открытые» местообитания (Исмагилов, 1969; Ефимов, 2005). Несмотря на то, что жёлтый суслик обладает комплексом признаков, характерный для одиночных видов наземных беличьих, для него характерна высокая степень социальной зависимости (Попов, 2007). При сравнении с другими видами наземных беличьих, по уровню социальности жёлтый суслик занял положение в «умеренной» зоне (Чабовский, 2005). Многолетние исследования поведенческой экологии этих двух видов сусликов (Чабовский и др., 2005; Стуколова и др., 2006; Шилова и др., 2006; Попов, 2007; Бабицкий, 2008) позволили проводить исследования на индивидуально различимых животных с известной жизненной историей.

ЦЕЛЬЮ данной работы была оценка внутривидовой изменчивости звуковой сигнализации и стабильности характеристик криков у двух видов наземных беличьих. В рамках поставленной цели мы решали следующие ЗАДАЧИ:

1) провести описание структурного разнообразия криков крапчатого и жёлтого сусликов в ситуации дискомфорта;

2) изучить соотношение изменчивости признаков, определяющих индивидуальную, половую и возрастную принадлежность криков -тревоги крапчатого и жёлтого сусликов;

5) оценить влияние родства на структуру криков тревоги самок жёлтых сусликов;

6) протестировать применимость используемой методики сбора данных на свободно перемещающихся особях жёлтого суслика.

Заключение Диссертация по теме "Зоология", Матросова, Вера Анатольевна

ВЫВОДЫ:

2. Структура криков тревоги крапчатых и жёлтых сусликов обладает высоким потенциалом для кодирования информации об индивидуальности, возрасте и поле животных. У обоих видов индивидуальные признаки были выражены значительно ярче, чем возрастные и половые. У жёлтого суслика возрастные и половые признаки криков тревоги были выражены сильнее, чем у крапчатого.

5. Индивидуальные особенности в криках тревоги крапчатого и жёлтого сусликов были выражены очень сильно, но распознаваемость особей прогрессивно снижалась с течением времени. Однако даже после гибернации особи различались по их крикам тревоги с вероятностью выше случайной.

БЛАГОДАРНОСТИ

В первую очередь я искренне благодарю И.А. Володина за научное руководство моей работой, а также Е.В. Володину, оказывавшую мне всестороннюю помощь на всех её этапах. Я бесконечно признательна сотрудникам экспедиции ИПЭЭ РАН: проф. С.А. Шиловой, JI.E. Савинецкой, О.Н. Шекаровой, А.Ф. Бабицкому, В.А. Войцик, Н.А. и Н.С. Васильевым, B.C. Попову и А.А. Кочетковой за предоставление возможности работы с сусликами в поле и неизменную поддержку. Также я благодарю за содействие жителей села Дьяковка (особенно1 Г.В. Маркелова) и всех студентов, которые помогали мне в сборе полевых данных. Я признательна людям, которые на разных этапах данной работы высказывали ценные замечания и существенно помогли осмыслению полученных данных: проф. А.А. Никольскому, Н.А. Формозову, О.А. Филатовой, B.C. Лебедеву, Т. Riede и R. Frey. За консультации по математической статистике я искренне благодарю B.C. Лебедева и Н.А. Васильеву. В морфологической части данной работы мне очень помогли проф. Ф.Я. Дзержинский, О.Г. Ильченко, сотрудники Зоомузея МГУ, особенно B.C. Лебедев. За помощь в сборе литературы я благодарю проф. А.А. Никольского, Н:А. Формозова и А.Ф. Бабицкого. Спасибо моим родным, друзьям и однокурсникам за поддержку, понимание и терпение. Хочу также поблагодарить всех сотрудников кафедры зоологии позвоночных биологического факультета МГУ и научного отдела Московского Зоопарка за плодотворное обсуждение материалов диссертации. Исследования поддержаны грантами РФФИ № 03-04-48919 и 06-04-48400.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Особенности внутривидовой изменчивости структуры криков тревоги у крапчатого и жёлтого сусликов

Изучение адаптивного значения внутривидовой изменчивости звуков у млекопитающих является важной проблемой фундаментальной биологии. Мы провели наше исследование параллельно на двух видах сусликов, различающихся некоторыми важными чертами биологии, в том числе и степенью персонализации взаимоотношений между особями, для того чтобы понять, насколько обнаруженные закономерности связаны с чертами биологии этих видов и, следовательно, возможна ли их экстраполяция на другие виды наземных беличьих. Крапчатый суслик - это некрупный вид с низкой степенью социальной зависимости, который обитает в относительно «закрытых» местообитаниях. Напротив, самый крупный из сусликов, жёлтый, заселяет разнообразные «открытые» местообитания и характеризуется относительно высокой степенью социальной зависимости (Попов, 2007). При сравнении с другими видами наземных беличьих, по уровню социальности жёлтый суслик занял промежуточное положение, в отличие от «одиночного» крапчатого суслика (Чабовский, 2005).

Примечательно, что несмотря на значительные различия в чертах биологии и экологии, мы получили одни и те же общие закономерности и для крапчатого, и для жёлтого сусликов. Оба исследованных вида сусликов обладают сходными наборами типов криков агрессивно-оборонительной части акустического репертуара, особенно широкополосных. Вероятно, широкополосные типы криков используются сусликами при внутривидовых взаимодействиях и при встрече с хищником «лицом к лицу» и никогда не используются для предупреждения об опасности, в отличие от тонального крика тревоги. За несколько лет исследований мы ни разу не слышали от животных тональных криков тревоги при социальных взаимодействиях. Данные факты полностью соответствуют сложившимся представлениям (Никольский, 1979; 1984) и говорят о большей специализации криков тревоги изученных видов по сравнению с криками тревоги североамериканских представителей рода Spermophilus (Никольский, 1984). В отличие от изученных нами видов, североамериканские суслики используют крики тревоги как для предупреждения об опасности, так и при различных социальных взаимодействиях (см. обзор Owings, Hennessy, 1984).

Структура криков тревоги как крапчатых, так и жёлтых сусликов обладает высоким потенциалом для кодирования информации об индивидуальности, возрасте и поле животных, причём индивидуальные признаки всегда выражены значительно ярче, чем возрастные и половые. Однако у жёлтого суслика при столь же хорошей выраженности индивидуальных признаков, возрастные и половые признаки криков тревоги проявляются значительно сильнее, чем у крапчатого. Это обстоятельство может быть обусловлено большей социальностью жёлтого суслика, который при высокой плотности населения формирует устойчивые матрилинии (Попов, 2007).

Несмотря на то, что крики тревоги крапчатого и жёлтого сусликов в каждый момент времени высоко индивидуальны, их структура со временем может значительно меняться. Степень подобных изменений различается между разными особями: у обоих видов лишь треть животных показала способность длительно сохранять индивидуальные особенности в криках тревоги. На наш взгляд, подобная акустическая разнокачественность особей представляет собой интересное явление и требует дальнейшего изучения. В целом, несмотря на сильные изменения криков тревоги большей части населения колонии, даже после гибернации особи каждого из двух видов сусликов могли быть распознаны по их крикам тревоги с вероятностью выше случайной. Чтобы оценить степень, с которой суслики используют ключи к индивидуальности, закодированные в криках тревоги, необходимы дополнительные наблюдения и экспериментальные работы, в том числе, с проигрыванием криков тревоги от различных особей.

По-видимому, все описанные закономерности акустического поведения являются у сусликов врождёнными и завершают своё формирование в раннем возрасте, ещё до выхода из нор на поверхность. Детёныши в возрасте одного месяца уже обладают вполне сформированным «взрослым» набором типов криков, в том числе и видоспецифичным криком тревоги. В процессе взросления детёнышей и крапчатого и жёлтого сусликов в криках тревоги не происходило каких бы то ни было заметных изменений, за исключением увеличивающейся с возрастом длительности крика у крапчатого суслика.

Более того, было обнаружено, что ни максимальные, ни доминантные частоты криков тревоги не различались у взрослых и детёнышей обоих видов сусликов. Подобный результат крайне необычен для млекопитающих. Молодые особи значительно уступают взрослым в размерах тела, следовательно, в соответствии с законами физики, их голосовой аппарат в норме должен производить звуки более высокой частоты (Morton, 1977; Никольский, 2007). Широту распространения данного явления пока трудно оценить в силу недостатка сравнительных данных по вокальному онтогенезу криков тревоги наземных беличьих.

Таким образом, ведущим фактором внутривидовой изменчивости криков тревоги у двух видов сусликов являются индивидуальные особенности животных. Чёткие индивидуальные особенности, вероятно, лежат в основе формирования акустических ключей к полу, возрасту и даже родству. Стабильность всех этих ключей во времени также базируется на индивидуальных особенностях и не зависит от пола, возраста, родства и постоянства социального окружения. В целом различия в акустических коммуникативных системах, то есть в степени развития внутривидовой изменчивости акустического поведения, не показали прямой связи с различиями в образе жизни и персонализации социальных отношений между особями у двух изученных видов. Вместе с тем более социальный жёлтый суслик обладает большим потенциалом для кодирования информации о поле и возрасте в криках тревоги. Можно ожидать, что накопление данных о внутривидовой изменчивости акустического поведения наземных беличьих и других видов грызунов позволит составить общую картину взаимосвязи между социальностью видов и развитостью их акустической тревожной коммуникации.

Гипотезы о функциональном значении криков тревоги и структура криков тревоги крапчатого и жёлтого сусликов

Полученные нами данные о внутривидовой изменчивости структуры криков,тревоги у крапчатого и жёлтого сусликов позволяют протестировать некоторые из выдвинутых ранее гипотез о функциональном значении криков тревоги.

Гипотеза оценки слушающим животным надёжности кричащих

Наши данные не поддерживают гипотезу оценки слушающим животным надёжности кричащих, поскольку допущение о стабильности индивидуальных признаков криков со временем не удовлетворяется полностью (Глава 7). Маловероятно, что крапчатый или жёлтый суслики способны оценить надёжность кричащих в отсутствие долговременной вокальной индивидуальности, а также при плохо выраженных половых особенностях в их криках тревоги (Глава 5) и отсутствии различий в основной частоте криков тревоги между детёнышами и взрослыми (Глава 6). В то же время, как крапчатый, так и жёлтый суслики на коротких временах показали высокую индивидуальность криков тревоги. Поскольку особи в группе как правило ежедневно взаимодействуют между собой, они могут учитывать изменения и обновлять представления о структуре криков у разных членов группы. Таким образом, кратковременная индивидуальность может быть достаточной для обеспечения индивидуального распознавания между родичами и соседями.

У обоих видов сусликов есть только два коротких периода в году, когда поддержание индивидуальности в криках и основанное на криках индивидуальное распознавание может быть адаптивно значимым. Первый из них - это сезон размножения, длящийся в среднем две недели с момента после выхода самок из спячки, когда самцы соперничают за возможность спаривания и устанавливают между собой доминантно-субординантные отношения (Лобков, 1999; Титов, 2003а; Ефимов, 2005). Индивидуальная идентификация по крикам тревоги может помогать самцам избегать агрессивных контактов с более сильными соперниками и таким образом снижать риск физических повреждений. Второй период продолжительностью около месяца охватывает время между выходом молодняка на поверхность и расселением (Лобков, 1999; Титов, 20036; Васильева, Чабовский, 2009). Возможно, что индивидуальные особенности криков тревоги позволяют размножающимся самкам, в первую очередь жёлтого суслика (Васильева, Чабовский, 2009), поддерживать персонифицированные связи со своими детёнышами (Глава 8). Так, для желтобрюхого сурка в период после выхода детёнышей на поверхность было показано избирательное реагирование самок, имеющих выводки, на крики тревоги детёнышей, что трактуется как определённый вид родительской заботы в рамках гипотезы отбора родичей (Sherman, 1981; Blumstein et al., 1997; Blumstein, Daniel, 2004).

Гипотеза безотлагательности ответа и непредсказуемая изменчивость

Для крапчатого суслика можно предположить, что обнаруженная нами нестабильность индивидуальных особенностей в криках тревоги (Глава 7) может быть результатом адаптации к жизни в местообитаниях с плохой видимостью (в густой траве), в которых хищник может неожиданно появиться на близкой дистанции (Лобков, 1999; Шекарова и др., 2003; Чабовский, 2005). Поэтому незамедлительность ответа на крик тревоги должна быть более важной, чем получение любой дополнительной информации о кричащем, в том числе и о его надёжности. Теоретически, можно представить два способа «удаления» всей сопутствующей информации из крика тревоги помимо той, что связана непосредственно с предупреждением об опасности. Во-первых, это стереотипность структуры криков у всех особей данного вида. Однако проигрывание криков однотипной структуры вызывает быстрое привыкание и прекращение реакции на стимул. Такие данные получены для криков детёнышей зеленых мартышек (Hauser, 1993), криков беспокойства американского журавля Grus americana (Fitch, Kelly, 2000) и криков тревоги сусликов Ричардсона (Hare, 1998). Во-вторых, это высокая непредсказуемая изменчивость структуры криков, которая полностью «размывает» сопутствующую информацию, которая может содержаться в крике тревоги. Такая высокая изменчивость позволяет избежать привыкания и поддерживает необходимый уровень внимания к вокальному сигналу, как было показано ранее для криков птенцов стерха (Касирова и др., 2005) и скулений домашних собак (Володин и др., 2007). Вместе с тем, общий рисунок крика тревоги сохраняется неизменным и надёжно отличается от всех других типов криков вокального репертуара данного вида (Глава 4).

Однако эта гипотеза неприложима к жёлтому суслику, относительно крупному виду наземных беличьих, живущему в местообитаниях с высокой обзорностью (Ефимов, 2005; Чабовский, 2005). Вместе с тем, главная функция предупреждающего об опасности сигнала состоит именно в том, чтобы вызывать у слушающих незамедлительный ответ, состояние настороженности и бегство при появлении хищника. При этом самыми важными структурными составляющими сигнала являются те, которые позволяют четко отличать его от всех других криков и идентифицировать именно как сигнал предупреждения об опасности (Никольский, 1984). С этой точки зрения, вся дополнительная информация, содержащаяся в криках тревоги, является лишней и представляет собой лишь «информационный шум», мешающий четкому распознаванию сигнала (Глава 7).

Гипотеза множественных кричащих

Высокая индивидуальность на коротких временных промежутках может предоставлять информацию о степени угрозы со стороны потенциального хищника (Глава 7). Крики от нескольких одновременно кричащих животных должны вызывать более сильную реакцию по сравнению с криками от единственной особи и приводить к большей безотлагательности реагирования на сигнал предупреждения об опасности (Beauchamp, Ruxton,

2007). Для желтобрюхого сурка было показано увеличение времени бдительности или нахождения в норе после одновременного проигрывания криков тревоги двух особей по сравнению с проигрыванием криков одного животного из тех же двух динамиков (Blumstein et al., 2004). Для взрослых сусликов. Ричардсона также была обнаружена большая длительность бдительности после проигрывания через два динамика записей криков тревоги двух особей по сравнению с криками одной особи (Sloan, Hare,

2008).

Полученные нами данные о высокой кратковременной индивидуальной специфичности криков тревоги у крапчатого и жёлтого сусликов поддерживают эту гипотезу (Глава 5, 7-9). Помимо крапчатого и жёлтого суслика, есть сведения о том, что у суслика Белдинга также присутствовала высокая индивидуальность в криках тревоги, по меньшей мере, на небольшом промежутке времени в пределах одной сессии записи (McCowan, Hooper, 2002). Весьма вероятно, что высоко индивидуально-специфичные крики тревоги позволяют сусликам оценивать количество одновременно кричащих животных. При этом не важно, что индивидуальные признаки в криках не поддерживаются стабильными во времени, важно чтобы структурные особенности криков максимально различались у соседних особей. В этом случае отбор может закреплять у слушающих оценку особенностей криков тревоги соседей и подстройку структуры собственных криков в направлении максимальных отличий от окружающих. Однако наши данные не позволяют проверить это предположение.

Гипотеза экологически релевантного пространства (активного пространства)

Для лежащих в слуховом диапазоне криков тревоги двух изученных видов сусликов разброс изменчивости в значениях основной частоты в пределах вида не превышал нескольких кГц как среди взрослых, так и среди детёнышей (Глава 6). Таким образом, крики с наибольшими и наименьшими значениями частот не должны были сильно различаться по своей проникающей способности. Чтобы уменьшить активное пространство, более оправданным представляется, переход на ультразвуковые крики тревоги как например ультразвуковой и слышимый крики тревоги суслика (Wilson, Hare, 2006). Таким образом, наши.данные для крапчатого и жёлтого сусликов,не поддерживают эту гипотезу.

Гипотеза* оптимального> проникновения криков сквозь среду обитания<

Обнаруженное сходство в структуре криков тревоги между возрастными группами (Глава 6) может объясняться действием естественного отбора на характеристики крика тревоги, способствующего его оптимальному проникновению в кооперативном сообществе (Никольский, 1984). Однако в этом случае характеристики крика тревоги должны были быть ограничены узким частотным диапазоном, оптимальным с точки зрения, способности звука распространяться в среде обитания (см. обзор Owings, Morton, 1998). Вместо этого, у разных особей в каждой из возрастной групп двух изученных видов сусликов мы наблюдали варьирование значений основной и доминантной частот в очень широких пределах. Таким образом, крики тревоги разных особей; как взрослых, так и детёнышей сильно различались по своей проникающей способности, но при этом их характеристики практически полностью совпадали на уровне разных возрастных классов. Таким образом, полученные нами результаты не поддерживают эту гипотезу.

Разнокачественность особей

Разнокачественность особей по их способности сохранять стабильной структуру криков тревоги после гибернации в равной степени проявилась у двух 'исследованных видов сусликов: примерно треть животных всегда надёжно выделялась из общей выборки (Глава 5). После спячки 6 из 22 жёлтых сусликов (27%) и 6 из 20 (30%) крапчатых сусликов сохранили стабильной структуру своих криков тревоги, в то время как все остальные особи значительно её изменили. Для жёлтого суслика было показано, что пол, возраст и постоянство социального окружения не оказывали достоверного влияния на то, будет ли конкретное животное удерживать стабильной структуру своих криков или изменит её после гибернации.

Известно, что разнокачественность и в первую очередь психофизиологическая неоднородность имеют самостоятельную адаптивную ценность для локальных группировок животных, в рамках которых возможны регулярные прямые и опосредованные контакты между соседями (Мошкин, Шилова, 2008). Разнокачественность особей представляет собой необходимое условие формирования и функционирования устойчивых внутрипопуляционных группировок (Мошкин, Шилова, 2008). При анализе пространственного распределения и социальных взаимоотношений у жёлтого суслика оказалось продуктивным понятие «социальной сложности» (Попов и др., 2005; Шилова и др., 2006). В группах с максимальной социальной сложностью были представлены особи всех возрастных и половых категорий (рожавшие самки всех возрастов, половозрелые и годовалые самцы, сеголетки, аборигены и иммигранты). Чем разнообразнее демографический состав и социальные роли в группе, тем больше преимуществ у такой группы по сравнению с более простой. Было показано, что разнообразие социальных ролей возрастает с повышением плотности (Попов и др., 2005; Шилова и др., 2006; Мошкин, Шилова, 2008). Таким образом, разнокачественность особей по способности удерживать стабильной структуру своих криков может иметь важное адаптивное значение либо сама по себе, либо отражать скрытые нервно-физиологические особенности данных животных.

Интересно обнаруженное нами сходство между двумя изученными видами сусликов в доле особей, сохраняющих стабильными структуру своих криков после спячки, если принять во внимание различия в размерах и чертах биологии этих видов. Поскольку крапчатый суслик имеет небольшой размер тела и живёт в условиях ограниченной видимости, для его коммуникации доступны преимущественно акустический и ольфакторный каналы связи (Лобков, 1999; Чабовский, 2005). Жёлтый суслик более крупный и живёт в более открытых местообитаниях, что позволяет ему использовать для индивидуального распознавания особей i дополнительно также и визуальный канал (Чабовский, 2005; Попов, 2007).

Принимая во внимание небольшую долю животных, которые сохранили стабильную структуру криков тревоги в течение года, вокальная индивидуальность не может быть единственной модальностью, достаточной для восстановления персонализированных социальных взаимосвязей после спячки у этих двух видов сусликов. Мы предполагаем, что индивидуальное распознавание может базироваться на комплексе поведенческих черт и сенсорных модальностей, включающих вокальную индивидуальность, закодированную в структуре крика тревоги, ольфакторные ключи* к индивидуальности (Mateo, Johnston, 2000; Millesi et al., 2001; Mateo, 2006), a также внешний вид животного (Попов, 2007). Мультимодальность при кодировании индивидуальности должна увеличивать надёжность индивидуального распознавания и способствовать восстановлению прошлогодних социальных взаимоотношений после спячки у сусликов.

Библиография Диссертация по биологии, кандидата биологических наук, Матросова, Вера Анатольевна, Москва

1. Бабицкий А.Ф., Чабовский А.В., Савинецкая Л.Е., 2006. Плата за размножение у самоккрапчатого суслика (Spermophilus suslicus Giild. 1770) // Бюлл. МОИП, отд. биол. Т. 111. Вып. 5. С. 79-83.

2. Бабицкий А.Ф., 2008. Регуляция жизненного цикла крапчатого суслика (Spermophilussuslicus Giild. 1770) // Автореф. дис. канд. биол. наук. М.: ИПЭЭ РАН. 24 с.

3. Белянин А.Н., Гайченко В.А., 1984. Новые данные о хромосомных формах крапчатогосуслика. Вид и его продуктивность в ареале. Млекопитающие (насекомоядные, грызуны). Т. 1. Свердловск. С. 8-9.

4. Бокштейн Ф.М., Кучерук В.В., Тупикова Н.В., 1989. Использование территории ивзаимоотношения жёлтых сусликов (Citellus fulvus Licht, 1823) // Экология. № 5. С. 45-53.

5. Брагина Е.В., 2008. Вокальная коммуникация стерха Grits leucogeranus и даурскогожуравля G. vipio: разнообразие репертуара, половые и индивидуальные особенности // Дис. канд. биол. наук. М.: МГУ. 91 с.

6. Васильева Н.А., Савинецкая JI.E., Чабовский А.В., 2009. Большой размер тела икороткий период наземной активности не препятствуют быстрому росту жёлтого суслика Spermophilus fulvus // Зоол. журн. в печати.

7. Васильева Н.А., Чабовский А.В., 2009. Возможные взаимосвязи социальной активности,сроков появления на поверхности и массы у детёнышей жёлтого суслика (Spermophilus fulvus, Rodentia, Sciuridae) // Зоол. журн. в печати.

8. Виноградов Б.С., Громов И.М., 1952. Грызуны фауны СССР. Л.: Изд-во АН СССР. 397 с.

9. Володин И.А., 2005. Индивидуальная специфика в криках тревоги у крапчатого суслика,

10. Spermophilus suslicus (Rodentia, Sciuridae) // Зоол. журн. Т. 84. № 2. С. 228-235.

11. Володин И.А., Володина Е.В., Войнилович М.В., 2005. Отражение дискомфорта воборонительных криках светлых песчанок (Gerbillus perpallidus) // Поведение и поведенческая экология млекопитающих. М.: Т-во науч. изд. КМК. С. 179-181.

12. Володин И.А., Володина Е.В., Гоголева С.С., Доронина Л.О., 2009. Индикаторыэмоциального возбуждения в звуках млекопитающих и человека // Журнал общей биологии, Т. 70. № 3. С. 210-224.

13. Володин И.А., Володина Е.В., Филатова О.А., 2007. Нелинейные феномены,определяющие высокую структурную изменчивость скулений домашней собаки Canis familiaris (Carnivora, Canidae) // Бюл. МОИП, отд. биол. Т. 112. Вып. 4. С. 1117.

14. Володин И.А., Голъцман М.Е., Борисова Н.Г., 1994. Ситуативные изменения звуковбольших песчанок (Rhombomys opimus Licht.) при оборонительном поведении // Доклады РАН. Т. 334. № 4. С. 529-532.

15. Володина Е.В., 1998. Признаки инфантильности в структуре звуков гепарда в неволе:ключи к психологической оценке себя слабым или сильным // Науч. исслед. в зоол. парках. М. Вып. 10. С. 143-159.

16. Володина Е.В., 2000. Вокальный репертуар гепарда Acinonyx jubatus (Carnivora, Felidae)в неволе: структура звуков и поиск возможностей для оценки внутреннего состояния у взрослых животных // Зоол. журн. Т. 79. № 7. С. 833-844.

17. Громов И.М., Бибиков Д.И., Калабухов Н.И., Мейер М.Н., 1965. Наземные беличьи

18. Marmotinae). Млекопитающие фауны СССР. Т. 3. Вып. 2. M.,J1.: Наука. 468 с.

19. Ермаков О.А., Сурин В.А., Титов С.В., Тагиев А.Ф., Лукьяиенко А.В., Формозов Н.А.,2002. Изучение гибридизации четырех видов сусликов (Spermophilus: Rodentia, Sciuridae) молекулярно-генетическими методами // Генетика. Т. 38. № 7. С. 950-964.

20. Ефимов В.И., 2005. Жёлтый суслик (Spermophilus fulvus Lichtenstein, 1823). С. 40-65.

21. В: В.В. Кучерук и JI.A. Хляп (изд.): Зайцеобразные и грызуны пустынь Средней Азии. М.: ГЕОС. 328 с.

22. Исмагилов М.И., 1969. Жёлтый суслик Citellus fulvus. С.: 120-159. В Слудский А.А.ред.): Млекопитающие Казахстана. Грызуна (сурки и суслики). Алма-Ата: Наука. 455 с.

23. Касирова Т.А., Володин И.А., Володина Е.В., Кашенцева Т.А., Беме И.Р., 2005.

24. Структура и встречаемость бифонических криков у птенцов стерха в течение раннего онтогенеза//Орнитология. Вып. 32. С. 97-104.

25. Кленова А.В., 2008. Вокальные индикаторы индивидуальности и пола у птиц безвнешнего полового диморфизма //Автореф. дис. . канд. биол. наук. М.: МГУ. 24 с.

26. Лобков В.А., 1999. Крапчатый суслик Северо-западного Причерноморья: биология ифункционирование популяций. Одесса: Астропринт. 270 с.

27. Мошкин М.П., Шилова С.А., 2008. Разнокачественность особей как механизмподдержания.стабильности популяционных структур // Успехи совр. биол. Т. 128. № 3. С. 309-322.

28. Никольский А.А., 1969. Фонотипы наземных беличьих Палеарктики. Тез. ко второмувсез. совещ. по млекопитающим. Новосибирск: Наука. С. 32-36.

29. Никольский А.А., 1970. Об акустическом поведении дневных грызунов открытыхпространств // Вест. МГУ, биология, почвоведение. № 5. С. 16-19.

30. Никольский А.А., 1973. Адаптивная изменчивость параметров звуковых сигналовназемных млекопитающих как объект моделирования. Бионика. Т. 4. М.: Изд -во АН СССР. С. 88-94.

31. Никольский А.А., 1974. Географическая изменчивость ритмической организациизвукового сигнала сурков группы «ЬоЬас» (Rodentia, Sciuridae) // Зоол. журн. Т. 53. С. 436-445.

32. Никольский А.А., 1979. Видовая специфика предупреждающего об опасности сигналасусликов (Citellus, Sciuridae) Евразии // Зоол. журн. Т. 58. Вып. 8. С. 1183-1194.

33. Никольский А.А., 1984. Звуковые сигналы млекопитающих в эволюционном процессе.1. М.: Наука. 197 с.

34. Никольский А.А., 1992. Экологическая биоакустика млекопитающих. М.: изд-во МГУ,120 с.

35. Никольский А.А., 2007. Сравнительный анализ частоты предупреждающего обопасности сигнала между возрастными группами у грызунов // Зоол. журн. Т. 86. С. 499-504.

36. Никольский А.А, Виноградов Н.С., 2000. Норы млекопитающих как акустическоеустройство (на примере норы степного сурка) // Докл. РАН. Т. 374. № 3. С. 422-426.

37. Никольский А.А., Денисов В.П., Стойко Т.Г., Формозов Н.А., 1984. Звуковой сигналгибридов первого поколения между малым и крапчатым сусликами (Citellus pygmaeus х С. suslica, Sciuridae, Rodentia) // Зоол. журн. Т. 63. Вып. 8. С. 1216—1225.

38. Никольский А.А., Суханова М.В., 1992. Ситуативные изменения крика ухода в норубольшой песчанки (Rhombomys opimus) и полевки Брандта (Microtus brandti) // Зоол. журн. Т. 71. № 12. С. 125-132.

39. Огнев С.И., 1947. Звери СССР и прилежащих стран. М., Л .: Изд -во АН СССР, т . 5,810 с.

40. Попов. B.C. 2007. Роль социальных связей в пространственной структуре поселенияжёлтого суслика (Spermophilus fulvus Licht. 1823). Автореф. дисс. канд. биол. наук. М. 24 с. Дис. канд. биол. наук. М.: МГУ. С. 122.

41. Попов B.C., Стуколова Н.А., Чабовский А.В., 2006. Понижает ли размножениегодовалых самок у жёлтого суслика (Spermophilus fulvus Licht. 1823) их репродуктивный успех? // Бюлл. МОИП, отд. биол. Т. 111. Вып. 5. С. 75-77.

42. Попов B.C., Чабовский А.В., Савинецкая JI.E., Шилова А.С., Стуколова Н.А. 2005.

43. Разнообразие социодемографических ролей у жёлтого суслика (Spermophilus fulvus Licht. 1823) в зависимости от плотности населения // Бюлл. МОИП, отд. биол. Т. 110. Вып. 4. С. 88-92.

44. Смирин В.М., Орлов О.Ю., 1971. Сигнализация и ориентация у грызунов // Природа. №5. С. 84-88.

45. Стуколова Н.А., Чабовский, А.В., Попов, B.C., 2006. Влияние времени выхода изспячки на физическое развитие и социальный опыт потомства у самок жёлтого суслика (Spermophilus fulvus Licht.) // Бюлл. МОИП, отд. биол. Т. 111. Вып. 5. С. 7779.

46. Титов С.В., 1999. Взаимоотношения крапчатого и большого сусликов в недавновозникшей зоне симпатрии // Автореф. дисс. .канд. биол. наук. М.: МГУ. 24 с.

47. Титов С.В., 2001. Пространственная структура поселений большого и крапчатогосусликов в Поволжье // Зоол. журн. Т. 80. № 6. С. 731-742.

48. Титов С.В., 2003а. Особенности репродуктивного поведения крапчатого суслика

49. Spermophilus suslicus, Rodentia, Sciuridae) в Поволжье // Зоол. журн. Т. 82. Вып. 11. С.1381-1392.

50. Титов С.В., 20036. Расселение молодых в поселениях большого и крапчатого сусликов

51. Экология. № 4. С. 289-295.

52. Титов С.В., 2009. Популяционные и генетические механизмы межвидовой гибридизации млекопитающих (на примере рода Spermophilus) II Автореф. дисс. докт. биол. наук. М.: МГУ. 48 с.

53. Титов С.В., Ермаков О.А., Сурин B.JI., Формозов Н.А., Касаткин М.В., Шилова С.А.,

54. Шмыров А.А., 2005. Молекулярно-генетическая и биоакустическая диагностика больших (Spermophilus major Pallas, 1778) и жёлтых (S. fulvus Lichtenstein, 1823) сусликов из совместного поселения // Бюлл. МОИП, отд. биол. Т. 110. Вып. 4. С. 7277.

55. Титов С.В., Ермаков О.А., Шмыров А.А, Кузьмин А.А., 2007. Агонистическоеповедение крапчатого суслика (Spermophilus suslicus) в Поволжье // Зоол. журн. Т. 86. № 3. С. 349-359.

56. Фант Г., 1964. Акустическая теория речеобразования. М.: Наука. 284 с.

57. Хрусцелевский В.П., Тристан Д.Ф., Карпов А.А., 1977. Вопросы прогнозированиячисленности жёлтого суслика в пустынях СССР // Экология. № 6. С. 45-57.

58. Цвирка М.В., 2005. Генетическое разнообразие, филогенетические связи и систематикак палеарктических сусликов рода Spermophilus (подроды Citellus и Colobotis) II Автореф. дисс. .канд. биол. наук. Владивосток. 21 с.

59. Чабовский А.В., 2005. Социальность наземных беличьих: эффект размера тела иоткрытого пространства // Бюлл. МОИП, отд. биол. Т. 110. № 4. С. 80-88.

60. Чабовский А.В., Бабицкий А.Ф., Савинецкая JI.E., 2005. Регуляция полового цикла исмертности в популяции крапчатого суслика на севере ареала в зависимости от плотности // Докл. РАН. Т. 405. № 4. С. 571-573.

61. Чулкина М.М., Володин И.А., Володина Е.В., 2006. Индивидуальная, половая имежпородная изменчивость лая домашней собаки, Canis familiaris (Carnivora, Canidae) // Зоол. журн. Т. 85. № 4. С. 544-555.

62. Шекарова О.Н., 2006. Сохранение видового разнообразия сусликов рода Spermophilusи близкородственных видов // Бюлл. МОИП, отд. биол. Т. 111. Вып. 5. С. 90-95.

63. Шекарова О.Н., Краснова Е.Д., Савинецкая JI.E., 1998. Крапчатый суслик. Красная

64. Книга Московской области. М.: Аргус, Русский университет. С. 23.

65. Шекарова О.Н., Краснова Е.Д., Щербаков А.В., Савинецкая JI.E., 2003. О поселенияхкрапчатого суслика Spermophilus suslicus (Guldenstaedt, 1770) на юге Московской области (Зарайский район) // Бюлл. МОИП, отд. биол. Т. 108. № 2. С. 9-16.

66. Шилова С.А., Чабовский А.В., Попов B.C., 2006. Особенности формирования поселенийжёлтого суслика (Spermophilus fulvus Licht. 1823) при вселении на свободную территорию // Бюлл. МОИП, отд. биол. Т. 111. Вып. 5. С. 71—75.

67. Шмыров А.А., 2007. Биоакустическая характеристика совместного поселения большого и жёлтого сусликов // IV Всеросс. конферен. по поведению животных. М.: ТНИ КМК. С. 235-236.

68. Шмыров А.А., 2009. Гибридизация большого и жёлтого сусликов (экологические игенетические аспекты) // Автореф. дис. . канд. биол. наук. М.: ИПЭЭ РАН. 24 с.

69. Щипаное Н.А., 1987. Универсальная живоловка для мелких млекопитающих // Зоол.журн. Т. 66. С. 759-761.

70. Яцентовский Е.В., 1925. Суслики в Белоруссии // Труды опытной станции борьбы свредителями. Минск. Вып. 5.

71. Alexander R.D., 1974. The evolution of social behavior // Ann. Rev. Ecol. Syst. V. 5. P. 325383.

72. Armitage K.B., 1981. Sociality as a life-history tactic of ground squirrels // Oecologia. V. 48.1. P. 36-49.

73. Armitage KB., 1982. Marmots and coyotes: behavior of prey and predator // J. Mammal. V.63. P. 503-505.

74. Armitage K.B., 1998. Reproductive strategies of yellow-bellied marmots: energyconservation and differences between the sexes // J. Mammal. V. 79. №. 2. P. 385-393.

75. Armitage K.B., 1999. Evolution of sociality in marmots // J. Mammal. V. 80. № 1. P. 1—10.

76. Aubin Т., Jouventin P., Hildebrand C., 2000. Penguins use the tow-voice system to recognizeeach other // Proc. R. Soc. Lond. V. 267. P. 1081-1087.

77. Bachorowski J-A., Smoski M.J., 2001. The acoustic features of human laughter // J. Acoust.

78. Soc. Am. V. 110. № 3. P. 1581-1597.

79. Balph D.M., Balph D.F., 1966. Sound communication of Uinta ground squirrel // J. Mammal.,1. V. 47. № 3. P. 440-450.

80. Barash D.P., 1989. Marmots: social behavior and ecology. Stanford, Stanford University1. Press.

81. Beauchamp G., Ruxton G.D., 2007. False alarm and the evolution of antipredator vigilance //

82. Anim. Behav. V. 74. P. 1199-1206.

83. Bercovitch F.B., Hauser M.D., Jones J.H., 1995. The endocrine stress response and alarmvocalizations in rhesus macaques // Anim. Behav. V. 49. P. 1703-1706.

84. Betts B.J., 1976. Behavior in a population of Columbian ground squirrels, Spermophiluscolumbianus // Anim. Behav. V. 24. P. 652-680.

85. Blumstein D.T., 1995. Golden-marmot alarm calls: I. The production of situationally specificvocalizations //Ethology. V. 100. P. 113-125.

86. Blumstein D.T., 1999. Alarm calling in three species of marmots // Behaviour. V. 136. P.731.757.

87. Blumstein D.T., 2007. The evolution of alarm communication in rodents: structure, function,and the puzzle of apparently altruistic calling in rodents. In: Wolff J.O., Sherman P.W. (eds) Rodent societies. Chicago: U. Chicago Press. P. 317-327.

88. Blumstein D.T., 20076. The evolution, function, and meaning of marmot alarmcommunication // Adv. Study Behav. V. 37. P. 371-400.

89. Blumstein, D.T., Armitage K.B., 1997a. Alarm calling in yellow-bellied marmots: I. Themeaning of situationally-specific calls // Anim. Behav. V. 53. P. 143-171.

90. Blumstein D.T., Armitage K.B., 19976. Does sociality drive the evolution of communicativecomplexity? A comparative test with ground-dwelling sciurid alarm calls // Am. Nat. V. 150. №2. P. 179-200.

91. Blumstein D.T., Arnold W., 1995. Situational specificity in alpine-marmot alarmcommunication//Ethology. V. 100. P. 1-13.

92. Blumstein D.T., Daniel J.C., 2004. Yellow-bellied marmots discriminate among the alarmcalls of individuals and are more responsive to the calls from juveniles // Anim. Behav. V. 68. P. 1257-1265.

93. Blumstein D.T., Munos O., 2005. Individual, age and sex-specific information is contained inyellow-bellied marmot alarm calls // Anim. Behav. V. 69. P. 353-361.

94. Blumstein D.T., Patton M.L., Saltzman W., 2006. Faecal glucocorticoid metabolites andalarm calling in free-living yellow-bellied marmots // Biol. Lett. V. 2. P. 29-32.

95. Blumstein D.T., Steinmetz J., Armitage K.B., Daniel J.C., 1997. Alarm calling in yellowbellied marmots: II. The importance of direct fitness // Anim. Behav. V. 53. P. 173-184.

96. Blumstein D.T., Verneyre L., Daniel J.C., 2004. Reliability and the adaptive utility ofdiscrimination among alarm callers // Proc. R. Soc. of Lond. Ser. В. V. 271. P. 1851-1857.

97. Burke da Silva K., Mahan C., da Silva J., 2002. The trill of the chase: eastern chipmunks callto warn kin // J. Mammal. V. 83. P. 546-552.

98. Butynski Т., Chapman C.A., Chapman L.J., Weary D., 1992. Use of male blue monkey pyowcalls for long-term individual identification // Amer. J. Primatol. V. 28. P. 183-190.

99. Carl E.A., 1971. Population control in arctic ground squirrel // Ecology. V. 52. № 3. P. 395413.

100. Charnov E.L., Krebs J.R., 1975. The evolution of alarm calls: altruism or manipulation? //

101. Amer. Natur. V. 109. P. 107-112.

102. Charrier I., Mathevon N., Jouventin P., 2002. How does a fur seal mother recognize the t voice of her pup ? An experimental study of Arctocephalus tropicalis II J. Exp. Biol. V.205. P. 603-612.

103. Cheney D.L., Seyfarth R.M., 1988. Assessment of meaning and the detection of unreliablesignals in vervet monkeys // Anim. Behav. V. 36. P. 477—486.

104. Cheney D.L., Seyfarth R.M., 1990. How monkeys see the world. Chicago: University of1. Chicago Press.

105. Collins S.A., 2000. Men's voices and women's choices // Anim. Behav. V. 60. P. 773-780.

106. Conner D.A., 1985. The function of the pika short call in individual recognition // Z.

107. Tierpsychol. V. 67. P. 131-143.

108. Davis L.S., 1984. Alarm calling in Richardson's ground squirrels (Spermophilus richardsonii) IIZ. Tierpsychol. V. 66. P. 152-164.

109. Delport W., Kemp A.C., Ferguson W.H., 2002. Vocal identification of individual Africanwood owls Strix woodfordii: a technique to monitor long-term adult turnover and residency //Ibis. V. 144.№ l.P. 30-39.

110. Dunford C., 1977. Kin selection for ground squirrel alarm calls // Amer. Natur. V. 111. №980. P. 782-785.

111. Durbin L.S., 1998. Individuality in the whistle call of the Asiatic wild dog Cuon alpinus I I

112. Bioacoustics. V. 9. P. 197-206.

113. Eakle W.L., Mannan R.W., Grubb T.G., 1989. Identification of individual breeding eagles by voice analysis // J. Wildl. Manage. V. 53. № 2. P. 450-455.

114. Ebensperger L.A., 1998. Strategies and counterstrategies to infanticide in mammals II Biol. Review. V. 73. P. 321-346.

115. Ebensperger L.A., Blumstein D.T., 2007. Functions of non-parental infanticide in rodents. In: Wolff J.O., Sherman P.W. (eds) Rodent societies. Chicago: U. Chicago Press. P. 267279.

116. Elowson A.M., Snowdon C.T., Sweet C.J., 1992. Ontogeny of trill and j-call vocalizations inthe pygmy marmoset Cebuellapygmaea // Anim. Behav. V. 43. P. 703-715.

117. Emmons L.H., 1978. Sound communication among African rainforest squirrels // Z. Tierpsychol. V. 47. P. 1-49.

118. Ermakov O.A., Surin V.L., TitovS.V., Tagiev A.F., Luk'yanenko A.V., Formozov N.A., 2002.

119. A molecular genetic study of hybridization in four species of ground squirrels (Spermophilus-. Rodentia, Sciuridae) // Russian Journal of Genetics. V. 38. № 7. P. 796— 809.

120. Fichtel C., Kappeler P.M., 2002. Anti-predator behavior of group-living Malagasy primates: mixed evidence for a referential alarm call system // Behav. Ecol. Sociobiol. V. 51. №3. P. 262-275.

121. Fischer J., Metz M., Cheney D.L., Seyfarth R.M., 2001. Baboon responses to graded bark variants //Anim. Behav. V. 61. P. 925-931.

122. Fitch H.S., 1948. Ecology of the California ground squirrel on grazing land // Amer. Midland Natur. V. 39. № 3. P. 513-596.

123. Fitch W.T., 1997. Vocal tract length and formant frequency dispersion correlate with bodysize in rhesus macaques // J. Acoust. Soc. Am. V. 102. P. 1213-1222.

124. Fitch W.T., 1999. Acoustic exaggeration of size in birds via tracheal elongation: comparative and theoretical analyses // J. Zool. Lond. V. 248. P. 31-48.

125. Fitch W.T., 2000. Skull dimensions in relation to body size in nonhumans mammals: the causal bases for acoustic allometry // Zoology -Anal.Complex Syst. V. 103. № 1-2. P. 4058.

126. Fitch W.T., Hauser M.D., 1995. Vocal production in nonhuman primates: acoustic, physiology, and functional constraints on «honest» advertisement// Am. J. Primatol. V. 37. P. 191-219.

127. Fitch W.T., Hauser M.D., 2002. Unpacking «honesty»: vertebrate vocal production and theevolution of acoustic signals / Eds. Simmons A., Fay R.R., Popper A.N. Acoustic Communication, Springer Handbook of Auditory Research. N.Y.: Springer. P. 65-137.

128. Fitch W.T., Kelly J.P., 2000. Perception of vocal tract resonances by whooping cranes Grusamericana II Ethology. V. 106. P. 559-574.

129. Fitch W.T., Reby D., 2001. The descended larynx is not uniquely human // Proc. R. Soc. bond. В. V. 268. P. 1669-1675.

130. Fitzgerald J.P., Lechleitner R.R., 1974. Observations on the biology of Gunnison's prairie dog in central Colorado // Amer. Midland Natural. V. 92. P. 146-163.

131. Frommolt K.-H, Kruchenkova E.P., Russig H„ 1997. Individuality of territorial barking in Arctic foxes, Alopex lagopus (L., 1758) // Z. Saugetierkunde. V. 62. Suppl. 2. P. 66-70.

132. Frommolt K-H., Goltsman M.E., Macdonald D.W., 2003. Barking foxes, Alopex lagopus: field experiments in individual recognition in territorial mammal // Anim. Behav. V. 65. P. 509-518.

133. Galeotti P., Sacchi R., 2001. Turnover of territorial scops owls Otus scops as estimated by spectrographic analyses of male hoots // J. Avian Biol. V. 32. P. 256-262.

134. Gouzoules H., Gouzoules S., 1990: Matrilineal signatures in the recruitment screams of pigtail macaques, Macaca nemestrina И Behaviour. V. 115. P. 327-347.

135. Gouzoules S., Gouzoules H., Marler P., 1984. Rhesus monkey (Macaca mulatto) screams: representational signalling in the recruitment of agonistic aid // Anim. Behav. V. 32. P. 182-193.

136. Grava Т., Mathevon N. Place E., Balluet P., 2008. Individual acoustic monitoring of the European eagle owl Bubo bubo II Ibis. V. 150. № 2. P. 279-287.

137. Greene E., Meagher Т., 1998. Red squirrels, Tamiasciurus hudsonicus, produce predator-class specific alarm calls // Anim. Behav. V. 55. P. 511-518.

138. Hamilton W.D., 1964. The evolution of social behavior I // J. Theor. Biol. V. 7. P. 1-16.

139. Hammerschmidt K., Fischer J., 1998. The vocal repertoire of Barbary macaques: a quantitative analysis of a graded signal system // Ethology. V. 104. P. 203-216.

140. Hanson M.T., Coss R.G., 2001. Age differences in the response of California ground squirrels (Spermophilus beecheyi) to conspecific alarm calls // Ethology. V. 107. № 3. P. 259-275.

141. Hare J.F., 1991. Intraspecific killing of pre-weaned young in the Columbian ground squirrel, Spermophilus columbianus II Can. J. Zool. V. 69. P. 797-800.

142. Hare J.F., 1998. Juvenile Richardson's ground squirrels, Spermophilus richardsonii, discriminate among individual alarm callers // Anim. Behav. V. 55. P. 451-460.

143. Hare J.F., Atkins B.A., 2001. The squirrel that cried wolf: reliability detection by juvenile Richardson's ground squirrels (Spermophilus richardsonii) II Behav. Ecol. Sociobiol. V. 51. P. 108-112.

144. Harris M.A., Murie J.O., Duncan J.A., 1983. Responses of Columbian ground squirrels to playback of recorded calls // Z. Tierpsychol. V. 63. P. 318-330.

145. Harrison D.F.N., 1995. The anatomy and physiology of the mammalian larynx. Cambridge:

146. Cambridge University Press. 288 p.

147. HartwigS., 2005. Individual acoustic identification as a non-invasive conservation tool: anapproach to the conservation of the African wild dog Lycaon pictus (Temminck, 1820) // Bioacoustics. V. 15. № 1. P. 35-50.

148. Hauser M.D., 1993. Do vervet monkey infants cry wolf? I I Anim. Behav. V. 45. P. 12421244.

149. Hauser M.D., 1996. The evolution of communication. Cambridge, Massachusetts: MIT Press.

150. Heard D.C., 1977. The behaviour of Vancouver Island marmots, Marmota vancouverensis.

151. M.S. thesis, University of British Columbia.

152. Henderson F.R., Springer P.F., Adrian R. 1974. The black-footed ferret in South Dakota // Tech. Bull. 4. Pierre, South Dakota: South Dakota Dept. Fish, Game and Parks. 32 p.

153. Henessy D.F., Owings D.H., Rowe M.P., Coss R.G., Leger D.W., 1981. The information afforded by a variable signal: constraints on snake-elicited tail flagging by California ground squirrels // Behaviour. V. 78. P. 188-226.

154. Hewitt G., MacLarnon A., Jones K.E., 2002. The functions of laryngeal air sacs in primates:a new hypothesis // Folia Primatol. V. 73. P. 70-94.

155. Hoogland J.L., 1995. The black-tailed prairie dog: social life of a burrowing mammal. Chicago: University of Chicago Press.

156. Hoogland J.L., 1996. Why do Gunnison's prairie dogs give anti-predator calls? // Anim. Behav. V. 51. P. 871-880.

157. Hoogland J.L., Sherman P.W., 1976. Advantages and disadvantages of bank swallow (Riparia riparia) coloniality // Ecological Monographs. V. 46. P. 33-58.

158. Hrdy S.B., 1979. Infanticide among animals: a review, classification, and examination of the implications for the reproductive strategies of females II Ethol. Sociobiol. V. I. P. 1340.

159. Inoue M., 1988. Age gradation in vocalization and body weight in Japanese monkeys (Macacafuscata) // Folia Primatol. V. 51. P. 76-86.

160. Insley S.J., Philips A.V., Charrier I., 2003. A review of social recognition in pinnipeds // Aquatic Mammals. V. 29. № 2. P. 181-201.

161. Janik V.M., Slater P.J.B., 1997. Vocal learning in mammals // Adv. Study of Behavior. V.26. P. 59-99.

162. Janik V.M., Slater P.J.B., 2000. The different roles of social learning in vocal communication // Anim. Behav. V. 60. P. 1-11.

163. Jones B.S., Harris D.H.R., Catchpole C.K., 1993. The stability of the vocal signature in phee calls of the common marmoset Callithrix jacchus II Am. J. Primatol. V. 31. P. 67-75.

164. Jones G., Ransome R.D., 1993. Echolocation calls of bats are influenced by maternal effectsand change over a lifetime // Proc. R. Soc. Lond. В. V. 252. P. 125-128.

165. Jorgensen D.D., French J.A., 1998. Individuality but not stability in marmoset long calls //

166. Ethology. V. 104. № 9. P. 729-742.

167. Kashkarov D., Lein L., 1927. The yellow ground squirrel of Turkestan, Cynomys fulvus oxianus Thomas II Ecology. V. VIII. № 1. P. 63-72.

168. King J.A., 1955. Social behavior, social organization, and population dynamics in a black-tailed prairiedog town in the Black Hills of South Dakota // Contrib. Lab. Vert. Biol., Univ. Michigan. V. 67. P. 1-123.

169. Kirchhof J., Hammerschmidt K, 2006. Functionally referential alarm calls in tamarins (Saguinus fuscicollis and Saguinus mystax) evidence from playback experiments // Ethology. V. 112. № 4. P. 346-354.

170. Klenova A.V., Volodin I.A., Volodina E.V., 2007. The vocal development of the red-crowned crane Grus japonensis И Ornithol. Sci. V. 6. № 2. P. 107—119.

171. Klenova A. V., Volodin I.A., Volodina E.V., 2008. Duet structure provides information aboutpair identity in the red-crowned crane (Grus japonensis) // J. Ethol. V. 26. P. 317-325.

172. Klenova A.V., Volodin LA., Volodina E.V., 2009. Examination of pair-duet stability to promote long-term monitoring of the endangered red-crowned crane (Grus japonensis) II J. Ethol. V. 27. № 3. P. 401-406.

173. Koeppl J.W., Hoffmann R.S., Nadler C.F., 1978. Pattern analysis of acoustical behavior infour species of ground squirrels // J. Mammal. V. 59. P. 677-696.

174. Koshev Y., Pandourski /., 2008. Structure and variability of alarm calls of European groundsquirrel (Rodentia: Spermophilus citellus L. 1766) from West Bulgaria // Acta zoologica bulgarica. V. 60. № 1. P. 99-105.

175. Lass N.J., Brown W.S., 1978. Correlational study of speakers heights, weights, body surfaceareas and speaking fundamental frequencies // J. Acoust. Soc. Am. V.'63. P. 1218-1220.

176. Le Roux A., Cherry М.1., Manser M.B., 2009. The vocal repertoire in a solitary foraging carnivore, Cynictis penicillata, may reflect facultative sociality // Naturwissenschaften. DOI 10.1007/s00114-008-0506-5.

177. Leger W.D., Berney-Key S.D., Sherman P.W., 1984. Vocalizations of Belding's ground squirrels {Spermophilus beldingi) //Anim. Behav. V. 32. № 3. P. 753-764.

178. Leger D.W., Owings D.H., 1978. Responses to alarm calls by California ground squirrels: effects of call structure and maternal status // Behav. Ecol. Sociobiol. V. 3. P. 177-186.

179. Leger D.W., Owings D.H., Boal L.M., 1979. Contextual information and differential responses to alarm whistles in California ground squirrels // Z. Tierpsychol. V. 49. P. 142155.

180. Leger W.D., Owings D.H., Gelfand D.L., 1980. Single-note vocalizations of Columbian ground squirrels: Graded signals and situation-specificity of predator and socially evoked calls // Z. Tierpsychol. V. 52. № 3. P. 227-246.

181. Lemasson A., Gautier J.-P., Hausberger M., 2003. Vocal similarities and social bonds in Campbell's monkey (Cercopithecus campbelli) II C.r. Biol./Acad. sci., Paris. V. 326. № 12. P. 1185-1193.

182. Lengagne Т., 2001. Temporal stability in the individual features in the calls of eagle owls СBubo bubo) //Behaviour. V. 138. № 11-12. P. 1407-1419.

183. Lend Boero D., 1992. Alarm calling in Alpine marmot (Marmota marmota L.): evidence forsemantic communication // Ethol. Ecol. Evol. V. 4. P. 125-138.

184. Loughry W.J., McDonough C.M., 1988. Calling and vigilance in California ground squirrels: a test of the tonic communication hypothesis // Anim. Behav. V. 36. P. 1533— 1540.

185. Loughry W.J., McDonough C.M., 1989. Calling and vigilance in California ground squirrels: age, sex and seasonal differences in responses to calls // Amer. Midland. Natur. V. 121. P. 312-321.

186. П0.Macedonia J.M., Evans C.S., 1993. Variation among mammalian alarm call systems and the problem of meaning in animal signals // Ethology. V. 93. P. 177-197.

187. Macedonia J.M., Polak J.F., 1989. Visual assessment of avian threat in semi-captive ringtailed lemurs (Lemur catta) II Behaviour. V. 111. P. 291-304.

188. MacWhirter R.B., 1992. Vocal and escape responses of Colombian ground squirrels to simulated terrestrial and aerial predator attacks // Ethology. V. 91. P. 311-325.

189. Manno T.G., Nesterova A.P., Debarbieri L.M., Kennedy S.E., Wright K.S., DobsonfS.F., 2007. Why do male Columbian ground squirrels give a mating call? // Anim. Behav. V. 74. P. 1319-1327.

190. Manser M., 2001. The acoustic structure of suricates' alarm calls varies with.predator type and the level of response urgency //Proc. R. Soc. Lond. Ser. В. V. 268. P. 2315-2324.

191. Manser M.B., Bell M.B., Fletcher L.B., 2001. The information receivers extract from alarmcalls in suricates // Proc. R. Soc. Lond. Ser. В. V. 268. P. 2485-2491.

192. Mateo J.M., 2006. Development of individually distinct recognition cues // Developmental Psychobiology. P. 508-519.

193. Mateo J.M., Johnston R.E., 2000. Retention of social recognition after hibernation in Belding's ground squirrels // Anim. Behav. V. 59. P. 491-499.

194. Matocha K.G., 1977. The vocal repertoire of Spermophilus tridecemlineatus II Amer. Midland Natur. V. 98. P. 482-487.

195. Maynard Smith J. 1965. The evolution of alarm calls // Amer. Natur. V. 99. P. 59-63.

196. McComb K.E., 1991. Female choice for high roaring rates in red deer, Cervus elaphus II Anim. Behav. V. 41. P. 79-88.

197. McComb К., Reby D., Baker L., Moss C., Sayialel S., 2003. Long-distance communicationof acoustic cues to social identity in African elephants // Anim. Behav. V. 65. № 2. P. 317329.

198. McCowan В., Hooper S.L., 2002. Individual acoustic variation in Belding's ground squirrelalarm chirps in the High Sierra Nevada // J. Acoust. Soc. Am. V. 111. № 3. P. 1157-1160.

199. McElligott A.G., Birrer M., Vannoni E., 2006. Retraction of the mobile descended larynx during groaning enables fallow bucks (Dama dama) to lower their formant frequencies // J. Zool. V. 270. P. 340-345

200. McLean I.G., 1983. Paternal behaviour and killing of young in arctic ground squirrels // Anim. Behav. V. 31. P. 32-44.

201. McShane L.J., Estes J.A., Riedman M.L., Staedler M.M., 1995. Repertoire, structure, and individual variation of vocalizations in the sea otter // J. Mammal. V. 76. P. 414—427.

202. Melchior H.R., 1971. Characteristics of Arctic ground squirrel alarm calls // Oecologia. V.7. P. 184-190.

203. Millesi E., Prossinger #., Dittami J.P., Fieder M., 2001. Hibernation effects on memory in

204. European ground squirrels (Spermophilus citellus) II J. Biol. Rhythms. V. 16. P. 264-271.

205. Morton E.S., 1977. On the occurrence and significance of motivation structural rules in some bird and mammal sounds // Amer. Natur. V. 111. P. 855-869.

206. Nesterova N.L., 1996. Age-dependent alarm behavior and response to alarm call in bobac marmots (Marmota bobac Mull.) / Biodeversity in Marmots (eds. Berre M.Le, Ramousse R., Le Guelte L.). Moscow-Lyon: International Network on Marmots. P. 181-186.

207. Neuhaus P., Broussard D.R., Murie J.O., Dobson, F.S., 2004. Age of primiparity and implications of early reproduction on life history in female Columbian ground squirrels // J. Anim. Ecol. V. 73. P. 36-43.

208. Nikol'skii A.A., Suchanova M. V., 1994. Individual variability of alarm call in steppe marmot

209. Marmota bobac Mull., 1776) / Actual problems of marmots investigation (ed. Rumiantsev V.Yu.). Moscow: ABF Publishing House. P. 169-181.

210. Nikol'skii A.A., 1994.Geographical variability of the alarm call rhythmical structure in Marmota baibacina. / Actual problems of marmots investigation, (ed. Rumiantsev V.Yu.). Moscow: ABF Publishing House. P 111-126.

211. Nikolski A.A., Wallschlager D., 1982. On the specific status of holarctic long-tailed squirrels; a bioacustical study // Experientia. V. 38. № 7. P. 808-809.

212. Owings D.H., Coss R.G., 1977. Snake mobbing by California ground squirrels: adaptive variation and ontogeny // Behaviour. V. 62. P. 50-68.

213. Owings D.H., Hennessy D.F., 1984. The importance of variation in sciurid visual and vocal communication / The biology of grounddwelling squirrels (ed. Murie J.O., Michener G.R.). Lincoln: University of Nebraska Press. Pp. 169-200.

214. Owings D.H., Leger D.W., 1980. Chatter vocalizations of California ground squirrels: predator- and social-role specificity // Z. Tierpsychol. V. 54. P. 163-184.

215. Owings D.H., Loughry W.J., 1985. Variation in snake-elicited jump-yipping by black-tailed prairie dogs: ontogeny and snake specificity // Z. Tierpsychol. V. 70. P. 177-200.

216. Owings D.H., Morton E.S., 1998. Animal vocal communication: a new approach. Cambridge: Cambridge,Univ. Press. 284 p.

217. Owings D.H., Virginia R.A., 1978. Alarm calls of California ground squirrels // Z. Tierpsychol. V. 46. P. 58-70.

218. Owren M.J., Rendall D., 1997. An affect-conditioning model of nonhuman primate vocal signals / Perspectives in Ethology. V. 12 (eds. Owings D.H., Beecher M.D., Thompson N.S.). New York: Plenum Press. P. 299-346.

219. Perla B.S., Slobodchikoff C.N., 2002. Habitat structure and alarm call dialects in Gunnison'sprairie dog (Cynomys gunnisoni) И Behavioral Ecology. V. 13. № 6. P. 844-850.

220. Peters G1978. Vergleichende Untersuchung zur Lautgebund einiger Feliden (Mammalia, Felidae) // Zeit. Zool. Spixiana. V. 1. P. 1-283.

221. Poole J.H., 1999. Signals and assessment in African elephants: evidence from playback experiments //Anim. Behav. V. 58. P. 185-193.

222. Puglisi L., Adamo C., 2004. Discrimination of individual voices in male great.bitterns (Botaurus stellaris) in Italy // The Auk. V. 121. № 2. P. 541-547.

223. Randall J.A., McCowan В., Collins K.C., Hooper S.L., Rogovin K., 2005. Alarm signals of the great gerbil: acoustic variation by predator context, sex, age, individual, and family group // J. Acoust. Soc. Am. V. 118. P. 2706-2714.

224. Randall J.A., Rogovin K.A., 2002. Variation in and meaning of alarm calls in a social desertrodent Rhombomys opimus II Ethology. V. 108. P. 513-527.

225. Reby D., Joachim J., Lauga J., Lek S., Aulagnier S., 1998. Individuality in the groans of " fallow deer (Dama dama) backs // J. Zool. V. 245. № 1. P. 79-84.

226. Reby D., Cargnelutti В., Joachim J., Aulagnier S., 1999. Spectral acoustic structure of barking in the roe deer (Capreolus capreolus). Sex-, age- and individual-related variations // C. R. Acad. Sci. Ser. 3. V. 322. P. 271-279.

227. Reby D., McComb K., 2003. Anatomical constraints generate honesty: acoustic cues to ageand weight in the roars of red deer stags // Anim. Behav. V. 65. № 3. P. 519-530.

228. Rendall D., Rodman P.S., Emond R.E., 1996: Vocal recognition of individuals and kin in free-ranging rhesus monkeys // Anim. Behav. V. 51. P. 1007-1015.

229. Riede Т., Fitch Т., 1999. Vocal tract length and acoustics of vocalization in the domestic dog (Canis familiaris) И Journ. Exp. Biol. V. 202. P. 2859-2867.

230. Riede Т., Titze I.R., 2008. Vocal fold elasticity of the Rocky Mountain elk (Cervus elaphusnelsoni) — producing high fundamental frequency vocalization with a very long vocal fold //J. Exp. Biol. V. 211. P. 2144-2154.

231. Riede Т., Zuberbuhler K., 2003. The relationship between acoustic structure and semantic information in Diana monkey alarm vocalization // J. Acoust. Soc. Am. V. 114. № 2. P. 1132-1142.

232. Robinson S.R., 1980. Anti-predator behaviour and predator recognition in Belding's groundsquirrels // Anim. Behav. V. 28. P. 840-852.

233. Robinson S.R., 1981. Alarm communication in Belding's ground squirrels // Z. Tierpsychol.1. V. 56. P. 150-168.

234. Rukstalis M., Fite J.E., French J.A., 2003. Social change affects vocal structure in a callitrichid primate (iCallitrix kuhlii) // Ethology. V. 109. № 4. P. 327-340.

235. Sanvito S., Galimberti F., Miller E.H., 2007. Vocal signalling of male southern elephant seals is honest but imprecise // Anim. Behav. V. 73. P. 287-299.

236. Schibler F., Manser M.B., 2007. The irrelevance of individual discrimination in meerkat alarm calls // Anim. Behav. V. 74. P. 1259-1268.

237. Schwagmeyer P.L., 1980. Alarm calling behavior of the thirteen-lined ground squirrel, Spermophilus tridecemlineatus // Behav. Ecol. Sociobiol. V. 7. P. 195-200.

238. Seyfarth R.M., Cheney D.L., 1980. The ontogeny of vervet monkey alarm calling behavior: A preliminary report // Z. Tierpsychol. V. 54. P. 37-56.

239. Seyfarth R.M., Cheney D.L., Marler P., 1980. Vervet monkey alarm calls: semantic communication in a free-ranging primate // Anim. Behav. V. 28. P. 1070-1094.

240. Sherman P.W., 1977. Nepotism and the evolution of alarm calls // Science. V. 197. P. 12461253.

241. Sherman P.W., 1981: Kinship, demography, and Belding's ground squirrel nepotism // Behav. Ecol. Sociobiol. V. 8. P. 251-259.

242. Sherman P. W., 1985. Alarm calls of Belding's ground squirrels to aerial predators: nepotismor selfpreservation? // Behav. Ecol. Sociobiol. V. 17. P. 313-323.

243. Sibly R.M., Collett D., Promislow D.E.L., Peacock D.J., Harvey P.H., 1997. Mortality ratesof mammals // J. Zool. V. 243. P. 1-12.

244. Sloan J.L., Hare J.F., 2004. Monotony and the information content of Richardson's groundsquirrel (Spermophilus richardsonii) repeated calls: tonic communicatiom or signal certainty? // Ethology. V. 110. P. 147-156.

245. Sloan J.L., Hare J.F., 2006. Adult Richardson's ground squirrels (Spermophilus richardsonii) ignore rate changes in juvenile alarm calls: age-differential response urgency perception? // Ethology. V. 112. P. 896-902.

246. Sloan J.L., Hare J.F., 2008. The more the scarier: adult Richardson's ground squirrels (Spermophilus richardsonii) assess response urgency via the number of alarm signalers // Ethology. V. 114. P. 436-443.

247. Sloan J.L., Wilson D.R., Hare J.F., 2005. Functional morphology of Richardson's ground squirrel (Spermophilus richardsonii) alarm calls: the meaning of chirps, whistles and chucks // Anim. Behav. V. 70. P. 937-944.

248. Slobodchikoff C.N., Coast R., 1980. Dialects in the alarm calls of prairie dogs // Behav. Ecol. Sociobiol. V. 7. P. 49-53.

249. Slobodchikoff C.N., Kiriazis J., Fischer C., Creef E., 1991. Semantic information distinguishing individual predators in the alarm calls of Gunnison's prairie dogs // Anim. Behav. V. 42. P. 713-719.

250. Smith W.J., Smith S.L., Oppenheimer E.C., Devilla J.G., 1977. Vocalizations of the black-tailed prairie dog, Cynomys ludovicianus И Anim. Behav. V. 25. P. 152-164.

251. Smith S.F., 1978. Alarm calls, their origin and use in Eutamias sonomae II J. Mammal. V.59. P. 888-893.

252. Smith C.C., 1978a. Structure and function of the vocalizations of tree squirrels (Tamiasciurus) II J. Mammal. V. 59. P. 793-808.

253. Snowdon C.T., Elowson A.M., 1999. Pygmy marmosets modify call structure when paired //

254. Ethology. V. 105. P. 893-908.

255. Solow A.R., 1990. A randomization test for misclassification probability in discriminant analysis // Ecology. V. 71. P. 2379-2382.

256. Swan D.C., Hare J.F., 2008. Signaler and receiver ages do not affect responses to Richardson's ground squirrel alarm calls // J. Mammal. V. 89. P. 889-894.

257. TamuraN., 1995. Postcopulatory mate guarding by vocalization in the Formosan squirrel // Behav. Ecol. Sociobiol. V. 36. P. 377-386.

258. Tanaka Т., Sugiura H., Masataka N., 2006. Cross-sectional and longitudinal studies of the development of group differences in acoustic features of coo calls in two groups of Japanese macaques // Ethology. V. 112. P. 7-21.

259. Thompson V.D., 1989. Behavioral response of 12 ungulate species in captivity to the presence of humans // Zoo Biol. V. 8. P. 275-297.

260. Titus K., Mosher J.A., Williams B.K., 1984. Chance-corrected, classification for use in discriminant analysis: ecological applications H Amer. Midland Natur. V. 111. P. 1-7.

261. Titze I.R., 1994. Principles of Voice Production. NJ: Prentice Hall, Englewood Cliffs. 354 p.

262. Torriani M.V., Vannoni E„ Mcelligott A.G., 2006. Mother-young recognition in an Ungulate hider species: a unidirectional process // American Naturalist. V. 168. P. 412— 420.

263. Trivers R.L., 1971. The evolution of reciprocal altruism // Quarterly Review of Biology. V.46. P. 35-57.

264. Trulio L.A., 1996. The functional significance of infanticide in a population of California ground squirrels (Spermophilus beecheyi) II Behav. Ecol. Sociobiol. V. 38. P. 97-103.

265. Turner L.W., 1973. Vocal and escape responses of Spermophilus beldingi to predators // J. Mammol. V. 54. P. 899-993.

266. Tyack P.L., 1997: Development and social functions of signature whistles in bottlenose dolphins Tursiops truncates II Bioacoustics. V. 8. P. 21-46.

267. Viljoen S., 1983. Communicatory behaviour of southern African tree squirrels, Paraxerus palliates ornatus, P. p. tongensis, P. c. cepapi and Funisciurus congicus II Mammalia. V.47. P. 441-461.

268. Volodin I.A., Klenova A.V., Volodina E.V., 2008. Modelling bioacoustical monitoring through years with captive population of the red-breasted goose // Казарка. Бюлл. рабочей группы по гусеобразным северной Евразии. М. Т. 11. Вып. 1. С. 22—46.

269. Volodina E.V., Volodin I.A., Isaeva I.V., Unck С., 2006. Biphonation may function to enhance individual recognition in the dhole, Cuon alpinus И Ethology. V. 112. P. 815-825.

270. Walcott C., Mager J.N., Piper W., 2006. Changing territories, changing tunes: male loons, Gavia immer, change their vocalizations when they change territories // Anim. Behav. V. 71. P. 673-683.

271. Waring G.H., 1966. Sounds and communications of the yellow-bellied marmot (Marmota flaviventris) II Anim. Behav. V. 14. P. 177-183.

272. Waterman J.M., 1984. Infanticide in the Columbian ground squirrel, Spermophilus columbianus II J. Mammal. V. 65. P. 137-138.

273. Waterman J.M., 2002. Delayed maturity, group fission and the limits of group size in female Cape ground squirrels // J. Zool. (L). V. 256. P. 113-120.

274. Weary D.M., Kramer D.L., 1995. Response of eastern chipmunks to conspecific alarm calls

275. Anim. Behav. V. 49. P. 81-93.

276. Wheeler B.C., 2008. Selfish or altruistic? An analysis of alarm call function in wild capuchin monkeys, Cebus apella nigritus II Anim. Behav. V. 76, № 5. P. 1465-1475.

277. Wilden /., 1997. Phonetische Variability in der Lautgebung Afrikanischer Wildhunde (Lycaonpictus) und deren friihe Ontogenese. Shaker Verlag, Aachen.

278. Wiley R.H., Richards D.B., 1978. Physical constraints on acoustic communication in the atmosphere: implication for the evolution of animal vocalizations // Behav. Ecol. Sociobiol. V. 3. P. 69-94.

279. Wilson D.R., Hare J.F., 2004. Ground squirrel uses ultrasonic alarms // Nature. V. 430. P. 523.

280. Wilson D.R., Hare J.F., 2006. The adaptive utility of Richardson's ground squirrel (Spermophilus richardsonii) short-range ultrasonic alarm signals // Can. J. Zool. V. 84. P. 1322-1330.

281. Wilson D.E., Reader D.M., 1993. Mammal species of the world / Eds. D.E. Wilson, D.M. Reader. Wash.: 1206 p.

282. Woodland D.J., Jafaar Z, Knight M.L., 1980. The «pursuit deterrent» function of alarm signals // Amer. Natur. V. 115. P. 748-753.

283. Yin S., McCowan В., 2004. Barking in domestic dogs: context specificity and individual identification // Anim. Behav. V. 68. P. 343-355.

284. Yorzinski J.L., Vehrencamp S.L., Clark A.B., Mcgowan K.J., 2006. The inflected alarm caw of the American crow: differences in acoustic structure among individuals and sexes // Condor. V. 108. P. 518-529.

285. Zimmermann E„ Lerch C., 1993. The complex acoustic design of an advertisement call in male mouse lemurs (Microcebus murinus, Prosimii, Primates) and sources of its variation // Ethology. V. 93. P. 211-224.

286. Zuberbuhler K., 2002. A syntactic rule in forest monkey communication // Anim. Behav. V.63. № 2. P. 293-299.

287. Zuberbuhler K, Jenny D., Bshary R., 1999 The predator deterrence function of primate alarm calls // Ethology. V. 105. № 6. P. 477-490.

Информация о работе

Матросова, Вера Анатольевна
кандидата биологических наук
Москва, 2009
ВАК 03.00.08

Диссертация

Внутривидовая изменчивость акустического поведения крапчатого (Spermophilus suslicus) и жёлтого (S. fulvus) сусликов - тема диссертации по биологии, скачайте бесплатно

Автореферат

Похожие работы