Признаки полового диморфизма мейоза и изменчивость кариотипа у слепушонок рода Ellobius

Матвеевский, Сергей Николаевич

Бесплатный автореферат и диссертация по биологии на тему
Признаки полового диморфизма мейоза и изменчивость кариотипа у слепушонок рода Ellobius
ВАК РФ 03.02.07, Генетика

Автореферат диссертации по теме "Признаки полового диморфизма мейоза и изменчивость кариотипа у слепушонок рода Ellobius"

Учреаздение Российской Академии Наук Институт общей генетики им. Н. И. Вавилова РАН

На правах рукописи

.и

ci -т.

'¿¿.it.

Матвеевский Сергей Николаевич

ПРИЗНАКИ ПОЛОВОГО ДИМОРФИЗМА МЕЙОЗА И ИЗМЕНЧИВОСТЬ КАРИОТИПА У СЛЕПУШОНОК РОДА ELLOBIUS (RODENTIA, MAMMALIA)

03.02.07 - генетика

АВТОРЕФЕРАТ диссертации на соискание ученой степени кандидата биологических наук

48543UZ

Москва 2011

1 7 ОЕВ 2011

4854392

Работа выполнена в лаборатории цитогенетики Учреждения Российской Академи наук Института общей генетики им. Н.И. Вавилова РАН, г. Москва.

Научный руководитель:

доктор биологических наук, Оксана Леонидовна Коломиец

Официальные оппоненты:

доктор биологических наук, профессор Владимир Юрьевич Поляков

кандидат биологических наук, Нина Шамильевна Булатова

Ведущее учреждение:

Учреждение Российской Академии нау Институт биологии развития им. Н.Ь Кольцова РАН, г. Москва

ета Д 002.214.С

LX(i201

1 г. в

часов Н:

Защита диссертации состоится заседании диссертационного совета Д 002.214.01 при Учреждении Российско] Академии наук Институте общей генетики им. Н.И. Вавилова РАН по адресу 119991, ГСП-1, г. Москва, ул. Губкина, д. 3. Факс: (499) 132-89-62, e-mail: aspirantura@vigg.ru

С диссертацией можно ознакомиться в библиотеке Учреждения Российско! Академии наук Института общей генетики им. Н.И. Вавилова РАН.

Автореферат разослан «/Х_» 1 г.

Ученый секретарь диссертационного совета, кандидат биологических наук ( П Т.А. Синелыцикова

ОБЩАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА РАБОТЫ

Актуальность проблемы. Проблема полового диморфизма в мейозе млекопитающих не теряет своей актуальности уже более 100 лет. Хорошо известны кардинальные различия во времени начала мейотических событий у самцов и самок млекопитающих. В отличие от мужского мейоза, протекающего у половозрелых особей, у самок профаза I мейоза начинается в период пренатального развития, прерывается на стадии диктиотены до наступления половой зрелости, и мейоз завершается только после оплодотворения.

В последнее время исследования полового диморфизма в мейозе и процессов, определяющих эволюцию кариотипов, все чаще проводятся на основе анализа структуры синаптонемных комплексов (CK) мейотических хромосом в сочетании с методами иммунофлуоресценции и флуоресцентной гибридизации in situ (FISH) (Wallace, Hulten, 1985; Speed, 1986; Angel, 1997; Hodges et al., 2001; Pavlova et al., 2008; Бородин и др., 2010).

Синаптонемный комплекс (CK) - специфическая структурно-функциональная единица мейотического ядра, формирующаяся и дегенерирующая в процессе профазы I мейоза у эукариот. С участием CK протекают ключевые процессы профазы I мейоза - синапсис, рекомбинация и десинапсис гомологичных хромосом. Использование современных методов электронно-микроскопического и иммуноцитохимического анализа тотальных препаратов CK позволяет устанавливать гомологию хромосом или ее отсутствие у внутри- и межвидовых гибридов. Этот метод оказался чрезвычайно эффективным для исследования синапсиса хромосом у животных, отловленных в зонах гибридизации хромосомных форм, и внутривидовых гибридов разнохромосомных форм, полученных при искусственном скрещивании. На основе анализа CK удается идентифицировать признаки репродуктивной изоляции на ранних стадиях видообразования (Moses, 1979; Bogdanov et al., 1986; Pavlova et al., 2008; Коломиец и др.,1985, 1986; Бородин и др., 2005).

Следует подчеркнуть, что подавляющее большинство работ, посвященных исследованию CK у внутри- и межвидовых гибридов животных, направленных на изучение эволюции кариотипов, проведено на распластанных ядрах сперматоцитов I порядка. Работы, посвященные исследованию CK в ядрах ооцитов малочисленны, что объясняется трудностями получения и малым объемом материала для исследования у самок млекопитающих.

Поиск признаков репродуктивной изоляции - морфологических и молекулярных маркеров ареста мейоза на разных стадиях профазы I мейоза, иными словами, анализ работы контрольно-пропускных пунктов (check-points) мейоза, является важнейшим направлением исследований механизмов презиготической селекции клеток с нарушениями синапсиса, рекомбинации или десинапсиса хромосом. Представления об этих механизмах расширяют представления о процессах эволюции кариотипов и причинах нарушения фертильности животных.

однако различаются строгостью контрольно-пропускных пунктов мейоза у самок и самцов. Первоначально это было установлено для гетерозигот по хромосомным транслокациям. В настоящее время эта закономерность установлена и для носителей многих мейотических мутаций (Morelli, Cohen, 2005).

Следует отметить, что к настоящему времени обнаружены признаки полового диморфизма в структурной организации и поведении СК у растений (Chelusheva et al., 2008).

Настоящая работа посвящена исследованию признаков полового диморфизма в мейозе и изменчивости кариотипа у слепушонок рода Ellobius (Rodentia, Mammalia). Слепушонки - уникальная модель для изучения полового диморфизма, генетических механизмов определения пола, закономерностей хромосомного видообразования. Слепушонки характеризуются необычной для млекопитающих дивергенцией аутосом и половых хромосом: афганская Е. fuscocapillus (2п=36, ХУбУХХ?; NFa=56); закавказская Е. lutescens (2n=17, Х067Х0$, NF=34), обыкновенная Е. talpinus (2n=54, XXcJ/XXQ, NF=54), восточная Е. tancrei (2п=54-30, ХХ(57ХХ$, NF=56) и алайская Е. alaicus (2n=52-50, XXj/XX?, NF=56) (Matthey, 1953; Воронцов, Раджабли, 1967; Иванов, 1967; Воронцов и др., 1969; Ляпунова, Воронцов, 1978; Ляпунова и др., 1984; Bakloushinskaya, 2003).

Цели и задачи работы. Цель настоящей работы заключается в выявлении признаков полового диморфизма, изменчивости кариотипов и хромосомных механизмов дивергенции видов на основе анализа структуры и поведения СК у видов и гибридов рода Ellobius.

Для достижения поставленной цели были сформулированы следующие задачи:

1. Выявить признаки полового диморфизма в профазе I мейоза:

а. У Е. talpinus, вида с изоморфными (XX) хромосомами;

б. У гибридов, полученных от скрещивания видов-двойников Е talpinus

(2n=54, NF=54) и Е tancrei (2n=54, NF=56).

2. Установить правомерность ранее высказанной гипотезы о происхождении единственного неробертсоновского субметацентрика в кариотипе разнохромосомных форм Е. tancrei в результате инверсии;

3. Выявить причины, приводящие к нарушению фертильности гибридов Fi между видами-двойниками Е. talpinus и Е. tancrei;

4. Для подтверждения монобрахиальной гомологии робертсоновских субметацентриков проанализировать СК у внутривидовых гибридов Ft (2п=49, NF=56 и 2n=50, NF=56) Е. tancrei и определить причины снижения их плодовитости;

5. Провести иммуноцитохимическое исследование СК у самцов Е lutescens -вида, специфической особенностью кариотипа которого является наличие единственной и морфологически идентичной у самок и самцов половой (ХО) хромосомы.

Научная новизна. В работе впервые проведено сравнительное электронно-микроскопическое и иммуноцитохимическое исследование СК у самок и самцов Е. talpinus - вида с изоморфными по распределению G-бэндов половыми (XX) хромосомами у представителей обоих полов. Выявлены признаки полового

диморфизма в структуре и поведении аутосом и половых хромосом в профазе I мейоза у Е. íalpinus.

На основе особенностей синапсиса между XX хромосомами в профазе I мейоза у самцов Е. íalpinus получены доказательства гетероморфизма этих хромосом у самцов. Впервые подтверждена на уровне мейоза монобрахиальная гомология робертсоновских субметацентриков у некоторых кариоморф Е. íancrei.

На основе результатов анализа СК у межвидовых гибридов между видами-двойниками Е. íancrei и Е. íalpinus сделано заключение о том, что в процессе дивергенции этих видов единственный неробертсоновский субметацентрик, присутствующий в кариотипах всех форм Е. íancrei, произошел в результате формирования неоцентромеры, а не инверсии, как предполагалось ранее. Впервые выявлена неоцентромера в хромосомном наборе Е. íancrei.

Практическая и теоретическая значимость. Полученные в работе результаты и экспериментальные подходы к решению проблем микроэволюции и репродуктивной изоляции оригинальны, они расширяют область применения электронно-микроскопического и иммуноцитохимического исследований СК у человека и животных с нарушением фертильности; могут быть использованы для решения проблем репродукции с/х животных с целью получения новых пород, а также для изучения закономерностей видообразования при возникновении робертсоновских (Rb) транслокаций с моно- и дибрахиальной гомологией Rb-метацентриков.

Основные положения, выносимые на защиту.

1. Половые хромосомы (XX), изоморфные по картине распределения G-бэндов, у представителей обоих полов Eíalpinus и Е. íancrei, гомологичны у самок, но гетерологичны у самцов.

2. Единственный неробертсоновский субметацентрик в кариотипе Е. íancrei возник в результате формирования неоцентромеры в структуре акроцентрика предкового вида.

3. Робертсоновские слияния акроцентрических хромосом в разных популяциях Е. íancrei происходят независимо друг от друга.

4. У стерильных самцов межвидовых гибридов Fi {E.íalpinus х Е. íancrei) происходит арест мейоза на стадии пахитены.

Апробация работы. Результаты исследования представлены на 13-ой Пущинской международной школе-конференции молодых ученых (Пущино, 2009), V съезде ВОГИС (Москва, 2009), международной конференции "Хромосома-2009" (Новосибирск, 2009), XVII международной конференции студентов, аспирантов и молодых ученых «Ломоносов - 2010» (Москва, 2010), международной конференции "Целостность вида у млекопитающих: изолирующие барьеры и гибридизация" (Петергоф, 2010), международном совещании «Териофауна России и сопредельных территорий» (Москва, 2011). Результаты диссертации были доложены на отчетных сессиях (февраль, 2009; март, 2010) и межлабораторном семинаре «Геномика» (октябрь, 2010) ИОГен РАН.

Декларация личного участия автора. Автор самостоятельно получил тотальные препараты СК изучаемых животных, проводил их окрашивание нитратом серебра и антителами, дальнейший анализ на электронном и флуоресцентном микроскопах. Суммарное личное участие автора составило 85%.

Публикации. По результатам диссертации опубликовано 9 работ, из них 3 статьи в журналах, рекомендованных ВАК, и 6 тезисов докладов. Одни тезисы находятся в печати.

Структура и объем диссертации. Диссертация изложена на 172 страницах и содержит следующие разделы: введение, обзор литературы, материалы и методы, результаты, обсуждение, выводы и список литературы. Работа включает 63 рисунка, 19 таблиц. В списке литературы 322 источника, в том числе 227 на иностранном языке.

Благодарности. Автор выражает глубокую благодарность научному руководителю д.б.н. О.Л. Коломиец за чуткое руководство, живое участие, всестороннюю помощь; д.б.н. И.Ю. Баклушинской и профессору Е.А. Ляпуновой за предоставление уникального биологического материала для исследований и постоянные консультации; к.б.н. С.А. Романенко и профессору А.С. Графодатскому за предоставление данных, касающихся типов ЯЬ-слияний у слепушонок. Автор искренне признателен сотрудникам лаборатории цитогенетики, профессору Ю.Ф. Богданову, к.б.н. С.Я. Дадашеву, Т.Ф. Мазуровой, В.Е. Спангенбергу, к.б.н. И.С. Мажейке, к.б.н. Т.М. Гришаевой, Т.В. Сизовой и д.б.н. В.Л. Чубыкину за содействие и продуктивное обсуждение полученных результатов; аспирантам и дипломникам лаборатории - М.М. Ацаевой, Л.В. Штепа и А.Г. Давтян за техническую помощь в работе.

ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

В Обзоре литературы рассматриваются и систематизируются признаки проявления полового диморфизма на уровне мейоза; обсуждаются особенности первой профазы мейоза у млекопитающих с хромосомным полиморфизмом робертсоновского типа, в том числе и у видов, для которых описан робертсоновский веер, а также влияние робертсоновских транслокаций на плодовитость потомства и их роль в формировании репродуктивной изоляции. В данном разделе подробно проанализированы ранее проведенные исследования по изучению первой профазы мейоза у видов рода Ellobius.

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Животные. Все животные, отловленные из природных популяций и полученные в результате многолетнего разведения в виварии и гибридизации, предоставлены для исследования сотрудниками ИБР РАН - д.б.н. И.Ю. Баклушинской и проф., д.б.н. Е.А. Ляпуновой. При выполнении работы были изучены 7 новорожденных самок и 3 взрослых самца Е. talpinus; один самец кариоморфы Е. tancrei с 2п=54; одна новорожденная самка и два самца кариоморфы К tancrei с 2п=34; 4 новорожденных самки и один самец внутривидовых гибридов F] Е. tancrei (2n=49, NF=56) от скрещивания кариоморф с 2п=48 (с?) и 2п=50 ($); две новорожденных самки и два самца внутривидовых гибридов F, Е. tancrei (2n=50, NF=56) от скрещивания кариоморф с 2п=50 (с?) и 2п=50 ($); 3 самца Е. lutescens; 4 новорожденных самки и один самец межвидовых гибридов F| с 2n=54, NF=55 от скрещивания видов-двойников Е. talpinus (2п=54, NF=54, $) и Е. tancrei (2n=54, NF=56, <5), а также три самца межвидовых гибридов F, с 2n=44, NF=55 от скрещивания видов-двойников Е. talpinus (2n=54, NF=54, Ç) и Е. tancrei (2n=34, NF=56,

Получение суспензии ооцитов. Суспензию ооцитов получали по разработанному нами методу (Kolomiets et al., 2010). Извлечение яичников из тела новорожденных самок проводили, наблюдая в бинокуляр. Яичник переносили на поверхность предметного стекла в каплю среды Игла. Накрывали покровным стеклом и слегка надавливали на него тупой деревянной палочкой до высвобождения клеток из яичника. Покровное стекло приподнимали иглой и полученную суспензию собирали пипеткой и переносили в пробирку. Далее суспензию гомогенизировали с помощью автоматической пипетки.

Получение суспензии сперматоцитов проводили по методу Counce и Meyer (1973) в модификации Dresser и Moses (1980).

Распластывание (спредирование) сперматоцитов и ооцитов проводили на поверхности капли гипотонического раствора (0,2 M сахарозы) по методу Navarro et al. (1981).

Контрастирование препаратов СК для дальнейшего электронно-микроскопического исследования проводили 50% или 70% водным раствором AgN03 (по: Fletcher, 1979).

Антитела. Использовали первичные кроличьи поликлональные антитела к С- концу белка SCP3 человека фирмы Abeam (ab №15093, Cambridge, Великобритания) в разведении 1:300. Выбор этих антител был обусловлен тем, что они связываются с СК человека, мыши, крысы и свиньи, т.к. С-конец белка SCP3 у

разных видов животных и человека высоко консервативен. В качестве вторичных мы использовали козьи антитела против IgG кролика, конъюгированные с СуЗ в разведении 1:400, или с FITC {Jackson Immunoresearch, США) в разведении 1:400, или Alexa Fluoré 488, 1:800 {Abeam, Кэмбридж, Великобритания).

Центромеру выявляли с использованием первичных антител человека против центромерных белков (АСА) {Antibody Incorporated, Калифорния, США) или афинно очищенных аутоантител к центромерному белку CENPA человека {Abeam, Кэмбридж, Великобритания) в разведении 1:100 и вторичных козьих антител против IgG человека Alexa Fluoré 546, 1:200 {Abeam, Кэмбридж, Великобритания).

Иммуноокрашивание тотальных препаратов CK проводили по методу Anderson et al. (1999).

Электронно-микроскопический и иммунофлуоресцентный анализ препаратов CK проводили с помощью электронного микроскопа JEM-100B (Япония) и универсального флуоресцентного микроскопа Axio Imager Dl (Carl Zeiss, Германия) соответственно.

Длина CK была высчитана с помощью программного пакета MicroMeasure 3.3 (Колорадо, США). Вычисления проводились на IBM PC/AT Pentium-IV в среде Microsoft Windows ХР с использованием пакетов прикладных программ «Statistica 8.0» (StatSoft. Inc., 2008) и Microsoft Excel версии 2003 г. (Microsoft Corp., США).

РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЯ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ

Половой диморфизм в профазе I мейоза у Ellobius talpinus

Электронно-микроскопически и иммуноцитохимически установлены основные события, протекающие в профазе I мейоза в ооцитах и сперматоцитах обыкновенной слепушонки Е. talpinus. В ооцитах на стадии прелептотены, когда только начинается формирование осевых элементов, а гомологичные хромосомы еще не спарены, центромерные сигналы рассеяны по всему ядру, лишь единичные центромеры соединены попарно или сближены (рис. 1а). БСРЗ-сигналы выявляются на коротких линейных участках, что соответствует сформированным коротким фрагментам осевых элементов. На стадии ранней зиготены происходит инициация синапсиса гомологов, наблюдаются длинные участки CK, а теломеры группируются вблизи одного полюса ядра, таким образом, начинается формирование «хромосомного букета» (рис. 16). На стадии средней пахитены (рис. 1г) четко видны 27 сформированных СК-бивалентов. В сперматоцитах данного вида не выражена конфигурация «букета» хромосом. На стадии пахитены визуализируются 26 CK и один половой ХХ-бивалент (рис. 2в, г).

В профазе I мейоза у Е. talpinus обнаружены признаки полового диморфизма. Изоморфные по G-бэндам у самцов и самок половые ХХ-хромосомы (Romanenko et al., 2007) имеют различия в строении и поведении в мейозе. У самок этих видов CK полового (XX) бивалента морфологически не отличается от аутосомных CK (рис. le, 2а, б).

Половой бивалент в сперматоцитах, начиная с зиготены, располагается на периферии ядра, осевые элементы окружены облаком электронно-плотного

Прелептотена АСА \ , , > 1 * ■.. .)> Л» ■" • • ' * . V , " " « - • v. у / ;.i " V ' «К. » * ' « а Ранняя зиготена 1 • Bl * *. "Hi »* б Ранняя пахитена - , хх Хромосомный t f букет -te. в

, Средняя пахитена V t \ > > ' Г ^^ ! 4V—^ \ \ ♦' • л. р • ■ Я- Í Ж J \ YV 2 Поздняя пахитена i ) „ л * / - < о г;к \ í О Í!AV(4? а Средняя диплотена и * -с- i м- •v\- С т» £ ' ,-«

Рис. 1. Распластанные ядра ооцитов Е. talpinus на разных стадиях профазы I мейоза.

Иммуноокрашивание проведено с использованием антител к белкам SCP3 (зеленый сигнал) и антител к центромерным белкам (красный сиг нал, АСА). Стрелки указывают на двойной центромерный сигнал в области теломер СК. Головки стрелок указывают на отсутствие БСРЗ-сигнала у коротких плеч хромосом. Звездочки определяют зоны асинапсиса/десинапсиса осевых элементов. Ваг а-е = 3 цт. Пояснения в тексте.

Рис. 2. Распластанные ядра ооцитов и сперматоцитов Е. 1а1ртих. Цифры на фотографиях соответствуют номерам метафазных хромосом в кариотипе Е. 1а1ртт. (Яотапепко е1 а1., 2007). Стрелки указывают на два центромерных сигнала в теломерных участках СК акроцентриков; головки стрелок - на наличие БСРЗ-сигнала в коротких плечах СК акроцентриков. а. Электронно-микроскопическая фотография распластанного ядра ооцита на стадии пахитены; 6-е. Иммуноокрашивание антителами к белку 8СРЗ (зеленый сигнал) и к центромерным белкам (красный сигнал, АСА). Хроматин окрашен красителем ОАР1 (синий сигнал); б. Распластанное ядро ооцита на стадии средней пахитены; в. Распластанное ядро сперматоцита на стадии средней пахитены; г. Распластанное ядро сперматоцита на стадии поздней пахитены.

материала (рис. 3). XX хромосомы формируют закрытый бивалент с двумя короткими прителомерными фрагментами СК. В центральной части полового бивалента тонкие осевые элементы XX хромосом не синаптируют, а напротив, отдаляются друг от друга, формируя обширную зону асинапсиса. Первоначально на одном из осевых элементов формируется электронно-плотное ядрышко-подобное тельце (рис. 3). По мере продвижения профазы I мейоза происходит перекручивание половых хромосом, и асинаптированные участки осей пересекаются, постепенно на осевых элементах формируются короткие шипы.

Конфигурация букета. Наиболее ранним проявлением полового диморфизма 1 у обыкновенной слепушонки Е. talpinus в профазе I мейоза было формирование j конфигурации «букета» хромосом в ооцитах; спаривание и синапсис хромосом, минуя фигуру «букета», наблюдалось в сперматоцитах.

Длина CK. Средние значения длин CK в ооцитах выше, чем в сперматоцитах I (рис. 4), что соответствует данным литературы, касающихся длины CK у самок и самцов других позвоночных животных (Wallace, Hulten, 1985; Loidl, Schweizer 1992; Wallace, Wallace, 2003; Campos-Ramos et al., 2009; и др.). Суммарная длина CK самок - 155±7, самцов - 119±11 цт.

Рис. 3. Динамика структуры полового бивалента в сперматоцитах Е. (Ыртив

в профазе I мейоза.

Утолщенные короткие стрелки указывают на электронно-плотные ядрышкоподобные тельца, длинные стрелки - на короткие прителомерные фрагменты СК, головки стрелок - на «шипы» осевых элементов: Ваг = 1 цт а. Поздняя зиготена. Закрытый половой бивалент с обширной зоной асинапсиса между осевыми элементами XX хромосом: 6. Пахитена; в. Диллотена. Половой бивалент имеет сложную конфигурацию и окружен облаком электронно-плотного материала.

7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 □ длина CK ооцотов ■ длина CK сперматоцитов

Рис.4. Сравнительная диаграмма длин CK ооцитов и сперматоцитов Е. talpinus на стадии пахитены.

СК некоторых кариоморф и гибридов между ними Е. 1апсге1

Самцы кариоморфы Е. (аисте! с 2п=54, №=56. Нами выявлены сперматоциты на всех стадиях первой профазы мейоза. На стадии средней пахитены сформированы 25 СК акроцентриков, один СК субметацентриков (пара №7) и один половой ХХ-бивалент, который имеет сходное строение с половым бивалентом самцов Е. 1а1ртт (рис. 5). _

24 15

■ # 11 ч

»1 „ «ЧЛ ,

„ Л -> 3/

10 14

19..

2 цт

У чы Ч 20_21 "Ч42 224- -л 26г 18

3 цт

Рис. 5. Распластанные ядра сперматоцитов кариоморфы Е. ¡апсш с 2п=54. а. Электронно-микроскопическая фотография; б. Иммуноокрашивание антителами к белку вСРЗ (зеленый сигнал) и к центромерным белкам (красный сигнал, АСА). Красная стрелка указывает на СК единственной субметацентрической пары хромосом.

Т 6 1

? 15

3 7 _

/ N

XX ^ 7

1 /Г 111

]Г у-.2 6 / 16/-И Г Л

813

5 4 у! 3

14 Л

15?\

16 4Ит ¿г 4 ит

Рис. 6. Распластанные ядра сперматоцитов и ооцитов кариоморфы Е. ¡апсгег с 2п=34, №=56. Цифры соответствуют номеру метафазных хромосом в кариотипе. а. Сперматоцит. Половой бивалент имеет характерную морфологию и выселен на периферию ядра; б. Ооцит. В структуре СК 11 пары хромосом выявлены «основной» (красная стрелка) и «дополнительный» (желтая стрелка) центромерные сигналы. Головка стрелки указывает на наличие двух АСА-сигналов в теломерном участке СК акроцентрических хромосом.

Самцы и самки кариоморфы Е. 1апсш с 2п=34, NF=56.

Иммуноцитохимически в пахитене профазы I мейоза идентифицированы 11 СК субметацентриков, 6 СК акроцентриков, в т.ч. самая крупная акроцентрическая пара хромосом - половой ХХ-бивалент (рис. 6). В ооцитах самый короткий СК субметацентриков (пара № 11) сформирован уже на стадии ранней пахитены и имеет в структуре два центромерных сигнала - «основной» и «дополнительный», смещенный в сторону длинного плеча. В сперматоцитах в структуре СК № 11 выявлена одна центромера. С помощью метода 2оо-Р18Н С.А. Романенко (личное сообщение) было установлено, что субметацентрическая пара хромосом № 11 идентична неробертсоновской субметацентрической паре хромосом № 7 54-хромосомной формы Е. 1апсге1.

Самцы и самки внутривидовых гибридов Рг Е. 1апсге1 с 2п=49, ОТ=56. Родительские кариоморфы 2п=48 и 2п=50, отловленные с разных берегов р. Сурхоб (Памиро-Алай), имеют негомологичные робертсоновские транслокации (Баклушинская и др., 2010). Электронно-микроскопически и иммуноцитохимически определены основные события на стадиях прелептотены - диплотены профазы I мейоза в ооцитах и сперматоцитах данных гибридов Е. ?апсгег. На стадии средней пахитены в ооцитах и сперматоцитах выявляются 21 СК: один СК метацентрической пары, один СК субметацентрической пары, 19 СК акроцентрических пар хромосом; один СК-пентавалент и один половой ХХ-бивалент. Половой бивалент самцов имеет сходное строение с половым бивалентом самцов Е. 1а1ртт и 54-хромосомной Е. 1апсге1. Половой бивалент самок не отличается по строению от СК аутосом.

СК-пентавалент сформирован тремя метацентриками и двумя акроцентриками. На основе данных 2оо-Р15Н, полученных ранее С.А. Романенко (Баклушинская и др., 2010), удалось идентифицировать все хромосомы пентавалента (рис. 7). Три метацентрика родительских форм в своем составе содержат гомологичные плечи (рис. 7а), которые синаптируют в профазе I мейоза друг с другом и вместе с двумя негомологичными акроцентриками формируют СК-пентавалент (рис. 76). Между прицентромерными участками негомологичных акроцентриков образуется короткий фрагмент СК, что обусловлено наличием в этих участках хромосом блоков неспецифичного С-гетерохроматина. Между 11-ым участком одного метацентрика (М1) и 23-им участком другого (МЗ) метацентрика имеется короткая зона негомологичного синапсиса (рис. 1в).

Самцы и самки внутривидовых гибридов Р, Е. (апсге1 с 2п=50, ОТ=56. Родительские кариоморфы 2п=50, отловленные в разных ущельях горной системы Памиро-Алай, имеют негомологичные робертсоновские транслокации. На стадии пахитены в ооцитах гибридов наблюдается цепочка СК, в которой идентифицированы: тетравалент А1-М1-М2-А2, два тривалента АЗ-МЗ-А4, А5-М4-А6 и СК-биваленты Б1, Б2, БЗ, Б4 (рис. 8).

В сперматоцитах гибридов из-за сильных зон растяжения не удалось определить элементы цепочки СК. Половой ХХ-бивалент у самок ведет себя как обычная аутосома, у самцов соответствует мужскому типу, как выявлено у самцов ранее описанных видов и гибридов слепушонок.

Рис. 7. Особенности структуры кариотипа самцов гибрида Ft Е. tancrei с 2п=49.

а. Схема демонстрирует монобрахиальную гомологию субметацентриков родительских форм 2п=48 и 2п=50. Гомология хромосом определена с помощью метода Zoo-FISH. Цифры справа соответствуют хромосомам Microtus agrestis (схема построена по данным G-окраски метафазных хромосом и Zoo-FISH, Romanenko et al., 2007); б. Электроннограмма. Закрытый СК-пентавалент в ядре сперматоцита сформирован из трех монобрахиально гомологичных субметацентриков (М1-МЗ) и двух акроцентриков (Al, А2). Стрелкой обозначен короткий СК между прицентромерными участками негомологичных акроцентриков; в. Схема синапсиса хромосом в структуре СК-пентавалента.

^ О

V X)

j /, I. /

\ХЛ/

ч.

\ s

4 ¡лт

Рис.8. Особенности синапсиса хромосом в пахитене гибридов F, Е. tancrei с 2п=50.

а. Распластанное ядро ооцита. В структуре СК субметацентрической пары определены основной (красная стрелка) и дополнительный (желтая стрелка) центромерные сигналы. Видна цепочка СК; б. Схема. В формировании цепочки (на рис а) принимают участие тетравалент Al—М1-М2— А2, дватривалента АЗ-МЗ-А4, А5-М4-А6 и СК-биваленты Б1, Б2, БЗ, Б4.

В сперматоцитах гибридов CK неробертсоновской субметацентрической пары хромосом имеет один центромерный сигнал, в ооцитах - всегда два центромерных сигнала («основной» и «дополнительный», смещенный в сторону длинного плеча) (рис. 8а).

Таким образом, наши данные подтверждают монобрахиальную гомологию робертсоновских субметацентриков (СК-пентавалент у 49-хромосомных гибридов и СК-тетравалент у 50-хромосомных гибридов). Скорее всего, группы популяций восточной слепушонки, обитающие в разных частях веера, формировались независимо друг от друга, и хотя гибридизация играла важную роль в их истории, ее распространение было ограничено географическими барьерами. Возникновение негомологичных робертсоновских транслокаций, как оказалось, явление более частое и важное для слепушонок, чем предполагалось ранее. Особенности биологии слепушонок, такие как подземный образ жизни, строительство сложных многоярусных колоний, обуславливают сравнительно низкие темпы расселения, что при наличии социальной структуры с преимуществом размножения отдельных особей (наблюдения И.Ю. Баклушинской, ИБР РАН), а также фрагментированного горными хребтами и реками ареала, несомненно, способствуют закреплению перестроек хромосомных наборов.

Для исследованных внутривидовых гибридов ранее было отмечено снижение плодовитости в 2 раза (Ляпунова и др., 1990). Это объясняется тем, что расхождение хромосом из сложных СК-комплексов затруднено вследствие нарушения архитектоники ядра, которое ведет к образованию несбалансированных гамет и, следовательно, к снижению фертильности.

Таким образом, подтверждается важное значение монобрахиальной гомологии как для создания механизмов генетического разнообразия и дивергенции, так и для формирования механизмов репродуктивной изоляции, на что указывают ранее проведенные исследования (Сараппа, 1982; Сараппа et al., 1985; Baker, Bickham, 1986; Searle, 1988; Sites, Moritz, 1987; Bidau, 1990; Pagacova et al., 2009).

Особенности сперматогенеза и оогенеза межвидовых гибридов Е. talpinus х Е. tancrei

Светомикроскопический анализ клеток суспензии семенников. В

суспензии семенников контрольной фертильной 34-хромосомной формы Е. tancrei выявлены как сперматоциты I порядка, так и зрелые сперматозоиды. В суспензии семенников межвидовых гибридов Е. talpinus * Е. tancrei с 2п=54 обнаружены сперматоциты I порядка и единичные сперматозоиды. У межвидовых гибридов Е. talpinus * Е. tancrei с 2п=44 выявлено меньшее количество сперматоцитов I порядка (по сравнению с вышеуказанными животными) и не обнаружены сперматозоиды.

Светомикроскопический анализ гистологических срезов семенников. В

семенниках контрольной кариоморфы Е. tancrei (2п=34) обнаружены сперматозоиды, но в семенных канальцах обоих межвидовых гибридов (как с 2п=54, так и с 2п=44) сперматозоиды не выявлены.

16 -23

-J 5

ll44

У Л " 24 /3

2 18

6 6

13 21

19 7

/ 20 - 7

- В Г

5 цт ^

хх L / '

■ Ь ¿Гчп

\ 1 «

У-> .■"•и ■ '

\ *> >

CENP-A SCP3

•у у

25 15 О . 19

y 26 ) 8 -47 4

9. .3 21 1 S»

23"" -'16

18 L 5 ' .4 ' 2

>хх ^(г

20 * г ; Го 1

'22 24 Зцт

Л Г" 41 XY

<У С —

»1

иг ^ \

' M

Рис. 9. Распластанные ядра ооцитов и сперматоцитов межвидовых гибридов Е. talpinusxE. tancrei и сперматоцитов мыши Mus domesticus.

Цифры соответствуют номерам метафазных хромосом в кариотипе. Белая стрелка указывает на «гибридный» СК, желтая головка стрелки - на два центромерных сигнала в структуре СК короткой акроцентрической хромосомы №25. аДгд - Иммуноокрашивание антителами АСА и SCP3; в - антителами CENPA и SCP3. а. Ядро ооцита на стадии средней пахитены Е. talpinusxE. tancrei (2n=54, NF=55); во врезке - увеличенный «гибридный» СК; б. Ядро сперматоцита на стадии пахитены Е. talpinusxE. tancrei (2n=54, NF=55). Половой ХХ-бивалент открыт, ЯПТ окрашивается антителами АСА. Во врезке - увеличенный «гибридный» СК; в. Ядро сперматоцита на стадии пахитены Е. talpinusxE. tancrei (2n=54, NF=55). В структуре полового бивалента ЯПТ не окрашено; г. Сперматоцит на стадии пахитены M. domesticus; д. Ядро сперматоцита на стадии пахитены Е. talpinusxE. tancrei (2n=44, NF=55).

Анализ СК. Электронно-микроскопически и иммуноцитохимически определены основные события на стадиях лептотены - диплотены профазы I мейоза в ооцитах и сперматоцитах межвидовых гибридов Е. ¡Ыр'тиз * Е. 1апсге'1 с 2п=54. На стадии средней пахитены в ооцитах и сперматоцитах данного гибрида сформированы 26 СК и один половой бивалент (рис. 9а, б). У самцов и самок гибридов в структуре СК седьмой пары хромосом впервые установлено наличие двух центромерных сигналов, расположение одного из них соответствует акроцентрическому гомологу (от £ 1а/риш), другого - субметацентрическому гомологу (от Е. 1апсге1) (рис. 9а, б, врезка). По всей длине данной пары хромосом формировался типичный для гомологичных хромосом СК, ни в одном из ядер в структуре такого «гибридного» СК не было выявлено инверсионной петли.

До настоящего исследования было принято считать, что единственный неробертсоновский субметацентрик всех изученных форм Е. 1апсге\ возник из акроцентрической хромосомы предкового кариотипа путем перицентрической инверсии (Ляпунова, Воронцов, 1978; Якименко, Воронцов, 1982; Якименко, Ляпунова, 1986). Однако, инверсионная петля в структуре СК между хромосомами 7-ой пары этого гибрида не выявлена, что опровергает гипотезу о том, что формирование субметацентрика в процессе дивергенции видов Е. 1а\р\пи$ и ЕЛапсге'1 было связано с инверсией перицентромерного участка исходного (предкового) акроцентрика. На основании полученных результатов мы считаем, что в процессе дивергенции Е. ш1р'тив и Елапсге\ изменение положения центромеры было обусловлено формированием неоцентромеры.

Половой бивалент в ядрах сперматоцитов межвидовых гибридов в целом имеет сходное строение с XX бивалентами у самцов Е. ¡аф'тия (2п=54, №=54) и Е. <апсге/ (2п=54, №=56). Однако в 69% пахитенных сперматоцитов половой бивалент открыт. В 64% ядер он не смещается на периферию ядра, иными словами половой бивалент не формирует половое тельце. Выявлены единичные случаи ассоциации ХХ-бивалента с аутосомой. В половых бивалентах самцов межвидовых гибридов нами установлено неспецифичное связывание антител против центромерных белков (АСА) с ядрышкоподобными тельцами (ЯПТ) (рис. 96). Интенсивность связывания антител АСА увеличивается, начиная со стадии средней пахитены к диплотене. Более того, на стадии диплотены атипичный АСА-сигнал становится более обширным и отмечается не только в районе ЯПТ, но и в центромерной области, синаптических участках, а также, что чрезвычайно важно, в ряде случаев распространяется на аутосомные биваленты. Все эти признаки: ассоциация полового бивалента с аутосомными СК, нарушение формирования полового тельца, открытость полового бивалента, наличие в единичных клетках отдельно лежащих осевых элементов на стадии пахитены, соответствуют признакам пахитенного ареста в сперматогенезе млекопитающих. Таким образом, пахитенный арест является причиной отсутствия сперматозоидов в суспензии клеток и гистологических срезах семенников.

В контрольном эксперименте при иммуноокрашивании аффинно очищенными антителами человека к центромерному белку СЕЫРА и антителами кролика БСРЗ против основного белка СК в сперматоцитах межвидовых гибридов выявлен «гибридный» СК, однако, не было обнаружено неспецифического связывания антител с ЯПТ в структуре полового бивалента (рис. 9в). По-видимому,

центромерные белки, на которые получены поликлональные антитела АСА, имеют общие антигенные детерминанты с белками, участвующими в формировании белкового покрывала при пахитенном аресте. При окрашивании антителами АСА и БСРЗ пахитенных сперматоцитов мыши в структуре СК хромосом выявляются одиночные центромерные сигналы (рис. 9г). В сперматоцитах £ ¡а1р'ти$ и межвидовых гибридов £ 1а/р1пи$ х £ гапсш в теломерном участке маркерного СК коротких акроцентрических хромосом № 25 выявляются два центромерных сигнала на расстоянии 0,1-0,3 цт.

У межвидового гибрида с 2п=44 в сперматоцитах на стадии пахитены выявлены цепочки СК и «гибридный» СК, в структуре которого также не обнаружена инверсионная петля (рис. 9д).

Особенности строения СК неробертсоновских субметацентриков у разных кариоморф Е. ¡апсгел и гибридов между ними

Впервые при иммуноцитохимическом окрашивании СК с помощью антител против основного белка СК БСРЗ и антител против центромерных белков (АСА) разнохромосомных кариоморф Елапсгег и внутривидовых гибридов между ними обнаружено необычное явление. В структуре С К, который формируется между не-Ш) субметацентриками, выявляются дополнительные центромерные сигналы. Измерения СК позволили определить, что есть «основные» центромеры, которые всегда располагаются в диапазоне центромерных индексов от 0,34 до 0,36. «Дополнительные» центромерные сигналы смещены либо в сторону короткого, либо длинного плеча (табл.).

Дополнительные центромерные сигналы, если они обнаруживались у определенной группы слепушонок, выявлялись во всех исследованных сперматоцитах и ооцитах. Вероятно, появление дополнительных центромер связано с особенностями эволюции неробертсоновского субметацентрика. Мы предполагаем, что в структуре хромосом существуют особые районы - кластеры неоцентромер. К примеру, эти участки у приматов часто соответствуют анцестральным инактивированным центромерам, и в некоторых таких областях могут сохраняться особенности, которые были свойственны их предкам десятки миллионов лет назад, что может вызывать появление неоцентомер (МеЬ1а й а1., 2010).

Скорее всего, происхождение единственного неробертсоновского субметацентрика у разнохромосомных форм Е. Шпсге1 путем формирования неоцентромеры и появление «дополнительных» центромерных сигналов в структуре СК у некоторых кариоморф и внутривидовых гибридов £ Шпсге'г взаимосвязаны между собой и являются уникальными особенностями эволюции данной пары хромосом. Решение этого интересного вопроса нуждается в дополнительных генетико-молекулярных исследованиях.

Анализ СК самцов ЕЦоЫт 1Мезсет

Впервые иммуноцитохимически определены основные события первой профазы мейоза в сперматоцитах £ /и/ел-еда. На стадии лептотены, когда осевые элементы практически сформированы и гомологи не синаптированы, выявляются 17 центромерных сигналов. На стадии зиготены начинается синапсис осевых

Таблица. Основные характеристики СК неробертсоновских субметацентрических хромосом у видов и гибридов Ellobius

Животное N L, ЦШ S.a., pm L.a., pm C.i. A.r. C.d.I, (im C.d.2, pm

Е. lancrei, ¿ 2n=54, NF=56 5 5,3±2 1,8±0,5 3,5±1,5 0,34±0,05 1,9±0,4 - -

£ lancrei, ¿ 2n=34, NF=56 5 7,3±1 2,4±0,4 4,8±0,7 0,34±0,01 2±0,07 - -

E. tancrei, $ 2n=34, NF=56 6 6,3±1,9 2,3±0,9 4,01±1,3 0,36±0,05 1,8±0,5 1,1 ±0,8 (18%) -

Гибрид E. lancrei, <5, 2n=50,NF=56 9 5,5±0,4 1,9±0,2 3,6±0,3 0,35±0,05 1,9±0,1 - -

Гибрид £ tancrei, 2n=50, NF=56 9 7,4±2,3 2,6±0,8 4,9±1,6 0,35±0,02 1,9±0,2 0,8±0,3 (11%) -

Гибрид £ tancrei, ¿, 2n=49, NF=56 6 6±0,4 2,2±0,1 3,8±0,36 0,36±0,02 1,8±0,1 - 0,7±0,2 (11%)

Гибрид £. lancrei, 2n=49, NF=56 6 7,3±4,4 2,4±0,95 4,9±3,6 0,34±0,08 2±0,7 1±1,6 (14%) 0,7±0,3 (9%)

Межвид. гибрид £. talpinus * E. tancrei* cj,2n=54, NF=55 10 5,5±0,5 1,9±0,1 3,6±0,4 0,3S±0,02 1,9¿0,1 -

Межвид. гибрид E.talpinusx-Etancrei* $,2n=54, NF=55 10 7,3±1 2,5±0,4 4,8±0,7 0,34±0,01 1,9±0,1 - -

Обозначения: L (length) - общая средняя длина СК субметацентриков; S.a. (short arm) - средняя длина короткого плеча; L.a. (long arm) - средняя длина длинного плеча; C.i. (centromere index) -центромерный индекс (C.i.=S.a./L); A.r. (arm ratio) - соотношение плеч (A.r.=L.a./S.a.); C.d. (centromere distance) - расстояние между центромерными сигналами (в скобках указано расстояние между центромерными сигналами в % от общей длины СК), C.d. 1 - смещение «дополнительного» центромерного сигнала в сторону длинного плеча, C.d.2 - смещение «дополнительного» центромерного сигнала в сторону короткого плеча; N - количество промеренных СК; * - у межвидовых гибридов измерялись субметацентрические гомологи в структуре «гибридных» СК. Все показатели сопровождаются значениями стандартного отклонения (mean±SD).

элементов и формируются СК между гомологами. В средней пахитене наблюдаются 8 СК аутосом и один утолщенный унивалент Х-хромосомы, который имеет неравномерные утолщения, выявляемые с помощью антител к белку SCP3-по своей длине и приобретает О- или U-подобные конфигурации. Ранее такая конфигурация Х-унивалента выявлена электронно-микроскопически (Kolomiets et al., 1991). Вероятно, описанные особенности полового унивалента способствуют его изоляции от аутосом.

Также установлено, что в единичных сперматоцитах наблюдается ассоциация СК седьмой пары аутосом с половым унивалентом. По данным Кастро-Сиерры и Вульфа ассоциация аутосомных бивалентов и половых унивалентов наблюдалась в 26% сперматоцитов (Castro-Sierra, Wolf, 1968).

На стадии поздней пахитены и диплотены наблюдаются десинапсис и бреши в структуре аутосомных СК.

Особенности динамики аутосомных СК-бивалентов слепушонок

На стадии пахитены в структуре СК в сперматоцитах и ооцитах слепушонок при иммуноокрашивании антителами к белку SCP3 наблюдалось чередование более ярких и менее ярких сегментов. Позже на стадиях поздней пахитены -ранней диплотены выявлены различия в динамике удаления белка SCP3 из структуры СК.

У самок Е- talpinus элиминация белка SCP3 с СК происходит на стадии диплотены и сопровождается одновременным десинапсисом гомологов, поэтому бреши визуализируются главным образом на осевых элементах хромосом.

У самцов Е. talpinus, начиная со стадии поздней пахитены, в структуре аутосомных СК-бивалентов появляются бреши. Удаление белка SCP3 начинается с участков, соответствующих С- и G-бэндам митотических хромосом. Ранее эта закономерность в динамике белка SCP3 была описана у самцов Mus musculus и Mesocricetus auratus (Давтян, Коломиец, 2008).

Это наблюдение хорошо коррелирует с моделью, предложенной А. Чандли. Данная модель отражает особенности синапсиса хромосом в мейозе, в зависимости от того, на каком из участков хромосом, соответствующих R-, G- или С-бэндам митотических хромосом, осуществляется синапсис гомологов в профазе I мейоза. А. Чандли рассматривает рано реплицирующиеся участки, соответствующие R-бэндам, как сайты инициации синапсиса, и оценивает их как сайты эффективного синапсиса. Под эффективностью синапсиса подразумевается осуществление кроссинговера в участках, соответствующих R-бэндам митотических хромосом. Участки, соответствующие G-, и С-бэндам, поздно реплицируются в S-фазе, рассматриваются как участки неэффективного синапсиса (Chandley, 1986/ Как следует из наших результатов, именно с участков СК, соответствующих G-, и С-бэндам митотических хромосом - сайтов неэффективного синапсиса - белок SCP3 удаляется в первую очередь.

ВЫВОДЫ:

1. Выявлены следующие признаки полового диморфизма в профазе I мейоза у Е. talpinus и Е. tancrei - видов с XX хромосомами, изоморфными по картине распределения G-бэндов, у самок и самцов

а. В ооцитах на стадии лептотены осевые элементы хромосом образуют конфигурацию «букета», в сперматоцитах такая конфигурация не выражена;

б. В ооцитах половые XX хромосомы синаптируют по всей длине полового бивалента, что свидетельствует о гомологии этих хромосом у самок;

в. В сперматоцитах половые XX хромосомы формируют СК только в прителомерных участках, что свидетельствует о гетероморфизме этих хромосом.

2. На основании проведенного впервые анализа синапсиса хромосом у самок и самцов гибридов Fi между видами-двойниками Е. talpinus (2n=54 NF=54) х Е. tancrei (2n=54; NF=56) сделаны следующие выводы:

а. Получены доказательства, что наиболее вероятным механизмом появления неробертсоновского субметацентрика в кариотипе Е. tancrei было формирование неоцентромеры в структуре акроцентрика предкового вида;

б. В большинстве ядер сперматоцитов гибридов выявлены признаки пахитенного ареста, что коррелирует с данными гистологического исследования ткани семенников гибридов и стерильностью межвидовых гибридов.

3. Впервые на основе анализа СК продемонстрирована монобрахиальная гомология робертсоновских субметацентриков у разных кариоморф слепушонок, что свидетельствует о независимости их формирования в разных популяциях Е. tancrei.

4. Впервые проведено иммуноцитохимическое исследование СК у самцов Е. lutescens (2n=17, ХО) и выявлены специфические особенности в распределении белка SCP3 в структуре полового Х-унивалента.

5. У внутривидовых гибридов и некоторых кариоморф Е. tancrei в структуре СК неробертсоновского субметацентрика впервые выявлены дополнительные центромерные сигналы по обе стороны от основной центромеры, что косвенно свидетельствует о наличии в хромосомах этой пары кластеров неоцентромер.

6. Выявлена закономерность элиминации белка SCP3 из структуры СК -удаление этого белка начинается в сайтах хромосом, соответствующих С- и G-бэндам митотических хромосом.

СПИСОК ПУБЛИКАЦИЙ ПО ТЕМЕ ДИССЕРТАЦИИ

Статьи в рецензируемых журналах:

1. Kolomiets O.L., Matveevsky S.N., Bakloushinskaya I.Yu. Sexual dimorphism in prophase I of meiosis in mole vole (EUobius talpinus Pallas) with isomorphic (XX) chromosomes in males and females // Comparative Cytogenetics. 2010. Vol. 4. № 1. P. 55-66.

2. Баклушинская И.Ю., Романенко C.A., Графодатский A.C., Матвеевский С.Н., Ляпунова Е.А., Коломиец О.Л. Роль хромосомных перестроек в эволюции слепушонок рода Ellobius (Rodentia, Mammalia) // Генетика. 2010. T. 46. № 9. С. 1290-1293.

3. Спангенберг В.Е., Дадашев С.Я., Матвеевский С.Н., Коломиец О.Л., Богданов Ю.Ф. Каким образом хромосомы прикрепляются к синаптонемным комплексам? // Генетика. 2010. Т. 46. № 10. С. 1363-1366.

Тезисы конференций:

4. Матвеевский С.Н., Баклушинская И.Ю., Ляпунова Е.А., Давтян А.Г., Коломиец О.Л. Половой диморфизм в профазе I мейоза у слепушонки Ellobius talpinus Pallas II В сб.: V съезд ВОГИС (Москва, 21-28 июня). Ч. И. 2009. С. 249.

5. Матвеевский С.Н. Различия в структурной организации и поведении половых (XX) бивалентов у самцов двух видов-двойников рода Ellobius и гибридов между ними в профазе I мейоза // В сб.: Биология - наука XXI века: 13-ая Путинская международная школа-конференция молодых ученых. Пущино, 28 сентября - 2 октября 2009 г. Пущино. 2009. С. 29.

6. Баклушинская И.Ю., Романенко С.А., Графодатский А.С., Матвеевский С.Н., Коломиец О.Л., Ляпунова Е.А. Роль робертсоновских транслокаций в эволюции слепушонок рода Ellobius (Rodentia, Mammalia)// В сб.: Материалы международной конференции "Хромосома-2009". Новосибирск, 31 августа - 6 сентября 2009 г. Новосибирск. 2009. С. 60 - 61.

7. Богданов Ю.Ф., Дадашев С.Я., Спангенберг В.Е., Матвеевский С.Н., Коломиец О.Л. ДНК-белковые взаимодействия и эволюция мейоза // В сб.: Материалы международной конференции "Хромосома-2009". Новосибирск, 31 августа - 6 сентября 2009 г. Новосибирск . 2009. С. 81.

8. Матвеевский С.Н. Хромосомная "хореография" в профазе I мейоза // В сб.: Материалы XVII Международной конференции студентов, аспирантов и молодых ученых «Ломоносов - 2010». Секция «Генетика». М. 2010. С. 88.

9. Матвеевский С.Н., Баклушинская И.Ю., Ляпунова Е.А., Коломиец ОЛ. Нарушение мейоза у гибридов Fi от скрещивания видов-двойников слепушонок (Rodentia, Ellobius) // В сб.: Материалы международной конференции "Целостность вида у млекопитающих: изолирующие барьеры и гибридизация". Петергоф, 12-17 мая 2010 г. Петергоф. 2010. С. 58.

10. Матвеевский С.Н., Коломиец О.Л., Романенко С.А., Графодатский А.С., Ляпунова Е.А., Баклушинская И.Ю. Анализ механизмов начальных этапов видообразования на основе изучения синаптонемных комплексов у гибридов разнохромосомных форм Е. tancrei // Международное совещание «Териофауна России и сопредельных территорий» (IX Съезд Териологического общества РАН). Москва, 1-4 февраля 2011 г. Москва. 2011 (в печати).

Подписано в печать:

13.01.2011

Заказ № 4819 Тираж -100 экз. Печать трафаретная. Типография «11-й ФОРМАТ» ИНН 7726330900 115230, Москва, Варшавское ш., 36 (499) 788-78-56 www.autoreferat.ru

Содержание диссертации, кандидата биологических наук, Матвеевский, Сергей Николаевич

ВВЕДЕНИЕ.

Глава 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1. Половой диморфизм в мейозе.

1.1.1. Временные различия.

1.1.2. Морфологические и морфометрические различия.

1.1.3. Биохимические различия.

1.1.4. Половой диморфизм селективных механизмов мейоза.

1.1.5. Количественные различия.

1.1.6. Половые хромосомы в профазе I мейоза.

Резюме

1.2. Слепушонки как уникальный объект исследования.

1.2.1. Таксономическое положение.

1.2.2. Кариологический анализ.

1.2.3. Особенности определения пола у слепушонок.

1.2.4. Изучение профазы I мейоза у слепушонок.

Резюме ^ Анализ профазы I мейоза у видов млекопитающих с хромосомной изменчивостью робертсоновского типа. J 2 | Хромосомный полиморфизм и виды с хромосомной изменчивостью робертсоновского типа. ^ 2 Робертсоновские веера хромосомной изменчивости у млекопитающих.

9 Робертсоновский веер домовой мыши Mus mitsculus domesticus.

12 26 Робертсоновский веер обыкновенной бурозубки Sorex araneus. ^ ^ Робертсоновский веер у восточной слепушонки Ellobius tancrei.

Резюме

Глава 2. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ.

2.1. Животные.

Получение тотальных препаратов синаптонемных ' комплексов (СК) мейотических хромосом. g Свето- и электронно-микроскопический анализ препаратов СК.

9 Иммунофлуоресцентный анализ препаратов распластанных хромосом.

Сравнительное СК-кариотипирование и измерение длины

Глава 3. РЕЗУЛЬТАТЫ.

3.1. Половой диморфизм в профазе I мейоза у Ellobius talpinus

3.1.1. СК самок.

3.1.2. СК самцов. 2 Профаза I мейоза у разнохромосомных форм слепушонки восточной Е. iancrei и некоторых гибридов между ними.

3.2.1. СК самцов кариоморфы Е. tancrei с 2n=54, NF=56.

3.2.2. СК кариоморфы Е. tancrei с 2n=34, NF=56.

3.2.2.а. СК самок Е. tancrei с 2n=34, NF-56.

3.2.2.6. СК самцов Е. tancrei с 2n=34, NF=56.

2 СК гибридов Е. tancrei с 2n=49, NF=56 с пониженной ^g фертилыюстью от скрещивания кариоморф с 2п=48 и 2п=50.

0 ~ „ СК самок гибридов Е. tancrei с „

3-23-а- 2п=49.

3.2.3.6. СК самцов гибридов Е. tancrei с 2п=49.

СК гибридов Е. tancrei с 2n=50, NF=56 с пониженной 3.2.4. фертильностью от скрещивания кариморф с 2п=50 и 2п=50 из разных частей ареала.

3.2.4.а. СК самок гибридов Е. tancrei с 2п=50.

3.2.4.6. СК самцов гибридов Е. tancrei с 2п=50. ^ Профаза I мейоза у межвидовых гибридов Ellobius talpinus ^ * Ellobius tancrei.

Сравнение величин массы, структуры семенников и состава

3.3.1. суспензии клеток семенников у нормальных животных и животных с нарушениями фертильности.

2 2 2 Анализ распластанных синаптонемных комплексов мейотических хромосом межвидовых гибридов.

3.3.2.а. СК самок.

3.3.2.6. СК самцов.

З.З.2.В. «Гибридные» СК с двумя центромерами.

З.З.2.г. Половые биваленты самцов.

Профаза I мейоза у самцов слепушонки закавказской ^^

Ellobius lutescens (2n=17, NF=34).

Глава 4. ОБСУЖДЕНИЕ.

4.1. Половой диморфизм в профазе I мейоза у слепушонок.

Анализ механизмов видообразования у слепушонок 4'2' Ellobius.

Особенности СК у гибридов F] (2n=54, NF=55), полученных

4.2.1. от скрещивания от скрещивания видов двойников Е. talpinus 127 х Е. tancrei.

4.2.2. Эволюция половых хромосом слепушонок Ellobius.

4.2.3. Анализ схем видообразования у слепушонок ELLOBIUS.

ВЫВОДЫ

СПИСОК 14д

ЛИТЕРАТУРЫ

Введение Диссертация по биологии, на тему "Признаки полового диморфизма мейоза и изменчивость кариотипа у слепушонок рода Ellobius"

Проблема полового диморфизма в мейозе млекопитающих не теряет своей актуальности уже более 100? лет. Хорошо известны кардинальные различия: во времени начала; мейотических событий у самцов и самок млекопитающих. В: отличие от мужского' мейоза, протекающего у половозрелых особей, у самок профаза I мейоза. начинается в период пренатального развитияj. прерывается, на: стадии диктиотены до наступления половой зрелости, и мейоз завершается только после оплодотворения.

В последнее время исследования; полового диморфизма в мейозе и процессов, определяющих эволюцию кари'отипов, все чаще проводятся-; на основе анализа структуры синаптонемных комплексов (CK) мейотических хромосом в сочетании с методами иммунофлуоресценции и флуоресцентной; гибридизации, in situ(FISH) (Wallace, Hulten, 1985; Speed, 1986; Hodges et; al., 2001; Pavlova.et al., 2008; Бородин и др., 2010).

Синалтонелшый комплекс (CK) • - специфическая* структурно-функциональная единица мейотического ядра; формирующаяся, и дегенерирующая в процессе профазы I мейоза у эукариот. С участием CK протекают ключевые- процессы профазы I мейоза - синапсис, рекомбинациями десинапсис гомологичных хромосом; Использование современных методов электронно-микроскопического; и иммуноцитохимического анализа тотальных препаратов=CK позволяет устанавливать,гомологию?хромосом или ее отсутствие у внутри- и' межвидовых гибридов. Этот метод оказался чрезвычайно^ эффективным для; исследования синапсиса хромосом у животных, отловленных в зонах гибридизации хромосомных форм, и внутривидовых гибридов; разнохромосомных форм, полученных - при искусственном скрещивании. На основе анализа- CK удается идентифицировать признаки репродуктивной; изоляции5 на ранних; стадиях видообразования (Moses, 1979; Bogdanov et al., 1986; Pavlova et- al., 2008; Коломиец и др.,1985, 1986; Бородин и др., 2005).

Следует подчеркнуть, что подавляющее большинство работ, посвященных исследованию-CK у внутри- и межвидовых гибридов.животных,. 3 направленных на изучение эволюции кариотипов, проведено на распластанных ядрах сперматоцитов I порядка. Работы, посвященные исследованию СК в ядрах ооцитов малочисленны, что объясняется трудностями получения и малым объемом материала для исследования у самок млекопитающих.

Поиск признаков репродуктивной изоляции - морфологических и молекулярных маркеров ареста мейоза на разных стадиях профазы I мейоза, иными словами, анализ работы контрольно-пропускных пунктов (checkpoints) мейоза, является» важнейшим направлением исследований* механизмов презиготической селекции клеток с нарушениями синапсиса, рекомбинации или десинапсиса хромосом. Представления об этих механизмах расширяют представления о процессах эволюции кариотипов и причинах нарушения* фертильности животных.

С развитием новых цитогенетических и молекулярно-генетических методов, средств и приемов исследований стало очевидным, что процессы синапсиса, рекомбинации и десинапсиса гомологичных хромосом в, мейозе у самок и самцов млекопитающих, хотя и контролируются сходными молекулярными механизмами, однако различаются строгостью контрольно-пропускных пунктов^ мейоза у самок и самцов. Первоначально это было установлено для гетерозигот по хромосомным транслокациям. В настоящее время эта закономерность установлена и для носителей многих мейотических мутаций (Morelli, Cohen, 2005).

Настоящая* работа посвящена исследованию признаков полового диморфизма в мейозе и изменчивости кариотипа у слепушонок рода Ellobius (Rodentia, Mammalia). Слепушонки - уникальная модель для изучения полового, диморфизма, генетических механизмов определения пола, закономерностей хромосомного4 видообразования. Слепушонки характеризуются необычной для млекопитающих дивергенцией аутосом и половых хромосом: афганская Е. fuscocapillus (2n=36, XY<3TXX$; NFa=56); закавказская Е. lutescens (2п=17, ХО(ЗУХО$, NF=34), обыкновенная Е. talpinus (2n=54, ХХ(37ХХ$, NF=54), восточная, Е. tancrei (2п=54-30,

ХХ(37ХХ$, №=56) и алайская Е. аЫсш (2п=52-50, ХХ(37ХХ$, №=56) (МайЬеу, 1953; Воронцов, Раджабли, 1967; Иванов, 1967; Воронцов и др., 1969; Ляпунова, Воронцов, 1978; Ляпунова и др., 1984; ВакЬизЫпэкауа, 2003).

Цель настоящей работы заключается в выявлении признаков полового диморфизма, изменчивости кариотипов и хромосомных механизмов дивергенции видов на основе анализа структуры и поведения СК у видов и гибридов рода ЕПоЫш.

Для достижения поставленной цели были сформулированы следующие задачи:

1. Выявить признаки полового диморфизма в профазе I мейоза: а. У Е. 1а1ртиБ, вида с изоморфными (XX) хромосомами; б. У гибридов, полученных от скрещивания видов-двойников Е. talpinus

2п=54, №=54) и Е. Шпсгег (2п=54, №=56).

3. Выявить причины, приводящие к нарушению фертильности гибридов Р] между видами-двойниками Е. 1а1ртт и Е. 1апсгег,

4. Для подтверждения монобрахиальной гомологии робертсоновских субметацентриков проанализировать СК у внутривидовых гибридов Б] (2п=49, №"=56 и 2п=50, №=56) Е. 1апсге1 и определить причины снижения их плодовитости;

5. Провести иммуноцитохимическое исследование СК у самцов Е. Ыеясет — вида, специфической особенностью кариотипа которого является наличие единственной и морфологически идентичной у самок и самцов половой (ХО) хромосомы.

Заключение Диссертация по теме "Генетика", Матвеевский, Сергей Николаевич

ВЫВОДЫ:

1. Выявлены следующие признаки полового диморфизма в профазе I мейоза у Е. talpinus и Е. tancrei — видов с XX хромосомами, изоморфными по картине распределения G-бэндов, у самок и самцов а. В ооцитах на стадии лептотены осевые элементы хромосом образуют конфигурацию «букета», в сперматоцитах такая конфигурация не выражена; б. В ооцитах половые XX хромосомы синаптируют по всей длине полового бивалента, что свидетельствует о гомологии этих хромосом у самок; в. В сперматоцитах половые XX хромосомы формируют СК только в прителомерных участках, что свидетельствует о гетероморфизме этих хромосом.

2. На основании проведенного впервые анализа синапсиса хромосом у самок и самцов гибридов F¡ между видами-двойниками Е. talpinus (2п=54 NF=54) х Е. tancrei (2n=54; NF=56) сделаны следующие выводы: а. Получены доказательства, что наиболее вероятным механизмом появления неробертсоновского субметацентрика в кариотипе Е. tancrei было формирование неоцентромеры в структуре акроцентрика предкового вида; б. В большинстве ядер сперматоцитов гибридов выявлены признаки пахитенного ареста, что коррелирует с данными гистологического исследования ткани семенников гибридов и стерильностью межвидовых гибридов.

4. Впервые проведено иммуноцитохимическое исследование СК у самцов Е. lutescens (2п=17, ХО) и выявлены специфические особенности в распределении белка SCP3 в структуре полового Х-унивалента.

Библиография Диссертация по биологии, кандидата биологических наук, Матвеевский, Сергей Николаевич, Москва

1. Автандилов Г. Г. Медицинская морфометрия. М. Медицина. 1990. 384 с.

2. Айзенштадт Т. Б. Цитология оогенеза. М.: Наука. 1984. 247 с.

3. Анискин В. М., Лукьянова И. В. Новая хромосомная раса и анализ гибридной зоны двух кариоморф Sorex araneus (Insectívora, Soricidae) II Докл. АН. 1989. Т. 39. С. 1260-1262.

4. Анциферова А. В. Состояние гонад голотурии Cucumaria frondosa Баренцева моря в осенне-зимний период II Вестник МГТУ. Т. 9. №5, 2006. С.762-765.

5. Арефьев В. А., Лисовенко Л. А. Англо-русский толковый словарь генетических терминов. М.: ВИРО. 1995. 407 с.

6. Баклушинская И. Ю. Робертсоновские веера и видообразование II В кн.: Молекулярно-генетические основы сохранения биоразнообразия млекопитающих Голарктики. Сборник материалов международной конференции. М.: Товарищество научных изданий КМК. 2007а. С. 1322

7. Баклушинская И. Ю. Слепушонки исключение из многих правил И Природа, 20076. №10. С. 29 - 37.

8. Баклушинская И. Ю. Цитогенетическая дифференциация слепушонок группы Ellobius tancrei Blasius, 1884 II Автореф. дис. на соискание уч. степени канд. биол. наук / Ин-т биол. развития им. Н.К. Кольцова РАН. М. 1992. 221 с.

9. Баклушинская И. Ю. Эволюция системы определения пола у млекопитающих II Известия РАН. Серия биологическая. 2009. № 2. С. 209-217.

10. Баклушинская И. Ю., Ляпунова Е. А. Номенклатура хромосом восточной слепушонки Ellobius tancrei II Цитология. 1990а. Т. 32. № 4. С. 378-383.

11. Белянин А. Н. Кариологический анализ обыкновенной слепушонки (Ellobius talpinus Pall.) из северной части ареала II Вопросы физиологической и популяционной экологии. Саратов: Изд. Саратовск. ун-та. 1970. Вып. 1. С. 140-142.

12. Биологический энциклопедический словарь. Гл. ред. М.С. Гшяров. М.: Советская энциклопедия, 1986. 831 с.

13. Бобринский Н., Кузнецов Б., Кузякин А. Определитель млекопитающих СССР. М. Просвещение. 1965. 382с.

14. Богданов Ю. Ф., Гришаева Т. М., Коломиец О. JL, Федотова Ю. С.

15. Цитогенетические закономерности синапсиса мейотических хромосом у животных и растений И Генетика. 1996. Т. 32. №11. С. 1474-1493.

16. Богданов Ю. Ф., Коломиец О. JI. Кариотипирование на основе синаптонемных комплексов и применение этого метода в цитогенетике II Генетика. 1985. Т. 21. № 15. С. 793-802.

17. Богданов Ю. Ф., Коломиец О. JI. Синаптонемный комплекс — индикатор динамики мейоза и изменчивости хромосом. M: КМК. 2007. 358 с.

18. Борисов Ю. М. Дифференциальное окрашивание хромосом в сравнительной цитогенетике некоторых видов млекопитающих // Дис. на соискание уч. степени канд. биол. наук. / МГУ им. М. В. Ломоносова. М. 1978а. 188 с.

19. Борисов Ю. М. Дифференциальное окрашивание хромосом в сравнительной цитогенетике некоторых видов млекопитающих // Автореф. дис. на соискание уч. степени канд. биол. наук / МГУ им. М.

20. B. Ломоносова. М. 19786. 16 с.

21. Борисов Ю. М., Ляпунова Е. А., Воронцов H. Н. Эволюция кариотипарода Ellobius //Генетика. 1991. Т. 27. № 3. С. 523-532.

22. Борисов Ю.М. Популяционная цитогенетика грызунов (Mammalia, Rodentia) И В кн. Итоги науки и техники. Общая генетика. М. ВИНИТИ. 1981. Т. 7. С. 79-152.

23. Борисов Ю.М. У горной слепушонки нет Y хромосомы II Природа. 1974. N. 12. С.84.

24. Бородин П. М. Закономерности синапсиса половых хромосом в профазе мегюза млекопитающих // Автореф. на соискание уч. степени докт. биол наук. Новосибирск. 1992. 45 с.

25. Бородин П. М., Горлов И. П., Агульник А. И., Агульник С. И., Рувинский А. О. Синапсис и распределение хиазм у мышей, гетерозиготных по транслокаг(иям 16-й и 17-й хромосом II Генетика. 1991а. Т.27. С. 252-262.

26. Бородин П. М., Башева Е. А., Торгашева А. А., Голенищев Ф. Н., Картавцева И. В. Синапсис и рекомбинация хромосом у муйской полевки (MICROTUS MUJANENSIS) II Вестник НГУ. Серия: Биология, клиническая медицина. 2010. Т. 8. № 3. С. 124-130

27. Бородин П. М., Д'Андрейа П. С., Баррейро Гомес С. К. Естественная история зверя пунаре в 8 'А главах II Природа. 2005. N.1. С.32-39.

28. Бородин П.М. Поведение хромосом обыкновенной землеройки Sorex araneus в профазе мейоза II Сибирск. биологический журнал. 19916. Вып. З.С. 12-15.

29. Булатова Н. Ш., Павлова С. В. Хромосомная раса в эпицентре гибридных зон II Вестник ВОГИС. 2007. Т. 11. №2. С. 432-435.

30. Булычева Т. И., Дергунова Н. Н., Артеменко Е. Г. и др. Анализ пролиферативной активности клеток с помощью новых моноклональных антител к ядрышковому белку В23/нуклеофозмину II Цитология. 2000. Т. 42. № 10. С. 944—954.

31. Васькова Е. А., Павлова С. В., Шевченко А. ИТ, Закиян С. М. Мейотическая инактивация половых хромосом у млекопитающих II Генетика. 2010. Т. 46. N. 4. С. 437-447.

32. Виноградов Б. С., Аргиропуло А. И. Определитель грызунов //ЗИН АН СССР, Фауна СССР, нов. сер., № 29, Млекопитающие, М. — Л.,1941,241с.

33. Воронцов Н. Н. Развитие эволюционных идей в биологии. М.: Издат. отдел УНЦ ДО МГУ. Прогресс-Традиция, АБФ, 1999. 640 е., 2-е изд. М.: КМК. 2004.

34. Воронцов Н. Н., Ляпунова Е. А., Закарян Г. F., Иванов В. Г.

35. Кариология и систематика рода Ellobius (Microtinae, Rodentia) II В сб. Мат-лы ко II Всесоюзному Совещанию по млекопитающим. Млекопитающие, эволюция, кариология, систематика, фаунистика. Новосибирск. 1969. С. 127-129.

36. Воронцов Н. Н., Раджабли С. И. Хромосомные наборы и цитогенетическая дифференциация двух форм слепушонок надвида Ellobius talpinus Pall. II Цитология. 1967. Т. 9. № 7. С. 848-852.

37. Гилева Э. А. Эволюция половых хромосом у млекопитающих II В кн. Итоги науки и техники. Общая генетика. М. ВИНИТИ. 1981. Т. 7.С. 1378.

38. Грант В. Эволюционный прогресс: Критический обзор эволюционной теории. М.: Мир, 1991. 488 с.

39. Громов И. М., Ербаева М. А. Млекопитающие фауны России и сопредельных территорий. Зайцеобразные и грызуны. СПб. 1995.522 с.

40. Громов И. М., Поляков И. Я. Полевки (Microtinae) // Фауна СССР. Млекопитающие; JI. 1977. Т. 3, вып. 8. 504 с.

41. Громов Й. М., Гуреев А. А., Новиков Г. А., Соколов И. И.,. Стрелков П. П., Чапский К. К. Млекопитающие фауны СССР. M.-JI. Ч. 1. 1963.

42. Давтян А. Г. Динамика структурных преобразований осевых элементов хромосом в профазе I мейоза у самцов млекопитающих // Выпускная квалификационная работа / МГУ им. М. В. Ломоносова. М. 2008. 67 с:

43. Дыбан А. П. Раннее развитие млекопитающих. Л.: Наука. 1988. 228 с.

44. Дыбан А. П., Баранов В. С. Оогенез млекопитающих (с. 200 229). // В кн.: Современные проблемы оогенеза. М. Наука. 1977. 319 с.

45. Жимулев И.Ф. Общая и молекулярная генетика // Учебное пособие для вузов / Е.С. Беляева, А.П. Акифьева (ред.). Новосибирск. Изд. Сиб. унив. 2006. 497 с.

46. Иванов В. Г. Хромосомный комплекс обыкновенной слепушонки II Цитология. 1967. Т. 9. № 7. С. 879-883.

47. Кикнадзе И. И., Михайлова П., Истомина А. Г., Голыгипа В. В., Инт Панис Л., Крастанов Б. Хромосомный полиморфизм и дивергенция популяций у Chironomus nuditarsis sir. (Díptera,

48. Chironomidae) II Цитология. 2006. Т. 48. № 7. С. 5950-609.

49. Коломиец О. Л. Синаптонемный комплекс как индикатор хромосомной изменчивости II Дис. на соискание уч. степени доктора биол. наук / Инс-т общей генетики им. Н. И. Вавилова. М. 1998. 62 с.

50. Коломиец О. Л., Ляпунова Е. А., Мазурова Т. Ф., Янина И. Ю., Богданов Ю. Ф. Различные пути формирования СК-тривалентов у гибридов, несущих робертсоновские транслокации // В сб.: Молекулярные механизмы генетических процессов. М.: Наука. 1985. С. 72-84.

51. Коломиец О. Л., Ляпунова Е. А., Мазурова Т. Ф., Янина И. Ю., Богданов Ю. Ф. Участие гетерохроматина в формировании цепочек синаптонемных комплексов у животных, гетерозиготных по робертсоповскгш транслокациям //Генетика. 1986. Т. 22. №6. С. 273283.

52. Лаки н Г. Ф. Биометрия. М. Высшая школа. 1990. 352 с.

53. Ляпунова Е. А. Воронцов H. Н. Генетика слепушонок (Ellobius, Rodentia). Сообщение 1. Кариологическая характеристика четырех видов рода Ellobius II Генетика. 1978. Т. 14. С. 2012-2024. •

54. Ляпунова Е. А. Кариология вида Ellobius II В кн.: Первый Международный Конгресс по млекопитающим. Тез. докл. М. 1974. Т.1. С. 380-381.

55. Ляпунова Е. А., Баклушинская И. Ю., Коломиец О. Л., Мазурова

56. Т. Ф. Анализ плодовитости гибридов разнохромосомных форм слепушонок надвида Ellobius tancrei, отличающихся по одной паре робертсоповских транслокаций 11 Докл. АН СССР. 1990; Т. 310. №3. С. .721-723.

57. Ляпунова Е. А., Баклушинская И. Ю., Саидов А. С., Саидов К. X.

58. Динамика хромосомной изменчивости слепушонок Ellobius tancrei (Mammalia, Rodentia) в Памиро-Алае за период с 1982 по 2008 // Генетика. 2010. Т. 46. № 5. С. 645-651.

59. Ляпунова Е. А., Воронцов Hi H. Генетика слепушонок (Ellobius, Rodentia). Сообщение 1. Кариологическая характеристика четырех видов рода Ellobius II Генетика. 1978. Т. 14. С. 2012-2024.

60. Ляпунова Е. А., Воронцов H. Н., Коробицына К. В., Иваницкая Е. Ю., Борисов Ю. М. , Якименко Л. В., Довгаль В. Е. Робертсоновский веер Ellobius talpinus II В кн.: II Териологический конгр. Тез. докл. Брно. 1978. С. 412.

61. Ляпунова Е. А., Ивницкий С. Б., Кораблев В; П., Янина И. Ю. (Баклушинская). Полный робертсоновский веер хромосомных форм слепушонок надвида Ellobius talpinus II ДАН СССР; 1984. Т. 274. № 5. С. 1209-1213.

62. Ляпунова; Е. А., Коломиец О. Л., Богданов Ю. Ф., Янина И. Ю., Мазурова Т. Ф. Цитологический механизм снижения плодовитости у гибридов разнохромосомных форм II Тез. 4 Всесоюзн. Конгр. Териол. Общества. М. 1986. С. 76-77.

63. Марочкина В. В. Материалы по распространению слепушонок ( Rodentia, Ellobius ) в Восточном Туркменистане II Зоол. ж., 1996. Т. 75. Вып. 11. С. 17 22-1728.

64. Марочкина В. В. О новом местонахождении афганской полевки ( Microtus afghanus Thomas , 1912) и афганской слепушонки ( Ellobius fuscocapillus Blyth , 1843) в среднем течении Амударьи II Вестник КК ФАН УзССР. 1990. Вып. 4. С. 93-94.

65. Огнев С. И. Звери СССР и прилежащих стран И М. Л.: Изд-во АН СССР. 1950. Т. 7. 706 с.

66. Орлов В. Н. Кариосистематика млекопитающих. М.: Наука, 1974. 207 с.

67. Орлов В. Н., Булатова Н. Ш., Козловский А. И. Балакирев А. Е.

68. Иерархия внутривидовых таксонов обыкновенной бурозубки, Sorex araneus (Insectívora), и таксономическая структура вида млекопитающих И Зоол. журнал. 2004. Т. 83. № 2. С. 199-212.

69. Орлов В. Н., Козловский А. И., Балакирев А. Е., Борисов Ю. М.

70. Эндемизм хромосомных рас обыкновенной бурозубки Sorex araneus L. и возможность сохранения рефугиумов в области покровного оледенения Поздневалдайской эпохи // Докл. АН. 2007. Т. 416. № 6. С.

71. Павлинов И. Я., Крускоп С. В., Варшавский А. А., Борисенко А. В.

72. Наземные звери России. Справочник-определитель / ред. Дунаев Е.А., Михайлов К.Г. М.: Изд-во КМК, 2002. 298 с.

73. Павлинов И. Я., Лисовский А. А. Таксоны млекопитающих видовой группы и типовые местонахождения на территории бывшего СССР. Rodentia. 4.2. Зоологический музей МГУ. М. 19 с.

74. Павлинов И. Я., Россолимо О. Л. Систематика млекопитающих СССР. М.: изд-во МГУ. 1987. 285 с.

75. Павлинов И. Я., Яхонтов Е. Л., Агаджанян А. К. Млекопитающие Евразии. Т. 1. Rodentia: Систематик-географический справочник. Исследования по фауне / Под Ред. О.Л. Россолимо. М.: Изд-во МГУ. 1995. 240 с.

76. Поляков А. В., Бородин П. М. Хромосомный «портрет» бурозубки на фоне ледников II Природа. 2001. №1. С. 34-40

77. Поляков А. В., Ладыгина Т. Ю., Бородин П. М. и др. Эволюция хромосом обыкновенной бурозубки (Sorex araneus, Soricidae, Lipotyphla) в Сибири и на Южном Урале II Вест. ВОГиС. 2001. Т. 16. С. 25.

78. Семенькова Е. Г. Биология и перспективы промысла японского мохнаторукого краба eriocheir japónica в водоемах Приморья // Автореф. дис. на соискание уч. Ст. кандидата биологических наук. 2007, 1-24 с.

79. Серов О. JL Генетика развития. Новосибирск: Изд-во НГУ, 1998. 66 с.

80. Смирнов А. Ф. Молекулярно-генетические механизмы первичной детерминации пола у млекопитающих II Соросовский образовательный журнал. 1997. № 1. С . 26-34.

81. Топачевский В. А., Рековец JI. И. Новые материалы к систематике и эволюции слепушонок номинативного подрода рода Ellobius (Rodentia, Cricetidae) //Вестник зоологии. 1982. № 2. С. 35-39.

82. Федоров В. Б. Микрогеографическая генетическая подразделенность и уровень инбридинга в популяции лесного лелшинга Myopus schisticolor //Генетика. 1991. Т. 27. № 3. С. 496-503

83. Флинт В. Е., Чугунов Ю. Д., Смирин В. М. Млекопитающие СССР I Отв. ред. Формозов A. H. М.: Мысль, 1970. — 437 с.

84. Фогель Ф., Мотульски А. Генетика человека. В 3-х томах. Т. 1. М. Мир. 1989а. 312 с.

85. Фогель Ф., Мотульски А. Генетика человека. В 3-х томах. Т. 2. М. Мир. 19896. 378 с.

86. Щипанов Н. А., Булатова Н. Ш., Опарин M. JI. Островная популяция расы Сок обыкновенной бурозубки (Investivora: Mammalia) на южной границе ареала II Докл. АН. 2002. Т. 386. № 3. С. 427-429.

87. Якименко JI. В. Цитогенетическая и морфологическая дифференциация слепушонок надвида Ellobius talpinus Pall И Дис. на соискание уч. степени канд. биол. наук. / Ин-т биологии развития им. Н.К.Кольцова АН СССР. М. 1984а. 279 с.

88. Якименко Л. В. Цитогенетическая и морфологическая дифференциация слепушонок надвида Ellobius talpinus Pall II Автореф. дис. на соискание уч. степени канд. биол. наук / Ин-т биологии развития им. Н.К.Кольцова АН СССР. М. 19846. 20 с.

89. Якименко Л. В., Воронцов Н. Н. Морфотипическая изменчивость кариологически дифференцированных популяций слепушонок надвида Ellobius talpinus II В кн.: Фенетика популяций / А.В. Яблоков (ред.). М. Наука. 1982. С. 276-289.

90. Якименко Л. В., Ляпунова Е. А. Цитогенетическое подтверждение принадлежности обыкновенных слепушонок из Туркмении к виду Ellobius talpinus s. str. (Rodentia, Cricetidae) II Зоол. журнал. 1986. Т. 65. Вып. 6. С. 946-948.

91. Adolph S., Klein J. Robertsonian variation in Mus musculus from Central Europe, Spain, and Scotland II Journal of Heredity. 1981. V. 72. P. 219-221.

92. Akhverdyan M., Fredga K. EM studies of female meiosis in wood lemmings with different sex chromosome constitutions II J. Exp. Zool. 2001. V. 290. N. 5. P. 504-16.

93. Anderson L. K., Reeves A., Webb L. M., Ashley T. Distribution of crossovers on mouse chromosomes using immunofluorescent localization of MLH1 protein II Genetics. 1999. V. 151. P. 1569-1579.

94. Andersson M. Evolution of condition-dependent sex ornaments and mating preferences: sexual selection based on viability differences II Evolution. 1986. V. 40. P. 804-816.

95. Andersson M., Iwasa Y. Sexual selection II Trends Ecol. Evol. 1996. V. 11. P. 53-58.

96. Arakawa Y., Nishida-Umehara C., Matsuda Y., Sutou S., Suzuki

97. H. X-chromosomal localization of mammalian Y-linked genes in two XO species of the Ryukyu spiny rat II Cytogenet. Genome Res. 2002. V. 99. P. 303-309.

98. Asem A., Rastegar-Pouyani N. Sexual dimorphism in Artemia urmiana Gttnther, 1899 (Anostraca: Artemiidae) from the Urmia Lake (West Azerbaijan, Iran) 11 J. Animal and Veterin. Advanc. 2007. V. 6 №12. P. 1409-1415.

99. Baarends W. M., Grootegoed A. Chromatin dynamics in the male meiotic prophase И Cytogenetic Genome Research. 2003. V. 103. P. 225234.

100. Baarends W. M., Wassenaar E., van der Laan R., Hoogerbrugge J., Sleddens-Linkels E., Hoeijmakers J. H., de Boer P., Grootegoed J. A.

101. Silencing of unpaired chromatin and histone H2A ubiquitination in mammalian meiosis II Mol. Cell. Biol. 2005. V.25. P. 1041-1053.

102. Baker R. J., Bickham, J. W. Speciation by Monobrachial Centric Fusions II Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1986. V. 83. P. 8245-8248.

103. Baker T. G. A quantitative and cytological study of oogenesis in the rhesus monkey II J. Anat., Lond. 1966. V. 100. N. 6. P. 761-776.

104. Baker T. G., Beaumont Heather M., Franchi L. L. The Uptake of Tritiated Uridine and Phenylalanine by the Ovaries of Rats and Monkeys II J. Cell Sci. 1969. V. 4. P. 655-675.

105. Baumstark A., Hameister H., Hakhverdyan M., Bakloushinskaya I., Just W. Sex determination in Sry-negative Ellobius lutescens is not associated with genes of the polled intersex syndrome locus II Mammalian Genome. 2005. V. 16. P. 281-289.

106. Beaumont H. M., Mandl A. M. A quantitative and cytological study of oogonia and oocvtes in the foetal and neonatal rat II Proc. R. Soc. B. 1962. V. 155. P. 557-579.

107. Bell G. The "handicap" principle of sexual selection II Evolution. 1978. V. 32. P. 872-885.

108. Bennett M. D. The time and duration of meiosis II Phil. Trans. R. Soc. Ser. B. 1977. V. 277. P.,201-226.

109. Bianchi N. O., Reig O. A., Molina O. J., Dulout F. N. Cytogenetics of the South American akodont rodents (Cricetidae). I. A progress report of Argentinian and Venezuelan forms II Evolution. 1971. V. 25. P. 724-736.

110. Bidau C. J. The complex Robertsonian system of Dichroplus pratensis (Melanoplinae, Acrididae). II. Effects of the fusion polymorphisms on chiasma frequency and distribution II Heredity. 1990. V. 64. P. 145-159.

111. Bogdanov Yu. F., Kolomiets O. L., Lyapunova E. A., Yanina I. Yu., Mazurova T. F. Synaptonemal complexes and chromosomes chaines in the rodent Ellobius talpinus heterozygous for Robertsonian translocations II Chromosoma. 1986. V. 94. P. 94-102.

112. Bojko M. Human meiosis. VIII. Chromosome pairing and formation of the synaptonemal complex in oocytes II Carlsberg Research Communications. 1983. V. 48. P. 457-483.

113. Borodin P. M. Synaptonemal complexes of the common shrew, Sorex araneus L., in spermatocyte spreads II Cytogenet. Cell Genet. 1991. V. 56. P. 61-62.

114. Borodin P. M., Karamysheva T. V., Belonogova N. M., Torgasheva A. A., Rubtsov N. B., Searle J. B. Recombination Map of the

115. Common Shrew, Sorex araneus (Eulipotyphla, Mammalia) II Genetics. 2008. V. 178. N. 2. P. 621-632.

116. Bouvet A., Cribiu E. P. Analysis of synaptonemal complexes behaviour in a bull carrying the 1/29 and 9/23 Robertsonian translocations II Reprod Domest Anim 1990. V. 25. P. 215-219

117. Bouvet A., Cribiu E. P., Durand V., Berland H. M., Darré R. Mitotic and meiotic studies in a bull carrying the 1/29 and 9/23 Robertsonian translocations II Genet. Select. Evolution. 1991, V. 23. P. 7477.

118. Bovey R. Les chromosomes des Chiroptères et des Insectivores H Rev. suisse de Zoologie. 1949. V. 56. №30. P. 371-460.

119. Brambell F. W. R. The development and morphology of the gonads of the mouse Part 1. The morphogenesis of the indifferent gonad and of the ovary II Proc. R. Soc. B. 1927. V. 101 P. 391-409.

120. Brooker P. C. Robertsonian translocations in Mus mus cuius from N. E. Scotland and Orkney II Heredity. 1982. V. 48. P. 305-309.

121. Bulatova N., Searle J. B., Bystrakova N. et al. The diversity of chromosome races in Sorex araneus from European Russia II Acta Theriol. 2000. V. 45. P. 33^16.

122. Burgoyne P. S. Genetic similarity and crossing over in the X and Y chromosomes of humans //Hum. Genet. 1982. V. 61. P. 85-90.

123. Callan H. G. Lampbrush Chromosomes.Springer-Verlag. 1986.2551. P

124. Campos-Ramos R., Harvey S. C., Penman D. J. Sex-specific differences in the synaptonemal complex in the genus Oreochromis (Cichlidae) II Genetica. 2009. V. 135. N. 3. P. 325-332.

125. Capanna E., Civitelli M. V., Cristaldi M. Chromosomal rearrangement, reproductive isolation and speciation in mammals. The case of Mus muscidus II Boll. Zool. 1977. V.44. P. 213-246.

126. Capanna E., Corti M., Nascetti G. Role of contact areas in chromosomal speciation of the European long-tailed house mouse (Mus muscidus domesticus) II Italian Journal of Zoology. 1985. V. 52. №. 1. P. 97 —119.

127. Capanna E., Cristald M, Perticone P., Rizzoni M. Identification of chromosomes involved in the 9 Robertsonian fusions of the Apennine Mice with a 22-Chromosome karyotype II Experientia. 1975. V. 31. P. 294-296.

128. Capanna E., Gropp F., Winking H., Noack G., Civitellii V.F.

129. Robertsonian metacentrics in the Mouse II Chromosoma. 1976. V. 58. N.4. P. 341-353 .

130. Capanna E., Riscassi E. Robertsonian karvotvpe variability in natural Mus muscuius popidations in the Lombardy area of the Po Valley II Boll. Zool., 1978. V. 45. P. 63-71.

131. Capanna E., Valle A Robertsonin population of Mus mus cuius L. in the Orobian Alps II Acc. Naz. Lincei, Rend. CI. Sc. M.F.N. 1977. V. 62. P. 680-681.

132. Castro-Sierra E., Wolf U. Replication patterns of the unpaired chromosome N 9 of the rodent Ellobius lutescens Th. II Cytogenetics. 1967. V. 6. P. 268-275.

133. Castro-Sierra E., Wolf U. Studies on the male meiosis of Ellobius lutescens Th. II Cytogenetics. 1968. V. 7. P. 241-248.

134. Cay re P., Laloe F. Review of the gonad index (GI) and an introduction to the concept ofits "critical value: application to the skipjacktuna Katsuwon us pelamis in the Atlantic Ocean II Mar. Biol. 1986. V.90. P. 345-351.

135. Chakrabarti S., Chakrabarti A. Spontaneous Robertsonian fusion leading to karyotype variation in the house mouse first report from Asia II Experientia, 1977. V. 33. P. 175-177.

136. Chandley A. C. A model for effective pairing and recombination at meiosis based on early replicating sites (R-bands) along chromosomes II Human Genet. 1986. V. 72. №1. P. 50-57.

137. Codina-Pascual M., Oliver-Bonet M., Navarro J., Campillo M., Garcia F., Egozcue S., Abad C., Egozcue J., Benet J. Synapsis and meiotic recombination analyses: MLH1 focus in the XYpair as an indicator II Hum. Reprod. 2005. V. 20. P. 2133-2139.

138. Coons A. H., Creech H. J., Jones R. N. Immunological properties of an antibody containing a fluorescent group // Proc. Soc. Expt. Biol. Med. 1941. V.47. P. 200-202.

139. Coons A. H., Creech H. J., Jones R. N., Berliner E. The demonstration of pneumococcal antigen in tissues by the use of fluorescent antibody II J. Immunol. 1942. V. 45. P. 159-170.

140. Coons A. H., Kaplan M. H. Localization of antigen in tissue cells: improvements in a method for the detection of antigen by means of fluorescent antibody 111. Exp. Med. 1950. V. 91. P. 1-13.

141. Corbet G. B. The mammals of the Palaearctic region: a taxonomic review. London, Ithaca: Cornel Univ. Press. 1978. 314 p.

142. Corbet G. B., Hill J. E. A World List of Mammalian Species. 3rd ed. Nat. Hist. Mus. Pub., Oxford. 1991. 243 p.

143. Co§kun Y., Ulutürk S. Observations on the Mole Vole, Ellobius luteseens Thomas 1897, (Mammalia: Rodentia) in Turkey II Turk. J. Zool., 2003. V. 27. P. 81-87.

144. Counce S. J., Meyer G. F. Differentiation of the synaptonemal complex and the kinetochore in Locusta spermatocytes studied by whole mount electron microscopy II Chromosoma. 1973. V. 44. P. 231-255

145. Cowvperthwvaite M. H. Observations on pre- and post-pubertal oogenesis in the white rat, Mlius norvegicus albinus II Am. J. Anat. 1925. V. 36. P. 69-89.

146. Cuñado N., Terrones J., Sánchez L., Martinez P., Santos J. L.

147. Synaptonemal complex analysis in spermatocytes and oocytes of turbot, Scophthalmus maximus (Pisces, Scophthalmidae) II Genome. 2001. V. 44. P. 1143-1147.

148. Darwin C. R. The descent of man and selection in relation to sex. John Murray, London, United Kingdom. 1871. V.l. 453 p.

149. De La Maza L. M., Sawyer J. R. The G and O banding pattern of Ellobius luteseens. A unique case of sex determination in mammals II Can. Genet. Cytol. 1976. V. 18. P. 497-502.

150. De Martino C., Capanna E., Nicotra M. R., Natali P. G.1.munochemical localization of contractile proteins in mammalian meiotic chromosomes II Cell Tissue Res. 1980. V. 213. P. 159-178.

151. Dill F. J. Dictyotene Stage of Meiosis in Mosses II Science. 1964. V. 144. p. 541 -543.

152. Dobson M. J., Pearlman R. E., Karaiskakis A., Spyropoulos B., Moens P. B. Synaptonemal complex proteins: occurrence, epitope mapping and chromosome disjunction II J. Cell Sci. 1994. V. 107. P. 2749-2760.

153. Dresser M. E. The synaptonemal complex and meiosis: An immimocytochemical approach II In: Meiosis / P. B. Moens (ed.). Academic Press Inc., New York. 1987. 245-274.

154. Dresser M. E., Moses M. J. Cytological characterization of an antisynaptonemal complex monoclonal antibody II J. Cell Biol. 1983. V. 97. P. 185. (Abstr.)

155. Dresser, M. E., Moses M. J. Synaptonemal complex karyotyping of the Chinese hamster (Cricetidus griseus). IX. Light and electron microscopy of synapsis and nucleolar development by silver staining II Chromosoma. 1980. V. 76. P. 1-22.

156. Eaker S., Pyle A., Cobb J., Handel M. A. Evidence for meiotic spindle checkpoint from analysis of spermatocytes from Robertsonian-chromosome heterozygous mice II J. Cell Sci. 2001. V. 114. P. 2953-2965.

157. Egel R. Meiotic Crossing-Over and Disjunction: Overt and Hidden Layers of Description and Control II In: Recombination and Meiosis: Crossing-Over and Disjunction / E. Richard, L. Dirk-Henner (eds.). Springer-Yerlag Berlin Heidelberg. 2008, P. 1-30.

158. Elder F. F. B., Pathak S. Light microscopic observations on the behavior of silver-stained trivalents in pachytene cells of Sigmodon fulviventer (Rodentia, Muridae) heterozygous of centric fusion II Cytogenet. Cell Genet. 1980. V. 27. P. 31-38.

159. Ellerman J. R., Morrison-Scott T.C.S. Checklist of Palaearctic and Indian Mammals, 1758 to 1946II Brit. Mus. Nat. Hist., 1951. P. 810.

160. Fang, J. S., Jagiello G. M. Unique state of sexual dimorphism of crossing-over in diplotene spermatocytes and oocytes of Mesocricetusbrandti, a species with neonatal oogenesis II Biol. Reprod. 1991. V. 45. P. 447-454.

161. Fawcett D. W. The fine structure of chromosomes in the meiotic prophase of vertebrate spermatocytes // J. Biophys. Biochem. Cytol. 1956. V. 2. P. 403-406.

162. Fletcher J. M. Light microscope analysis of meiotic prophase chromosomes by silver staining II Chromosoma. 1979. V.72. N.2. P. 241248.

163. Ford C. E., Hamerton J. L. Chromosome polymorphism in the common shrew, Sorex araneus II Symp. Zool. Soc. Lond., 1970. V. 26. P. 223-236.

164. Forejt J. X-inactivation and its role in male sterility II Chromosomes Today. 1984. V. 8. P. 17-22.

165. Forejt J., Gregorov S., Goetz P. XT pair associates with the synaptonemal complex of autosomal male-sterile translocations in pachytene spermatocytes of the mouse (Mus musculus) II Chromosoma. 1981. Y. 82. P. 41-53.

166. Fredga K. Aberrant sex chromosomes mechanisms in mammals II Differentiation. 1983. V. 23. P. 23-30.

167. Fredga K. Bizarre mammalian sex-determining mechanisms (pp. 419-431) // R. V. Short, E. Balaban (Eds). The differences between the sexes. Cambridge. 1994. 496 p.

168. Fredga K., Gropp A., Winking H., Frank F. Fertile XXandXY-type female in the wood lemming My opus schisticolor //Nature. 1976. V. 261. P. 225-227.

169. Ghafari F., Gutierrez C. G., Hartshorne G. M. Apoptosis in mouse fetal and neonatal oocytes during meiotic prophase one II BMC Development Biology. 2007. V. 7. P. 75-87.

170. Gharkheloo M. M. Morphological and kaiyological peculiarities of Cricetidus migratorius (Pallas, 1773) (Mammalia: Rodentia) in the Zanjan province of Iran II Zool. Midd. East. 2006. V. 37. P. 9-12.

171. Gileva E. A., Chebotar N. A. Fertile X0 males and females in the varying lemming, Dicrosfonyx torquatus Pall. (1779) II Heredity. 1979. V. 42. P. 67-77.

172. Gileva E. A., Fedorov V. B. Sex ratio XY females and absence of inbreeding in a popidation of the wood lemming Myopus schisticolor Lilljeborg 1844II Heredity, 1991. V. 66. N. 3. P. 351-356.

173. Graves J. A. Sex chromosome specialization and degeneration in mammals II Cell. 2006. V. 124. P. 901-914.

174. Graves Marshall J. A., Shetty,S. Sex from W to Z: Evolution of vertebrate sex chromosomes and sex determining genes // Journal of Experimental Zoology, 2001. V. 290. P. 449-462.

175. Greenbaum I. F., Hale D. W., Sudman P. D., Nevo E. Synaptonemal complex analysis of mole rats (Spalax ehrenbergi): unusual polymorphisms of chromosome 1II Genome. 1990. V. 33. P. 898-902.

176. Gropp A., Tettenborn U., Von Lehmann E. Chromosomenuntersuchungen bei der Tabakmaus (M. poschiavinus) und bei den Hybriden mil der Labora- torumsmaus II Experientia. 1969. V. 25. P. 875-876.

177. Gropp A., Winking H., Zech L., Hfuller H. J. Robertsonian chromosomal variatron of metacentric chromosomes in feral mice II Chromosoma. 1972. V. 39. P. 265-288.

178. Gropp, A., Winking H. Robertsonian translocations: Cytology, meiosis, segregation patterns and biological consequences of heterozygosity II Symp. Zool. Soc. Lond. 1981. V. 47. P. 141-181.

179. Habibi B., Franchi L. L. Fine-structural changes in the nucleus of primordial oocytes in immature hamsters // J. Cell Sci. 1978. V. 34. P. 209223.

180. Harper L., Golubovskaya I., Cande W. A bouquet of chromosomes //Journal of Cell Science. 2004. V. 117. P. 4025-4032.

181. Hinton M. A. C. Monograph of voles and lemmings (Microtinae) living and extinct. London: British Museum (Natural History). 1926.

182. Hinton M. G., Taylor R. G., Murphy M. D. Use of gonad indices to estimate the status of reproductive activity of female swordfish, Xiphias gladius: a validated classification method II Fishery Bulletin. 1997. V. 95. P. 80-84.

183. Hodges C. A., LeMaire-Adkins R., Hunt P. A. Coordinating the segregation of sister chromatids during the first meiotic division: evidence for sexual dimorphism II J. Cell Sci. 2001. V. 114. P. 2417-24126.

184. Hoekstra H. E., Edwards S. V. Multiple origins of XY female mice (genus Akodon): phylogenetic and chromosomal evidence II Proc. Roy. Soc. Lond. B. 2000. V. 267. P. 1825-1831.

185. Iwamatsu T., Yanagimachi R. Maturation in vitro of ovarian oocytes of prepubertal and adult hamsters II I. Reprod. Ferul. 1975. V. 45. P. 33

186. Jagiello G. Meiosis and the aetiology of chromosomal aberrations in man II In: Paediatrie Research: A Genetic Approach / M. Adinolfi, P. Benson, F. Giannelli, M. Seller (eds). Cambridge University Press, 1982. 245 p.

187. Johannisson R, Winking H. Pachytene chromosomes in trisomy 19 male mice with Robertsonian translocations II Chromosome Res. 1998. V. 6. P. 285-294.

188. Johannisson R., Lôhrs U., Wolff H. H., Schwinger E. Two different XY-qiiadrivalent associations and impairment of fertility in men II Cytogenet. Cell Genet. 1987. V. 45. P. 222-230.

189. Johannisson R., Winking H. Pachytene Chromosomes in Trisomy 19 Male Mice with Robertsonian Translocations II Chromosome Research. V. 6. N. 4. 1998. P. 285-294.

190. Johannisson R., Winking H. Synaptonemal complexes of chains and rings in mice heterozygous for midtiple Robertsonian translocations H Chromosome research. 1994. V. 2. № 2. P. 137-145.

191. Johannissonn R., Winking H. Synaptonemal complex of multivalents in mouse spermatocytes II Europ. J. Cell. Biol. 1979. V. 20. P. 122.

192. Jones K. T. Meiosis in oocytes: predisposition to aneuploidy and its increased incidence with age // Hum. Reprod. Update. 2008. V. 14. P. 143158.

193. Jotterand M. Le polymorphisme chromosomique des Mus (Leggadas) africains: cytogénétique, zoogéographie, évolution II Revue Suisse de Zoologie. 1972. V. 79. P. 287-359.

194. Just W., Baumstark A., Hameister H., Schreiner .B., Reisert I., Hakhverdyan M., Vogel W. The sex determination in Ellobius lutescens remains bizarre // Cytogenet. Genome Res. 2002. V. 96. P. 146-153.

195. Just W., Rau W., Vogel W., Akhverdian M., Fredga K., Graves J.A., Lyapunova E. Absence of Sry in species of the vole Ellobius II Nature Genetics. 1995. V. 11. P. 117-118.

196. Kasahara S., Yonenaga-Yassuda Y. A progress report of cytogenetic data on Brazilian rodents II Revista Brasileira de Genetica. 1984. V.8. P. 509-533.

197. King M. Species evolution: the role of chromosome change. Cambridge Univ. Press. 1993. 336 p.

198. Kingery H. M. Oogenesis in the white mouse II J. Morph. 1917. V.30. P.261-315.

199. Kleckner N. Meiosis: how could it work? II Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1996. V. 93. P. 8167-8174.

200. Koehler K. E., Millie E. A., Cherry J. P., Burgoyne P. S., Evans •E. P., Hunt P. A., Hassold T. J. Sex-Specific Differences in Meiotic Chromosome Segregation Revealed by Dicentric Bridge Resolution in Mice II Genetics . 2002. V. 162. P. 1367-1379.

201. Kolomiets O.L., Vorontsov N.N., Lyapunova E.A., Mazurova T. F. Ultrastructure, meiotic behaviour, and evolution of sex chromosomes of the genus Ellobius II Genetica. 1991. V. 847. №3. P. 179-189.

202. Kovács A., Villagómez D. A. F., Gustavsson I., Lindblad K., Foote , R. H., Howard T. H. Synaptonemal complex analysis of a three breakpoint translocation in a bull II Cytogenet. Cell Genet. 1992. V. 61. P. 195-201.

203. Kurilo L. F. Oogenesis in antenatal development in man II Hum. Genet. 1981. V. 57. N. 1. P. 86-92.

204. Lehman E. V., Radbruch A. Robertsonian translocations in Mus musculus from Sicily II Experientia. 1977. V. 33. P. 1025-1026.

205. Loidl J., Schweizer D. Synaptonemal complexes ofXenopus laevis II J. Heredity. 1992. V. 83, P. 307-309.

206. Lyapunova E. A., Voronsov N. N., Martynova L. Y. Cytogenetical differentiation of burrowing mammals in the Palearctic II Symp. Theriol. II Proc. 1974. P. 203-215.

207. Lyapunova E. A., Vorontsov N. N., Korobitsina K. V., Ivanitskaya, E. Yu., Borisov Yu. M., Yakimenko L. V., Dovgal V. Ye. A Robertsonian fan in Ellobius talpinus II Genetica. 1980. V. 52/53. P. 239-247.

208. Margaret A. B., Schaffer H. E. A Study of the Genetic Basis of the Sexual Dimorphism for Wing Length in Drosophila melanogaster II Genetics. 1972. V. 72. N. 3. P. 475-487.

209. Martinovitch P. N. The development in vitro of the mammalian gonad. Ovaiy and ovogenesis // Proc. R. Soc. B., 1938. V. 125. P. 232-249.

210. Matsuda Y., Hirobe T., Chapman V. M. Genetic basis of X-Y chromosome dissociation and male sterility in interspecific hybrids II Proc. Natl. Acad. Sci. U S A. 1991. V. 88. №11. P. 4850-4854.

211. Matthey R. L'eventail Robertsonien chez le Mus (Leggada) african du groupe minutoides-musculoides (in English: The "Robertsonian fan" in African Mus (Leggada) of the group minutoides-musculoides)// Rev. Suisse Zool. 1970. V. 77. P. 625-629.

212. Matthey R. La formule chromosomique et le problème de la détermination sexuelle chez Ellobius lutescens Thomas (Rodentia — Muridae Microtinae) Il Arch Klaus-Stift VererbForsch. 1953. V. 28. P. 65-73.

213. Mehta G. D., Agarwal M. P., Ghosh S. K. Centromere identity: a challenge to be faced // Mol. Genet. Genomics. 2010. V. 284. №2. P. 75-94.

214. Meyer G. F., Hess O., Beermann W. Phase specific function structure in spermatocyte nuclei of Drosophila melanogaster and their dependence of Y chromosomes II Chromosoma. 1961. V. 12. P. 676-716.

215. Modrak D. K. W. Aristotle's Theory of Knowledge and Feminist Epistemology // In: Feminist Interpretations of Aristotle / C. A. Freeland (ed.). University Park. 1998. P. 93 117.

216. Moens P. B., Heyting C., Dietrich A. J., van Raamsdonk W., Chen Q. Synaptonemal complex antigen location and conservation II J Cell Biol. 1987. V.105. N. 1. P. 93-103.

217. Morelli M. A., Cohen P. E. Not all germ cells are created equal: aspects of sexual dimorphism in mammalian meiosis II Reproduction. 2005. V. 130 N. 6. P. 761-781.

218. Moses M. J. Chromosomal structures in crayfish spermatocytes II J. Biophys. Biochem. Cytol. 1956. V. 12. P. 215-218.

219. Moses M. J., Karatsis P. A., Hamilton A. E. Synaptonemal complex analysis of heteromorphic trivalents in lemur hybrids II Chromosoma 1979. V. 70. P. 141-160.

220. Moses M. J., Poorman, P. A. Synapsis, synaptic adjustment and DNA synthesis in the mouse II In: Chromosomes Today, M. D. Bennett, A. Gropp, U. Wolf., A. Unwin (Eds). 1984. V. 8. P. 80-103.

221. Moses M. J., Slatton G. H., Gambling T. M., Starmer C. F. Synaptonemal complex karyotyping in spermatocytes of the Chinese hamster (Cricetidus griseus). III. Quantitative evaluation II Chromosoma. 1977. V. 60. P. 345-375.

222. Musser G. G., Carleton M. D. Ellobius II In: Mammal Species of the World. A taxonomic and Geographic Reference. 2nd Edition / D. E. Wilson, D.A.M Reeder (eds.). Washington and London: Smithsonian Inst. Press. 1993. P.512-513.

223. Musser G. G., Carleton M. D. Subfamily Arvicolinae (pp. 956-1039) Il D. E. Wilson, D. M. Reeder (Eds). Mammal Species of the World: A Taxonomic and Geographic Reference. (3rd ed). Baltimore: Johns Hopkins Univ. Press. 2005. 2142 p.

224. Navarro J., Vidal F., Quitart M. A method for the sequential study of SC by light and electron microscopy II Human Genet. 1981. V. 59. P. 419-423.

225. Odorisio T., Rodriguez T. A., Evans E. P., Clarke A. R., Burgoyne

226. P. S. The meiotic checkpoint monitoring synapsis eliminates spermatocytes viap53independent apoptosis //Nat. Genet. 1998. V. 18. P. 257-261.

227. Offenberg H. H., Schalk J. A., Meuwissen R. L., van Aalderen M., Kester H. A., Dietrich A. J., Hey ting C. SCP2: a major protein component of the axial elements of synaptonemal complexes of the rat II Nucleic Acids Res. 1998. V. 26. P. 2572-2579.

228. Ohno S., Christian L., Stenina C. Significance in mammalian oogenesis of non homologous association of bivalents II Exp. Cell Res. 1963. V. 32. P. 590-592.

229. Ohno S., Kaplan W. D., Kinosita R. On isopycnotic behavior of the XX-bivalent in oocytes ofRattus norvégiens II Expl. Cell Res. 1960. V. 19." P. 637-639.

230. Ohno S., Kaplan W. D., Kinosita R. X-chromosome behavior in germ and somatic cells of Rattus norvegicus II Expl Cell Res. 1961. V. 22. P. 535-544.

231. Ohno S., Klinger H. P., Atkin N. B. Human oogenesis II Cytogenetics, 1962. V. 1. P. 42-51.

232. Ohno S., Makino S., Kaplan W. D., Kinosita R. Female germ cells in man II Expl. Cell Res. 1961. V. 24. P. 106-110.

233. Ohno S., Stenius C., Christian L. The XO as the normal female of the creeping vole (Microtus oregoni) II Chromosomes Today. 1966. V. l.P. 182-187.

234. Oliveira C., Foresti F., Rigolino M. G., Tabata Y. A. Synaptonemal Complex Formation in Spermatocytes of the Autotriploid Rainbow Trout, Oncorhynchus Mykiss (Pisces, Salmonidae) II Hereditas. 1995. V. 123. P. 215-220.

235. Orlov V., Bulatova N., Kozlovsky A. I., Nadjafova R., Searle J. B.

236. Kaiyotypic variation of the common shrew (Sorex araneus) in European Russia: preliminary residts II Hereditas. 1996. V. 125. P. 117-121.

237. Ortiz M. I., Pinna-Senn E., Dalmasso G., Lisanti J. A. Chromosomal aspects and inheritance of the XYfemale condition in Akodon azarae (Rodentia, Sigmodontinae) II Mammal. Biol. 2009. V. 74. P. 125129.

238. Pagacova E., Cernohorska H., Kubickova S., Vahala J., Rubes J.

239. Centric fusion polymorphism in captive animals of family Bovidae II Conserv. Genet. 2009. P. 1-7.

240. Painter T. S. Studies in mammalian spermatogenesis III. The fate Of the chromatin-nucleolus in the opossum II J. Exp. Zool. 1924. V. 39. P. 197228.

241. Pathak S., Stock A. D. The X chromosome of mammals: karyological homology as revealed by banding techniques II Genetics. 1974.V. 78. P. 703-714.

242. Pavlova S.V., Kolomiets O. L., Bulatova N. Sh., Searle J. B.

243. Demonstration of a WART in a hybrid zone of the common shrew (Sorex araneus Linnaeus, 1758) II Comp. Cytogenetics. 2008. V. 2. № 2. P. 115120.

244. Pelttari J., Hoja M.-R., Yuan L., Liu J.-G., Brundell E., Moens P., Santucci-Darmanin S., Jessberger R., Barbero J. L., Heyting C., Hôôg

245. C. A Meiotic Chromosomal Core Consisting of Cohesin Complex Proteins Recruits DNA Recombination Proteins and Promotes Synapsis in the Absence of an Axial Element in Mammalian Meiotic Cells II Mol. Cell. Biol. 2001. V. 21. P. 5667 5677.

246. Perez-Hidalgo L., Moreno S., San-Segundo P. A. Regulation of meiotic progression by the meiosis-specific checkpoint kinase Mekl in fission yeast //J. Cell Sci. 2003. V. 116. P. 259-271.

247. Perry G. The evolution of sexual dimorphism in the lizard Anolis polylepis (Iguania): evidence from intraspecific variation in foraging behavior and diet II Can. J. Zool. 1996. V. 74. P. 1238-1245.

248. Peterson D. G., Stack S. M., Healy J. L., Donohoe B. S., Anderson L. K. The relationship between synaptonemal complex length and genome size in four vertebrate classes (Osteichthyes, Reptilia, Aves, Mammalia) II Chromosome Res. 1994. V. 2. P. 153-162.

249. Pfeifer C., Scherthan H., Thomsen P. D. Sex-specific telomere redistribution and synapsis initiation in cattle oogenesis II Developmental Biology. 2003. V. 55. P. 206-215.

250. Piâlek J., Hauffe H. C., Searle J. B. Chromosomal variation in the house mouse II Biological Journal of the Linnean Society. 2005. V. 84. P. 535-563.

251. Plug A. W., Peters A. H., Keegan K. S., Hoekstra M. F., de Boer P., Ashley T. Changes in protein composition of meiotic nodules during mammalian meiosis II Journal of Cell Science. 1998. V. 111. P. 413-423.

252. Polyakov A.V., Volobouev V.T., Aniskin V.M., Zima J., Searle J.B., Borodin P.M. Altitudinal partitioning of two chromosome races of the common shrew (Sorex araneus) in West Siberia H Mammalia. 2003. V. 67. P. 201-207.

253. Pratt B. H., Long J. A. The period of synapsis in the egg of the white rat, Mus norvegicus albinus II J. Morph. 1917. V. 29. P. 441-459.

254. Robertson W. R. B. Chromosome studies. I. Taxonomic relationships shown in the chromosomes of Tettigidae and Acrididae: V-shaped chromosomes and their significance in Acrididae, Locustidae, and

255. Giyllidae: chromosomes and variation II J. Morphol. 1916. V. 27. P. 179181.

256. Robinson T. Preliminaty report of a Robertsonian translocation in an isolated feral Mus musculus population II Mamm. Chrom. Newsletter, 1978. V. 19. P. 84—85.

257. Rocchi M., Stanyon R., Archidiácono N. Evolutionary new centromeres in primates//Prog. Mol. Subcel.l Biol. 2009. V.48 P.103-152.

258. Roeder G. S., Bailis J. M. The pachytene checkpoint II Trends in Genetics. 2000. V. 16. № 9. P. 395-403.

259. Roig I., Liebe B., Egozcue J., Cabero L., Garcia M., Scherthan H. Female-specific features of recombinational double-stranded DNA repair in relation to synapsis and telomere dynamics in human oocytes II Chromosoma 2004. V. 113. P. 22-33.

260. Sachs L. The possibilities of crossing-over between the sex chromosomes of the house mouse // Genetica 1955. V. 27. P. 309-322.

261. Scherthan H. A bouquet makes ends meet II Nature Rev. Mol. Cell Biol. 2001. V. 2. P. 621-627.

262. Searle J. B. Chromosomal hybrid zones in eutherian mammals (pp. 309-353) // In: The hybrid zones and evolutionary process / R.G. Harrison (Ed.). New York. 1993. 353 p.

263. Searle J. B., Fedyk S., Fredga K., Hausser J., Volobouev V. T. Nomenclature for the chromosomes of the common shrew (Sorex araneus) II Mem. Soc. Vaud. Sci. Nat. 1991. V. 19. P. 13-22.

264. Searle J. B., Fedyk S., Fredga K., Hausser J., Volobouev V. T. Nomenclature for the chromosomes of the common shrew (Sorex araneus) II Comparative Cytogenet. 2010. V. 4. N. 1. P. 87-96.

265. Searle J. B., Thorpe R. S. Morphometric variation of the common shrew (Sorex araneus) in Britain, in relation to karyotype and geography II J. Zool. 1987. V. 212. № 2. P. 373-377.

266. Searle J.B., Wójcik J.M. Chromosomal evolution: the case of Sorex araneus (pp. 219-268) // In: Evolution of Shrews. Wójcik J. M., Wolsan M. (Eds). Bialowieza. 1998. 458 p.

267. Selander R. K. Sexual dimorphism and differential niche utilization in birds II Condor. 1966. V.68. P. 113-151.

268. Sharman G. B. Chromosomes of the common shrew // Nature. 1956. V. 177. P. 941-942.

269. Simkins C. S. Development of the human ovary from birth to sexual maturity II Am. J. Anat. 1932. V.51. P. 465-505.

270. Sirlin J. L., Edwards R. G. Timing of DNA synthesis in ovarian oocyte nuclei and pronuclei of the mouse II Exp. Cell Res. 1959. V. 18. P. 190-194.

271. Sites J. W., Moritz C. Chromosomal evolution and speciation revisited II Syst. Zool. 1987. V. 36. №2. P. 153-174.

272. Slizynski B. M. Meiotic prophase in female mice II Nature. 1957. V. 179. P. 638.

273. Slizynski B. M. The pachytene stage in mammalian oocytes II Nature. 1961. V. 189. P. 683-684.

274. Smith A., Roeszler N., Bowles J., Koopman P., Sinclair A. Onset of meiosis in the chicken embryo; evidence of a role for retinoic acid II BMC Developmental Biology. 2008, V. 85. N.8. P. 1-19

275. Solari A. J. Synaptonemal complexes and associated structures in microspread human spermatocytes II Chromosoma, 1980. V. 81. P. 315— 337.

276. Solari A. J. The behaviour of the XY pair in mammals II Int. Rev. Cytol. 1974. V. 38. P. 273-317.

277. Sonnenschein C., Yerganian G. Autoradiographic patterns of chromosome replication in male and female cell derivatives of the Armenian hamster (Cricetulus migratorius) II Expl. Cell Res. 1969. V. 57. P. 13-18.

278. Speed R.M. Oocyte development in XO foetuses of man and mouse: the possible role of heterologous X-chromosome pairing in germ cell survival II Chromosoma. 1986. V.94. P. 115-124.

279. Stack S. M., Sherman J. D., Anderson L. K., Herickhoff L. S. Meiotic nodules in vascular plants U Chromosomes Today. 1993. V. 11. P. 301-311

280. Switonski M., Gustavsson I., Ploen L. The nature of the 1;29 translocation in cattle as revealed by synaptonemal complex analysis using electron microscopy II Cytogenet. Cell Genet. 1987. V. 44. P. 103-11.

281. Tease C., Hulten M. A. Inter-sex variation in synaptonemal complex lengths largely determine the different recombination rates in male and female germ cells II Cytogenet. Genome Res. 2004.V. 107. P. 208-215.

282. Turner J. M. Meiotic sex chromosome inactivation II Development. 2007. V. 134. P. 1823-1831.

283. Turner J. M:, Mahadevaiah S. K., Ellis P. J., Mitchell M. J., Burgoyne P. S. Pachytene asynapsis drives meiotic sex chromosome inactivation and leads to substantial postmeiotic repression in spermatids II Dev. Cell. 2006. V. 10. № 4. P. 521-529.

284. Turner J.M., Mahadevaiah S.K., Elliott D.J., Garchon H.-J., Pehrson J. R., Jaenisch R., Burgoyne P. S. Meiotic sex chromosome .inactivation in male mice with targeted disruptions of Xist II J. Cell Sci. 2002. V. 115. P. 4097-4105.

285. Veyrunes F., Chevret P., Catalan J., Castiglia R., Watson J., Dobigny G., Robinson T. J., Britton-Davidian J. A novel sex determination system in a close relative of the house mouse II Proc. Roy. Soc. B. 2010. V. 277. P. 1049-1056:

286. Villagomez D. A. F. Zygotene-pachytene substaging and synaptonemal complex karyotyping of boar spermatocytes II .Hereditas. 1993. V. 118. P. 87-99.

287. Vogel W., Jainta S., Rau W., Geerkens C., Baumstark A., Correa-Cerro L. S., Ebenhoch C., Just W. Sex determination in Ellobius lutescens: The story of an enigma // Cytogenet. Cell Genet. 1998. V. 80. P. 214-221.

288. Vorontsov N. N., Lyapunova E. A., Borisov Y. M, Dovgal V. E.

289. Variability of sex-chromosomes in mammals II Genetica (Netherlands). 1980. V. 52. №3. P. 361-372.

290. Wallace B. M; N., Searle J. B. Synaptonemal complex studies of the common shrew (Sorex araneus). Comparison of Robertsonian heterozygotes by light microscopy II Heredity. 1990. V. 65. P. 359-367.

291. Wallace B. M., Hulten M. A. Meiotic chromosome pairing in the normal human female I I Ann. Hum.Genet. 1985. V. 49: N. 3. P. 215-226.

292. Wallace B. M., Wallace H. Synaptonemal complex karyotype of zebrafishll Heredity. 2003. V.90. P. 136-140.

293. White M. J. D. An interpretation of the unique sex chromosome mechanism of the rodent Ellobius lutescens Thom. II Proc. Zool. Soc. Calcutta. Mookerjee Mem. Vol. 1957. P. 113-114.

294. Williams G. C. Adaptation and Natural Selection. Princeton University Press, Princeton. 1966. 313 p.

295. Wilson D. E., Reeder D. M. Mammal Species of the World. A Taxonomic and Geographic Reference И Johns Hopkins University Press, 2005. 142 p. Онлайн доступ: http://www.bucknell.edu/msw3/

296. Winiwarter H. Recherches sur Tovogenese et Vorganogenese de I'ovaire des mammiferes (lapin et homme) II Archs Biol., 1901. V.17. P. 33199.

297. Winiwarter H., Sainmont G. Nouvelles recherches sur l'ovogenese et organogenese de I'ovaire des mammiferes (chat) II Archs Biol., 1909. V. 24. P. 1-42.

298. Winking H., Gropp A., Bulfield G. Robertsonian chromosomes in mice from North-Eastern Greece II Mouse Newsletter. 1981. V. 64. P. 6970.

299. Wojcik J. M., Borodin P. M., Fedyk S., Fredga K., Hausser J., Mishta A., Orlov V. N., Searle, J. В., Volobouev V. Т., Zima J. The list of chromosome races of the common shrew Sorex araneus (updated 2002) II Mammalia. 2003. V. 67. P. 169-178.

300. Wolf M., Schempp W., Vogel W. Ellobius lutescens Th. (Rodentia: Microtinae): 0-, R- and replication banding patterns. Chromosome■ 1 polymorphism in the male and presumptive heterogamety in the female II Cytogenet. Cell. Genet. 1979. V. 23. P.l 17-123.

301. Yang F., O'Brien P. C., Wienberg J., Neitzel H., Lin С. C., Ferguson-Smith M. A. Chromosomal evolution of the Chinese muntjac (Muntiacus reevesi) II Chromosoma. 1997. V. 106. N. 1. P. 37-43.

302. Yerganian G., Papoyan S. Isomorphic sex chromosomes, autosomal polymorphism and telomeric associations in the grey hamster of Armenia, Cricetulus migratorius Pall II Hereditas. 1964. V. 52. P. 309-319.

303. Yonenaga Y. Chromosomal polymorphism in the rodent Akodon arviculoides sp (2n — 14) residting from two pericentric inversions II Cytogenetics. 1972. V. 11. P. 488-499.

304. Yuan L., Liu J. G., Hoja M. R., Wilbertz J., Nordqvist K., Hoog C. Female germ cell aneuploidy and embryo death in mice lacking the meiosis-specificprotein SCP3 II Science. 2002. V. 296. P. 1115-1118.

305. Zatsepina О. V., Rousselet A., Chan P. K., Olson M. O., Jordan E. G., Bornens M. The nucleolar phosphoprotein B23 redistributes in part to the spindle poles during mitosis И J. Cell Sci. 1999. V. 112. P. 455—^166.

306. Zahavi A. Mate selection A selection for a handicap II Journal of Theoretical Biology. 1975. V. 53. P. 205-214.

307. Zickler D., Kleckner N. Meiotic chromosomes: integrating structure and function II Ann. Rev. Genet. 1999. V. 33. P. 603—754.

308. Zickler D., Kleckner N. The leptorene-zygotene transition of meiosis II Ann. Rev. Genet. 1998. V. 32. P. 619—697.

309. Zima J., Fedyk S., Fredga K., Hausser J., Mishta A., Searle J. B., Volobouev V. T., Wojcik J. M. The list of the chromosome races of the common shrew (Sorex araneus) II Hereditas. 1996. V. 125. P. 97—107.

Информация о работе

Матвеевский, Сергей Николаевич
кандидата биологических наук
Москва, 2011
ВАК 03.02.07

Диссертация

Признаки полового диморфизма мейоза и изменчивость кариотипа у слепушонок рода Ellobius - тема диссертации по биологии, скачайте бесплатно

Автореферат

Похожие работы