Изотопный анализ трофической дифференциации почвообитающих коллембол

Семенина, Евгения Эдуардовна

Бесплатный автореферат и диссертация по биологии на тему
Изотопный анализ трофической дифференциации почвообитающих коллембол
ВАК РФ 03.02.08, Экология (по отраслям)

Автореферат диссертации по теме "Изотопный анализ трофической дифференциации почвообитающих коллембол"

Семенина Евгения Эдуардовна

На правах рукописи —

Изотопный анализ трофической дифференциации почвообитающих коллембол

Специальность 03.02.08 - экология (биологические науки)

Автореферат диссертации на соискание ученой степени кандидата биологических наук

-9 ДЕК 2010

Москва 2010

004616231

Работа выполнена в УРАН Институте проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН

Научный руководитель:

доктор биологических наук А.В. Тиунов

Официальные оппоненты:

доктор биологических наук, профессор М.И. Макаров

доктор биологических наук А.Б. Бабенко

Ведущая организация:

Московский Педагогический Государственный Университет

Защита состоится 21 декабря 2010 г. в 14 часов на заседании Совета Д 002.213.01 по защите диссертаций на соискание ученой степени доктора и кандидата биологических наук в УРАН Институте проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН по адресу: 119071 Москва, Ленинский проспект, 33. Тел./факс. (495) 952 35 84, www.sevin.ru, e-mail: admin@sevin.ru.

С диссертацией можно ознакомиться в библиотеке Отделения Биологических Наук РАН по адресу: 119071 Москва, Ленинский проспект, 33.

Автореферат разослан «/у » ноября 2010 г.

Ученый секретарь диссертационного совета кандидат биологических наук

ОБЩАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА РАБОТЫ

Актуальность проблемы

Почвенные сообщества отличаются большим функциональным и таксономическим разнообразием животных разных размерных классов, которые связаны друг с другом сложной сетью трофических взаимоотношений. Для сообществ почвенных животных характерен высокий уровень распространения полифагии и малая трофическая специализация (Стриганова, 1980; Scheu and Setälä, 2002), а также феномен чрезвычайно высокого биологического разнообразия (Anderson, 1975; Ghilarov, 1977). Эти обстоятельства, в сочетании со скрытым образом жизни почвенных животных, затрудняют детальные исследования трофических связей в детритных пищевых сетях.

Почвенные коллемболы (ногохвостки), в силу своей высокой численности, разнообразия и относительно хорошей изученности, стали классическим объектом почвенной экологии (Petersen, 2002; Кузнецова, 2005; Fontain and Hopkin, 2005). На основании лабораторных наблюдений считается, что коллемболы преимущественно относятся к микрофитофагам, которые контролируют микробные популяции (Стриганова, 1980; Hopkin, 1997). Однако пищевые связи коллембол в естественных условиях намного более разнообразны и их рацион включает другие компоненты (корни, растительные остатки, водоросли, животные ткани), относительная важность которых в энергетике природных популяций остается неизвестной (Некрасова и Александрова, 1982; Parkinson, 1988; Gunn and Cherrett, 1993; Lee and Widden, 1996; Scheu, 2002; Чернова и др. 2007). Многообразие пищевых связей обуславливает необходимость дифференцированной оценки роли отдельных трофических и таксономических групп ногохвосток в регуляции разложения органического вещества и потока энергии через почвенный ярус экосистем.

Вопрос о трофических связях и трофической специализации коллембол остается малоисследованным во многом из-за методических трудностей. Применение изотопного анализа для исследования трофической структуры сообществ, в том числе почвенных, показало высокую разрешающую способность метода (Peterson and Fry, 1987; Scheu and Falca, 2000; Тиунов, 2007). Однако широкое внедрение изотопных методов для анализа детритных пищевых сетей сдерживается рядом факторов. В частности, многие почвенные животные (включая коллембол) питаются микроорганизмами. В отличие ог животных, почвенные микроорганизмы способны к существенному фракционированию изотопов азота и углерода в процессе жизнедеятельности. Закономерности фракционирования изотопов ключевых биогенных элементов (,3С/12С; 1SN/14N) на базовых уровнях детритной пищевой сети (растительные остатки - сапротрофные микроорганизмы -микробофаги) исследованы слабо; это существенно затрудняет интерпретацию полевых данных о изотопном составе почвенных животных. Поэтому значительная часть нашей работы была направлена на сбор данных о характере фракционирования изотопов С и N почвенными грибами и коллемболами и на совершенствование методов применения изотопного анализа в почвенно-зоологических исследованиях.

Таким образом, актуальность исследования определяется недостатком данных о трофической структуре естественных сообществ коллембол и других почвенных

животных, которые необходимы для корректной оценки роли животного населения в функционировании детритного блока экосистем, а также необходимостью разработки и совершенствования методов исследования трофической структуры почвенных сообществ.

Целью работы является выявление степени трофической дифференциации видов в сообществах почвообитающих коллембол с помощью изотопного анализа.

Для достижения этой цели были поставлены следующие задачи:

• Исследовать характер фракционирования стабильных изотопов углерода и азота сапротрофными грибами (микромицетами).

• Исследовать закономерности трофического фракционирования стабильных изотопов углерода и азота в модельной системе растительный опад -сапротрофные грибы - коллемболы.

• С помощью искусственной изотопной метки исследовать влияние межвидовой конкуренции на выбор объектов питания в экспериментальных сообществах коллембол ограниченного видового разнообразия.

• Провести анализ изотопного состава почвообитающих коллембол и их потенциальных пищевых субстратов в ряде лесных экосистем. На основании этого анализа выявить различия в характере питания разных видов коллембол.

• На основании собственных и литературных данных протестировать наличие связи между трофической специализацией вида и его принадлежностью к определенной таксономической группе (на уровне семейства) или жизненной форме.

Научная новизна

Впервые проведен комплекс сопряженных лабораторных и полевых исследований, который выявил основные закономерности фракционирования изотопов углерода и азота на базовых уровнях детритной пищевой сети. В лабораторных экспериментах впервые обнаружено существенное трофическое фракционирование стабильных изотопов углерода (А13С = 513Столлемболы - 8 3Сопад) у почвенных животных. Установлено, что трофическое фракционирование изотопов азота (Д15Ы = 515Ыколлем6оль| - 5'5ЫпИ1ца) зависит от физиологического состояния коллембол и увеличивается у голодающих животных.

В лабораторных и полевых условиях сопоставлена внутривидовая и межвидовая вариабельность изотопного состава коллембол и их потенциальных пищевых субстратов (растения, растительные остатки, почва, почвенные грибы). Установлено, что в естественных условиях внутривидовая дисперсия изотопного состава коллембол на порядок меньше, чем разница между видами.

Установлено, что в естественных сообществах коллембол представители разных семейств и разных жизненных форм закономерно отличаются по изотопному составу, что предполагает наличие разной трофической специализации у разных таксономических и экологических групп.

Теоретическое и практическое значение работы

Оптимизированы и адаптированы для работы с почвенными животными методы исследования трофических связей животных и структуры пищевых сетей с помощью изотопного анализа. Разработанные методы и подходы приложимы к любым биологическим объектам и могут быть использованы для широкого спектра фундаментальных и прикладных экологических исследований. Результаты, полученные в ходе исследования, позволяют расширить представления о принципах организации детритных пищевых сетей, что необходимо для разработки и совершенствования методов биологической мелиорации почв, а также в целях биоиндикации.

Апробация работы

Материалы диссертации представлены на XV Всероссийском Совещании по почвенной зоологии (Москва, 2008); конференции молодых сотрудников и аспирантов ИПЭЭ РАН «Актуальные проблемы экологии и эволюции в исследованиях молодых ученых» (Москва, 2010); Всероссийской полевой школе по почвенной зоологии для молодых ученых (биостанция Малинки, 2009), IV Всероссийской научной конференции с международным участием «Принципы и способы сохранения биоразнообразия» (Йошкар-Ола, 2010); Международной конференции и школе молодых ученых «Проблемы экологии» (Иркутск, 2010); Восьмом международном семинаре по аптериготам (Сиена, Италия, 2010).

Публикации

Материалы диссертации изложены в шести печатных работах, из них две - в журналах, рекомендованных ВАК.

Объем и структура диссертации

Диссертация изложена на 130 страницах текста и состоит из Введения, 9 глав, заключения, выводов и списка литературы. Работа проиллюстрирована 36 рисунками и 9 таблицами.

Благодарности

Автор выражает глубокую благодарность научному руководителю д.б.н. A.B. Тиунову и всему коллективу лаборатории почвенной зоологии и общей энтомологии ИПЭЭ РАН. Автор благодарит к.б.н. A.B. Александрову (МГУ) и к.б.н. Н.И. Чигиневу (ИБФМ) за помощь и предоставленный материал. Автор выражает особую признательность А.Н. Чеканову и О.Б. Покровской за моральную поддержку.

СОДЕРЖАНИЕ РАБОТЫ Глава 1. Обзор литературы

В главе рассмотрены и проанализированы особенности трофических связей почвенных коллембол с почвенными грибами и другими организмами. Приводятся краткие сведения о разных методах исследования трофических связей у почвенных беспозвоночных. Обсуждаются основные результаты, полученные при использовании метода стабильных изотопов для анализа трофической структуры естественных сообществ коллембол.

Глава 2. Материалы и методы

2.1. Полевые исследования

Полевые исследования и сбор материала проводили в еловых лесах разного возраста в окрестностях биогеоценологической станции ИПЭЭ РАН «Малинки» (Московская область) и в нескольких формациях хвойного леса в окрестностях биостанции «Мирное» (Красноярский край). Экстракцию коллембол из лесной подстилки проводили с помощью аппарата Винклера. Кроме того, применяли ловушки Барбера. Разборку фиксированного материала производили под бинокулярным микроскопом. Идентифицированных коллембол высушивали в термостате при 50-60°С и хранили в пластиковых пробирках.

Помимо коллембол, в каждом биотопе отбирали образцы различных субстратов: почву (0-5 см), подстилку, корни доминирующих пород деревьев, зеленые листья или хвою растений разных ярусов, спорокарпы и мицелий грибов. Перед анализом сухой материал гомогенизировали с помощью шаровой мельницы.

2.2. Полевой эксперимент

Эксперимент проводили с октября 2008 г. по сентябрь 2009 г. на биостанции Малинки. На двух площадках размером 1 х 2 м, расположенных в 50-летнем мертвопокровном ельнике, естественный еловый опад (СЗ-растение, 513С от -32 до -26%о) был заменен на побеги кукурузы (С4-растение, 513С от -11 до -13%о). Разница изотопного состава углерода СЗ и С4 растений позволяет оценить степень участия углерода почвенного органического вещества (и/или углерода корней растений) и углерода свежего растительного опада в питании коллембол. В конце эксперимента почвенные животные были собраны из опада экспериментальных и контрольных площадок с помощью аппаратов Винклера.

2.3. Лабораторные эксперименты

В лабораторных экспериментах исследовали характер трофического фракционирования изотопов С и N в системах «искусственная среда -сапротрофные микромицеты», «микромицеты - коллемболы» и «растительный опад - микромицеты - коллемболы». Кроме того, с помощью изотопной метки исследовали влияние конкурентов на выбор пищевых объектов коллемболами.

В качестве микрокосмов использовали пластиковые сосуды емкостью 70 мл, на дно которых была помещена смесь активированного угля и гипса. В микрокосм помещали моно- или многовидовое модельное сообщество коллембол, пищей для которых служил мицелий грибов или растительный опад, заселенный грибами. Продолжительность отдельных экспериментов составляла от 6 до 12 недель. Все эксперименты проводили в 3-5 повторностях.

Использованные в экспериментах коллемболы (Folsomia candida Willem 1902, Xenyila grísea Axelson 1900, Sinella tenebricosa Folsom 1902 и Vertagopus pseudocinereus Fjellberg 1975) содержались в лабораторных культурах на смеси из торфа и песка. Для кормления коллембол использовали сухие хлебопекарные дрожжи Saccharomyces cerevisiae.

Сапротрофные грибы (Absidia spinosa Lendner 1907, Alternaria altérnala (Fr.) Keissler 1912, Chaetomium globosum Kunzo, Cladosporium cladosporioides (Fres.) de Vries 1952, Mucor plumbeus Bonord. 1864, Trichoderma harzianum Rifai 1969,

Ulocladium botrytis Preuss 1851) были выделены из растительного опада и культивировались на среде Чапека, состав которой модифицировали соответственно задачам эксперимента. Агаризированную среду покрывали кусочками капроновой сетки (-20 х 20 мм, ячейка -40 мкм), на которую высевали грибы. Через 1-4 недели, в зависимости от скорости роста культуры и задач эксперимента, сеточки с грибным мицелием отрывали от агара, делили на фрагменты желаемой величины и помещали в микрокосмы с коллемболами. Для изотопного анализа мицелий тщательно очищали от агара и высушивали при 50-60°С.

2.4. Изотопный анализ

Изотопный анализ проводили на масс-спектрометре Thermo-Finnigan Delta V Plus и элементном анализаторе (Thermo Flash 1112), находящимися в Центре коллективного пользования при ИПЭЭ РАН. Изотопный состав азота и углерода выражали в тысячных долях отклонения от международного стандарта, S (%о):

8Х0бразец(%)=[(Кобразец/'^гтавдарт) "1] / Ю00,

где X - это элемент (азот или углерод), R - молярное соотношение тяжелого и легкого изотопов соответствующего элемента. Для азота стандартом служил N2 атмосферного воздуха, для углерода - VPDB. Для калибровки оборудования использовали референтные материалы МАГАТЭ (глутаминовая кислота USGS 40 [Ö1SN = -4.5; ÖdC = -26.39] и USGS 41 [61SN = +47.6; 6,3С = +37.63]; целлюлоза IAEA-СНЗ [513С = -24.72]). В качестве лабораторного стандарта использовали ацетанилид. Стандарты анализировали после каждой 10-й пробы. Дисперсия (SD) изотопных значений лабораторного стандарта (п = 6-8) была <0.3%о для ё N и <0.15% для 5 С. Совместно с определением изотопного состава, во всех пробах было определено общее содержание углерода и азота (%N, %С).

2.5. Статистическая обработка результатов

Основным методом статистического анализа был дисперсионный анализ (ANOVA). При необходимости первичные данные подвергали логарифмической или иной трансформации (Krebs, 1989; Sokal and Rohlf, 1995). Для множественного сравнения средних использовали критерий достоверно значимой разницы (Tukey's HSD), для сравнения двух выборок - t-тест Стьюдента. Расчеты были выполнены в разных версиях пакета STATISTICA, За уровень достоверности принят Р<0.05.

2.6. Влияние фиксирующей жидкости на изотопный состав коллембол

Кратковременное хранение коллембол в этаноле не оказывает существенного влияния на изотопный состав их тканей (Fabian, 1998; Sticht et al., 2006). Однако длительное хранение может приводить к вымыванию липидов, которые обеднены 13С (Post et al., 2007; Carabel et al., 2009). В нашей работе мы использовали преимущественно недавно собранный материал, но также и коллембол, хранившихся в 70° этаноле на протяжении более 20 месяцев (сборы на биостанции «Мирное»). Это определило необходимость оценки влияния фиксирующей жидкости на изотопный состав углерода и азота коллембол. Мы сравнили изотопный состав углерода и азота у пяти видов коллембол при хранении в сухом виде и 70% этаноле в течение 21 месяца. Перед изотопным анализом все материалы были досушены в термостате при 50СС в течение 48 часов. Показано, что при длительном хранении в фиксирующей жидкости происходит потеря легкого изотопа

углерода (вероятно, в силу вымывания липидов, на что указывает понижение общего содержания С в тканях), и небольшое повышение величины 51SN. На основании полученных данных были рассчитаны поправки (—1.1%о; -0.4%о и +3.5% для 5I3C, 8I5N и %С, соответственно), необходимые для корректного сопоставления результатов изотопного анализа коллембол, хранившихся в этаноле и в сухом виде.

Глава 3. Фракционирование изотопов азота и углерода сапротрофными грибами в лабораторной культуре

Возможные вариации в изотопном составе мицелия почвенных грибов обычно не учитываются при реконструкции структуры почвенных трофических сетей, хотя известно, что диапазон межвидовых отличий достаточно велик. Помимо разницы между видами, на изотопный состав может влиять температура и возраст колоний (Emmerton et al., 2001; Power et al., 2003; Kohzu et al., 2007). В лабораторном эксперименте мы исследовали влияние вида гриба, возраста колонии и температуры на изотопный состав мицелия пяти видов сапротрофных микромицетов (A. altérnala, С. cladosporioides, U. botrytis, Т. harzianum, М. plumbeus) при выращивании на простом искусственном субстрате с нитратом натрия в качестве источника азота и углеводов в качестве источника углерода.

Разные виды грибов достоверно (Р<0.001) отличались по изотопному составу углерода и азота. У четырех видов (за исключением М. plumbeus) наблюдалось небольшое, но достоверное (Р<0.05) уменьшение содержания 13С относительно питательной среды (глюкозы или сахарозы). Снижение содержания ,3С в тканях грибов может свидетельствовать об аккумуляции жиров, которые обеднены 13С (Ruess et al., 2005; Post et al., 2007). Степень фракционирования грибами изотопов углерода не отличалась в системах, основанных на СЗ- и С4-сахарах. Разница в средних значениях 6]5N между разными видами сапротрофных грибов, выращенных на питательной среде с единственным источником азота, достигала 4%о (Рис. 1). Три вида из пяти были достоверно обеднены 1SN относительно питательной среды (-2.1±0.2, -1.7±0.2 и -3.3±0.39оо у С. cladosporioides, М. plumbeus и Т. harzianum, соответственно). Более того, в пределах каждого вида отличия изотопного состава отдельных колоний разного возраста могли достигать 696о.

В большинстве случаев значение 51SN в грибах увеличивалось с возрастом колонии. В среднем, 32-х дневные грибные колонии были обогащены тяжелым азотом относительно 11-х дневных на 1.2%о. Температура, при которой выращивались грибы (15, 20 и 25°С) довольно слабо влияла на изотопный состав азота; это влияние было по-разному выражено у разных видов. Влияние температуры на 813С было сильным и сходным у разных видов грибов. Все виды, за исключением Т. harzianum, аккумулировали больше тяжелого углерода при 25°С, чем при 15°С.

Особенности фракционирования изотопов С и N, наблюдаемые в эксперименте, не в полной мере отражают ситуацию, которая складывается в природных условиях. В частности, эксперимент с несколькими видами грибов (A. altérnala, A. spinosa, М. plumbeus), выращенных на растительном опаде, показал, что мицелий грибов может быть сильно (более чем на 2.5%о) обогащен 15N и 13С относительно опада. Однако есть все основания полагать, что наши результаты отражают степень дисперсии

изотопного состава грибных колоний, растущих на одинаковом субстрате, но принадлежащих к разным видам и имеющих разный возраст. Разные виды микофагов, в том числе коллембол, могут предпочитать разные виды грибов (Chen et а!., 1995; Jorgensen et al., 2003). Таким образом, вариации изотопного состава у почвенных микофагов можно отчасти объяснить выборочным употреблением определенных видов почвенных грибов.

Alternaría altérnala О Мисог plumbeus ▲ Trichoderma harzianum

Рис. 1. Изотопный состав (отклонение от изотопного состава среды) разных видов сапротрофных микромицетов, выращенных при 20°С (показаны колонии всех возрастов). Для наглядности представлены только три вида грибов, и. Ьо^э по изотопному составу был схож с А. a/feгпafa. С. с/ас/озролойез занимал промежуточное положение между А. аНета1а и Т. Ьатапит. Каждая точка представляет индивидуальную грибную колонию.

Глава 4. Влияние температуры на динамику изменения изотопного состава коллембол при смене изотопного состава пищи

При проведении лабораторных экспериментов необходимо знать скорость достижения «изотопного равновесия» между коллемболами и их пищей. Динамика изменения изотопного состава у пойкилотермных животных должна, очевидно, зависеть от температуры среды. Кроме того, имеются сведения о влиянии температуры на величину трофического фракционирования 13с/12с и 15n/14n у животных (Power et al., 2003; Barnes et al., 2007). В лабораторном эксперименте с участием двух видов коллембол (F. candida и S. tenebricosá) исходная пища (дрожжи, выращенные на тростниковом сахаре, 813с около —11%о) была заменена на изотопно-контрастную пишу (микромицеты, выращенные на свекловичном сахаре, 513с около -26%о). Динамика изменения изотопного состава коллембол

отслеживалась на протяжении 6 недель при температуре 15 и 22°С. При каждом кормлении коллембол (раз в четыре дня) производился подсчет отложенных яиц.

Температура и вид гриба (но не вид коллемболы) достоверно влияли на скорость изменения 613С (Р0.001). Приближение изотопной подписи углерода и азота в телах коллембол к изотопной подписи грибов происходило быстрее при 22°С (Рис. 2). У обоих видов коллембол количество отложенных яиц в среднем было больше при 22°, чем при 15°, что отражает увеличение скорости метаболизма при повышении температуры. Число отложенных яиц коррелировало со скоростью обмена азота, но не углерода, в тканях. Это можно объяснить тем, что поступающий в организм углерод расходуется преимущественно на дыхание, и лишь небольшая часть тратится на формирование половых продуктов. Напротив, значительная часть азота тратится на формирование яиц (Ьагееп й а1., 2009). Поэтому связь между числом яиц и динамикой 615Ы была более тесной, чем между числом яиц и 513С.

Дни от начала эксперимента

Рис. 2. Динамика изменения изотопного состава углерода в телах коллембол при смене изотопного состава пищи. На рисунке представлены все комбинации Гриб х Коллембола (п = 20). Сплошная линия указывает на изотопный состав углерода грибов, которыми питались коллемболы в эксперименте.

Ранее проведенные исследования со сменой изотопно-контрастных диет у коллембол показали, что практически полное «изотопное равновесие» достигается менее чем за шесть недель (Ostrom et al., 1997; Chamberlain et at., 2004; Larsen et al., 2009). Все перечисленные эксперименты проводились при температуре около 20°. Наши результаты в целом подтверждают эти данные, но в некоторых вариантах эксперимента изотопное равновесие между пищевым субстратом и коллемболами так и не было достигнуто даже при температуре 22°. В соответствии с этим, продолжительность последующих экспериментов, требующих достижения этого равновесия, была увеличена до 8 - 10 недель.

Глава 5. Трофическое фракционирование изотопов углерода и азота в модельной системе растительный опад - сапротрофные грибы - коллемболы

Согласно данным наиболее полных обзоров, тяжелый углерод (ПС) имеет тенденцию накапливаться в пищевой цепи, но это накопление редко превышает 0.5-1%о (Post, 2002; McCutchan et al., 2003; Caut et al., 2009). Однако изотопный состав природных популяций коллембол указывает на возможность значительного обогащения тканей коллембол 13С по сравнению с основным источником С (растительным опадом). Подобные данные были получены и в лабораторных экспериментах (Scheu and Folger, 2004). Таким образом, вопрос о консервативности изотопного состава углерода в детритных трофических цепях остается открытым.

В нашем эксперименте были использованы изотопно-контрастные растительные субстраты: опад кукурузы (5,3С -12.4%о, S15N +4.9%о) и опад осины (513С -30.2%о, 51SN -1.096о). Простерилизованный влажный опад был заселен культурой гриба U. botrytis, который, как было установлено ранее, схожим образом фракционирует изотопы углерода в СЗ- и С4- системах. Через неделю в опад были помещены по 20-30 особей одного из видов коллембол (X. grísea, S. tenebrícosa или V. pseudocinereus). Через четыре недели родительское поколение коллембол было пересажено в новые микрокосмы; в исходных микрокосмах остались яйца и молодые коллемболы. Эта процедура была повторена еще через две недели. Через восемь недель после начала эксперимента был определен изотопный состав тканей коллембол родительского поколения и двух поколений молодых ногохвосток. ]з Степень трофического фракционирование изотопов углерода (Л С = 5 Сколлсмболы - 51 Сопад) достоверно отличалась в СЗ и С4 системах. В микрокосмах с осиновым опадом все виды коллембол были обогащены 13С относительно опада (в среднем на 4.2%о, Рис. 3). Существенное обогащение почвенных животных ,3С по сравнению с растительным опадом не раз отмечалось в литературе (Ponsard and Arditi, 2000; Okuzaki et al. 2009; Hyodo et al., 2010). Все эти исследования были проведены в системах с доминированием СЗ-растений. Таким образом, сильное трофическое обогащение коллембол тяжелым изотопом углерода является в какой-то степени ожидаемым феноменом. Сапротрофные грибы обычно обогащены 13С по сравнению с растительным опадом (Henn and Chapela, 2001; Mayer et al. 2009). Мы не обнаружили накопления 13С в мицелии U. botrytis, доминирующего в микрокосмах, но в опаде присутствовали и другие виды микроорганизмов, которыми могли питаться коллемболы.

При культивировании на опаде кукурузы два вида коллембол оказались обеднены тяжелым углеродом по сравнению с опадом, a S. tenebrícosa накапливала 13С в очень малой степени (Рис. 3). В нашу задачу не входило выяснение физиологических причин этого явления, однако анализ литературы позволяет сделать некоторые предположения.

Разные ткани растений и их химические компоненты существенно отличаются по изотопному составу. Лигнин и липиды обеднены 13С, в то время как протеины, сахара и целлюлоза имеют более высокие значения 513С (Bowling et al., 2008). В среднем более доступные для микробов-деструкторов (и последующих членов пищевых цепей) компоненты оказываются обогащены, а менее доступные -обеднены 13С (Pollierer et al., 2009). Таким образом, накопление 13С в тканях

коллембол в СЗ-системе может быть связано с селективным потреблением обогащенных 13С компонентов растительных тканей. С4-растения отличаются от СЗ-растений по валовому изотопному составу С и по соотношению изотопного состава разных компонентов. Меньшие значения 813С лигнина, чем 513С целлюлозы характерны как для СЗ, так и для С4-растений (Hobbie and Werner, 2004), но протеины у С4-растений могут быть обеднены ,3С (Fernandez et al., 2003).

о <

□ Осина ■ Кукуруза

Рис. 3. Трофическое фракционирование углерода (верхний рисунок) и азота (нижний рисунок) коллемболами, выращенными на осиновом и кукурузном опаде. Показаны средние значения ± стандартная ошибка среднего; п = 4 - 11. Буквы указывают на достоверные отличия между вариантами эксперимента.

Если существенная разница в степени фракционирования |3С/12С почвенными животными в СЗ- и С4-системах подтвердится в дальнейших экспериментах, это может заставить пересмотреть количественные результаты целого ряда экспериментальных работ, в которых Д13С принимался равным в СЗ- и С4-системах (напр. Albers et al., 2006; Pringle and Fox-Dobbsä 2008}.

Трофическое фракционирование азота (Д N = 5 Ккол.1ем6олы - 615NonM) несколько отличалось у разных видов коллембол, но в целом имело ожидаемую величину. Среднее обогащение l5N на один трофический уровень составляет 2.5±0.1%о

(Vanderklift and Ponsard, 2003). За исключением V. pseudocinereus на кукурузе (Al5N=0.8%o), наши оценки A15N укладывались в диапазон от 2 до 3%о. Величины Д13С и A'5N не отличались у коллембол разного возраста (разных поколений). Факторы, влияющие на трофическое фракционирование изотопов азота, рассматриваются в следующем разделе.

Глава 6. Трофическое фракционирование изотопов азота в модельной системе сапротрофные грибы - коллсмболы

Закономерное накопление тяжелого азота в пищевых цепях является одним из ключевых феноменов, на которых базируется изотопный анализ структуры трофических сетей. Однако величина трофического фракционирования (Д N = 8 Миритель - 8isNn„ma) не постоянна у животных разных таксономических и функциональных групп, а также меняется в зависимости от физиологического состояния организма, пищевой ценности диеты и других факторов (Martínez del Rio et al., 2009; Caut et al., 2009). Точная оценка величины A,SN в полевых условиях невозможна, для этого требуются экспериментальные лабораторные исследования.

F.candida 16-] R1 = 0.767, Р< 0.001 12

S.tenebricosa

R2 = 0.766, Р <0.001

V. pseudocinereus 16" R2 = 0.522, P= 0.001 12

e X. grísea

• R2 = 0.460, P= 0.015

3 5 7 9 Соотношение C:N в коллемболах

3 5 7 9

Соотношение C:N в коллемболах

Рис. 4. Зависимость трофического фракционирования изотопов азота (A15N) от соотношения C:N в телах коллембол. Каждая точка показывает одну повторность (т.е. изотопный состав коллембол из одного микрокосма).

Мы оценивали величину трофического фракционирования изотопов азота в модельной системе с участие четырех видов коллембол из разных семейств: F. candida и V. pseudocinereus (Isotomidae), S. tenebricosa (Entomobryidae), X. grísea

(Hypogastruridae). Коллембол кормили мицелием сапротрофных грибов разной пищевой ценности; количество пищи также варьировало (С. cladosporioides: 10 мг сухого веса / микрокосм раз в пять дней; M. plumbeus: 5 мг; С. globosum: 2 мг).

Для всех видов коллембол величина AI5N была минимальна (0.5-5%о) при питании предпочитаемой и более обильной пищей (С. cladosporioides) и максимальна (до 15%о) при питании С. globosum. Ногохвостки размножались во всех вариантах эксперимента, однако численность коллембол в конце эксперимента (10 недель) варьировала от 197-362 инд./микрокосм при питании С. cladosporioides до 46-73 инд./микрокосм при питании С. globosum (исходно в каждый микрокосм было помещено по 20 экземпляров коллембол). Для всех видов ногохвосток была отмечена положительная корреляция между соотношением C:N в тканях и численностью на конец эксперимента. Известно, что соотношение C:N снижается при голодании животных (напр. Haubert et al., 2005), поэтому мы использовали этот показатель как индикатор «сытости» коллембол. Степень трофического фракционирования изотопов азота достоверно снижалась с увеличением соотношения C:N в телах коллембол (Рис. 4). Более того, коэффициенты линейной регрессии (зависимость Д|5Ы от C:N) очень мало отличались у разных видов.

в -5 :

'< 3

Лабораторные исследования Полевые исследования

■

■й ™ | G.

■о л

S si

.2 о

§ fc

О m

■a f-^

I а.

Рис. 5. Средние (кружки), медианы (квадраты), а также верхние и нижние квартили A16N у трех семейств коллембол, полученные при анализе данных лабораторных и полевых исследований. Показаны только те семейства коллембол, которые исследовались в лабораторных и полевых экспериментах при количестве повторностей > 5. Для полевых исследований Д15Ы было подсчитано как разница между &15N коллембол и лесной подстилки. Цифры в скобках показывают количество исследований. Звездочка показывает достоверное отличие между семействами (unequal n HSD test, Р < 0.01).

Для подтверждения этого заключения мы проанализировали опубликованные экспериментальные данные о величине A1SN у коллембол. В среднем, величина AI5N составила 3.9%о (SD = 3.0, п=70, медиана 3.85). Значение C:N в коллемболах было указано в 34 экспериментах. Анализ этих данных показал достоверную зависимость A15N от соотношения C:N, хотя эта зависимость была менее выражена, чем в нашем исследовании (R2 = 0.233).

Несмотря на варьирование степени трофического фракционирования l5N/14N в зависимости от условий питания, средняя величина AISN была близка у коллембол разных видов, даже относящихся к разным семействам. Напротив, полевые исследования указывают на существенные и систематические отличия изотопного состава коллембол разных видов и разных семейств (Рис. 5, см. также Рис. 10 и 11). Диапазон 8I5N разных видов в полевых условиях варьирует от 5.5%о (Scheu и Falca, 2000) до 8 - 109йо (Chahartaghi et al., 2005; Pollierer et al., 2009; наша работа).

Таким образом, сравнение экспериментальных и полевых данных позволяет утверждать, что наблюдаемые в полевых условиях межвидовые отличия изотопного состава не связаны с видоспецифическими особенностями фракционирования 15N/14N, а отражают различия в спектре питания отдельных видов.

Глава 7. Влияние межвидовой конкуренции на степень пищевой избирательности коллембол

Для исследования трофических связей необходима информация о составе пищи животных. В лабораторных условиях многие виды коллембол предпочитают весьма схожий круг субстратов (темноокрашенные грибы, животные ткани). Однако в естественных условиях потребление определенных видов корма определяться целом рядом разнообразных факторов, в том числе и взаимодействием с конкурентами.

Мы использовали изотопную метку для исследования влияния межвидовой конкуренции на степень пищевой избирательности у четырех видов коллембол в экспериментальных условиях. Коллембол (F. candida, V. pseudocinereus, S. lenebricosa, X. grísea) содержали либо в монокультуре, либо в смешанной культуре. Пищей служили три вида почвенных грибов (С. cladosporioides, М. plumbeus, С. globosum), выращенных на изотопно-контрастных средах (для приготовления сред использовали тростниковый и свекловичный сахар и (15NH4)2S04). Изотопный состав азота и углерода в телах коллембол позволяет рассчитать долю трех пищевых ресурсов. Для расчета была использована программа IsoSource 1.2 (Phillips and Gregg, 2003).

При раздельном содержании все виды коллембол преимущественно питались С. cladosporioides (Рис. 6). Однако в присутствии других видов доля наиболее предпочитаемого вида (С. cladosporioides) снижалась, а доля менее предпочитаемого вида (С. globosum) увеличивалась. Так, у F.candida и V. pseudocinereus доля С. globosum возросла с 6.6 до 12.1% и с 9.1 до 22.1%, соответственно. Присутствие конкурентов практически не влияло на выбор пищевых объектов у S. lenebricosa.

V. pse udociriere us

Рис. 6. Доли разных видов грибов в питании коллембол при содержании в монокультуре (светлые столбики) или в совместной культуре 4-х видов (темные столбики). Звездочки показывают достоверные отличия (t-test, Р<0.05, п = 4). Виды грибов: С. globosum: С.д., М. plumbeus'. М.р., С. cladosporioides: С.с.

Присутствие конкурентов существенно снижало популяционную плотность коллембол. V. psevdocinereus и X. grísea практически не размножались в многовидовых культурах. Примечательно, что два вида, относительно толерантные к присутствию конкурентов (F. candida и S. tenebricosa) мало изменили состав своего рациона в присутствии других видов. Напротив, V. pseudocinereus, численность которого сильно упала в результате конкуренции, значительно изменил соотношение трех видов грибов в своем рационе. Таким образом, результаты эксперимента предполагают, что в естественных условиях (т.е. вероятно, в условиях постоянного или периодического недостатка пищевых ресурсов) освоение коллемболами разных пищевых объектов зависит не только от пищевых преферендумов определенного вида, но и от присутствия конкурирующих видов.

Глава 8. Трофическая дифференциация естественного сообщества коллембол (полевые данные)

В главе рассматриваются результаты изотопного анализа нескольких естественных сообществ коллембол и результаты полевого эксперимента.

8.1. Сообщества коллембол подстилки среднетаежного леса (окрестности биостанции «Мирное»)

Совместно обитающие виды коллембол существенно отличались по изотопному составу тканей, хотя внутривидовая дисперсия величин 513С и 8!5N была в большинстве случаев невелика (Рис. 7). Минимальные величины SI5N (ниже, чем в подстилке) были отмечены у Dicyrtoma sp. 1, крупных поверхностно-обитающих коллембол. Максимальные величины 51SN (+4.5%о относительно подстилки) отмечены у Morulina sp. 1, обитателя моховых субстратов. Доминирующие на площадках представители семейства Tomoceridae - Tomocerus minutas и Т. sibiricus достоверно отличались по изотопному составу азота. Однако изотопный состав коллембол на луговой площадке показывает, что в некоторых условиях трофические ниши Т. minutus и Т. sibiricus могут быть очень сходными.

6 -5 -4

з Н

й 2 z

(Л

ю 1 О --1 -2

-3

Травы и папоротники

-35

Hypogastrura sp.l^ r_(^

-É—

Подстилка

-X

Деревья

Morulina sp.1

T.minutus

Dicyrtomina sp.1

T.sibiri

Почва

P.atra

Dicyrtoma sp.1

-30

—i— -25

-20

513C,%o

Рис. 7. Изотопный состав углерода и азота коллембол и других компонентов экосистемы лесных биотопов в окрестностях биостанции «Мирное». Каждая точка представляет среднее значения ± стандартное отклонение (п = 3 - 15). На рисунке представлены объединенные данные для трех лесных площадок.

613С

Все виды коллембол сильно отличались от растительного опада по величине (в среднем на 3%о). Изотопный анализ спорокарпов сапротрофных подстилочных грибов (в основном из родов Marasmius и Мусепа), собранных на лесных площадках, показал достоверное обогащение тканей грибов 13С по сравнению с подстилкой (в среднем на 4.596о). Таким образом, питание сапротрофными грибами может в значительной степени объяснить высокие значения 813С в телах коллембол.

8.2. Сообщество коллембол подстилки елового леса (окрестности биостанции «Малинки»)

В молодом мертвопокровном ельнике диапазон межвидовых различий 513С и 51SN достигал 4 и 9.59Ц соответственно (Рис. 8). Как и в приенисейской тайге, атмобионты и верхнеподстилочные формы (Dicyrtoma fusca, Orchesella Jlavescens, Entomobrya nivalis, Allacma fusca) имели низкое содержание 15N (на 1.5-2%о ниже, чем в подстилке). Максимальные величины SlsN отмечены у N. muscorum и F. quadrioculata. Эти виды заселяют нижние слои подстилки.

8 6

4 -2 -: о -2" -4 --6 -8 Н -10

-34

Мицелий,

Корни £

Мтиэсошт

Почва

Р.диасМосиЫа

¡Ш

I-

1.ллгк118 Tomocer¡dae —•"-г^Р.Аауеэсепз

Водоросли А * А

О.Аатезсепв—• - А.Лвса Окуг^отйае

Подстилка __

-32

-30

-28

-26

-24

-22

б13С, %0

Рис. 8. Изотопный состав углерода и азота коллембол и некоторых потенциальных пищевых субстратов в ельнике мертвопокровном. Показаны средние значения для каждого вида коллембол ± стандартное отклонение (п = 2-10, в некоторых случаях "усы" не видны). У субстратов каждая точка представляет одну повторность. Спорокарпы сапротрофных подстилочных грибов (не показано на рисунке) были обогащены на 3.5-5.0%о б13С и 0.5-1.8%» б15Ы относительно опада.

Все виды коллембол, и особенно N. ттсогит, были существенно обогащены 13С относительно подстилки. Общий диапазон средних для вида величин 813С и 515Ы примерно соответствовал общему диапазону изотопного состава потенциальных пищевых субстратов (от напочвенных водорослей до гумусированного органического вещества почвы). В то же время очень небольшая внутривидовая дисперсия изотопного состава коллембол указывает на четкую трофическую специализацию отдельных видов. Можно предположить, что низкие величины 3|5Ы и §13С, характерные для атмобионтных и верхнеподстилочных видов, связаны с питанием водорослями или лишайниками. Высокое содержание 15Ы и 13С у нижнеподстилочных видов может быть связано как с освоением гумусированного органического вещества почвы, так и с потреблением мицелия сапротрофных и микоризных грибов или субстратов животного происхождения.

8.3. Роль наземного растительного опада в питании разных видов коллембол: экспериментальное исследование

Экспериментальное внесение С4-опада подтвердило, что степень освоения различных типов ресурсов у разных видов коллембол существенно отличается (Рис. 9). N. ттсогит и Р. циайг'юсиЫа из кукурузного опада показали сильное изменение изотопного состава углерода по сравнению с животными с контрольных площадок (с естественным еловым опадом). Приближение значений 513С и 5|5Ы в телах

животных к изотопной подписи кукурузы свидетельствует о ведущей роли углерода наземного опада в энергетике этих видов. В тоже время Е. nivalis, О. flavescens и ювенильные Tomoceridae, хотя и обитали в кукурузном опаде, практически не содержали в своих телах углерода кукурузы. Это свидетельствует об употреблении этими атмобионтными видами почвенных водорослей. Водоросли и лишайники получают не только углерод, но и азот преимущественно из атмосферы, и их изотопный состав, по-видимому, мало зависит от изотопного состава подстилки, на которой они развиваются.

-35 -30 -25 -20 -15 -10

б13С, %о

Рис. 9. Изотопный состав углерода и азота коллембол, заселяющих естественный еловый опад и экспериментально внесенный опад кукурузы. Показаны средние значения разных видов коллембол, растительного опада и наземных водорослей (л = 2 - 10). Стрелки указывают на изменение в изотопном составе азота и углерода коллембол при смене растительного опада (еловый —»■ кукурузный).

Глава 9. Изотопный состав разных семейств коллембол: анализ литературных и собственных данных

Анализ собственных (все комбинации вид * биотоп; п = 29) и литературных (п = 82) данных об изотопном составе разных видов коллембол в естественных условиях выявил систематические отличия величины 315Ы у представителей разных таксономических групп ногохвосток 0*7,103 =21.0, Р<0.005). Максимальное содержание |5Ы (8 N на 3 - 5 %о выше, чем в подстилке) характерно для представителей семейств Нуро§аз1гипс1ае, Ыеапш^ае и Onychiuridae. Минимальные величины 8|5И (815Ы меньше или схоже с подстилки) обнаружены у

представителей семейств ОюуЛотИае и БпипАи^ае (Рис. 10).

Различия изотопного состава представителей разных семейств коллембол вполне закономерны, поскольку таксономическая принадлежность вида отражает

его морфологические адаптации к освоению определенного круга экологических (в том числе трофических) ниш. Для ногохвосток характерна приуроченность отдельных видов к определенным биотопам и микростациям. В частности, хорошо разработана система жизненных форм, заселяющих разные слои подстилки и почвы (Стсбаева, 1970; Кузнецова, 2005). Величина 8 достоверно отличается у ногохвосток разных жизненных форм (Р5105=11.79; Р<0.0005; Рис. 11). Максимальное содержание |5Ы характерно для почвенных коллембол, а у обитателей подстилки оно снижается, достигая минимума у атмобионтов. Атмобионтные и поверхностнообитающие коллемболы в данном исследовании были представлены преимущественно семействами Еп1отоЬгу1<1ае, ОюуЛогтс^е и 8пипйшпс1ае. Нижнеподстилочные и подстилочно-почвенные - семействами 1зои)пис1ае, Ыеапипёае и Тотосепс1ае, а представители семейства ОпусЫипёае обитают преимущественно в подстилочно-почвепном слое и в верхних гумусированных горизонтах почвы.

7 •

6 • 54 ■

л 3

2" 21-О ■ -1 ■ -2 •

-3

и т

О Средняя ■ Медиана

о <0 ■о Ф л ■О 2 й) . X

£ 11 с В Е (Л 11 о ь- Ф о. " о с, ш

£ Ц

о V

вк

РЫ § ^ ь ■

2 к ¡Е: I'

Рис. 10. Изотопный состав азота представителей разных семейств коллембол. Показаны средние значения (белые кружки; п=3-27), медиана (черные квадраты) и верхние и нижние квартили ("усы"). Д15Ы было подсчитано как разница между б15Ы коллембол и лесной подстилки. Цифры в скобках показывают количество исследований.

Можно предполагать, что низкие величины 6|5М, характерные для верхнеподстилочных и атмобионтных форм, связаны с употреблением в пищу водорослей и других низших растений, в то время как высокие величины 5|5Ы у нижнеподстилочных и почвенных коллембол могут объясняться потреблением мицелия микоризных грибов и/или гумусированного органического вещества почвы.

О Средняя

Рис. 11. Изотопный состав азота представителей разных жизненных форм коллембол. Показаны средние значения (белые кружки; п=1-34), медиана (черные квадраты) и верхние и нижние квартили ("усы"). Д15Ы было подсчитано как разница между б15М коллембол и подстилки. Цифры в скобках показывают количество исследований.

Заключение

Комплекс сопряженных лабораторных и полевых исследований с применением изотопного анализа позволил оценить степень трофической дифференциации разных видов почвообитающих коллембол, а также выявить основные закономерности фракционирования стабильных изотопов азота и углерода в модельной детритной трофической цепи: растительный опад - сапротрофные грибы - коллемболы.

Закономерная разница изотопного состава коллембол, обитающих в разных слоях лесной подстилки, и относящихся к разным семействам, указывает на освоение ими различных ресурсов углерода и азота. Это подтверждают и результаты полевого эксперимента. Мы предполагаем, что значительную долю в питании атмобионтных и верхнеподстилочных видов коллембол составляют почвенные водоросли, в то время как подстилочно-почвенные и почвенные формы в большей степени утилизируют углерод, поступающий из наземного растительного опада и/или корней растений.

Важным методическим результатом работы явилось выявление степени внутривидовой и межвидовой вариабельность изотопного состава коллембол и их потенциальных пищевых субстратов. Установлено, что, несмотря на значительную вариацию изотопного состава потенциальных пищевых объектов, внутривидовая дисперсия изотопного состава коллембол на порядок меньше, чем разница между видами.

Выводы

1) Изотопный состав углерода (соотношение 13С/12С) в модельной пищевой цепи «растительные остатки - подстилочные грибы - коллемболы» существенно изменяется, что не соответствует принятым представлениям о консервативности изотопного состава углерода в пищевых цепях.

2) Накопление тяжелого изотопа азота (|5М) в экспериментальной системе «подстилочные грибы - коллемболы» составляет в среднем 3.9%о на один трофический уровень. Содержание тяжелого изотопа азота увеличивается при голодании животных.

3) В лабораторных условиях (при питании идентичной пищей) изотопный состав углерода и азота (ПС/12С и 15Ы/,4Ы) мало отличается у разных видов коллембол. Наблюдаемые в естественных условиях межвидовые отличия изотопного состава тканей коллембол не связаны с видоспецифическими особенностями фракционирования изотопов.

4) Изотопный состав углерода и азота отличается у разных видов почвенных микромицетов даже при выращивании на идентичном субстрате (межвидовая вариация 615Ы достигает 4%о). В пределах одного вида изотопный состав углерода и азота мицелия грибов зависит от температуры и возраста грибных колоний. Вариации изотопного состава почвенных микофагов можно отчасти объяснить выборочным употреблением определенных видов почвенных грибов.

5) Присутствие конкурентных видов влияет на выбор пищевых объектов у коллембол. В моновидовых культурах все исследованные виды коллембол предпочитали одни и те же виды микромицетов, однако присутствие конкурентов приводило к расширению спектра потребляемых видов грибов.

6) В естественных сообществах межвидовые различия изотопного состава углерода и азота тканей коллембол достигали 7.6%о и 9.3%о, соответственно, что указывает на существенные отличия в спектре пищевых объектов разных видов. Разные виды коллембол в пределах одного семейства и жизненной формы имеют схожую трофическую специализацию.

7) Минимальное содержание тяжелого азота (5 N меньше, чем в подстилке) обнаружено у атмобионтных и верхнеподстилочных коллембол (представителей семейств Оюугкншске и 8пипЙшпс1ае). Это предполагает, что значительную долю их рациона составляют наземные водоросли.

Список публикаций по теме диссертации

Журналы из перечня изданий, рекомендованных ВАК:

Semenina Е.Е., Tiunov A.V. (2010) Isotopic fractionation by saprotrophic microfungi: Effects of species, temperature and the age of colonies. Pedobiologia, 53: 213-217.

Semenina E.E., Tiunov A.V. (2010) Trophic fractionation (A15N) in Collembola depends on nutritional status: a laboratory experiment and mini-review. Pedobiologia, doi: 10.1016/j.pedobi.2010.10.004.

Другие издания:

Семенина Е.Э. (2008). Изотопная дифференциация сапротрофных грибов в лабораторной культуре. В кн.: Проблемы почвенной зоологии. Материалы XV Всероссийского совещания по почвенной зоологии. М.: КМК-ИПЭЭ РАН. С. 157-158.

Семенина Е.Э. (2010). Пищевая избирательность у коллембол зависит от присутствия конкурентов. В кн.: Актуальные проблемы экологии и эволюции в исследованиях молодых ученых. Материалы конференции молодых сотрудников и аспирантов ИПЭЭ РАН. М.: ИПЭЭ РАН. С.97-98.

Семенина Е.Э. (2010). Роль наземного растительного опада в питании разных видов эндогейных дождевых червей: экспериментальное исследование. В кн.: Принципы и способы сохранения биоразнообразия. Материалы IV Всероссийской конференции, Йошкар-Ола, с. 383-384.

Семенина Е.Э. (2010). Пищевая избирательность у коллембол зависит от присутствия конкурентов. В кн.: Проблемы экологии. Материалы Международной конференции и школы молодых ученых. Иркутск. С. 257.

Подписано в печать: 17.11.2010

Заказ № 4561 Тираж - 100 экз. Печать трафаретная. Типография «11-й ФОРМАТ» ИНН 7726330900 115230, Москва, Варшавское ш., 36 (499) 788-78-56 www.autoreferat.ru

Содержание диссертации, кандидата биологических наук, Семенина, Евгения Эдуардовна

Введение

Глава 1. Обзор литературы

1.1. Коллемболы

1.2. Трофические связи коллембол; место коллембол в детритной пищевой сети

1.2.1. Почвенные микромицеты

1.2.2. Трофические связи коллембол и почвенных микромицетов

1.3. Методы исследования питания почвенных беспозвоночных на примере коллембол)

1.3.1. «Традиционные» методы

1.3.2. «Биохимические» методы

1.4. Изотопные методы

1.5. Изотопные исследования сообщества коллембол

Глава 2. Основные методы

2.1. Полевые исследования

2.2. Полевой эксперимент

2.3. Лабораторные исследования

2.4. Изотопный анализ

2.5. Статистическая обработка результатов

2.6. Влияние фиксирующей жидкости (этанол) на изотопный состав коллембол

Глава 3. Фракционирование изотопов азота и углерода сапротрофными грибами в лабораторной культуре

Глава 6. Трофическое фракционирование изотопов азота в модельной системе сапротрофные грибы - коллемболы

Глава 7. Влияние межвидовой конкуренции на степень пищевой избирательности коллембол

Глава 8. Трофическая дифференциация естественного сообщества коллембол (полевые данные)

8.1. Сообщества коллембол подстилки среднетаежного леса окрестности биостанции «Мирное»)

8.2. Сообщество коллембол подстилки елового леса окрестности биостанции «Малинки»)

8.3. Роль наземного растительного опада в питании разных видов коллембол: экспериментальное исследование

Глава 9. Изотопный состав разных семейств коллембол: анализ литературных и собственных данных

Введение Диссертация по биологии, на тему "Изотопный анализ трофической дифференциации почвообитающих коллембол"

Актуальность проблемы

Почвенные сообщества характеризуются большим функциональным и таксономическим разнообразием животных разных размерных классов, которые связаны друг с другом сложной сетью трофических взаимоотношений (Стриганова, 1980; Wardle, 2002). Теория пищевых сетей является одним из основных элементов современной функциональной экологии (Pimm, 1982; Begon et al. 1996). Классическая теория базируется преимущественно на наблюдениях и экспериментах, выполненных в водных, наземных и литоральных сообществах, основу существования которых составляет поток энергии, поставляемый живыми растениями (продуцентами). При этом продуценты, как правило, находятся под прямым контролем со стороны членов следующего трофического уровня (фитофагов). Детритные пищевые сети принципиально отличаются отсутствием такой непосредственной обратной связи, и принципы их функционирования остаются мало понятными, несмотря на то, что общая структура детритных пищевых сетей в почве подробно описана в нескольких частных работах (напр. Moore and De Ruiter, 1991, 1997; Wardle and Yeates, 1993). Для почвенных сообществ характерен высокий уровень распространения полифагии и малая трофическая специализация (Стриганова, 1980; Scheu and Setala, 2002), а также феномен чрезвычайно высокого ("избыточного" Anderson, 1975; Ghilarov, 1977) биологического разнообразия. Эти обстоятельства, в сочетании со скрытым образом жизни почвенных организмов, чрезвычайно затрудняют детальные исследования трофических связей почвенных животных и общих принципов организации детритных пищевых сетей.

Среди типичных почвенных животных своим разнообразием и функциональной значимостью выделяется сборная группа "микроартропод", представленная преимущественно коллемболами и разными группами клещей (Swift et al., 1979). Почвенные коллемболы (ногохвостки), в силу своей высокой численности, разнообразия и относительно хорошей изученности, стали классическим объектом почвенной экологии (Кузнецова, 2005; Fontain and Hopkin, 2005). Считается, что микроартроподы преимущественно относятся к микрофитофагам (Стриганова, 1980). Потребляемая микроартроподами доля общей микробной продукции с трудом поддается точному определению, но может быть очень велика (напр. Persson et al., 1980; Вызов, 2005). Таким образом, коллемболы и другие микроартроподы занимают ключевую позицию в основании трофической пирамиды: они контролируют обилие и активность сапротрофных микроорганизмов - первичных деструкторов органического вещества, и в то же время служат ключевым пищевым ресурсом для широкого спектра почвенных и наземных хищников (Halaj and Wise, 2002; Wardle, 2002,2006).

В лабораторных условиях разные виды коллембол часто предпочитают питаться темноокрашенными грибами, относящимися к экологической группе "ранних колонизаторов оиада", например грибами родов Alternaría, Cladosporium, Ulocladium (Klironomos et al., 1992; Maraun et al., 2003 и др.). Однако пищевые связи коллембол в естественных условиях намного более разнообразны и их рацион включает многие другие компоненты (растительные ткани, бактерии, водоросли, нематоды, другие почвенные животные), относительная важность которых в энергетике природных популяций остается пока неизвестной (Некрасова и Александрова, 1982; Parkinson, 1988; Thimm and Larink, 1995; Klironomos and Kendrick, 1995; Lee and Widden, 1996; Sadaka-Laulan et al., 1998; Scheu, 2002; Чернова и др., 2007). Многообразие пищевых связей обуславливает необходимость дифференцированной оценки роли отдельных трофических и таксономических групп коллембол в регуляции активности и состава микробных популяций почвы, процессов деструкции органического вещества и, в конечном счете, потока энергии через почвенный ярус экосистем. Однако вопрос о трофических связях pi трофической специализации коллембол остается мало исследованным, во многом из-за методических трудностей.

Актуальность данного исследования определяется прежде всего недостатком данных о трофической структуре естественных сообществ коллембол, которые необходимы для корректной оценки роли коллембол в функционировании детритного блока экосистем.

В последние годы изотопные методы стали ключевым инструментом для анализа трофической структуры почвенных сообществ и трофических связей почвенных организмов (Neilson et al., 1998; Scheu and Falca, 2000; Ponsard and Arditi, 2000; Briones and Bol, 2003; Schmidt et al., 2004; Iiiig et al., 2005; Halaj et al., 2005). Изотопный анализ трофических связей основывается преимущественно на двух закономерностях:

1) изотопный анализ животного в целом соответствует изотопному составу его пищи и

2) в пищевых цепях происходит небольшое, но достоверное накопление тяжелых изотопов азота, и, в меньшей степени, углерода (это накопление обычно называют "трофическим фракционированием изотопов"). Эти закономерности позволяют с той или иной точностью определить круг пищевых ресурсов организма, а также его приблизительный трофический уровень (Peterson and' Fry, 1987; Fry, 2006; Тиунов, 2007).

Применение изотопного анализа для исследования трофической структуры сообществ коллембол в лабораторных и полевых условиях показало высокую разрешающую способность метода. Так, Scheu and Falca (2000) в исследовании трофической структуры почвенного сообщества в двух типах леса обнаружили, что коллемболы занимают несколько трофических уровней и предположили, что часть видов могут быть отнесены к первичным разрушителям растительных остатков, тогда как другие - к вторичным деструкторам, питающимся преимущественно почвенными микроорганизмами. Позже, Chahartaghi et al. (2005), применяя изотопный анализ непосредственно к исследованию структуры сообщества коллембол, подтвердили наличие трофической дифференциации у разных видов ногохвосток (от предположительных альгофагов до хищников или некрофагов), причем характерная для вида трофическая специализация оставалась неизменной в разных типах леса.

Однако для корректной интерпретации трофической структуры сообщества с помощью изотопного анализа необходимо учитывать целый ряд факторов, которые влияют, или могут влиять, на изотопный состав животных. В частности, степень трофического фракционирования изотопов может зависеть от физиологических особенностей отдельных видов, от состава пищи, от температуры. Разные виды коллембол могут иметь разный изотопный состав (например, разное соотношение 15N/14N), поскольку они занимают разные трофические уровни, или потому, что их основные пищевые объекты (относящиеся к одному трофическому уровню, например сапротрофные грибы) имеют разный изотопный состав. В отличие от животных, почвенные микроорганизмы способны к весьма существенному фракционированию изотопов азота и-углерода в процессе жизнедеятельности (Robinson, 2001). Например, имеется значительная разница в изотопном составе представителей разных функциональных групп почвенных грибов (Herrn and Chapela, 2001; Hobbie et al., 2007; Mayer et al., 2009). Закономерности фракционирования изотопов ключевых биогенных элементов (13С/12С; 15N/14N) на базовых уровнях детритной пищевой сети (растительные остатки — сапротрофные микроорганизмы — микробофаги) пока исследованы очень слабо; это существенно затрудняет интерпретацию полевых данных о изотопном составе почвенных животных. Поэтому значительная часть нашей работы направлена на сбор данных о характере фракционирования изотопов почвенными грибами и коллемболами и совершенствование методов применения изотопного анализа в почвенно-зоологических исследованиях.

Целью работы является исследование трофической структуры естественных Iсообществ почвообитающих коллембол с помощью изотопного анализа. Для достижения этой цели были поставлены следующие задачи:

• Провести анализ изотопного состава почвообитающих коллембол и их потенциальных пищевых субстратов в ряде лесных экосистем. На основании этого анализа выявит различия в характере питания различных видов коллембол.

Научная новизна

Впервые проведен комплекс сопряженных лабораторных и полевых исследований, который позволил выявить основные закономерности фракционирования изотопов углерода и азота в модельной детритной трофической цепи: растительные остатки -сапротрофные грибы - коллемболы. В лабораторных и полевых условиях сопоставлена внутривидовая и межвидовая вариабельность изотопного состава коллембол и их потенциальных пищевых субстратов (растения, растительные остатки, почва, почвенные грибы). Обнаружено существенное трофическое фракционирование

13 13 13 стабильных ИЗОТОПОВ углерода (Д С = 5 СКоллемСолы - 8 С0Пад) у почвенных животных.

Установлено, что трофическое фракционирование изотопов азота (Д15Ы = 8'^коллемболы

- з'^пшца) зависит от физиологического состояния коллембол. Обнаружена достоверная отрицательная корреляция величины Д15Ы с отношением в телах коллембол, которая предполагает, что степень трофического фракционирования изотопов азота возрастает у голодающих животных. Установлено, что в естественных сообществах коллембол представители разных семейств и разных жизненных форм закономерно отличаются по изотопному составу, что предполагает наличие разной трофической специализации у разных таксономических и экологических групп.

Практическая значимость работы

Оптимизированы и адаптированы для работы с почвенными животными методы исследования трофических связей животных и структуры пищевых сетей с помощью изотопного анализа. Разработанные методы и подходы приложимы к любым биологическим объектам и могут быть использованы для широкого спектра фундаментальных и прикладных экологических исследований. Результаты, полученные в ходе исследования, позволяют расширить представления о принципах организации детритных пищевых цепей, что необходимо для разработки и совершенствования методов биологической мелиорации почв, а также в целях биоиндикации.

Заключение Диссертация по теме "Экология (по отраслям)", Семенина, Евгения Эдуардовна

Выводы

2) Накопление тяжелого изотопа азота (15Ы) в экспериментальной системе «подстилочные грибы — коллемболы» составляет в среднем 3.9%о на один трофический уровень. Содержание тяжелого изотопа азота увеличивается при голодании животных.

3) В лабораторных условиях (при питании идентичной пищей) изотопный состав углерода и азота (13С/12С и 15Ы/14Ы) мало отличается у разных видов коллембол. Наблюдаемые в естественных условиях межвидовые отличия изотопного состава тканей коллембол не связаны с видоспецифическими особенностями фракционирования изотопов.

4) Изотопный состав углерода и азота отличается у разных видов почвенных микромицетов даже при выращивании на идентичном субстрате (межвидовая вариация б1^ достигает 4%о). В пределах одного вида изотопный состав углерода I1 азота мицелия грибов зависит от температуры и возраста грибных колоний. Вариации изотопного состава почвенных микофагов можно отчасти объяснить выборочным употреблением определенных видов почвенных грибов.

6) В естественных сообществах межвидовые различия изотопного состава углерода и азота тканей коллембол достигали 7.6%<> и 9.3%о, соответственно, что указывает на существенные отличия в спектре пищевых объектов разных видов.

Разные виды коллембол в пределах одного семейства и жизненной формы имеют схожую трофическую специализацию. Минимальное содержание тяжелого азота (б'^ меньше, чем в подстилке) обнаружено у атмобионтных и верхнеподстилочных коллембол (представителей семейств Оюуйогшёае и 8ттЙшпс1ае). Это предполагает, что значительную долю их рациона составляют наземные водоросли.

Заключение

Комплекс сопряженных лабораторных и полевых исследований с применением изотопного анализа позволил оценить степень трофической дифференциации разных видов почвообитающих коллембол, а также выявить основные закономерности фракционирования стабильных изотопов азота и углерода в модельной детритной трофической цепч: растительный опад - сапротрофные грибы — коллемболы. 1

Мы обнаружили существенное накопление С в модельной пищевой цепи растительные остатки - подстилочные грибы - коллемболы. Трофическое фракционирование углерода в системе, основанной на опаде СЗ растений, составило

4.2/6о, что не соответствуют опубликованным оценкам средней величины Д13С в пищевых цепях в наземных экосистемах (Post, 2002; McCutchan et al., 2003). Более того, трофическое фракционирование изотопов углерода существенно отличалась у коллембол при культивировании на опаде СЗ и С4 растений. Если разница в степени фракционирования С/ С в СЗ- и С4-системах подтвердится в дальнейших экспериментах, это может заставить пересмотреть количественные результаты целого

11 ряда экспериментальных работ, в которых А С принимался равным в СЗ- и С4-системах (напр. Albers et al., 2006; Pringle and Fox-Dobbs, 2008).

Мы обнаружили, что трофическое фракционирование изотопов азота зависит от физиологического состояния коллембол. Степень трофического фракционирования изотопов азота достоверно снижалась с увеличением соотношения C:N в телах коллембол. Тем не менее, анализ собственных и литературных данных показал, что в среднем величина трофического фракционирования изотопов азота была схожей у разных видов коллембол и составила около 3.9%о. Напротив, полевые исследования указывают на существенные и систематические отличия изотопного состава азота разных видов коллембол. Резкий контраст между лабораторными оценками трофического фракционирования изотопов азота (схожие величины Ä15N у разных видов и семейств коллембол) и полевыми данными (достоверно отличные величины 815N у разных видов и даже у разных семейств) указывает на то, что разница в изотопном составе коллембол не связана с межвидовой разницей в физиологии процесса фракционирования изотопов, а отражает различия в спектре питания отдельных видов.

В лабораторных условия разные виды почвенных грибов, выращенных на идентичной питательной среде, обнаружили существенные различия в изотопном составе углерода и азота. Разница между видами достигала 2%о для 613С и 4%о для 513N. Более того, в пределах одного вида изотопный состав грибов зависел от возраста грибной колонии (разница между колониями достигала 6%о) и температуры. Вероятно, варьирование изотопной подписи у почвенных микофагов может быть по крайней мере отчасти объяснено выборочным употреблением определенных видов почвенных грибов.

Однако анализ естественных сообществ коллембол позволил показать, что несмотря на значительную вариабельность изотопного состава потенциальных пищевых объектов (растительный опад, сапротрофные грибы), внутривидовая дисперсия изотопного состава коллембол на порядок меньше, чем разница между видами. Таким образом, вариабельность изотопного состава почвенных грибов и других субстратов, по-видимому, усредняется на последующем трофическом уровне и не приводит к сильной внутривидовой вариабельности изотопного состава коллембол.

Как показали результаты лабораторного исследования с применением изотопной метки, присутствие конкурентов влияет на выбор объекта питания коллембол. Среди исследованных видов были обнаружены относительно толерантные к присутствию конкурентов виды (F. candida и S. tenebricosa), которые практически не изменили состав своего рациона в присутствии других видов. Менее толерантные виды коллембол были либо полностью вытеснены из культуры, либо их численность сильно упала в результате конкуренции. Этот эксперимент показал, с одной стороны, что выбор коллемболами пищевых объектов в естественных условиях (т.е., вероятно, в условиях постоянного или периодического недостатка пищевых ресурсов) зависит не только от "пищевых преферендумов" определенного вида, но и от присутствия других видов коллембол, которые являются пищевыми конкурентами. С другой стороны, эти данные предполагают, что, в соответствии с теоретическими представлениями, стабильное существование естественного многовидового сообщества коллембол должно сопровождаться разделением трофических ниш отдельных видов.

Изотопный анализ нескольких естественных сообществ коллембол подтвердил наличие трофической дифференциации видов. Межвидовые различия изотопного состава углерода и азота тканей коллембол достигали 7.6%о и 9.3%о, соответственно, что указывает ня существенные отличия в спектре пищевых объектов. Более того, удалось показать наличие характерной и устойчивой трофической специализации представителей разных таксономических (на уровне семейства) и экологических (жизненные формы) групп коллембол. Закономерная разница изотопного состава коллембол, обитающих в разных слоях лесной подстилки, и относящихся к разным семействам, указывает на освоение ими различных ресурсов углерода и азота. Это подтверждают и результаты полевого эксперимента.

Полученные в ходе лабораторных исследований средние оценки величин трофического фракционирования изотопов азота и углерода позволяют по изотопному составу коллембол очертить круг их возможных пищевых объектов. Применение этого подхода позволило предположить, что значительную долю в питании атмобионтных и верхнеподстилочных видов коллембол (представителей семейств Вюуг1;о1шс1ае и 8гшпйшпс1ае) составляют фотосинтезирующие почвенные водоросли, в то время как энергетика подстилочно-почвенных и почвенных коллембол (ОпусЫиг¡<3ае, №апипс!ае) в большей степени основывается на углероде, поступающем (вероятно, через промежуточные звенья) из опада и/или корней высших растений.

Библиография Диссертация по биологии, кандидата биологических наук, Семенина, Евгения Эдуардовна, Москва

1. Вызов Б.А. (2005) Зоомикробиые взаимодействия в почве. М., ГЕОС, 212с.

2. Варшав Е.В., Кочетова JI. М., (1994) Оценка потенциальных санитарных возможностей коллембол. тКивотные в природных экосистемах, С. 50-59, Н. Новгород.

3. Великанов JI.JT., Успенская Г.Д. (1980) Некоторые вопросы экологии грибов (пути формирования основных экологических групп грибов, их место и роль в биогеоценозах). Итоги науки и техники. Сер. Ботаника, Т.4, С. 49-105.

4. Гиляров М.С. (1970) Закономерности приспособления членистоногих к жизне на суше. М: Наука, 276с.

5. Гиляров М.С. (1984) Коллемболы, их место в системе, особенности и значение. Фауна и экология ногохвосток. М: Наука, С. 3-11.

6. Грюнталь С.Ю., Сергеева Т.К. (1989) Особенности пищевых связей лесных жужелиц родов Carabus и Cychrus. Зоологический Журнал, Т. 68, С. 45-51.

7. Дылис Н.В. (1971) Биогеоценологические исследования в широколиственных лесах. М.: Наука, 333 с.

8. Заварзин Г.А. (2003) Лекции по природоведческой микробиологии. М: Наука, 348с.

9. Звягинцев Д.Г. (ред.) (1991) Методы почвенной микробиологии и биохимии. Москва: Изд-во МГУ, 304 с.

10. Карпачевский JI.O. Киселева Н.К. и др. (1971) Пестрота почвенного покрова и ее связь с парцеллярной структурой биогеоценоза. Кн.: Биогеоценологические исследования в широколиственно-еловых лесах/ ред. Дылис Н.В. М.: Наука, С. 151-224.

11. Количественные методы в почвенной зоологии (1987). М.: Наука, 287с.

12. Кузнецова Н.А. (1988) Типы населения коллембол в хвойных лесах европейской части СССР. В Кн.:Экология микроартропод лесных почв. М.: Наука, С. 25-52.

13. Кузнецова Н.А. (2005) Организация сообществ почвообитающих коллембол. М., Прометей, 243с.

14. Кураков А.В. (2001) Методы выделения и характеристики комплексов микроскопических грибов наземных экосистем. М: МАКС Пресс, 91с.

15. Марфенина О.Е. (2005) Антропогенная экология почвенных грибов. М.: Медицина для всех, 196с.

16. Мирчинк Т.Г. (1988) Почвенная микология. М.: Из-во МГУ, 220с.

17. Некрасова К.А., Александрова И.В. (1982) Участие коллембол и дождевых червей в превращении органического вещества водорослей. Почвоведение, 10: 65-71.

18. Определитель коллембол фауны СССР под ред. Н.М. Черновой и Б.Р. Стригановой (1988). М: Наука, 215с.

19. Савенкова Ю. Ю., (2009) Внутри- и Межвидовые взаимоотношения коллембол подотряда Poduromorpha и подотряда Entomobryomorpha на основе трофической деятельности. Автореферат диссертации на соискание ученой степени кандидата биологических наук. Н. Новгород.

20. Сергеева Т.К., Грюнталь С.Ю. (1988) Сезонные изменения питания жужелицы Agonum assimile (Coleóptera, Carabidae). Зоологический Журнал, Т. 67, С. 1589-1592.

21. Симонов Ю.В., Борисова В.Н. (1988) Экспериментальный анализ взаимоотношения микроартропод с гифомицетами лесной подстилки. В Кн.: Экология микроартропод лесных почв. М.: Наука, С. 115-122.

22. Стебаева С.К. (1970) Жизненные формы ногохвоеток (Collembola). Зоологический журнал, Т. 49, С. 1437-1454.

23. Стриганова Б.Р. (1980) Питание почвенных сапрофагов. М., Наука, 244с.

24. Тиунов А.В. (2007) Стабильные изотопы углерода и азота в почвенно-экологических исследованиях. Известия РАН, Сер. Биол., Т. 4, С. 475-489.

25. Чернов Ю.И., Ананьева С.И., Хаюрова Е.П. (1971) Комплекс почвообитающих беспозвоночных в пятнистых тундрах Западного Таймыра. В кн.: Биогеоценозы таймырской тундры и их продуктивность. JL: Наука, с. 198-211.

26. Чернова Н.М. (1977) Экологические сукцессии при разложении растительных остатков. М., Наука, 200с.

27. Чернова Н.М., Бокова А.И., Варшав Е.В., Голощапова Н.П., Савенкова Ю.Ю. (2007) Зоофагия у коллембол. Зоологический Журнал, 86(8), С. 1-13.

28. Abraham W. -R.', Hesse С. (2003) Isotope fractionations in the biosynthesis of cell components by different fungi: a basis for environmental carbon flux studies. FEMS Microbiology Ecology, V. 46, P. 121-128.

29. Adams T.S., Sterner R.W. (2000) The effect of dietary nitrogen content on trophic level 15N enrichment. Limnological Oceanographer, V. 45, P. 601-607.

30. Albers D., Schaefer M., Scheu S. (2006) Incorporation of plant carbon into the soil animal food web of an arable system. Ecology, V. 87, P. 235-245.

31. Anderson J.M. (1975) The enigma of soil animal species diversity. Progress in soil zoology. Ed. Vanek J. Prague: Academia, P. 51-58.

32. Argell J., (1941) Zur Oekologie der Collembolen. Opusc. Entomology, V. 3, P. 1-256.

33. Auerswald K., Wittmer M.H.O.M., Zazzo A., Schaufele R., Schnyder H. (2010) Biases in the analysis of stable isotope discrimination in food webs. Journal of Applied Ecology, V. 47, P. 936-941.

34. Barnes C., Sweeting C.J., Jennings S., Barry J.T., Polunin N.V.S. (2007) Effect of temperature and ration size on carbon and nitrogen stable isotope trophic fractionation. Functional Ecology, V. 20, P. 356-362.

35. Baylis I.P., Cherrett J.M., Ford I.B. (1986) A survey of the invertebrates feeding on living clover roots (Trifolium repens L.) using P as a ladiotracer. Pedobiologia, V. 29, P. 201-208.

36. Berg M.P., Staffer M., van den Huevel H.H. (2004) Feeding guilds in Collembola based on digestive enzymes. Pedobiologia, V. 48, P. 589-601.

37. Bernays EA, Bright KL, Gonzales N, Angel J (1994) Dietary mixing in a generalist herbivore: tests of two hypotheses. Ecology, V. 75, P. 1997-2006.

38. Bonkowski M., Griffiths B.S., Ritz K. (2000) Food preferences of earthworms for soil fungi. Pedobiologia, V. 44, P. 666-676.

39. Bostrom В., Compstedt D., Ekblad A. (2008) Can isotopic fractionation during respiration explain the C-enriched sporocarps of ectomycorrhizal and saprotrophic fungi? New Phytologist, V. 177, P. 1012-1019.

40. Bowling D.R., Pataki D.E., Randerson J.T. (2008) Carbon isotopes in terrestrial ecosystem pools and C02 fluxes. New Phytologist, 178: 24-40.

41. Bridge P., Spooncr B. (2001) Soil fungi: diversity and detection. Plant and Soil, V. 232, P. 147-154.

42. Briones M.J.I., Bol R. (2003) Natural* abundance of C-13 and N-15 in earthworms from different cropping treatments. Pedobiologia, V. 47, P. 560-567.

43. Bugoni L., McGill R. A. R., Furness R. W. (2008) Effects of preservation methods on stable isotope signatures in bird tissues. Rapid communications in mass spectrometry, V. 22, P. 2457-2462.

44. Carabel S., Verisimo P., Freire J. (2009) Effects of preservatives on stable isotope analyses of four marine species. Estuarine, Coastal and Shelf Science, V. 82, P. 348-350.

45. Carpenter A. (1980) Root-feeding in a grassland soil: observations from a rhizotron. In: New Product and Techniques. Proc. 39th N.Z. Weed and Pest Control Conf. pp. 230-233.

46. Caut S., Angulo E., Courchamp F. (2009) Variation in discrimination factors (A15N and Al3C): the effect of diet isotopic values and applications for diet reconstruction. Journal of Applied Ecology, V. 46, P. 443-453.

47. Caut S., Angulo E., Courchamp F., Figuerola J. (2010) Trophic experiments to estimate isotope discrimination factors. J. Appl. Ecol. 47, 948-954.

48. Chahartaghi M., Langel R., Scheu S., Ruess L. (2005) Feeding guilds in Collembola based on nitrogen stable isotope ratios. Soil Biology and Biochemistry, V. 37, P. 1718-1725.

49. Chen B., Snider R.J., Snider R.M. (1995) Food prefeience and effects of food type on the life history of some soil Collembola. Pedobiologia, V. 39, P. 496-505.

50. Christensen M (1989) A view of fungal ecology. Mycologia, V. 81, P. 1-19.

51. Christiansen K. (1964) Bionomics of Collembola. Annual Review of Entomology, V. 9, P. 147-148.

52. Christiansen K., (1967) Competition between collembolan species in culture jars. Revue De'ecologie et de biology du sol, V. 4, P. 439-462.

53. Clarke A., Johnston N.M. (1999) Scaling of metabolic rate with body mass and temperature in teleost fish. Journal of Animal Ecology, V. 68, P. 893-905

54. Dawson T.E., Mambelli S., Plamboeck A.H., Templer P.H., Tu K.P. (2002) Stable isotopes in plant ecology. Annual of Review in Ecology and Systematic, V. 33, P. 507-559.

55. Dawson T.E., Mambelli S., Plamboeck A.H., Templer P.H., Tu K.P. (2002) Stable isotopes in plant ecology. Annual Review of Ecology and Systematics, V. 33, P. 507-559.

56. DeNiro M.J., Epstein S. (1981) Influence of diet on the distribution of nitiogen isotopes in animals. Geochimica et Cosmochimica Acta, V. 45, P. 341-351.

57. Dennon R.F., Fagan W.F. (2003) Might nitrogen limitation promote omnivoiy among carnivorous arthropods? Ecology, V. 84, P. 2522-2531.

58. Dunger W., (1963) Leistungsspezifitat bei Streuzersetzern. Soil organisms, P. 92-102.

59. Dunstan G.A., Volkman J.K., Barrett S.M., Leroi J.-M., Jeffrey S.W., (1994) Essential polyunsaturated fatty acids from 14 species of diatom (Bacillariophyceae). Phytochemistry, V. 35, P. 155-161.

60. Edwards M.S., Turner T.F., Sharp Z.D (2002) Short- and Long-Term Effects of Fixation and

61. Preservation on Stable Isotope Values (813C, 515N, d34S) of Fluid-Preserved Museum Specimens. Copeia, V. 4, P. 1106-1112.

62. Emmerton K. S., Callaghan T. V., Jones H. E., Leake J. R., Michelsen A., Read D. J. (2001) Assimilation' and isotopic fractionation of nitrogen by mycorrhizal fungi. New Phytologist, V. 151, P. 503-512.

63. Endlweber K., Ruess L., Scheu S. (2009) Collembola switch diet in presence of plant roots thereby functioning as herbivores. Soil Biology and Biochemistry, V. 41, P. 1151-1154.

64. Fabian M. (1998) The effects of different methods of preservation on the 15N concentration in Folsomia Candida (Collembola). Applied Soil Ecology, V. 9, P. 101-104.

65. Fernandez I., Mahieu N., Cadisch G. (2003) Carbon isotopic fractionation during decomposition of plant materials of different quality. Global Biogeochemical Cycles, 17(3), Art. No. 1075.

66. Fitter A.H., Atkinson D., Read D.J., Usher M.B. (eds.) Ecological interactions in soil. Oxford, Blackwell Scient. Publications, pp. 333-337.

67. Fontain M.T., Hopkin S.P. (2005) Folsomia Candida (Collembola): A "standard" soil arthropod. Annual Review of Entomology, V. 50, P. 201-222.

68. Fry B. (2006) Stable isotope ecology. Springer.

69. Gange A. (2000) Arbuscular mycorrhizal fungi, Collembola and plant growth. Trends in Ecology & Evolution, V.15, P. 369-372. .

70. Gange A.C., Bower E. (1997) Interactions between insects and mycorrhizal fungi. In: Gange A.C., Brown V.K. (eds.) Multitrophic Interactions in Terrestrial Systems. Blackwell Science, P. 115-132.

71. Gannes L.Z., O'Brien D.M., Martinez del Rio C. (1997) Stable isotopes in animal ecology: assumptions, caveats, and a call for more laboratoty experiments. Ecology, V. 78, P. 1271-1276.

72. Gebauer G., Taylor A.F.S. (1999) 15N natural abundance in fruit bodies of different functional groups of fungi in relation to substrate utilization. New Phytologist, V. 142, P. 93-101.

73. Ghilarov M.S. (1977) Why so many species and so many individuals can coexist in the soil? Ecological Bulletin, V. 25, P. 593-597.

74. Gilmore S.K., Potter D.A. (1993) Potential role of Collembola as biotic mortality agents for entomopatogenic Nematodes. Pedobiologia, V. 37, P. 30-38.

75. Gisin H., (1943) Okolodie und lebensgemeinschaften der Collembolen imSchweizerischen Exkursionsgebiet Basels. Revue Suisse de Zoologie, Bd. 50, S. 131-224.

76. Gratton C., Forbes A.E. (2006) Changes in 5,3C stable isotopes in multiple tissues of insect predators fed isotopically distinct prey. Oecologia, V. 147, P. 615-624.

77. Gunn A., Cherrett J.M. (1993) The exploitation of food resources by soil meso- and macro invertebrates. Pedobiologia, V. 37, P. 303-327.

78. Halaj J., Wise D.Ii. (2002) Impact of a detrital subsidy on trophic cascades in a terrestrial grazing food web. Ecology, V. 83, P. 3141-3151.

79. Halaj J., Peck R.W., Niwa C.G. (2005) Trophic structure of a macroarthropod litter food web in managed coniferous forest stands: a stable isotope analysis with 615N and 5l3C. Pedobiologia, V. 2, P. 109-118.

80. Handley L.L., Scrimgeour C.M. (1997) Terrestrial plant ecology and I5N natural abundance: The present limits to interpretation for uncultivated systems with original data from a Scottish old field. Advances in Ecological Research, V. 27, P. 133-212.

81. Hart S.C., Gehring C.A., Selmants P.C., Deckert R.J., (2006) Carbon and nitrogen elemental and isotopic patterns in macrofungal sporocarps and trees in semiarid forests of the south-western USA. Functional Ecology 20, 42-51.

82. Haubert D.*, Langel R., Scheu S., Ruess L. (2005) Effects of food quality, starvation and life stage on stable isotope fractionation in Collembola. Pedobiologia, V. 49, P. 229-237.

83. Haubert D., Hagglom M.M., Langel R., Scheu S., Ruess L., (2006) Trophic shift of stable isotopes and fatty acids in Collembola on bacterial diets. Soil Biology and Biochemistry, V. 38, P. 2004-2007.

84. Hawksworth D.L. (2001) The magnitude of fungal diversity: the 1.5 million species estimate revisited. Mycological Research, V. 105, P. 1422-1432.

85. Henn, M.R., Chapela, I.H. (2000) Differential C isotope discrimination by fungi during decomposition of C3- and C4-derived sucrose. Applied and Environmental Microbiology, V. 66, P. 4180-4186.

86. Henn M.R., Chapela I.H. (2001) Ecophysiology of I3C and 15N isotopic fractionation in forest fungi and the roots of the saprotrophic-mycorrhizal divide. Oecologia, V. 128, P. 480487.

87. Henn M.R., Chapela I.H. (2004) Isotopic fractionation during ammonium assimilation by basidionycete fungi and its implications for natural nitrogen isotope patterns. New Phytologist, V. 162, P. 771-781.

88. Hishi T., Hyodo ?., Saitoh S., Takeda H. (2007) The feeding habits of collembola along decomposition gradients using stable carbon and nitrogen isotope analyses. Soil Biology and Biochemistry, V. 39, P. 1820-1823.

89. Hobbie E.A., Ouimette A.P., (2009) Controls of nitrogen isotope patterns in soil profiles. Biogeochemistry, DOI 10.1007/sl 0533-009-9328-6.

90. Hobbie E.A., Werner R.A. (2004) Intramolecular, compound-specific, and bulk carbon isotope patterns in C-3 and C-4 plants: a review and synthesis. New Phytologist, 161: 371-385.

91. Hobbie E.A., Sanchez F.S., Rygiewicz P.T. (2004) Carbon use, nitrogen use, and isotopic fractionation of ectomycorrhizal and saprotrophic fungi in natural abundance and Relabelled cultures. Mycological Research, V. 108, P. 725-736.

92. Hopkin S.P. (1997) Biology of the Springtails (Insecta: Collembol). Oxford University Press, pp. 333.

93. Hubert J., Sustr V., Smrz J., (1999) Feeding of the oribatid mite Scheloribates laevigatus (Acari: Oribatida) in laboratory experiments. Pedobiologia, V. 43, P. 328-339.

94. Jorgensen H.B., Elmholt S., Petersen H. (2003) Collembolan dietary specialization on soil grown fungi. Biology and Fertility of Soils, V. 39, P. 9-15.

95. Jorgensen H.B., Johansson T., Canback B., Hedlund K., Tunlid A. (2005) Selective foraging of fungi by collembolans in soil. Biology Letters, 1: 243-246.

96. Jorgensen H.B., Hedlund K., Axelsen J.A. (2008) Life-history traits of soil collembolans in relation to food quality. Applied Soil Ecology, V. 38, P. 146-151.

97. Kanaroglou P.S. (1996) On spurious correlation in geographical problems. Canadian Geographer, V. 40, P. 194-202.

98. Kaneda S., Kaneko N. (2004) The feeding preference of a collembolan (Folsomia Candida Willem) on ectomycorrhiza (.Pisolithus tinctorius (Pers.)) varies with mycelial growth condition and vitality. Applied Soil Ecology, V. 27, P. 1-5.

99. Kaneko N, McLean MA, Parkinson D (1995) Giazing preference of Onychiurus subtenuis (Collembola) and Oppiella nova (Oribatei) for fungal species inoculated on pine needles. Pedobiologia, V. 9, P. 538-546.

100. Kenney B.C. (1982) Beware of spurious self-correlations. Watei Resources, V. 18, P.1041-1048.

101. Kjoller A., Struwe S. (1987) Functional groups of microfungi on decomposing ash litter. Pedobiologia, V. 30, P. 151-159.

102. Kjoller A., Struwe S. (1992) Functional groups of microfungi in decomposition. In: Carroll G.C., WicklowD.T. (eds.) The fungal community. Marcel Dekker, pp. 619-630.

103. Klironomos J.N., Widden P., Deslandes I. (1992) Feeding preferences of the collembolan Folsomia Candida in relation to micro fungal succession on decaying litter. Soil Biology and Biochemistry, V. 24, P. 685-692.

104. Kliionomos J.N., Kendrick B. (1995) Relationships among microarthropods, fungi, and their environment. Plant and Soil, V. 170, P. 183-197.

105. Klironomos J.N., Hait M.M. (2001) Animal nitrogen swap for plant carbon. Nature, V. 410, P. 651-652.

106. Knight C. B., Angel R. A. (1967) A preliminary study of the dietary requirements of Tomocerus (Collembola). American Midland Naturalist, V. 77, P. 510-516.

107. Kohzu A., Yoshioka T., Ando T., Takahashi M., Koba K., Wada E. (1999) Natural 13C and 15N abundance of field-collected fungi and their ecological implications. New Phytologist, V. 144, P. 323-330.

108. Kohzu A., Miyajima T., Tateishi T., Watanabe T., Takahashi M., Wada E. (2007) Dynamics of 15N natuial abundance in wood-decomposing fungi and their ecophysiological implications.Tsotopes in Environmental and Health Studies, V. 43, P 83-94.

109. Krebs C.J. (1989) Ecological Methodology. Harper and Row, New York, 654pp.

110. Macko S.A., Estep M.L.F., Engel M-H., Hare P.E. (1986) Kinetic fractionation of stable nitrogen isotopes during amino-acid transamination. Geochimica et Cosmochimica Acta, V. 50, P. 2143-2146.

111. Maraun M., Martens H., Migge S., Theenhaus A., Scheu S. (2003) Adding to 'the enigma of soil animal diversity1: fungal feeders and saprophagous soil invertebrates prefer similar food substrates. European Journal of Soil Biology, V. 39, P. 85-95.

112. Maitinez del Rio C., Wolf B.O. (2005) Mass balance models for animal isotopic ecology. In: Starck, M.A., Wang, T. (eds.) Physiological and Ecological Adaptations to Feeding in Vertebrates. Science publishers, Enfield, New Hampshire, P. 141-174.

113. Martinez del Rio C., Wolf N., Carleton S.A., Gannes L.Z. (2009) Isotopic ecology ten years after a call for more laboratory experiments. Biological Review, V. 84, P. 91-111.

114. Mayor J.D., Schuur E.A.G., Henkel T.W. (2009) Elucidating the nutritional dynamics of fungi using stable isotopes. Ecology Letters, V. 12, P. 171-183.

115. McCue M.D. (2008) Endogenous and environmental factors influence the dietary fractionation of C and N in hissing cockroaches Gromphadorhina portentosa. Physiological and Biochemical Zoology, V. 81, P. 14-24.

116. McCutchan J.H., Lewis W.M., Kendall C., McGrath C.C. (2003) Variation in trophic shift for stable isotope ratios of carbon, nitrogen, and sulfur. Oikos, V. 102, P. 378-390.

117. McMillan J.H., Healey I.N. (1971) A quantitative technique for the analysis of the gut contents of Collembola. Review of Ecology and Biology, V. 8, P. 295-300.

118. Michelsen A., Quarmby C., Sleep D., Jonasson S. (1998) Vasicular plant 15N natural abundance in heath and forest tundra ecosystems is closely correlated with presence and type of mycorrhizal fungi in roots. Oecologia, V. 115, P. 406-418.

119. Millar A.A., Smith M.S., Kunst L. (2000) All fatty acids are not equal: discrimination in plant membrane lipids. Trends in Plant Science, V. 5, P. 95-101.

120. Minagawa M., Wada E. (1984) Stepwise enrichment of 15N along food chains: further evidence and the relation between 515N and animal age. Geochimica et Cosmochimica Acta, V. 48,,P. 1135-1140.

121. Miyake Y., Wada E. (1967) The abundance ratio of 15N/14Nin marine environments. Rec.

122. Oceanogr. Works Jpn, V. 9, P. 37-53.

123. Mooney K.A., Tillberg C.V. (2005) Temporal and spatial variation to ant omnivory in pine forests. Ecology, V. 86, P. 1225-1235.

124. Moore J.C. and de Ruiter P.C. (1991). Temporal and Spatial Heterogeneity of Trophic Interactions within Belowground Food Webs: An Analytical Approach to Understanding Multi-Dimensional Systems. Agriculture, Ecosystems and Environment, V. 34, P. 371-397.

125. Newell K. (1984) Interaction between two decomposer basidiomycetes and a collembolan under Sitka spruce: distribution, abundance and selective grazing. Soil Biology and Biochemistry, V. 16, P. 227-233.

126. O'Connor F. B. (1967) The Enchytraeidae. In: Soil biology. London.

127. Oelbermann K., Scheu S. (2002) Stable isotope enrichment (8I5N and 813C) in a generalist predator (Pardosa lugubris, Araneae: Lycosidae): effects of prey quality. Oecologia, V. 130, P. 337-344.

128. Okuzaki Y., Tayasu I., Okuda N., Sota T. (2009) Vertical heterogeneity of forest floor inverbrate food wed as indicated by stable-isotope analysis. Ecological Research, V. 24, P. 1351-1359.

129. Olive P.J.W., Pinnegar J.K., Polunin N.V.C., Richards G., Welch R. (2003) Isotope trophic-step fractionation: a dynamic equilibrium model. Journal of Animal Ecology, V. 72, P. 608-617.

130. Ostle N., Briones M.J.I., Ineson P., Cole L., Staddon P., Sleep D. (2007) Isotopic detection of recent photosynthate carbon flow into grassland rhizosphere fauna. Soil Biology and Biochemistry, V. 39, P. 768-777.

131. Ostrom P.H, Colunga Garcia M, Gage S.H (1997) Establishing pathways of energy flow for insect predators using stable isotope ratios: field and laboratory evidence. Oecologia, V. 109, P.108-113.

132. Parkinson D., Visser S., Whittaker J.B. (1979) Effects of collembolan grazing on fungal colonization of leaf litter. Soil Biology and Biochemistry, V.l 1, P. 529-535.

133. Parkinson D. (1988) Linkages between resourse availability, microorganisms and soil invertebrates. Agriculture Ecosystems and Environment, V. 24, P. 21-32.

134. Perga M.E., Grey J. (2010) Laboratory measures of isotope discrimination factors: comments on Cant, Angulo & Courchamp (2008,2009). Journal of Applied Ecology, V. 47, P. 942-947.

135. Persson T., Baath E., Clarholm M., Lundkvist H., Soderstrom B.E., Sohlenius B. (1980) Trophic structure, biomass dynamics and carbon metabolism of soil organisms in a Scots pine forest. Ecological Bulletin, V. 32, P. 419-459.

136. Petersen H. (2002) Collembolan ecology at the turn of the millennium. Pedobiologia, V. 46, P. 246-260.

137. Petersen H., Luxton M. (1982) A comparative analysis of soil fauna populations and their role in decomposition process. Oikos, V. 39, P.287-388.

138. Peterson B.J., Fry B. (1987) Stable isotopes in ecosystem studies. Annual Review of Ecology and Systematica V. 18, P. 293-320.

139. Phillips D. L., Gregg J. w. (2001) Uncertainty in source partitioning using stable isotopes. Oecologia, V. 127, P. 171-179.

140. Phillips D. L., Gregg J. w. (2003) Source partitioning using stable isotopes: coping with too many sources. Oecologia, V. 136, P. 261-269.

141. Phillips D.L., Eldridge P.M. (2006) Estimating the timing of diet shifts using stable isotopes. Oecologia, V. 147, P. 195-203.I

142. Pokarzhevskii A.D., Van Straalen N.M., Zaboev D.P., Zaitsev A.S. (2003) Microbial links and element flows in nested detrital food webs. Pedobiologia, V. 47, P.213-224.

143. Pollierer M.M., Langel R., Korner C., Maraun M., Scheu S. (2007) The underestimated i importance of belowground carbon input for forest soil animal food webs. Ecology1.tters, V. 10, P. 729-736.

144. Pollierer M.M., Langel R., Scheu S., Maraun M. (2009) Compartmentalization of the soil animal food wed as indicated by dual analysis of stable isotope ratios (15N/14N and 13C/12C). Soil Biology and Biochemistry, V. 41, P. 1221-1226.

145. Ponge J.F. (2000) Vertical distribution of Collembola (Hexapoda) and their food resources in organic horizons of beech forests. Biology and Fertility of Soils, V. 32, P. 508-522.

146. Ponsard S., Amlou M. (1999) Effects of several preservation methods on the isotopic content of Drosophila samples. Animal Biology, V. 322, P. 35-41.

147. Ponsard S., Arditi R. (2000) What can stable isotopes (51SN and 513C) tell about the food web of soil macro-invertebrates? Ecology, V. 81, P. 852-864.

148. Ponsard S., Arditi R. (2001) Detecting omnivory with 615N. Trends in Ecology and Evolution, V. 16, P. 20-21.

149. Ponsard S., Averbuch P. (1999) Should growing and adult animals fed on the same diet show different 515N values? Rapid Communication in Mass Spectrometry, V. 13, P. 13051310.

150. Poole T. B. (1959) Studies on the food of Collembola in a Douglas fir plantation. Proceedings of the Zoological Society of London, V. 132, P. 71-82.

151. Post D.M. (2002) Using stable isotopes to estimate trophic position: Models, methods, and assumptions. Ecology, V. 83, P. 703-718.

152. Post D.M., Layman C.A., Arlington D.A., Takimoto G., Quattrochi J., Montana C.G. (2007) Getting to the fat of the matter: models, methods and assumptions for dealing with lipids in stable isotope analyses. Oecologia, 152: 179-189.

153. Power M., Guiguer K., Barton D.R. (2003) Effects of temperature on isotopic enrichment in Daphnia magna: implications for aquatic food-web studies. Rapid Communications in Mass Spectrometry, V. 17, P. 1619-1625.

154. Pringle R.M., Fox-Dobbs K. (2008) Coupling of canopy and understory food webs by ground-dwelling predators. Ecology Letters, 11: 1328-1337.

155. Rapport DJ. (1980) Optimal foraging for complementary resources. American Naturalist, V. 116, P. 324-346.

156. Read D.S., Sheppard S.K., Bruford M.W., Glen D.M., Symondson W.O.C. (2006) Molecular detection of predation by soil micro-arthropods on nematodes. Molecular ecology, V.15, P. 1963-1972.

157. Robbins C.T., Felicetti L.A., Sponheimer M. (2005) The effect of dietary protein quality on nitrogen isotope discrimination in mammals and birds. Oecologia, V. 144, P. 534-540.

158. Robbins C.T., Felicetti L.A., Florin S.T. (2010) The impact of protein quality on stable isotope ratio discrimination and assimilated diet estimation. Oceologia, V. 162, P. 571579.

159. Robinson D. (2001) 615N as an integrator of the nitrogen cycle. Trends in Ecology and Evolution, V. 16, P. 153-162.

160. Ruess L., Haggblom M.M., LangelR:, Scheu S. (2004) Nitrogen isotope ratios and fatty acid composition as indicators of animal diets in belowground systems. Oecologia, V. 139, P. 336-346.

161. Ruess L., Tiunov A.V., Haubert D., Richnow H.H., Haggblom M.M., Scheu S. (2005) Carbon stable isotope fractionation and trophic transfer of fatty acids in fun gal-based soil food chains. Soil Biology and Biochemistry, V. 37, P. 945-953.

162. Rusek J. (1979) Ecological specialization in some Mesaphorura species (Collembola, Tullbergiinae). Acta Ent. Bohemoslov., V. 76, P. 1-9.

163. Rusek J. (1998) Biodiversity of Collembola and their functional role in the ecosystem. Biodiversity and Conservation, V. 7, P. 1207-1219.

164. Scheu S. (2002) The soil food web: structure and perspectives. European Journal of Soil Biology, V. 38, P. 147-156.

165. Scheu S., Falca M. (2000) The soil food web of two beech forests (Fagus sylvatica) of contrasting humus type: stable isotope analysis of a macro- and a mesofauna-dominated community. Oecologia, V. 123, P. 285-296.

166. Scheu S., Folger M. (2004) Single and mixed diets in Collembola: effects on reproduction and stable isotope fractionation. Functional Ecology, V. 18, P. 94-102.

167. Scheu S., Setala H. (2002) Multitrophic interactions in decomposer food webs. Multitrophic level interactions. Eds. Tscharntke T., Hawkins B.A. Cambridge: Cambridge University Press, P. 223-264.

168. Scheu S., Simmerling F. (2004) Growth and reproduction of fungal feeding Collembola as affected by fungal species, melanin and mixed diets. Oecologia, V. 139, P. 347-353.

169. Schmidt, O., Scrimgeour, C.M., Handley, L.L. (1997) Natural abundance of 15N and 13C in earthworms from a wheat and wheat-clover field. Soil Biology and Biochemistry, V. 29, P.1301-1308.

170. Schmidt O., Scrimgeour C.M., Curry J.P. (1999) Carbon and nitrogen stable isotope ratios in body tissue and mucus of feeding and fasting earthworms (Lumbricus festivus). Oecologia, Y. 118, P. 9-15.

171. Schmidt O. (1999) Intrapopulation variation in carbon and nitrogen stable isotope ratios in the earthworm Aporrectodea longa. Ecological Research, V. 14, P. 317-328.

172. Schmidt O., Curry J.P., Dyckmans J., Rota E., Scrimgeour C.M. (2004) Dual stable isotope analysis (S13C and 515N) of soil invertebrates and their food sources. Pedobiologia, V. 48, P. 171-180.

173. Seastedt T. R., (1984) The role of microarthropods in decomposition and mineralization processes. Annual Reviews of Entomology, V. 29, P. 25-46.i 1

174. Seeber J., Seeber G.U.H., Kossler W., Mayer J., Scheu S. (2005) Abundance and trophic structure of macro-decomposers on alpine pastureland (Central Alps, Tyrol): effects of ! abandonment of pasturing. Pedobiologia, V. 49, P. 221-228.

175. Semenina, E.E., Tiunov, A.V., (2010) Isotopic fractionation by saprotrophic microfungi: Effects of species, temperature and the age of colonies. Pedobiologia, V. 53, P. 213217.

176. Semenina E.E., Tiunov A.Y. (2010) Trophic fractionation (A15N) in Collembola depends on nutritional status and on 815N in the diet: a laboratory experiment and mini-review. Pedobiologia, doi: 10.1016/j.pedobi.2010.10.004.

177. Setiila H., Laakso J., Mikola J., Huhta V. (1998) Functional diversity of decomposer organisms in relation to primary production. Applied Soil Ecology, V. 9, P. 25-31.

178. Shaw P.J.A. (1985) Grazing preferences of Onychiurus armatus (Insecta: Collembola) for mycorrhizal and saprophytic fungi of pine plantations. In:

179. Siepel H., de Ruiter-Dijkman E.M. (1993) Feeding guilds of Oribatid mites based on their carbohydrase activities. Soil Biology and Biochemistry, V. 25, P. 1491-1497.

180. Singh S.B., (1969) Preliminary observations on the food preference of certain Collembola (Insecta). Revue Ecologie Biologie, V. 6, P. 461-467.

181. Sokal R.R., Rohlf F.J (1995) Biometry, W.FI. Freeman and Company, New York, 887pp.

182. Sticht C., Schrader S., Giesemann A. (2006) Influence of chemical agents commonly used for soil fauna investigations on the stable C-isotopic signature of soil animals. European Journal of Soil Biology, V. 42, P. 326-330.

183. Theenhaus A., Scheu S., Schaefer M. (1999) Contramensal interaction between two collembolan species: effects on population development and on soil processes. Functional Ecology, V. 13, P. 238-246.

184. Thimm T., Larink O. (1995) Grazing preferences of some collembola for endomycorrhizal fungi. Biology and Fertility of Soils, V. 19, P. 266-268.

185. Tillberg C. V., McCarthy D. P., Dolezall A. G., Suarez A. V. (2006) Measuring the trophic ecology of ants using stable isotopes. Insect Society, V. 53, P. 65-69.

186. Tiunov A.V., Scheu S. (2005) Arbuscular mycorrhiza and Collembola interact in affecting community composition of saprotrophic microfungi. Oecologia, V. 142, P. 636-642.

187. Trudell S. A., Rygiewicz P. T., Edmonds R. L., (2004) Patterns of nitrogen and carbon stable isotopes ratios in macrofungi, plants and soils in two old-growth conifer forests. New Phytologist, V. 164, P. 317-335.

188. Urbasek F., Rusek J. (1994) Activity of digestive enzymes in seven species of Collembola (Insecta, Entognatha). Pedobiologia, V. 38, P. 400-406.

189. Vander Zanden M.J., Rasmussen J.B. (2001) Variation in 815N and 813C trophic fractionation: Implications for aquatic food web studies. Limnological Oceanographer, V. 46, P. 2061-2066.

190. Vanderklift M.A., Ponsard S. (2003) Sources of variation in consumer-diet S15N enrichment: a meta-analysis. Oecologia, V. 136, P. 169-182.

191. Varga J., Naar Z., Dobolyi C. (2002) Selective feeding of collembolan species Tomocerus longicornis (Mull.) and Orchesella cincta (L.) on moss inhabiting fungi. Pedobiologia, V. 46, P. 526-538.

192. Verhoef H.A., Prast J.E., Verweij R.A. (1988) Relative importance of fungi and algae in the diet and nitrogen nutrition of Orchesella cincta (L.) and Tomocerus minor (Lubbock) (CollembolaJ. Functional Ecology, V. 2, P. 195-201.

193. Visser S., Parkinson D. (1975) Fungal succession on aspen poplar leaf litter. Canadian Journal of Botany, V. 53, P. 1640-1651.

194. Visser S. (1985) Role of soil invertebrates in determining the composition of soil microbial communities. In: Fitter A.H., Atkinson D., Read D.J., Usher M.B. (eds.) Ecological interactions in soil. Oxford, Blackwell, P. 297-317.

195. Wada E., Mizutani H., Minagawa M. (1991) The use of stable isotopes for food web analysis. Critical Review of Food Science, V. 30, P. 361-37.

196. Walter D.E. (1987) Trophic behaviour of mycophagous microarthropods. Ecology, V. 68, P. 226-229.

197. Wardle, D.A. (2002) Communities and ecosystems: linking the aboveground and belowground components. Princeton University Press, Princeton.

198. Wardle D.A. (2006) The influence of biotic interactions on soil biodiversity. Ecology Letters, V. 9, P. 870-886.

199. Webb S.C., Hedges R.E.M., Simpson S.J. (1998) Diet quality influences the 513C and 615N of locusts and their biochemical components. Journal of Experimental Biology, V. 201, P. 2903-2911.

200. White T.C.R. (1993) The inadequate environment. Nitrogen and the abundance of animals. Berlin , Springer-Verlag, 425 pp.

201. Wilson K., Gunn A., Cherrett J.M. (1995) The application of a rhizotron to study the subterranean effects of pesticides. Pedobiologia, V. 39, P. 132-143.

Информация о работе

Семенина, Евгения Эдуардовна
кандидата биологических наук
Москва, 2010
ВАК 03.02.08

Диссертация

Изотопный анализ трофической дифференциации почвообитающих коллембол - тема диссертации по биологии, скачайте бесплатно

Автореферат

Похожие работы