Бесплатный автореферат и диссертация по биологии на тему

Опылители-генералисты как агенты переноса пыльцы растений с широким кругом опылителей

ВАК РФ 03.02.05, Энтомология

Автореферат диссертации по теме "Опылители-генералисты как агенты переноса пыльцы растений с широким кругом опылителей"

004602311

На правах рукописи

Лысенков Сергей Николаевич

ОПЫЛИТЕЛИ-ГЕНЕРАЛИСТЫ КАК АГЕНТЫ ПЕРЕНОСА ПЫЛЬЦЫ РАСТЕНИЙ С ШИРОКИМ КРУГОМ ОПЫЛИТЕЛЕЙ

03.02.05 - энтомология

Автореферат диссертации на соискание ученой степени кандидата биологических наук

2 0 (.мп

Москва - 2010

004602311

Работа выполнена на кафедре биологической эволюции Биологического факультета Московского государственного университета имени М.В. Ломоносова

Научный руководитель:

доктор биологических наук, профессор Длусский Геннадий Михайлович

Официальные оппоненты:

доктор биологических наук, профессор Кузнецова Наталья Александровна

Московский Педагогический государственный университет

кандидат биологических наук Карцев Владимир Михайлович

кафедра энтомологии Биологического факультета Московского Государственного университета имени М.В. Ломоносова

Защита состоится «17» мая 2010 г. в 17:30 на заседании диссертационного совета

Д 501.001.20 в Московском Государственном университете имени М.В. Ломоносова по адресу: 119991, Москва, Ленинские горы, Московский Государственный университет имени М.В. Ломоносова, д.! стр. 12, Биологический факультет, аудитория М-1. Факс: 8(495)939-17-46; е-таП: barsova@mail.ru

С диссертацией можно ознакомиться в библиотеке Биологического факультета Московского государственного университета имени М.В. Ломоносова

Ведущая организация

Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН

Автореферат разослан < апреля 2010 г.

Ученый секретарь диссертационного совета, кандидат биологических наук

Барсова Л.И.

Актуальность темы.

Практически не способные к перемещениям растения сталкиваются с многими проблемами, в том числе - расселения и размножения, для чего они вынуждены использовать внешние агенты. У большинства архегониальных растений это - ветер. Ветроопыление (анемофилия) свойственно и многим покрытосеменным. Однако опыление абиотическими агентами приводит к значительной трате пыльцы. Использование животных для распространения пыльцы (зоофилия) более эффективна, гак как пыльца с большей вероятностью доставляется непосредственно на другой цветок.

Эффективность опыления биотическими агентами также не абсолютна. Большинство подобных систем в той или иной степени генерализованы. Растения с широким кругом опылителей составляют значительную часть флоры умеренной зоны, к которой относится и Центральная Россия. Изучению специализации и генерализации систем «растение-опылитель» в последнее время посвящено множество работ.

Поток генов в популяциях большинства видов семенных растений складывается из двух компонент: потока пыльцы и потока семян. Для многих растений показано, что расстояние распространения пыльцы превосходит расстояние распространения семян (напр., Ennos, 1994).

Поток генов в популяциях зоофильных растений определяется закономерностями перемещения животных-опылителей. Разные опылители будут вносить разный вклад в суммарный перенос пыльцы, и характер последнего будет зависеть от состава опылителей. Так как состав опылителей растений-генсралистов различен в разных частях их ареала, то будет различаться и репродуктивная структура их популяций.

Исследования зависимости переноса пыльцы от состава опылителей, ках правило, проводятся на достаточно больших площадях (минимум десятки квадратных метров). Однако условия окружающей среды и характеристики самой популяции растений не единообразны и на меньших расстояниях. Можно предположить, что опылители из разных таксономических и экологических групп будут по-разному реагировать на эту мелкомасштабную неоднородность условий, что может приводить к дополнительным ограничениям потока генов.

Однако закономерности перемещений опылителей - далеко не единственный фактор, определяющий влияние состава опылителей на интенсивность потока генов у зоофильных растений. Среди прочих можно выделить «эффективность опыления», которую, однако, крайне сложно определить непосредственно. В результате исследователи вынуждены применять косвенные методы, одним из которых является определение количества пыльцы на теле насекомых.

Цели и задачи исследования. Цель настоящей работы - выявление паттернов переноса пыльцы, свойственных основным группам опылителей-генералистои, посещающих растения с широким кругом опылителей.

Для достижения этой цели были поставлены следующие задачи:

1) описать перемещения модельных видов насекомых-опылителей, представляющих разные группы, во время фуражировки;

2) описать частоту посещения и состав опылителей в густом центре и на разреженной периферии одновидовых скоплений растений с широким кругом опылителей;

3) оценить количество и чистоту пыльцы, переносимой на теле насекомых-опылителей.

Научная новизна. В данной работе впервые оценены темпы удаления насекомых от первого посещенного объекта. В отличие от большинства работ, изучающих перемещения опылителей во время фуражировки, исследования проводились на генералистах - как растениях, так и насекомых, взаимодействующих в природе с достаточно большим числом других видов. Показаны значимые различия в характере перемещений опылителей из разных таксономических групп.

Впервые выявлены различия в составе опылителей у растений-генералистов одного вида, проявляющиеся в малом пространственном масштабе (на расстоянии нескольких метров). При этом показано существование видов насекомых, предпочитающих посещать и составляющих значительную долю опылителей особей растений, растущих на некотором отдалении от густого скопления.

В работе опробован и описан новый метод подсчета пыльцы, переносимой на теле насекомых, показывающий, что многие другие используемые для этих целей методы недооценивают это количество. С помощью этого метода также показано, что пыльца разных видов не конкурирует за место на теле опылителей-генералистов.

Теоретическое и практическое значение. Результаты работы позволяют высказывать предположения об интенсивности потока пыльцы в популяциях растений, произрастающих в разных местностях, различающихся составом опылителей. Данные диссертации могут найти применение как в развитии концепции «географической мозаики коэволюции» (Thompson, 2005), так и в биологии охраны природы и в так называемой «биологической безопасности», позволив, не используя генетические методы, оценить поток пыльцы в зависимости от состава опылителей на данной территории.

Апробация работы и публикации. Материалы и основные положения диссертации доложены на IV конференции «Природа и история Поугорья» (Калуга, 2006), международной конференций студентов, аспирантов и молодых ученых «Ломоносов-2009» (Москва), II Международной научно-практической конференции «Актуальные вопросы энтомологии» (Ставрополь, 2009) и XV конференции European Meeting of PhD Students in Evolutionary Biology (Нидерланды, 2009). По материалам работы опубликованы две статьи в журнале, входящем в список ВАК.

Структура н объем диссертации. Работа включает введение, б глав, выводы и список литературы. Диссертация изложена на 126 страницах, включает 35 рисунков и 11 таблиц. Список литературы состоит из 143 источников, в том числе 125 - на иностранных языках.

СОДЕРЖАНИЕ РАБОТЫ

Введение

Сформулированы цели и задачи исследования, обоснованы актуальность темы, ее научная новизна, теоретическое и практическое значение.

Глава 1. Обзор литературы

В начале этой главы обсуждается используемая в экологии опыления терминология, описывающая специализацию растений и их опылителей. В дальнейшем и для растений, и для их опылителей используется термин

«генералисты» (в случае растений также используется название «растения с широким кругом опылителей»).

Первые исследования закономерностей перемещения животных-опылителей были связаны с популяционной генетикой (Antlfínger, 1982; Beattie, 1976; Levin, Kerster, 1967,1969; Levin et al., 1971). Исследователи пытались выявить так называемый размер «генетического соседства» - то есть участка, на котором произрастают особи растений, взаимно опыляющих друг друга. Однако все эти исследования (как и большинство других) изучали только расстояние перелета между последовательными посещениями.

Впоследствии (70-80-е) к исследованиям перемещений насекомых приступили экологи и этологи, пытавшиеся понять не только следствия, но и причины различий между группами опылителей (Collevatti et al., 2000; Heinrich, 1979; Hodges, Miller, 1981; Waddington, 1980; Waddington, 1981; Waser, 1982; Olesen, Warncke, 1989; Widén, Widén, 1990 и др.).

В связи с проблемой так называемой «биологической безопасности» генетически модифицированных организмов уже в начале XXI века было проведено несколько прикладных исследований потока генов между сельскохозяйственными растениями (Messeguer et al., 2001; Messeguer et al., 2004; Limbeck et al., 1991; Van Deynze et al., 2005 и др.). Благодаря методам молекулярной генетики, эти работы позволяли довольно точно оценить зависимость уровня обмена генами от расстояния. Как правило, при этом не ставилась задача непосредственно изучить закономерности перелетов опылителей, но опыты по исключению какой-либо группы видов позволяют выявить его относительный вклад в общий поток генов. Общий вывод, отмеченный во всех подобных работах, независимо от видов опылителей и растений -распределения расстояний перелетов между последовательными посещениями обладают положительной асимметрией и высоким эксцессом, т.е. преимущественно опылители перелетают к одному из ближайших объектов, лишь изредка совершая дальние перелеты.

Такое поведение в целом согласуется с предсказаниями теории оптимальной фуражировки (Charnov, 1973), согласно которой наибольшая эффективность достигается при перемещениях к ближайшему источнику ресурса. В некоторых случаях это было прямо показано для пчел, в том числе шмелей (Rasmiissen, Bradsgaard, 1992; Collevattti et al., 2000).

Однако более детальные исследования показали, что весьма часты и отклонения от такого поведения (Heinrich, 1979; Olesen, Warncke, 1989).

Различия в расстояниях перелетов между разными опылителями одного вида растений исследовались реже. Кроме того, обычно исследовали только пчел (в объеме Apoideae) и колибри. При этом разные виды могут показывать достаточно большой разброс значений среднего расстояния перелета, но значимых различий между этими двумя группами не обнаружено (Waser, 1982). Только в нескольких работах указывается, что самые дальние перелеты между последовательными посещениями совершают бабочки и жуки (Гринфельд, 1978; Waser, 1982; Herrera, 2000).

Попытки оценить темпы удаления опылителей от посещенных объектов, основанные не только на расстояниях последовательных перелетов, встречаются значительно реже. Чаще всего в таких исследованиях используются распределения углов между двумя последовательными перелетами, что дает лишь опосредованное представление о скорости удаления от первого посещенного объекта (Levin et al.;

1971; Hodges, Miller, 1981; Waddington, 1980; Olesen, Warncke, 1989; Collevatti et al., 2000). Считается, что приближение траектории к прямой уменьшает вероятность повторных посещений цветков, ресурсы в которых уже частично использованы. В согласии с этим объяснением некоторые исследователи отмечают различие в направленности перелетов потребителей нектара и пыльцы. Собирая нектар, пчелы (в том числе шмели) проявляют большую направленность, редко возвращаются к уже посещенному цветку (Hodges, Miller, 1981; Zimmerman, 1982).

Таким образом, до сих пор остается неясным, как быстро удаляются опылители от посещенных ими объектов с ростом числа промежуточных посещений. Прямых данных на этот счет пет ни для одной группы опылителей, которые могут существенно отличаться между собой, что должно привести и к разнице в динамике распространения ими пыльцы. Кроме того, ощущается существенная нехватка данных по перемещениям опылителей, не относящихся к шмелям и колибри.

Лошчно предположить, что перемещения опылителей зависят от особенностей пространственного расположения растений. В некоторых работах указывается, что с уменьшением плотности средняя дальность перелетов возрастает (Beattie, 1976; Levin, Kerster, 1969 и др.).

Различия в упорядоченности расположения растений также могут влиять на фуражировочное поведение опылителей. На участках с равномерным расположением шмели показали более высокую степень направленности своих движений (измеренную как угол поворота между последовательными посещениями), реже совершали повторные посещения и перелетали в среднем на меньшее расстояние между цветками (Cartar, Real 1997).

Есть также работы, непосредственно оценивающие перенос пыльцы и генов в растительных популяциях. Основной вывод, который можно сделать при анализе этих работ, непосредственно измеряющих поток пыльцы или генов (не всег.гд подчеркиваемый авторами) - расстояние переноса пыльцы превышает расстоянья перелетов опылителей между последовательными посещениями.

Отмеченная выше склонность опылителей перелетать к ближайшему объекту (Rasmussen, Bredsgaard, 1992; Collevatti et al., 2000) может приводить к распределению пыльцы между соседними цветками (или соцветиями), результатом чего будет высокий процент гейтоногамии (опыления пыльцой той же особи), по генетическим последствиям не отличимой от самоопыления.

В конце главы приводится обзор используемых в антэкологии методов оценки числа пыльцевых зерен на теле насекомых-опылителей (Длусский и др., 2000; Escaravage, Wagner, 2004; Kearns, Inouye, 1993; Kwak et al., 2005; Lambom, Ollerton, 2000; Patton, Turner, 1985; Philipp et al., 2006; Yeboah Gyan, Woodell, 1987; Zych, 2002; 2007).

Из литературных данных следует, что больше всего пыльцы на теле переносят общественные пчелы (Escavarage, Wagner, 2004). Из остальных групп, по-видимому, относительно больше пыльцы на теле переносят жуки (Escavarage, Wagner, 2004; Zangerl, Berenbaum, 2009).

Глава 2. Материалы и методы

1. Перемещения насекомых-опылителей мезвду опыляемыми растениями

В качестве модельных растений выбирали массово цветущие виды, образующие достаточно большие скопления без примеси других цветущих видов с близким спектром опылителей. Выбор насекомых определялся массовостью вида и

легкостью его идентификации в полевых условиях. Использованные в работе виды растений и насекомых, время и место проведения исследований и объем собранных данных по перелетам опылителей приведены в табл. 1.

Чаше всего учитывались перелёты опылителей между единицами привлечения (Фегри, Пейл, 1982), т.е. цветками (для лютика и герани) и соцветиями (для всех остальных видов). Только на полянах с сильно разреженными одуванчиками изучали перелёты шмелей и андрен между отдельными растениями. В дальнейшем класс объектов (цветки, соцветия или растения), между которыми наблюдали перелёты, будет называться учётной единицей.

Отслеживали перелёты от момента обнаружения особи до того, как она улетала за пределы видимости или прекращала перелёты. Если при этом удавалось проследить только один перелёт, он не учитывался.

Если насекомое последовательно посетило п учётных единиц Ai, А2,...,АП, то расстояния между всеми посещенными учётными единицами группировались в соответствии с количеством посещений опылителя между ними в л-1 ¡руппу:

1. - расстояния между двумя последовательно посещенными учётными единицами (таких перелётов было л-1: A)A2, А2Аз, ... АП.|А„);

2. - расстояния, на которое удалился опылитель через одно посещение (их п-2: А,А3, А2А4,... Ап.2Ап);

п-1. - расстояние, на которое удалился опылитель через и-1 посещений (это единственный перелёт между первой и последней в ряду посещений учётной единицей AiA„). Т. о., если удалось наблюдать п-1 последовательных перелётов между п учётными единицами, то измерялось п{п-1)/2 расстояний. Расстояния измеряли по прямым, лежащим в горизонтальной плоскости, т.е. между проекциями учётных единиц на поверхность почвы.

2. Посещение растений в центре и на периферии скоплений

Исследования проводили в июне-августе 2008 года на Звенигородской биостанции МГУ. В качестве модельных растений выбраны виды, образующие большие скопления без примеси других цветущих видов с близким спектром опылителей: сныть обыкновенная Aegopodium podagraria L. (Apiaceae), ромашка непахучая Tripleurospermum inodorum (L.) Sch. Bip. (Asteraceae) и герань болотная Geranium palustre L. (Geraniaceae).

Экспериментальные площадки представляли собой густые скопления цветущих растений, на периферии которых, в нескольких метрах от основного массива, росли отдельные особи. При этом расстояния между растениями внутри центральной части скопления были на порядок меньше, чем между растениями на периферии и расстояния ог периферических растений до центра скопления. Для сныти исследования проводились на двух участках, различавшихся временем и местом цветения, поэтому данные по ним анализировались раздельно.

Для оценки репродуктивного успеха растений сныти подсчитано число завязавшихся семян на простых зонтиках особей, растущих в центре скоплений и на периферии. На каждом участке в каждой подгруппе собрано по десять сложных зонтиков.

Для учетов посещения произвольно выбирали несколько цветущих соцветий или цветков (у герани) в центре скопления и у удаленных особей на периферии последнего. Учитывали все прилеты насекомых за 10-минутные интервалы. В каждый интервал вели наблюдения за несколькими соцветиями или цветкам, чтобы снизить промежуток между последовательными наблюдениями одного объекта.

Таблица 1. Время и место проведения полевых исследований но перемещениям опылителей, объемы выборок

1 Валдайский р-н Новгородской обл.; ^Тульская обл.; 3Одинцовский р-н Московской обл.; 4Суземский р-н Брянской обл.

"учетная единица - тот тип объектов, перелеты опылителей между которыми исследовались (см. текст); ь число перелетов - это число последовательных перелетов (см. текст)

Насекомое Растение Учетная единица* Период наблюдений Место наблюдений Число особен Число перелс- топь

Bombus lucorum Taraxacum officinale Растение 30.05-06.06. 2004 д. Новотроицы' 18 100

Соцветие 12 73

Bombus agrorum Vicia cracca Соцветие 1.06-10.06. 2005 г. Алексин2 16 116

Andrena hemorrhoa Taraxacum officinale Растение 07.06-12.06. 2004 д. Новотроицы1 30 88

Eristalis arbustorum Seseli libanotis Соцветие 1.07-06.07. 2004 ЗБС МГУ3 22 74

Anthriscus sylvestris Соцветие 15.06-15.07. 2005 г. Алексин2 29 136

Sphaerophoria mentkastri Ranunculus acris Цветок 13.06-22.06. 2004 д. Новотроицы1 22 122

Geranium palustre Цветок 15.08.2008 ЗБС МГУ3 7 27

Syrphus ribesii Anthriscus sylvestris Соцветие 10.0614.06.2008 д. Чухраи4 31 129

Helophilus pendulus Geranium palustre Цветок 15-20.08.2008 ЗБС МГУ3 20 114

Phaonia basalis Geranium palustre Цветок 15-16.08.2008 ЗБС МГУ3 20 78

Sarcophaga carnaria Anthriscus sylvestris Соцветие 22-23.06.2005 г. Алексин2 6 35

Leplura flava Aegopodium podagraria Соцветие 1416.07.2008 ЗБС МГУ3 11 35

Pieris brassicae Scabiosa ochroleuca Соцветие 1.08-10.08. 2005 г. Алексин2 8 75

Geranium palustre Цветок 25.08.2008 ЗБС МГУ3 5 39

Для выявления влияния плотности самого скопления проводили наблюдения за посещением небольшого разреженного скопления сныти. Для выявления возможного влияния краевых эффектов отдельно исследовали посещения насекомыми четырех цветков на краю густой части скопления.

Объем собранных данных приведен в табл. 2.

Таблица 2. Объем собранных данных по посещениям насекомыми центральной и периферической частей скоплений растений

Растение Тип наблюдений Суммарное время наблюдений, мин Число посещений

сныть, участок 1 центр скопления 1420 293

периферия скопления 2630 635

сныть, участок 2 центр скопления 1040 163

периферия скопления 2040 397

разреженное скопление 510 60

ромашка центр скопления 1600 108

3. Подсчет пыльцы на теле иасекомых-опылителей

Летом 2007 и 2008 г.г. на территории Звенигородской биостанции МГУ на цветках насекомых собирали и фиксировали в 70% этаноле. Пыльцу с тела насекомого счищали кисточкой и смывали в спирт в ту же пробирку, в которой хранили данную особь, так как за время хранения часть пыльцы уже могла отстать от тела. Предварительные опыты показали, что после нескольких минут таких действий новая пыльца с тела насекомого не счищалась. Пыльцу, которая могла остаться на кисточке, также смывали в спирт. Предварительная проверка под бинокулярным микроскопом показала, что после этого сколько-нибудь значимых количеств пыльцы на кисточке также не остается. Спирт в пробирке взбалтывали, чтобы отделить пыльцевые зерна от стенок.

После всех этих действий спирт из пробирки отбирали пипеткой небольшими количествами (их объем зависел от обнаруженной концентрации пыльцы). Содержание пыльцы в пробе оценивали с помощью четырехклеточной камеры Гаряева. По необходимости, в пробирку добавляли воду, чтобы смыть оставшуюся пыльцу. Подсчет прекращали после того, как в нескольких последовательных пробах не обнаруживали ни одного пыльцевого зерна.

Исследовали представителей трех семейств растений, различающихся размером пыльцы: Apiaceae (мелкая), Asteraceae (средняя), Geraniaceae (очень крупная). Исследованные виды насекомых-опылителей различались по размеру, опушенности и характеру питания. Мы исследовали девять видов (собирали rio 25 особей каждого вида насекомых на данном растении): жуки-мягкотелки Cantharis lívida (Coleóptera: Cantharididae), собранные на жабрице порезниковой Seseli libanotis (Apiaceae); толкунчики Empis tesseolata (Díptera: Empididae), собранные на купыре Anthriscus sylvestris; мухи-журчалки (Díptera: Syrphidae): Sphacrophoria menthastri, собранная на ромашке Tripleurospermum inodorum (Asteraceae) и дуднике Angélica sylvestris (Apiaceae), Helophilus pendulus (собран на герани), Eristalis nemorum (собран

на сныти) и Е, arbustorum; мухи Phaonia basalis (Díptera: Muscidae), собранная на сныти Aegopodium podagraria (Apiaceae), чертополохе Corduus crispus (Asteraceae) и болотной герани Geranium palustre (Geraniaceae^orcop/zaga carnario (Diptera: Sarcophagidae), собранная на жабрице и Lucilia illustris (Diptera: Calliphoridae).

4. Краткие характеристики модельных видов

Приведены краткие экологические характеристики как опылителей модельных видов насекомых.

Глава 3. Закономерности перемещения насекомых во время фуражировки

1. Перелеты между последовательно посещенными объектами

Во всех исследованных случаях нормированные средним расстоянием между учетными единицами на участке длины перелетов оказываются независимыми от плотности. Следовательно, по крайней мере, в исследованном диапазоне значений плотности растений поведение опылителей единообразно, поэтому в дальнейшем мы объединили данные, полученные на разных участках. Из этого результата также следует невозможность экстраполировать оценки расстояний переноса пыльцы, полученные в густых искусственных посадках, на более разреженные природные популяции, в которых пыльца будет переноситься на большее расстояние.

Распределения расстояний между последовательными посещениями всех, кроме одного, исследованных видов насекомых-опылителей между посещаемыми объектами имеет отрицательную асимметрию и высокий эксцесс, отмечаемые всеми авторами, изучавшими перемещения опылителей, в т.ч. колибри. Таким образом, все опылители имеют тенденцию чаще всего посещать один из относительно близко расположенных объектов, в то время как дальние перелеты редки (рис. 1а).

Единственное исключение - это перелеты жуков Leptura flava (Cerambycidae) между соцветиями купыря, распределенные с отрицательным эксцессом, т.е. со слабо выраженным пиком в распределении расстояний перелетов между последовательными посещениями (рис. 16). Фуражировочное поведение жуков значительно отличалось от такового других исследованных опылителей. Они крайне редко «целенаправленно» перелетали от соцветия к соцветию ~ обычно они совершали длительные облеты скопления, лишь изредка садясь на растения для питания. Видимо, именно поэтому распределение дальностей их перелетов ближе к равномерному. Указания на подобное поведение других видов жуков можно встретить и у других авторов (Гринфельд, 1978; Englund, 1993), хотя прямых данных о параметрах распределения расстояний перелетов в этих работах нет. а) б)

£.40 <и

[ о 20 •

Erlstalisorbustorum (соцветия зонтичных)

—"1

0,3 1,6 3,0 4,3 Ь.7 7,0 8,4 9,7 11,1 расстояние, оги.вд.__

leptura flava (соцветия сныти)

Ььп-г-

расстояние, отм.сд.

Рис. 1. Сравнение распределения расстояний между последовательно посещенными соцветиями для двух видов опылителей зонтичных растений

Исследованные виды насекомых значимо различаются по среднему расстоянию перелетов между последовательными посещениями (Р-~ 12,67; р<0,001 для логарифмированных данных). В среднем на наибольшее расстояние между последовательно посещенными объектами перелетают бабочки и жуки, а на наименьшее - шмели и андрены. Множественные сравнения (критерий Ньюмена-Кеулса), однако, показывают, что многие из этих различий незначимы, но описанный выше вывод сохраняется.

Также отдельно сравниваются посетители однотипных объектов - соцветий зонтичных и цветков герани (рис. 2). На всех исследованных модельных объектах бабочки и жуки перелетают на наибольшие расстояния между посещаемыми объектами, а перепончатокрылые - на наименьшее. Перелеты мух занимают промежуточное расстояние, при этом перелеты мух-журчалок длиннее, чем у мух из мускоидного комплекса.

Sf&aoropboria Helop&b» йиопа Píem mcatbasta pcndrihn buabs l«ss¿ac

Erisafc SarMfáaja Sjtyiais 1с(Кнга эгЬийогош шш nbnü

Рис. 2. Распределения натуральных логарифмов расстояний перелетав опылителей между последовательно посещенными цветками герани (А) и соцветиями зонтичных(В). Буквы под графиками распределений отражают значимость различий: виды, не имеющие общей буквы, имеют значимо различающиеся средние значения.

2. Динамика удаления опылителей от первого посещенного объекта

Для описания удаления опылителей от первого посещенного объекта мы использовали два метода - регрессионную зависимость удаления от числа промежуточных посещений и динамику изменения медиан перемещений между посещенными учетными единицами. Последний метод представляется нам более адекватным из-за того, что линейная регрессия усредняет все перелеты, не позволяя точнее отследить динамику изменения расстояния между последовательными перемещениями, а ненормальное распределение перелетов (меняющееся с ростом числа промежуточных посещений) не позволяет сравнивать линии регрессии для разных видов.

В динамике изменения медиан расстояний удаления с увеличением числа посещений можно выделить два основных типа: монотонное увеличение - Bombus lucorum и Andrena haemorrhoa (перелеты между растениями одуванчиков), Sarcophaga carnario, Sphaerophoria menthastri и Pieris brassicae (перелеты между цветками герани) - и постепенный выход на плато (примеры см. на рис. 3).

Рисунок 3. Динамика изменения медиан расстояний перелетов с ростом числа промежуточных посещений: а) одиночных пчел Andrem haemorrhoa между посещенными растениями одуванчика; б) шмелей Bombus agrorum между посещенными соцветиями мышиного горошка

Выход на плато означает, что, начиная с некоторого количества перелетов, насекомые перестают удаляться от первой посещенной учетной единицы, то есть область их фуражировки ограничена. Важно отметить, что это не связано с приближением к границам участка произрастания растений. Такое поведение 1рафика можно интерпретировать как указание на то, что насекомые при фуражировке используют небольшую территорию внутри скопления растений. Последующее за участком плато новое возрастание расстояний, по-видимому, постепенное перемещение на новую территорию с последующим выходом на новое плато.

Всё это приводит к тому, что пыльца распространяется между близко расположенными особями и размер «генетического соседства» оказывается ограниченным несколькими средними расстояниями. Так как пыльца (особенно в случае соцветий) переносится не во многих последовательных посещениях (хотя и более, чем в одном), то, по-видимому, размер этого участка фуражировки соответствует размеру «генетического соседства».

Причина такого поведения, по-видимому, состоит в том, что опылители в условиях неравномерно распределенного ресурса выбирают относительно обильный участок, после использования которого перемещаются к следующему.

Заметим, что обычно выход на плато отсутствует у видов, по которым нам не удалось собрать достаточно данных по последовательным посещениям - так что, возможно, они при фуражировке также ведут себя подобным образом (возможно, они достигают границ своих участков за большее число посещений).

Тот факг, что шмели и андрены при перелетах между растениями одуванчика не показывают выхода на плато (несмотря на достаточное количество наблюдений), возможно, объясняется тем, что в случае очень разреженного скопления именно

отдельные растения являются такими богатыми ресурсами участками, перемещения внутри которых мы не отслеживали.

3. Эффективность использования растений опылителями

Как андрены Апс1гепа каетогг'поа, так и шмели ВотЬж Ьсогит предпочитали посещать те растения, которые были относительно богаче соцветиями. В тех случаях, где набрано достаточное количество данных, 1-тест показал значимое превышение среднего числа соцветий на посещенных растениях над средним числом соцветий на растение на участке.

Мухи ЕгЬшНз агЪи$1огит и Sarcophaga сагпапа не выявили такой закономерности; в подавляющем большинстве случаев средние диаметры посещенных соцветий купыря Aegopodium ройа^гапа (Артсеае) и средние диаметры соцветий на участке значимо не различались. По-видимому, это объясняется тем, что диаметр соцветия купыря гораздо хуже характеризует предлагаемые им ресурсы, чем число соцветий на растении одуванчика.

Только для андрен отмечена зависимость числа соцветий на посещенных растениях от плотности последних: на более разреженных участках они чаще посещали обильнее цветущие растения. Стоит отметить, что перелеты пчел изучались на две недели позже, чем перелеты шмелей, и растения несли меньше цветущих соцветий.

Характер использования растений одуванчика схож для шмелей и одиночных пчел: оба вида в среднем посещают около 40% соцветий (0,39±0,622 у андрен и 0.38±0,613 у шмелей), при этом относительно больше соцветий они посещают на более разреженных участках и на менее обильно цветущих растениях.

Из полученных данных следует, что гейтоногамия при опылении шмелями и одиночными пчелами чаще должна иметь место у растений, растущих в густых скоплениях. Подобные паттерны поведения находятся в согласии с прежними данными о перемещениях опылителей и обычно объясняются на основе эргономических соображений (например, СоиЬоп, 2000).

Наши данные о поведении перепончатокрылых, по-видимому, говорят о том, что в условиях более обильного ресурса (в которых оказались шмели, по сравнению с андренами) они не выбирают для посещения растения с большим количеством соцветий - или, по крайней мере, они чаще посещают цветы с меньшим количеством соцветий. Это можно объяснить тем, что в том случае, если растения в целом несут больше соцветий, то большая часть растений может оправдать затраты на перелет к ним и сбор пыльцы и нектара.

Глава 4. Различия в предпочтении опылителями скоплений растений разной плотности

Только в случае болотной герани обнаружены значимые различия в числе посещений в минуту. На обоих участках со снытью и на участке с ромашкой этот показатель не отличался значимо в центре и на периферии скоплений. Отсутствие различий в потенциальном репродуктивном успехе центральных и периферических растений сныти также согласуется с этими результатами (для обоих участков р>0,7 в {-критерии Стьюдента).

Как видно из рис. 4, у сныти состав опылителей в центре и на периферии скоплений различался даже на уровне семейств и отрядов. На обоих участках со снытью доля жуков (преимущественно СегатЬуаёае и Могс1еШс1ае) была практически одинаковой в центре и на периферии, в то время как доля настоящих мух выше на

периферии, а пчел (преимущественно ПаПсМае) - наоборот, в центре. При этом на первом участке доля мух превышала долю жуков, а на втором - наоборот. Основными посетителями ромашки как в центре, так и на периферии скопления были мухи-журчалки (БугрЫЛае). Все остальные труппы представлены лишь единичными посещениями. Основные посетители герани в центре и на периферии скоплений также различались: в центре это были журчалки, а на периферии - мухи других семейств, в основном Мизас1ае. Также цветки герани изредка посещали пчелы (преимущественно НаНсШае) и бабочки.

Рис. 4 Основные группы опылителей исследованных растений в центре и на периферии скоплений:

мухи-журчалки (Syrphidae), Щ мухи мускоидного комплекса,

жуки, |—j пчелы, в том числе шмели, циные

Более детально изучены посещения некоторых видов опылителей, легко различимых непосредственно на растениях. Подавляющее большинство исследованных насекомых предпочитало посещать цветки (или соцветия) в густой центральной части скопления, и только два вида - Phaonia basalis (Díptera, Muscidae) и Leptura flava (Coleóptera, Cerambycidae) - статистически значимо чаще посещали разреженную периферию. Такое необычное поведение эти виды показали во всех исследованных случаях (Р. basalis - на обоих участках со снытью и на герани, a L. flava - на обоих участках со снытью). В качестве примера на рис. 5 и рис. 6 приведены данные по посещаемости опылителями для первого скопления сныти.

Дополнительные исследования говорят о том, что обнаруженные различия связаны именно с плотностью распределения растений. Их причины, однако, остаются неясными. Наиболее обоснованной представляется версия о конкуренции. Таким образом, у насекомых-опылителей может существовать еще один параметр, позволяющий им разделять свои ниши.

Основной вывод, который можно сделать из полученных данных, - на генный поток между растениями внутри одной популяции может быть наложено дополнительное ограничение, действующее на достаточно малых расстояниях. Пыльца из густой центральной части скопления, по-видимому, принимает малое участие в опылении периферических растений (и отдельных малых разреженных скоплений). Это различие будет усиливаться, если в опылении данного вида растений велика роль мух мускоидного комплекса по сравнению с другими опылителями

(случай герани в нашем исследовании) - это может привести к снижению общей частоты посещения цветков у периферических растений.

0.25

0.2

ш 3

н 0/15

3 1 ОН

С 2

2 0.05

о

? о

Центр Периферия

я Остальные

® Ггесрк ведаетлегаеиг

¡а 1-уд81ор1егиз

запдипеиз* в МогОеНа Тжс/йа* ®Рас!у1а

циаОг1таси1а1а а иг$ига Ши*

□ Р Пядя!*?*

Рис. 5. Частота посещений некоторыми видами опылителей растений в центре и на периферии скопления сныти Aegopodium podagraria (Ар1асеае)

г £

80% -| 60% -40% -

» 2 20% -

0%

! тсорг

з етютегаеиз ! 1уд®1ор1еги& азпдтеиз* Е МогйеИа

ы РасЬу1а

диайгтасиЫа И 1_ер1ига ?й/а*

- □ РЬаота ЬазаИэ*

Центр Периферия.

Рис. 6. Доля в общем числе посещений некоторых видов опылителей растений центре и на периферии скопления сныти Aegopodium podagraria (Ар(асеае)

Глава 5. Анализ пыльцы на теле насекомых

Примененный нами метод подсчета пыльцы выявил значительно большее ее количество на теле насекомых, чем сообщается в других работах. Например, средние значения количества пыльцевых зерен на теле всех групп посетителей пастернака (различные мухи и божьи коровки) не превышали полутысячи в работе Зангерла и Беренбаума (Еагщег),, ВегепЬашп, 2009); та же ситуация с опылителями борщевика -по данным Зыха ^усЬ, неопубл. данные), в то время как исследованные нами посетители зонтичных несли тысячи пыльцевых зерен. По-видимому, другие методы недоучитывают часть находящейся на теле пыльцы.

Для насекомых, пойманных на зонтичных и сложноцветных, дисперсионный анализ показал наличие значимых различий между разными видами опылителей по общему количеству переносимой на теле пыльцы (в обоих случаях р<0,0000). Ожидаемо, что наименьшее количество пыльцы, значимо отличающееся от всех других видов, обнаружено на почти не касающейся телом соцветия самой мелкой из

исследованиых мух Sphaerophoria menthastri (Diptera, Syrphidae). Сравнимый с ней по размерам жук Cantharis lívida (Coleóptera, Cantharídidae) активно ползает по соцветиям и переносит гораздо больше пыльцы. Наибольшее количество пыльцы (также значимо отличающееся от остальных видов) обнаружено на теле крупных опущенных сирфид Eristalis nemorum (Diptera, Syrphidae) и толкунчиков Empis tesseolata (Diptera, Empididae). Последнее неожиданно, так как толкунчики ходят по соцветиям на длинных ногах и, по-видимому, собирают пыльцу не с тех зонтиков, на которых питаются, а с соседних, касающихся их тела. На сложноцветных Sph. menthastri переносит достоверно меньше пыльцы, чем два других исследованных вида, что также связано с ее малым размером. Количества пыльцы на теле обоих исследованных видов опылителей болотной герани значимо не различаются.

Неожиданным оказалось отсутствие корреляции (табл. 3) между объемом и количество кон- и гетероспецифической пыльцы на теле насекомых (т.е. соответственно пыльцы того вида, на котором было собрано насекомое, и пыльцы иных растений). Таким образом, по-видимому, пыльца растений разных видов не конкурирует друг с другом за место на теле опылителей.

Данные по суммарным количеству и объему пыльцы чаще всею также дают согласованные данные. Отметим, что в случае опылителей герани Helophilus pendulus ожидаемо несут на теле значимо больший объем пыльцы, чем Phaonia basalis, а на зонтичных журчалка Eristalis nemorum несет значимо больше пыльцы, чем толкунчик Empis tesseolata - при учете количества пыльцевых зерен эти пары видов не различались. В случае опылителей герани это можно связать с большей долей герани в пыльце на теле Н. pendulus - она дает существенный вклад в объем, но не в число пыльцевых зерен.

Таблица 3. Коэффициенты корреляции количества пыльцы того вида растений, на котором было собрано насекомое, с количеством пыльцы иных видов растений на теле насекомых. Значимые коэффициенты корреляции отмечены звездочкой. Обозначения видов насекомых: EN - Eristalis nemorum; ЕТ - Empis tesseolata; HP -Helophilus pendulus; LI - Lucilia illustris; PB — Phaonia basalis; SC - Sarcophaga carnaria; SM - Sphaerophoria menthastri

Семейство растений Число пыльцевых зерен Объем пыльцы

Apiaceae 0,34 EN 0,00 ET 0,5* EN 0 ET

-0,12 PB -0,2 SC -0,13 PB -0,28 SC

-0,06 LI 0,31 SM -0,06 LI 0,31 SM

Asteraceae -0,15 SM -0,30 PB -0,15 SM -0,28 PB

Geraniaceae -0,32 PB -0,08 HP -0,33 PB -0,09 HP

Стоит также отметить высокую изменчивость доли конспецифической пыльцы на теле насекомых одного вида, посещающих один и гот же вид растений. Это говорит не только о невысокой степени цветочного постоянства, а и о существовании индивидуальных предпочтений - одни особи чаще посещают одни виды растений, а другие - иные.

Сравнение объемных долей конспецифической пыльцы дает результаты, отличные от таковых при использовании долей в общем числе пыльцевых зерен. Хотя количество пыльцы зонтичных на всех семи видах насекомых, собранных на представителях этого семейства, превышало 90%, только на трех видах (жуки Cantharis lívida, журчалки Sphaerophoria menthastri и серые мясные мухи Sarcophaga carnario) объемная доля пыльцы зонтичных достигала настолько больших значений. В то же время на сложноцветных и на герани объемная доля пыльцы этих растений превышала «количественную». Это различие очевидно связано с размерами пыльцы -гигантские пыльцевые зерна герани даже в небольшом количестве дают большой объем, а мелкие пыльцевые зерна зонтичных даже при подавляющем количестве дают небольшой суммарный объем.

Глава 6. Поведение насекомых-опылителей и особенности переноса ими пыльцы

Полученные нами данные говорят о том, что на репродуктивную структуру популяций растений с широким кругом опылителей должен влиять состав их опылителей. Область применения наших выводов - большие, достаточно плотные (с расстояниями от нескольких до нескольких десятков сантиметров между цветками, соцветиями или отдельными растениями) скопления растений. По-видимому, под такое ограничение попадают в основном травянистые растения.

В пределах исследованных нами плотностей относительные расстояния перелетов всех опылителей между последовательными посещениями (т.е. нормированные средним расстоянием между учетными единицами на исследованном участке) не зависят от плотности растений. Следовательно, в более разреженных популяциях насекомые будут перелетать (и, соответственно, переносить пыльцу) на пропорционально большее расстояние, чем з более густых.

В то же время, плотность растений существенно влияет на состав посещающих их насекомых. Зависимые от плотности различия в составе опылителей проявляются уже в центральной и периферической частях одного и того же скопления, то есть растения, разделенные всего лишь несколькими метрами, могут посещаться разными видами насекомых. По составу опылителей разреженная периферическая часть скопления в итоге оказывается более близкой к удаленному разреженному скоплению, сходному с ней по плотности, чем к более близкой густой центральной части своего же скопления.

Наиболее вероятной причиной обнаруженных различий между видами в предпочтении скоплений растений разной плотности нам представляется конкуренция, однако строгих доказательств у нас пока нет. Тем не менее, вполне разумным представляется предположение, что плотность растений может оказаться еще одним фактором, по которому могут разделяться экологические ниши опылителей.

Внутри скоплений одинаковой плотности перенос пыльцы может быть ограничен из-за особенностей перемещений опылителей. Насекомые не используют одновременно всю площадь скопления, а вначале посещают все (или большинство)

объектов (цветков или соцветий) на некотором небольшом участке (размером 4-5 средних расстояния между ними), после чего постепенно перемещаются к другому такому же участку. Таким поведением насекомые, по-видимому, увеличивают эффективность использования растений в крупных скоплениях.

Так как перелет к новому участку обычно происходит после десятка посещений, основное количество пыльцы, собранное насекомым на данном цветке или соцветии, будет оставляться на цветках растений, расположенных в пределах этого участка, который, таким образом, и является типичным размером «генетического соседства» у растений с широким кругом опылителей. Стоит отметить, что среди близко расположенных соцветий или цветков скорее всего будут и принадлежащие одной и той же особи, что в итоге будет приводить к гейтоногамии и снижать число индивидуальных растений, скрещивающихся друг с другом.

Единственным исключением из этого правила являются бабочки и жуки. И те, и другие перелетают в среднем на существенно большие расстояния, чем мухи и пчелы. Выход на плато мы обнаружил только у белянок Pieris brassicae при перелетах между соцветиями в относительно небольшом скоплении скабиозы Scabiosa ochroleuca, где не было достаточно пространства для дальнейшего удаления. Видимо, этот выход на плато нетипичен для этих насекомых (по крайней мере, в исследованном нами пространственном масштабе).

Мы склоняемся к мнению, что реально агентами дальнего переноса пыльцы (соответственно, уменьшающими генетическую дифференциацию растительной популяции) являются именно жуки. Во-первых, в отличие от всех остальных опылителей, они совершают гораздо больше перелетов на дальние расстояния. Во-вторых, бабочки, по-видимому, переносят достаточно мало пыльцы на теле, в то время как жуки (в сравнении с другими насекомыми сходного размера) переносят относительно много пыльцы.

В тех местностях, где данное растение преимущественно опыляется жуками, его популяции будут более единообразны, чем в тех, где основную долю их опылителей составляют мухи. Изменение состава опылителей в зависимости от сезона может привести к различиям в уровне гетерогенности семян, появившихся в разные периоды одного года. Еще большую роль в переносе пыльцы на дальнее расстояние должны играть общественные пчелы, так как количество переносимой ими пыльцы может на порядки превышать таковое других опылителей (Escavarage, Wagner, 2004). Растения, опыляемые мухами, по-видимому, должны отличаться наибольшей степенью генетической дифференциации. Так как значительное число их перелетов все равно ограничено описанными выше участками размером 4-5 средних расстояния между цветками (или соцветиями) в скоплении, далее крупные, опушенные мухи-журчалки, несущие количество пыльцы, сравнимое с таковым одиночных пчел (Keams, 1992), вряд ли значительно увеличивают генный поток между более удаленными растениями.

Выводы

1. Бабочки и жуки перелетают на наибольшие расстояния между посещаемыми объектами, а перепончатокрылые - на наименьшие. Перелеты же мух занимают промежуточное положение, при этом перелеты журчалок длиннее, чем у мух из мускоидного комплекса.

2.Расстояния перелетов опылителей между последовательно посещенными объектами растут пропорционально среднему расстоянию между объектами на участке.

3.Жуки, по сравнению с мухами, пчелами и бабочками, совершают наиболее длинные перелеты между последовательными посещениями, при этом они относительно редко посещают близкорасположенные объекты. Пчелы, мухи и бабочки чаще всего перелетают к одному из ближайших объектов, при этом в среднем перелеты бабочек наиболее длинные, а пчел - наиболее короткие.

4. Бабочки и жуки наиболее быстро удаляются от первого посещенного объекта. Все исследованные мухи проявляют схожие темпы удаления от первого посещенного объекта.

5. При фуражировке на крупных скоплениях растений насекомые используют небольшие по размеру участки внутри них (размером примерно 4 средних расстояния между растениями в скоплении), после чего перелетают к новому такому участку.

6. Состав опылителей одного и того же вида растений различается в скоплениях разной плотности, даже расположенных близко друг от друга. Таким образом, перенос пыльцы между ними ограничен.

7. Как количество, так и объем кон- и гетероспецифичной пыльцы на теле насекомых не зависят друг от друга.

8. Среди всех насекомых общественные пчелы переносят на теле максимальное количество пыльцы, на втором месте идут жуки, переносящие значимо больше пыльцы, чем мухи того же размерного класса, а минимальное количество пыльцы переносят бабочки.

Список работ, опубликованных по теме диссертации

1. Лысенков С.Н. 2006. Влияние фуражировочного поведения разных групп опылителей на перенос пыльцы между растениями // Природа и история Поугорья. Вып. 4. Калуга: ИЦ Постскриптум. С. 145-150.

2. Лысенков С.Н. 2009. К оценке влияния характера перемещений насекомых-опылителей на динамику переноса пыльцы // Зоологический журнал. Т. 88. С. 193-199 (англ. перевод: Lysenkov S.N. 2009. On the estimation of the influence of the character of insect pollinators movements on the pollen transfer dynamics // Entomological Revue. V.89 p. 143-149).

3. Лысенков С.Н. 2009. Сравнение темпов удаления насскомых-опылителей от первого посещенного цветка (на примере болотной герани) // Тезисы докладов международной конференции студентов, аспирантов и молодых ученых «Ломоносов-2009», секция «Биология». М.: МАКС Пресс. С.129-130.

4. Лысенков С.Н. 2009. Эффективность использования растений одуванчика шмелями и андренами И Труды Ставропольского отделения Российского Энтомологического общества. II Международная научно-практическая конференция «Актуальные вопросы энтомологии». Ставрополь: Аргус. С. 119-121.

5. Lysenkov S.N. 2009. Differences in pollination service in microspatial scale // XV EMPSEB Groeningen. P. 74.

6. Лысенков С.Н. 2009. Частота посещений и состав опылителей на периферии и в центре скоплений растений одного вида // Зоологический журнал. Т. 88. С.1350-1354. (англ. перевод: Lysenkov S.N. 2009. Visitation rates and pollinator sets at the periphery and central parts of single-species plant patches /'/Entomological Revue. V.89. P. 891-895).

Отпечатано в копицентре « СТ ПРИНТ » Москва, Ленинские горы, МГУ, 1 Гуманитарный корпус, e-mail: globus9393338@yandex.ruтел.: 939-33-38 Тираж 100 экз. Подписано в печать 14.04.2010 г.

Содержание диссертации, кандидата биологических наук, Лысенков, Сергей Николаевич

ВВЕДЕНИЕ

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

ГЛАВА 2. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

ГЛАВА 3. ЗАКОНОМЕРНОСТИ ПЕРЕМЕЩЕНИЯ НАСЕКОМЫХ ВО ВРЕМЯ ФУРАЖИРОВКИ

ГЛАВА 4. РАЗЛИЧИЯ В ПРЕДПОЧТЕНИИ

ОПЫЛИТЕЛЯМИ СКОПЛЕНИЙ РАСТЕНИЙ

РАЗНОЙ ПЛОТНОСТИ

ГЛАВА 5. АНАЛИЗ ПЫЛЬЦЫ НА ТЕЛЕ НАСЕКОМЫХ

ГЛАВА 6. ПОВЕДЕНИЕ НАСЕКОМЫХ-ОПЫЛИТЕЛЕЙ И ОСОБЕННОСТИ ПЕРЕНОСА ИМИ ПЫЛЬЦЫ

ВЫВОДЫ

Введение Диссертация по биологии, на тему "Опылители-генералисты как агенты переноса пыльцы растений с широким кругом опылителей"

Практически не способные к перемещениям растения сталкиваются из-за этой своей особенности с многими проблемами, в том числе — расселения и размножения, для чего они вынуждены использовать внешние агенты. У большинства архегониальных растений это - ветер. Ветроопыление (анемофилия) свойственно и многим покрытосеменным. Однако опыление абиотическими агентами приводит к значительной трате пыльцы.

Использование животных для распространения пыльцы (зоофилия) более эффективна, так как пыльца с большей вероятностью доставляется непосредственно на другой цветок. По мнению В.В. Жерихина (1997), именно этот механизм сыграл решающую роль в вытеснении покрытосеменными мезофитных голосеменных во время мелового биоценотического кризиса.

Однако эффективность опыления биотическими агентами также не абсолютна. Случаи строгой взаимной специализации единичны - наиболее известны среди них пары «юкка-юкковая моль» и «фига-фиговые осы». Большинство же подобных систем в той или иной степени генерализованы. Изучению специализации и генерализации систем «растение-опылитель» в последнее время посвящено множество работ - не только статьи, но и книги (Waser, Ollerton, 2006).

Растения с широким кругом опылителей снижают «адресность» доставки пыльцы и конкурируют с другими видами за опылителей, несмотря на существование различных механизмов ограничения этой конкуренции. Однако генерализация имеет и преимущества. Самое очевидное из них - это уменьшение зависимости от наличия конкретных опылителей. Растения с широким кругом опылителей составляют значительную часть флоры умеренной зоны, к которой относится и Центральная Россия.

Поток генов в популяциях большинства видов семенных растений складывается из двух компонент: потока пыльцы и потока семян. Для многих растений показано, что расстояние распространения пыльцы превосходит расстояние распространения семян (напр., Ennos, 1994).

Поток пыльцы в популяциях зоофильных растений определяется закономерностями перемещения животных-опылителей. Логично предположить, что таковые различаются у разных видов животных-опылителей. Отсюда следует, что разные опылители будут вносить разный вклад в суммарный перенос пыльцы, а характер последнего будет зависеть от состава опылителей.

Так как состав опылителей растений-генералистов различен в разных частях их ареала, то будет различаться и репродуктивная структура их популяций. При этом следует различать меж- и внутрипопуляционный перенос пыльцы. Первый будет зависеть от размера территории, используемой опылителями для добывания пищи, в сравнении с размером популяций растений. Закономерности же внутрипопуляционного переноса пыльцы зависят от поведения опылителей на гораздо меньших масштабах, изученность которого недостаточна.

Исследования зависимости переноса пыльцы от состава опылителей, как правило, проводятся на достаточно больших площадях (минимум десятки квадратных метров). Однако условия окружающей среды и характеристики самой популяции растений не единообразны и на меньших расстояниях. Можно предположить, что опылители из разных таксономических и экологических групп будут по-разному реагировать на эту мелкомасштабную неоднородность условий, что может приводить к дополнительным ограничениям потока генов. Изучение этих межвидовых различий особенно важно в свете увеличивающейся антропогенной нагрузки на экосистемы, часто выражающейся во фрагментации местообитаний (habitat fragmentation). В недавней работе большого коллектива авторов (Eckert, 2009) показано повышение инбредности у растений в нарушенных местообитаниях по сравнению с ненарушенными, однако влияние на этот параметр спектра опылителей не исследовалось (хотя в статье упомянуто, что разные группы опылителей могут по-разному влиять на этот параметр).

Однако закономерности перемещений опылителей — далеко не единственный фактор, определяющий влияние состава опылителей на интенсивность потока генов у зоофильных растений. Среди прочих можно выделить такой, как «эффективность опыления», показывающий, насколько часто посещение данного вида растений данным видом опылителей приводит к оплодотворению. Этот показатель в том или ином виде встречается практически во всех моделях, описывающих эволюцию систем «растение-опылитель». Непосредственно определить ее крайне сложно, а во многих случаях - невозможно, поэтому в экологии опыления используется несколько методов приблизительной оценки этого параметра.

Эффективность опыления должна определяться для каждой пары видов «растение-опылитель». Однако можно предположить, что существуют некие общие паттерны, проявляющиеся на уровне крупных систематических групп. По крайней мере, существование таких закономерностей можно ожидать для типичных представителей групп с неуклоняющимися особенностям, к которым, по-видимому, могут быть отнесены как раз генералисты.

Все вышесказанное определило цель нашей работы, которой явилось выявление паттернов переноса пыльцы, свойственных основным группам опылителей-генералистов, посещающих растения с широким кругом опылителей

В соответствии с этой целью нами были поставлены следующие задачи:

1) описать перемещения модельных видов насекомых-опылителей, представляющих разные эколого-таксономические группы, во время фуражировки, сделав особый упор на темпы удаления от первого посещенного объекта;

2) описать частоту посещения и состав опылителей в густом центре и на разреженной периферии одновидовых скоплений растений с широким кругом опылителей;

3) оценить количество и чистоту пыльцы, переносимой на теле насекомых-опылителей.

В данной работе впервые непосредственно оценены темпы удаления насекомых от первого посещенного объекта. В отличие от большинства работ, изучающих перемещения опылителей во время фуражировки, исследования проводились на генералистах — как растениях, так и насекомых, взаимодействующих в природе с достаточно большим числом других видов. Показаны значимые различия в характере перемещений опылителей из разных таксономических групп.

Впервые выявлены различия в составе опылителей у растений-генералистов одного вида, проявляющиеся в малом пространственном масштабе (на расстоянии нескольких метров). При этом показано существование видов насекомых, предпочитающих посещать и составляющих значительную долю опылителей особей растений, растущих на некотором отдалении от густого скопления.

В работе опробован и описан новый метод подсчета пыльцы, переносимой на теле насекомых, показывающий, что многие другие используемые для этих целей методы недооценивают это количество. С помощью этого метода также показано, что пыльца разных видов не конкурирует за место на теле опылителей-генералистов.

Результаты этой работы позволяют высказывать предположения об интенсивности потока пыльцы в популяциях растений, произрастающих в разных местностях, различающихся составом опылителей. Эти данные могут найти применение как в развитии концепции «географической мозаики коэволюции» (Thompson, 2005), так и в биологии охраны природы и в так называемой «биологической безопасности», позволив, не используя генетические методы, оценить поток пыльцы в зависимости от состава опылителей на данной территории.

Заключение Диссертация по теме "Энтомология", Лысенков, Сергей Николаевич

Выводы

1. Бабочки и жуки перелетают на наибольшие расстояния между посещаемыми объектами, а перепончатокрылые — на наименьшие. Перелеты же мух занимают промежуточное положение, при этом перелеты журчалок длиннее, чем у мух из мускоидного комплекса.

2. Расстояния перелетов опылителей между последовательно посещенными объектами растут пропорционально среднему расстоянию между объектами на участке.

3. Жуки, по сравнению с мухами, пчелами и бабочками, совершают наиболее длинные перелеты между последовательными посещениями, при этом они относительно редко посещают близкорасположенные объекты. Пчелы, мухи и бабочки чаще всего перелетают к одному из ближайших объектов, при этом в среднем перелеты бабочек наиболее длинные, а пчел -наиболее короткие.

4. Бабочки и жуки наиболее быстро удаляются от первого посещенного объекта. Все исследованные мухи проявляют схожие темпы удаления от первого посещенного объекта.

5. При фуражировке на крупных скоплениях растений насекомые используют небольшие по размеру участки внутри них (размером примерно 4 средних расстояния между растениями в скоплении), после чего перелетают к новому такому участку.

6. Состав опылителей одного и того же вида растений различается в скоплениях разной плотности, даже расположенных близко друг от друга. Таким образом, перенос пыльцы между ними ограничен.

7. Как количество, так и объем кон- и гетероспецифичной пыльцы на теле насекомых не зависят друг от друга.

8. Среди всех насекомых общественные пчелы переносят на теле максимальное количество пыльцы, на втором месте идут жуки, переносящие значимо больше пыльцы, чем мухи того же размерного класса, а минимальное количество пыльцы переносят бабочки.

Библиография Диссертация по биологии, кандидата биологических наук, Лысенков, Сергей Николаевич, Москва

1. Глазунова К.П., Длусский Г.М. 2007 Связь между строением цветков и составом опылителей у некоторых ворсянковых (Dipsacaceae) и сложноцветных (Asteraceae) с внешне сходными соцветиями-антодиями // Журнал общей биологии Т. 68, с. 361-378

2. Глотов Н.В., Животовский J1.A., Хованов Н.В., Хромов-Борисов Н.Н., 1982. Биометрия. Д.: Изд-во ЛГУ. 263 с.

3. Гринфельд Э.К., 1978. Происхождение и развитие антофилии у насекомых JL: Изд-во ЛГУ. 203 с.

4. Длусский Г.М. 1998 Механизмы конкуренции за опылителей у купыря лесного {Anthriscus sylvestris) и сныти (Aegopodium podagraria) (Apiaceae) // Журнал общей биологии Т. 59 с. 24-43

5. Длусский Г.М. 2002 Имагинальное питание некоторых антофильных Muscidae (Diptera) // Журнал общей биологии Т. 81 с. 825-832

6. Длусский Г.М., Лаврова Н.В. 1994 Влияние конкуренции за опылителей на семенную продуктивность у купыря лесного (Anthriscus sylvestris) и сныти {Aegopodium podagraria) II Журнал общей биологии Т. 55 с. 548-555

7. Длусский Г.М., Лаврова Н.В. 2001 Сравнение имагинального питания некоторых видов журчалок (Diptera, Syrphidae) // Журнал общей биологии Т. 62 с. 57-65

8. Длусский Г.М., Лаврова Н.В., Глазунова К.П. 2002 Структура коадаптивного комплекса лесных энтомофильных растений с широким кругом опылителей // Журнал общей биологии Т. 63 с. 122-136

9. Длусский Г.М., Лаврова Н.В., Ерофеева Е.А. 2000 Механизмы ограничения круга опылителей у иван-чая (Chamaenerion angustifolium) идвух видов герани (Geranium palustre и G. pratense) // Журнал общей биологии Т. 61 с. 181-197

10. Жерихин В.В. 1997. Основные закономерности филоценогенетических процессов (на примере неморских сообществ мезозоя и кайнозоя). Автореферат дис. на соиск. уч. степ. д. биол. наук. М. 80 с.

11. Песенко Ю.А. 1974 О биоценологическом направлении в исследованиях по экологии опыления зоофильных растений // Журнал общей биологии Т. 35 с. 507-517

12. Пономарев А.Н. 1961 О протерандрии зонтичных// Учен. зап. Перм. унта Т.18 вып. 3 с. 27-31

13. Пономарев А.Н., Демьянова Е.И. 1980 Разделение полов как приспособление к перекрестному опылению // В кн.: Жизнь растений Т.5 Ч. 1 М.: Просвещение, с. 56-57

14. Фегри К., ван дер Пейл JL, 1982.Основы экологии опыления. М.: Мир. 376 с.

15. Чернов Ю.С. 1966 Комплекс антофильных насекомых в тундровой зоне //Вопросы географии Сб. 69 с. 76-97

16. Чернов Ю.С. 1978 Антофильные насекомые в подзоне типичных тундр Западного Таймыра и их роль в опылении растений //В кн.: Структура и функции биогеоценозов Таймырской тундры. JL: Наука с.264-290

17. Шамурин В.Ф., Тихменев Е.А. 1974 Взаимосвязи между энтомофильными растениями и антофильными насекомыми в биогеоценозах Арктики // Журнал общей биологии Т. 35 с. 243-250

18. Agren J. 1996 Population size, pollinator limitation, and seed set in the self-incompatible herb Lythrum salicaria II Ecology V. 77 P. 1779-1790

19. Aizen M.A., Feinsinger P. 1994 Forest fragmentation, pollination and plant reproductive in a chaco dry forest, Argentina // Ecology V. 75 P. 330-351

20. Antlfinger A.E. 1982. Genetic neighbourhood structure of the salt marsh composite Borrichia frutescens H The Journal of Heredity V. 73 P. 128-132

21. Bartumeus F., Peters F., Pueyo S., Marrase C., Catalan J. Helical 2003 Levy walks: Adjusting searching statistics to resource availability in microzooplankton. Proc. Nat. Acad. Sci. USA V. 100 P. 12771-12775

22. Bascompte J., Jordano P., Melian C.J., Olesen J.M. 2003 The nested assembly of plant-animal mutualistic networks // Proc. Nat. Acad. Sci. USA V. 100 P.9383-9387

23. Bastolla U., Fortuna M.A., Pascual-Garcia A., Ferrera A., Luque В., Bascompte J. 2009 The architecture of mutualistic networks minimizes competition and increases biodiversity //Nature V. 458 P. 1018-1021

24. Beattie A.J. 1976 Plant dispersion, pollination and gene flow in Viola II Oecologia V. 25 P. 291-300

25. Bernhardt P. 1984 The pollination biology of Hibbertia stricta (Dilleniaceae)ll Plant Systematics and Evolution V. 147 P. 267-277

26. Bertrand S., Burgos J. M., Gerlotto F., Atiquipa J. 2005 L6vy trajectories of Peruvian purse-seiners as an indicator of the spatial distribution of anchovy (Engraulis ringens). ICES J. Mar. Sci. V. 62 477-482

27. Bosch M., Waser N.M. 1999 Effects of local density on pollination and reproduction in Delphinium nuttallianum and Aconitum columbianum (Ranunculaceae).// American Journal of Botany V.86 P. 871-879

28. Bosh M., Waser N.M. 2001 Experimental manipulation of plant density and its effect on pollination and reproduction of two confamiliar mountain herbs. // Oecologia. V.126P. 76-83

29. Brian A.D. 1952 Division of labour and foraging in Bombus agrorum Fabricius // Journal of Animal Ecology, V. 21, p. 223-240

30. Brian A.D. 1957 Differences in the flowers visited by four species of bumble-bees and their causes // Journal of Animal Ecology, V. 26, p. 71-98

31. Brody A.K., Mitchell R.J. 1997 Effects of experimental manipulation of inflorescence size on pollination and predispersal seed predation in the hummingbird-pollinated plant Ipomopsis aggregata II Oecologia V. 110 P. 86-93

32. Cahalan C.M., Gliddon C. 1985 Genetic neighbourhood sizes in Primula vulgaris II Heredity V. 54 P. 65-70

33. Campbell D.R. 1985 Pollen and gene dispersal: The influences of competition for pollination // Evolution V. 39 P. 418-431

34. Cant E.T., Smith A.D., Reynolds D.R., Osborne J.R. 2005 Tracking butterfly flight paths across the landscape with harmonic radar // Proc. R. Soc. В V. 272 P. 785-790

35. Cartar R.V. Real L.A. Habitat structure and animal movement: the behavior of bumble bee in uniform and random spatial resource distribution // Oecologia 1997 V. 122, P. 430-433

36. Castellanos M.C., Wilson P., Thomson J.D., 2003. Pollen transfer by hummingbirds and bumblebees, and the divergence of pollination modes in Penstemon // Evolution. V. 57 P. 2742-2752

37. Chambers V.H. 1946 An examination of the pollen loads of Andrena: The species that visit fruit trees // Journal of Animal Ecology, V. 15, p. 9-21

38. Charnov E.L. 1973. The optimal foraging theory. Seattle: Univ. of Washington Press. 157 P.

39. Colas В., Olivieri I., Riba M. 2001 Spatio-temporal variation of reproductive success and conservation of the narrow-endemic Centaurea corymbosa (Asteraceae) // Biol. Conserv. V. 99 P. 375-386

40. Collevatti, R. G. Schroeder, J. H., Campos, L. A. O., 2000. Foraging behavior of bee pollinators on the tropical weed Triumfetta semitriloba: flight distance and directionality // Rev. Bras. Biol. V. 60 P. 29-37

41. Dreisig H. 1995 Ideal free distribution of nectar foraging bumble bees // Oikos V.72P. 161-172

42. Elmqvist Т., Agren J., Tunlid A. 1988 Sexual dimorphism and between-year variation in flowering, fruit set and pollinator behaviour in a boreal willow // Oikos, V. 53, p. 58-66

43. Englund R. 1993. Movement patterns of Cetonia beetles (Scarabaeidae) among flowering Viburnum opulus (Caprifoliaceae); option for long-distance pollen dispersal in a temperate shrub // Oecologia V. 94 P. 295-302

44. Ennos R.A. 1994. Estimating the relative rates of pollen and seed migration among plant populations //Heredity V. 72 P. 250-259

45. Escaverage N., Wagner J. 2004 Pollination effectiveness and pollen dipersal in a Rhododendron ferrugineum (Ericaceae) population// Plant Biology, V. 6 P. 606-615

46. Feldman T.S., 2006. Pollinator aggregative and functional responses to flower density: does pollinator response to patches of plants accelerate at low densities? // Oikos V. 115 P. 128-140

47. Finney D.J. 1989 Was this in your statistics textbook? V. Transformation of data // ExP. Agric. V. 25 P. 165-175

48. Fischer M., Matthies D. 1998 Effects of population size on performance in the rare plant Gentianella germanica II Journal of Ecology V. 86 P. 195-204

49. Free J.B. 1968 Dandelion as a competitor to fruit trees for bee visits // Journal of Applied Ecology V.5 p. 169-178

50. Gomez J.M., Zamora R. 1992 Pollination by ants: consequences of the quantitative effects on a mutualistic system// Oecologia V. 91 P. 410-418

51. Gomez J.M., Zamora R., 1999. Generalization vs. specialization in the pollination system of Hormatophilla spinosa (Cruciferae) // Ecology V. 80 P. 796805

52. Goulson D. 2000 Why do pollinators visit proportionally fewer flowers in large patches? //Oikos V. 91 P. 485-492

53. Grant V. 1994 Modes and origins of mechanical and ethological isolation in angiosperms //Proc. Nat. Acad. Sci. USA V.91 P.3-10

54. Grindeland J.M., Sletvod N., Ims A., 2005. Effects of floral display size and plant density on pollinator visitation rate in a natural population of Digitalis purpurea II Funct. Ecol. V. 19 P. 383-390

55. Groom M.J. 1998 Alee effects limit population viability of an annual plant // Am. Nat. V. 151 P. 487-496

56. Halliburton R. Introduction to population genetics// Pearson Education, Inc. 2004. 650 p.

57. Heinrich B. 1979 Resource heterogeneity and patterns of movement in foraging bumblebees // Oecologia V.40 P. 235-245

58. Hendrix S.D., Kyhl J.F. 2000 Population size and reproduction in Phlox pilosa//Conserv. Biol. V. 14 P. 304-313

59. Herrera C.M. Plant generalization on pollinators: species property or local phenomenon? // American Journal of Botany 2005 V. 92 P. 13-20

60. Herrera C.M. Flower-to-seedling consequences of different pollination regimes in an insect-pollinated shrub // Ecology 2000. V. 81 P. 15-29

61. Hodges C.M., Miller R.B., 1981. Pollinator flight directionality and the assessment of pollen returns // Oecologia V. 50 P. 376-379

62. Jansen D.H., 1971. Euglossine bees as long-distance pollinators of tropical plants // Science V. 171 P. 203-205

63. Jennersten 0., Nilsson S.G. 1993 Insect flower visitation frequency and seed production in relation to patch size of Viscaria vulgaris (Caryophyllaceae) // Oikos V. 68, p. 283-292

64. Kearns C.A. 1992 Anthophilous fly distribution across an elevation gradient //Am. Midi. Nat. V.127 P. 172-182

65. Kearns C.A., Inouye D.W. 1993 Techniques for pollination biologists// Niwot: University Press of Colorado, 583 p.

66. Kerster H.W., Levin D.A. 1968 Neighbourhood size in Lithospermum carolinense II Genetics V. 60 P. 577-587

67. Klinkhammer P.G.L., de Jong T.J. 1990 Effects of plant size, plant density and sex differential nectar reward on pollinator visitation in the protandrous Echium vulgare (Boraginaceae) // Oikos V. 57 P. 399-405

68. Klinkhammer P.G.L., de Jong T.J., De Bruin G. 1989 Plant size and pollinator visitation in Cynoglossum officinale 11 Oikos V. 54 P. 201-204

69. Knuth P. 1898 Handbuch der Blutenbiologie//Leipzig: Verlag von Wilhelm Engelman Bd. 2 Т. 1 696 s.

70. Kolb A. 2008 Habitat fragmentation reduces plant fitness by disturbing pollination and modifying response to herbivory // Biol. Cons. V. 141 P. 25402549

71. Kunin W.E. 1997 Population size and density effects in pollination: pollinator foraging and plant reproductive success in experimental arrays of Brassica kaberlti. ofEcol. V.85 P. 225-234

72. Laca E.A., Sokolow S., Galli J.R., Cangiano C.A. 2010 Allometry and spatial scales of foraging in mammalian herbivores // Ecology Letters V.13 P. 311320

73. Lamborn E., Ollerton J. 2000 Experimental assessment of the functional morphology of inflorescences of Daucus carota (Apiaceae): testing the 'fly catcher effectV/Funct. Ecol. V. 14 P. 445-454

74. Lamont B.B., Klinkhamer P.G.L., Witkowski E.T.F. 1993 Population fragmentation may reduce fertility to zero in Banksia goodii — a demonstration of the Allee effect // Oecologia V. 94 P. 446-450

75. Larsson M. 2005 Higher pollinator effectiveness by specialist then generalist flower-visitors of unspecialized Knautia arvensis (Dipsacaceae) //Oecologia. V. 146 P. 394-403

76. Leimu R., Syrjanen K. 2002 Effects of population sizes, seed predation and plant size on male and female reproductive success in Vincetoxicwn hirundinaria (Asclepiadaceae) // Oikos V. 98 P. 229-238

77. Levin D.A. 1981 Dispersal versus gene flow in plants // Annals of the Missouri Botanical Garden, V. 68 P. 233-253

78. Levin D.A., Kerster H.W. 1967 Local gene dispersal in Phlox // Evolution V.22 P. 130-139

79. Levin D.A., Kerster H.W. 1969 Density-dependent gene dispersal in Liaths //The American Naturalist V. 103 P. 61-74

80. Levin D.A., Kerster H.W. 1975 The effect of gene dispersal on the dynamics and statistics of gene substitution in plants // Heredity V. 35 P.317-336

81. Levin D.A., Kerster H.W., Niedzlek M. 1971 Pollinator flight directionality and its effect on pollen flow // Evolution V. 25 P. 113-118

82. Messeguer J., Marfa V., Catala M.M., Guiderdoni E., Ме1ё E. 2004 A field study of pollen-mediated gene flow from Mediterranean GM rice to conventional rice and the red rice weed // Mol. Breed. V. 13 P. 103-112

83. Mitchell R.J. 1994 Effects of floral traits, pollinator visitation and plant size on Ipomopsis aggregata fruit set // Am. Nat. V.143 P. 870-889

84. Moeller D.A. 2005 Pollinator community structure and sources of spatial variation in plant-pollinator interactions in Clarkia xantiana ssp. xantiana // Oecologia V. 142 P. 28-37

85. Murawski D.A., Gilbert L.E. 1986 Pollen flow in Psiguria warscewisczii: a comparison of Heliconius butterflies and hummingbirds //Oecologia V.69 P. 161168

86. Mustajarvi K., Siikamaki P., Rytkonen S., Lamm A., 2001. Consequences of plant population size and density for plant-pollinator interactions and plant performance // Journal of Ecology V. 89 P. 80-87

87. Ne'eman G., Shavit O., Shaltiel L., Shmida A. 2006 Foraging by male and female solitary bees with implications for pollination // Journal of Insect Behavior, V. 19 P. 383-401

88. Nepomnyashchikh V.A., Podgornyj K.A. 2003 Emergence of adaptive searching rules from the dynamics of simple nonlinear system //Adaptive Behavior V.11 P. 245-265

89. Nilsson L.A., Rabakonandrianina E., Petterson B. 1992 Exact tracking of pollen transfer and mating in plants // Nature V. 360 P. 666-668

90. Ohashi K., Yahara T. 1998 Effects of variation in flower number on pollinator visits in Cirsium purpuratum (Asteraceae) // American Journal of Botany V.85 P. 219-224

91. Ohashi K., Yahara T. 2002 Visit larger displays but probe proportionally fewer flowers: counterintuitive behaviour of nectar-collecting bumble bees achieves an ideal free distribution // Funct. Ecol. V. 16 P. 492-503

92. Olesen J.M., Warncke E. 1989. Temporal changes in pollen flow and neighbourhood structure in a population of Saxifraga hircutus L. // Oecologia V. 79 P. 205-211

93. O'Neal M.E., Landis D.A., Rothwell E., Kempel L., Reinhard D. 2004 Tracking insects with harmonic radar: a case study // American Entomologist V. 50 P.212-218

94. Ornduff R. 1975 Pollen flow in Lythrum junceum, a tristylous species // New Phytol. V. 75 P. 161-166

95. Paton D.C., Turner V. 1985 Pollination of Banksia ericifolia Smith: birds, mammals and insects as pollen vectors// Australian Journal of Botany, V. 33 P. 271-286

96. Peakall R. 1989 A new technique for monitoring pollen flow in orchids// Oecologia V. 79 P. 361-365

97. Pellmyr O., Thompson J. M. 1996 Sources of variation in pollinator contribution within a guild: the effects of plant and pollinator factors // Oecologia V. 107 P. 595-604

98. Philipp, M., Bocher J., Siegismund, H. R., Nielsen, L. R. 2006 Structure of a plant-pollinator network on a pahoehoe lava desert of the Galapagos Islands. // Ecography V. 29 P. 531-540

99. Price M.V., Waser N.M. 1982 Experimental studies of pollen carryover: Hummingbirds and Ipomopsis aggregata // Oecologia Y.54 P. 353-358

100. Rasmussen I.R., Bradsgaard В., 1992. Gene flow inferred from seed dispersal and pollinator behaviour compared to DNA analysis of restriction site variation in a patchy population of Lotus corniculatus L. //Oecologia V. 89 P. 277283

101. Ree R.H. 1997 Pollen flow, fecundity, and the adaptive significance of heterostyly in Palicoureapadifolia (Rubiaceae)// Biotropica V. 28 P. 298-308

102. Reynolds A.M. 2006 Cooperative random Levy flight searches and flight patterns of honeybees // Physics Letters A V. 354 P. 384-388

103. Robertson C. 1925 Heterotropic bees // Ecology V. 6 P. 412-436

104. Schmitt J., 1983. Flowering plant density and pollinator visitation rate in Senecio //Oecologia V. 60 P. 97-102

105. Sih A., Baltus M.-S. 1987 Patch size, pollinator behavior, and pollinator limitation in catnip //Ecology V. 68 P. 1679-1690

106. Schlising R.A., Turpin R.A. 1971 Hummingbird dispersal of Delphinium cardinale pollen treated with radioactive iodine // Amer. J. Bot. V. 58 P. 401-406

107. Sowig P. 1989 Effects of flowering plant's patch size on species composition of pollinator communities, foraging strategies, and resource partitioning in bumblebees (Hymenoptera: Apidae) // Oecologia V.78 P. 550-558

108. Spira T.P., Snow A.A., Whigham D. F., Leak J. 1992 Flower visitation, pollen deposition, and pollen-tube competition in Hibiscus moscheutos (Malvaceae) // Am. J. of Bot. V.79 P. 428-433

109. Thompson J. 1986 Pollen transport and deposition by bumble bees in Erythronium\ influence of floral nectar and bee grooming // J. Ecol. V. 74 P. 329341

110. Thompson J. 2005 The geographic mosaic of coevolution. Chicago: Univ. of Chicago Press, 443 p.

111. Thompson J.D., Price M.V., Waser N.M., Stratton D.A. 1986 Comparative studeies of pollen and fluorescent dye transport by bumble bees visiting Erythronium grandiflorum II Oecologia V.69 P. 561-566

112. Thompson J.D., Plowright R.C. 1980 Pollen carry over, nectar rewards, and pollinator behaviour with special reference to Diervilla lonicera I I Oecologia V.46 P. 68-74

113. Umbeck P.F., Barton K.A., Nordheim E.V., McCarty J.C., Parrot W.L., Jenkins J.N. 1991 Degree of pollen dispersal by insects from a field test of genetically engineered cotton // J. Econ. Entomol. V. 84 P. 1943-1950

114. Van Deynze A.E., Sundstrom F.J., Bradford K.J. 2005 Pollen-mediated gene flow in California cotton depends on pollinator activity // Crop Science V. 45 P. 1565-1570

115. Van Treuren R., Bijlsma R., Ouborg N. J., Kwak M. M. 1994 Relationships between plant density, outcrossing rates and seed set in natural and experimental populations of Scabiosa columbaria II J. of EV. Biol. V.7 P.287-302

116. Visvanathan G.E., Afanasyev V., Buldyrev S.V., Murphy E.J., Prince P.A., Stanley H.E. 1996 Levy flight search patterns of wandering albatrosses //Nature V. 381 P. 413-415

117. Visvanathan G.E., Buldyrev S.V., Havlin S., da Luz M.G.E., Raposo E.P., Stanley H.E. 1999 Optimizing the success of random search // Nature V. 401 P. 911-914

118. Waddington K.D. 1980 Flight pattern of foraging bees relative to density of artificial flowers and distribution of nectar // Oecologia V. 44 P. 199-204

119. Waddington K.D. 1981 Factors influencing pollen flow in bumblebee-pollinated Delphinium virescens II Oikos V. 37 P. 153-159

120. Waser N.M., 1982. A comparison of distances flown by different visitors to flowers of the same species //Oecologia. V. 55 P. 251-257

121. Waser N.M. 1986 Flower constancy: definition, cause and measurement// The American Naturalist V. 127 P.593-603

122. Waser N.M. 1988 Comparative pollen and dye transfer by pollinators of Delphinium nelsonii I I Funct. Ecol. V. 2 P. 41-48

123. Waser N.M., Ollerton J. 2006. Plant-pollinator interactions: from specialization to generalization. Chicago: Univ. of Chicago Press. 445 p.

124. Waser N.M., Price M.V. 1982 A comparison of pollen and fluorescent dye carryover by natural pollinators of Ipomopsis aggregata (Polemoniaceae) // Ecology V. 63 P. 1168-1172

125. Weber A., Kolb A. 2009 Does habitat fragmentation affect pollinator-mediated selection on plant phenotypic traits? // XV EMPSEB

126. Widen В., Widen M. 1990 Pollen limitation and distance-dependent fecundity in females of the clonal gynodioecious herb Glechoma hederaceae (Lamiaceae) // Oecologia V. 83 P. 191-196

127. Wiesenborn W.D., Heydon S.L., Lorenzen K. 2008 Pollen loads on adult insects from tamarisk flowers and inferences about larval habitats at Topock Marsh, Arizona // J. of Kansas Ent. Soc. V. 81 P. 50-60

128. Zimmerman M., 1982. The effect of nectar production on neighborhood size // Oecologia. V. 52 P. 104 108

129. Yeboah Gyan K., Woodell S.R.J. 1987 Analysis of insect pollen loads and pollination efficiency of some common insect visitors of four species of woody Rosaceae//Funct. Ecol., V.l P. 269-274

130. Zangerl A.R., Berenbaum M.R. 2009 Effects of florivory on floral volatile emissions and pollination success in the wild parsnip // Arthropod-Plant Interactions V. 3 P. 181-191

131. Zorn-Arnold В., Howe H.F. 2007 Density and seed set in a self-compatible forb, Penstemon digitalis (Plantaginaceae), with multiple pollinators // American Journal of Botany V.94 p. 1594-1602

132. Zych M. 2002 Pollination biology of Heracleum sphondylum L. (Apiaceae). The advantages of being white and compact // Acta Societatis Botanicoruim Poloniae V. 71 P. 163-170