Бесплатный автореферат и диссертация по биологии на тему

Структурно-функциональные основы полисенсорного представительства на уровне верхнего двухолмия среднего мозга крысы

ВАК РФ 03.00.13, Физиология

Автореферат диссертации по теме "Структурно-функциональные основы полисенсорного представительства на уровне верхнего двухолмия среднего мозга крысы"



САНКТ-ПЕТЕРБУРГСКИЙ ГОСУДАРСТВЕННЫЙ УНИВЕРСИТЕТ

На правах рукописи

ТКАЧЕНКО Любовь Александровна

СТРУКТУРНО-ФУНКЦИОНАЛЬНЫЕ ОСНОВЫ ПОЛИСЕНСОРНОГО ПРЕДСТАВИТЕЛЬСТВА НА УРОВНЕ ВЕРХНЕГО ДВУХОЛМИЯ СРЕДНЕГО

МОЗГА КРЫСЫ

03 00 13 - физиология 03 00 25 - гистология, цитология, клеточная биология

АВТОРЕФЕРАТ диссертации на соискание ученой степени кандидата биологическюугаук

I

«ильи778

Санкт-Петербург 2007

003160778

Работа выполнена на кафедре высшей нервной деятельности и психофизиологии биолого-почвенного факультета Санкт-Петербургского государственного университета (заведующий - д б н, профессор А А Александров), в лаборатории физиологии сенс омоторных систем (заведующий - д б н , профессор Г А. Куликов) НИИ Физиологии им акад А А Ухтомского Санкт-Петербургского государственного университета

Научный руководитель:

доктор биологических наук Краснощёкова Елена Ивановна Официальные оппоненты:

доктор биологических наук, проф. Чумасов Евгений Иванович доктор биологических наук, ст н.с Белехова Маргарита Геннадьевна

Ведущее учреждение' Институт Физиологии им И П Павлова РАН.

У» 2007 г Ж

Защита состоится « / » 2007 г в *г часов на заседании

Диссертационного совета Д 212 232 10 по защите диссертаций на соискание ученой степени доктора биологических наук при Санкт-Петербургском государственном университете (199034, Санкт-Петербург, Университетская наб., 7/9, ауд 90)

С диссертацией можно ознакомиться в библиотеке им. А.М Горького Санкт-Петербургского государственного университета.

Ж ешм^.

Автореферат разослан 2007 года

Ученый секретарь диссертационного совета, доктор биологических наук, профессор V ^ Ч Н П Алексеев

1 ОБЩАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА РАБОТЫ

Актуальность проблемы. Проблема полисенсорного представительства и сенсомоторного взаимодействия на разных уровнях нервной системы позвоночных подвергается интенсивному изучению (Адрианов, 1976, Батуев, 1978, 1981, 1984, Szentagothai, Arbib, 1976, Mountcastle, Edelman, 1981, Stein, 1998; Meredith, 2002; King, 2004) На протяжении многих лет подобные исследования являются приоритетными на кафедре ВНД и психофизиологии СПбГУ. В результате детально разработаны вопросы локальных объединений клеток, интегрирующих активность нейронных систем и генерирующих эфферентные сигналы (Бабминдра, Брагина, 1982, Батуев и др., 1988, Куликов, 1989, 2000) Для разных уровней мозга экспериментально обоснованы закономерности формирования пластичных нейронных модулей на основе структурно стабильных клеточных объединений, в которых создаются структурные предпосылки для межсенсорного взаимодействия и сенсомоторной координации (Краснощекова, 2005, Зыкин, 2006)

Несмотря на успехи в изучении физиологии и морфологии мозга, определенно "связать конструкцию мозга с функцией" удается далеко не всегда (Адрианов, 1976) В полной мере это относится к сложным формам сенсомоторной интеграции на основе полисенсорного взаимодействия, которые реализуются на уровне верхнего двухолмия (ВД) среднего мозга и обуславливают участие данной структуры в организации ориентировочных движений и локализации источников сигналов разной модальности в пространстве (Масс, Супин, 1985; Альтман, 1990, Wang, Redgrave, 1997, Stem, 1998; Burnett et al., 2004, King, 2004) Несомненно, обеспечение таких функций требует пространственно-упорядоченной организации полисенсорного представительства, на что указывают результаты электрофизиологических исследований глубокой зоны ВД млекопитающих разных видов (Drager, Hubel, 1975; Chalupa, Rhoades, 1977, Meredith et al, 1992, Wallace el al, 1996, Kadunce et al, 1997; Wang, Redgrave, 1997; Stem, 1998, Burnett et al, 2004, King, 2004) Показано топическое соответствие избирательной чувствительности нейронов к местоположению источников сигналов разной модальности в пространстве и их локализации в глубокой зоне ВД. По этим данным составлены карты зрительного, слухового пространства и схемы тела, которые соответствуют друг другу, а также моторным каргам. Последние отражают упорядоченное представительство моторных реакций, вызываемых электростимуляцией ВД (King, Palmer, 1985, Knudsen, Bramard, 1995, Gaese, Johnen,

-42000, Valentine et al, 2002) При очевидной взаимной согласованности и упорядоченности сенсорных и моторных функций ВД, морфологический субстрат полисенсорного представительства и селективного доступа сенсорной информации к эфферентным нейронам изучен недостаточно

Обнаружить сенсорные входы в интегративные центры мозга традиционными для нейроморфологии методами прослеживания связей чрезвычайно трудно, так как не всегда ясно, какие именно струшуры их опосредуют и, кроме того, одни и те же образования могут передавать информацию от нескольких сенсорных систем Методы структурно-функционального маркирования мозга позволяют оценить динамическую пластичность как сенсорно-специфических, так и интегративных центров мозга в ответ на экспериментальные воздействия, которые изменяют сенсорный афферентный приток (деафферентация, стимуляция или депривация) и приводят к выделению гистохимических модулей (Топорова и др, 1997, Краснощекова и др, 2000, Краснощёкова, 2005, Меркульева, Макаров, 2003, Wong-Riley, 1979)

Учитывая недостаточность сведений о структурных основах полисенсорного представительства на уровне верхнего двухолмия, настоящее исследование направлено на изучение такового для слуховой, зрительной и соматосенсорной систем, а также на раскрытие специализаций нейронного субстрата, обеспечивающего селективный доступ сенсорной информации к эфферентным нейронам глубокой зоны верхнего двухолмия

Цели и задачи исследования. Цель работы заключалась в экспериментальном обосновании структурных закономерностей организации слухового, зрительного и соматосенсорного представительств на уровне глубокой зоны ВД В плане разработки данной проблемы осуществлялось решение следующих задач-

1 гистохимическое исследование представительства слуховой, зрительной и соматосенсорной систем в глубокой зоне ВД после ограничения сенсорного притока путём одностороннего разрушения или денервации рецепторных органов,

2 исследование нейронных коррелятов областей гетерогенной реактивности цитохромоксидазы, отражающих пространственно-упорядоченное полисенсорное представительство в глубокой зоне ВД;

3. исследование структурных предпосылок пространственно-упорядоченной организации глубокой зоны ВД и реконструкция нейронных комплексов,

-54. определение функциональной неоднородности нейронов в глубокой зоне ВД по дифференцированному изменению экспрессии кальций-связывающего белка кальбиндина после ограничения сенсорного притока.

Научная новизна работы. В представленной работе впервые проанализированы структурные закономерности полисенсорного представительства на уровне глубокой зоны ВД На основании изменения распределения реактивности митохондриального фермента цитохромоксидазы (ЦО-реакгивности) на уровне глубокой зоны ВД после экспериментальных воздействий выделены гистохимические колонки, являющиеся отражением пространственно-упорядоченного представительства зрительной, слуховой и соматосенсорной систем. Подобная организация полисенсорного представительства на уровне глубокой зоны ВД показана впервые Комплексное нейрогистологическое исследование впервые позволило получить данные о структурно-функциональных различиях нейронов глубокой зоны ВД и выделить две их популяции На основании полученных данных предложена оригинальная трактовка пространственно-упорядоченного представительства сенсорных систем, основой которого являются сотовидные комплексы нейронов первой популяции и обеспечение на их основе селективного доступа сенсорной информации к эфферентным нейронам второй популяции. Подобная структурная упорядоченность глубокой зоны ВД может объяснить основные принципы взаимной упорядоченности карт зрительного, слухового пространства и схемы тела

Теоретическая и практическая значимость работы. Представленная работа раскрывает морфологические предпосылки механизмов динамического вовлечения нейронов в процессы полисенсорного взаимодействия и сенсомоторной координации, реализуемых на уровне глубокой зоны ВД Исследование взаимного соответствия гистохимических колонок и нейронных комплексов позволяет понять структурные закономерности организации пространственно-упорядоченного полисенсорного представительства и функциональной пластичности данной структуры Настоящее исследование имеет значение как для понимания структурно-метаболической организации глубокой зоны ВД так и для объяснения физиологических феноменов, сопутствующих взаимной согласованности карт слухового, зрительного пространства, схемы тела и моторных карт Результаты работы и разработанные методические решения используются при проведении практических занятий по учебным курсам «Анатомия и морфология ЦНС», «Нейрохирургия» и «Нейрогистология».

Основные положения, выносимые на защиту:

1 Гистохимически гетерогенное, ламинарное распределение реактивности митохондриального фермента цитохромоксидазы соответствует миело- и цитоархитектонике верхнего двухолмия.

2 Представительство слуховой, зрительной и соматосенсорной систем в глубокой зоне ВД крысы пространственно-упорядоченно, что возможно установить гистохимически при условии ограничения сенсорного притока

3 Нейроны глубокой зоны ВД крысы представлены двумя популяциями, выделение которых возможно на основании особенностей их локализации, размера, формы тела и ориентации дендритных систем Нейроны первой популяции формируют пространственно-упорядоченные комплексы, на границе которых или в центре располагаются нейроны второй популяции.

4 Нейроны глубокой зоны ВД функционально гетерогенны, на что указывает дифференцированное изменение экспрессии кальций-связьшающего белка кальбиндипа в ответ на ограничение сенсорного притока

5 Сотовидные комплексы нейронов первой популяции являются основой пространственно-упорядоченного представительства сенсорных систем и обеспечивают селективный доступ сенсорной информации к крупным, предположительно полисенсорным, эфферентным нейронам второй популяции

Апробация работы. Материалы работы были доложены на I и IV всероссийской медико-биологической конференции молодых исследователей "Человек и его здоровье", Санкт-Петербург, 1998, 2001, Всероссийской с международным участием молодёжной конференции «Мозг и поведение», Санкт-Петербург, 2001, IV международной конференции по функциональной нейроморфолопш «Колосовские чтения - 2002», Санкт-Петербург, 2002, Юбилейной международной конференции по нейрокибернетике, посвященной 90-летию со дня рождения А Б. Когана, Ростов-на-Дону, 2002, 3-ей конференции, посвященной памяти чл -кор. АН СССР Г В. Гершуни «Физиология слуха и речи», Санкт-Петербург, 2003

Структура и объём диссертации: работа состоит из введения, обзора литературы, материалов и методов исследования, результатов исследования, их обсуждения, выводов и списка цитируемой литературы Диссертация изложена на 108 страницах машинописного текста, содержит 17 рисунков и 6 таблиц Список литературы включает 168 источников, из них 136 на иностранном языке

- 72 МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ Животные. Работа проведена на 30 самцах белой беспородной крысы Наркоз. Операции, фиксацию мозга методом прижизненной перфузии и забор материала проводили под общей анестезией гексеналом (60 мг/кг) или 6% пентабарбиталом натрия (0,1 мл /100 г, внутрибрюшинно)

Методы разрушения и денервации рецепторных органов. Операцию по разрушению улитки левого внутреннего уха проводили четырем животным Через наружный слуховой проход иглой разрушали барабанную перепонку, косточки среднего уха извлекали тонким пинцетом, с помощью тонкого копья разрушали улитку После операции крысы жили 10-14 дней Проводили контроль разрушения улитки и использовали в дальнейшей обработке только материал с полным её разрушением

Операцию по монокулярной энуклеации проводили трем животным путём полного удаления левого глаза. После операции животные жили 10-14 дней

Операцию по перерезке инфраорбитального нерва (ветвь V нерва, иннервируклцего вибриссы) проводили трем крысам иссечением его участка через небольшой разрез левой вибриссной подушечки. Послеоперационный период длился 10 дней

Методы исследования цитоархитектоники и нейронного состава.

Использовали взаимодополняющие методы окрашивание по Нисслю и импрегнацию серебром по Гсшьджи в модификациях Бюбенета и Лашкова

Метод гистохимического выявления цитохромоксидазы (ЦО-метод). Мозг фиксировали путём интеркардиальной перфузии сначала физиологическим раствором, затем фиксатором, состоящим из 0,4% параформальдегида и 1,25% глютаральдегида на 0,1 М фосфатном буфере рН 7,4 (ФБ) Перед резкой мозг пропитывали в растворах сахарозы на ФБ (10% - 30%) и изготавливали криостатные срезы толщиной 40 мкм Срезы обрабатывали в инкубационной среде по методу Вонг-Райли ^ощ-ШЬу, 1979)

Метод иммуноцитохимического выявления кальций-связывающего белка кальбиндина. Мозг фиксировали методом прижизненной перфузии с использованием забуференного раствора 4% параформальдегида. Мозг пропитывали забуференным раствором сахарозы от 10% до 30% и изготавливали криостатные срезы толщиной 40 мкм. Иммуноцитохимическую обработку срезов проводили по стандартному протоколу авидин-биотин-пероксвдазного метода В качестве первичных антител использовали моноклональные антитела мыши против кальбиндина (КБ) в разведении 1.10000

Методы исследования препаратов, их оцифровки и компьютерного анализа. Количественные и статистические методы. Светооптическое исследование препаратов проводили с помощью микроскопов Биолам-И, МБ-9, МБС-10 Оцифровку гастологических препаратов проводили на установке, состоявшей из микроскопа Биолам-И, триокулярной насадки, переходной оптической системы и цифрового фотоаппарата Canon 350D Для калибровки, морфометрического анализа изображений и построения графиков оптической плотности применяли программу ImageJ (Abramoff et al, 2004) Для создания трехмерной реконструкции ЦО-колонок по серии срезов ВД использовали пакет программ Reconstruct (Fiala, 2004) Трёхмерную реконструкцию нейронных комплексов проводили с помощью графического редактора Gimp и пакетов программ sEM, Align и IGL trace. Морфометрический анализ нейронного состава проводили с помощью сетчатого окуляр-микрометра. Подсчитывали общее количество КБ-позитивных нейронов в глубокой зоне ВД двух контрольных и трех крыс после сенсорной денервации вибрисс. Данные обрабатывали с помощью методов описательной статистики среднего арифметического, ошибки среднего Достоверность разности средних определяли по критерию Фишера для малых выборок (Fd) (Плохинский, 1970)

3 РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЯ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ

Исследование цитоархитектоники и гистохимической реактивности цитохромоксидазы в верхнем двухолмии среднего мозга крысы. На фронтальных срезах среднего мозга крысы, окрашенных по Нисслю, четко идентифицируется семислойная организация ВД, образованная чередованием волокнистых (белых) и клеточных (серых) слоев с разной плотностью расположения нейронов По структурно-функциональным характеристикам слои ВД объединяют в поверхностную и глубокую зоны. Поверхностная зона включает зональный (I) и поверхностный серый (П) слои, а также оптический слой (Ш), образованный миелинизированными волокнами и единичными нейронами Глубокая зона включает средние серый (IV) и белый (V) слои, глубокие серый (VI) и белый (VII) слои По сравнению с поверхностной зоной глубокая зона более редкоклеточная Данные функционально-метаболического маркирования позволили выявить гетерогенное распределение ЦО-реактивности в ВД- низкая ЦО-реактивность соответствует белым слоям, а умеренная и высокая — серым Умеренная и высокая ЦО-реактивность приурочена к нейропилю клеточных слоев, что, согласно данным литературы, определяется

высокой плотностью синагггических окончаний, которые как в пре-, так и в постсинапсе содержат большое количество митохондрий (Краснощёкова, 1995; Топорова, 1996, Wong-Riley, 1989) Применение компьютерного метода измерения оптической плотности и построение графиков по этим результатам подтвердило гетерогенное распределение ЦО-реактивности по слоям и равномерное - вдоль всех слоев

Исследование гистохимической реактивности цитохромоксидазы в верхнем двухолмии среднего мозга крысы после односторонней сенсорной депривации. Исследование организации полимодального представительства в глубокой зоне ВД крыс проводили после одностороннего разрушения улитки внутреннего уха, монокулярной энуклеации и односторонней денервации вибрисс, прослеживая изменение ЦО-реактивности по сравнению с ее распределением у контрольных животных

После полного одностороннего разрушения улитки внутреннего уха отмечено неоднородное распределение фермента в виде чередующихся колонок более и менее интенсивной окраски Такие колонки (ЦО-колонки) были дифференцированы билатерально на всём рострокаудальном протяжении глубокой зоны ВД. Ипсилатерально ширина колонок более высокой ЦО-реактивности равнялась 200-250 мкм, более низкой - 100-150 мкм Контрлатерально ширина колонок более высокой ЦО-реактивности составляла 150-200 мкм, более низкой - 100-150 мкм

После монокулярной энуклеации в ВД крысы отмечена пониженная интенсивность окраски поверхностной зоны и среднего серого слоя, а также более высокая реактивность оптического слоя Ещё одно отличие от ВД контрольных животных обнаружено в глубокой зоне в виде чередующихся колонок более и менее высокой ЦО-реактивности Колонки в ипси- и контрлатеральном холмах имели одинаковые размеры Ширина высокореактивных колонок составляла 200-250 мкм, низкореактивных - 100-150 мкм Такие структуры прослеживали от каудального до рострального полюсов ВД

После односторонней перерезки инфраорбитального нерва в глубокой зоне ВД крысы также наблюдали билатеральное изменение ЦО-реактивности в виде чередующихся областей более и менее высокой реактивности При этом их ширина и количество изменялись от каудального к ростральному полюсу ВД В центральной части ВД наблюдали от 3 до 5 высокореактивных колонок шириной 200 мкм,

чередующихся с низкореакгивными, ширина которых составляла 50-80 мкм В ростральной и каудальной частях ВД колонки гетерогенной реактивности фермента имели вид более мелких и многочисленных структур. Ширина колонок варьировала от 80 мкм до 100-150 мкм

Во всех случаях визуальная регистрация ЦО-колонок подтверждалась результатами измерения оптической плотности и соответствующими графиками

Выявленные «слуховые», «зрительные» и «вибриссные» колонки различались по локализации в пределах глубокой зоны ВД Их трехмерная реконструкция позволила установить не только протяжённость, но и сопоставить взаимное положение Совмещение колонок показало, что 39 % площади ВД, измеренной по проекции на горизонтальную плоскость, занимает область перекрытия всех трех модальностей, области перекрытия «слуховых» и «зрительных», «слуховых» и «соматосенсорных», «зрительных» и «соматосенсорных» колонок составляют 21%, 2% и 5% соответственно, а площадь мономодальных областей занимает от 4 % до 16% Однако нейронный субстрат такого представительства, использованный метод выявить не позволил, что явилось задачей следующего раздела работы.

Исследование клеточных комплексов в глубокой зоне верхнего двухолмия среднего мозга крысы. В поисках нейронных коррелятов пространственно-упорядоченного полисенсорного представительства было проведено исследование цитоархитектоники и нейронного состава глубокой зоны ВД крысы На основании различий морфологических характеристик, таких как плотность расположения нейронов, их размер и форма, характер ветвления дендритных систем было выделено две популяции клеток К первой популяции были отнесены мелкие и средние нейроны веретеновидной или грушевидной формы, характеризующиеся групповым расположением и вертикальной ориентацией дендритных систем Размер этих нейронов варьировал от 6,5x13 до 9,7x16 мкм Вторая популяция представлена крупными нейронами пирамидоподобной или треугольной формы, расположенными поодиночке, с преимущественно горизонтальной ориентацией дендритов Размеры крупных нейронов варьировали незначительно- от 19,5x39 до 21x40 мкм. Подсчет общего количества нейронов двух популяций позволил установить, что соотношение числа клеток первой популяции ко второй составляет 9.1

При компьютерном совмещении 3-4 последовательных горизонтальных срезов установлено, что мелкие и средние нейроны первой популяции образуют

упорядоченные комплексы округлой формы — «соты» - по всей толщине глубокой зоне ВД В центре или местах контакта «сот» располагаются одиночные крупные клетки. Трехмерная реконструкция сотовидных нейронных комплексов позволила продемонстрировать, что они представляют собой полые внутри колонки высотой 36

- 48 мкм и диаметром 40 - 80 мкм Глубокая зона ВД состоит из 10-15 рядов таких колонок, в каждом из них колонки смещаются относительно выше и нижележащих примерно на половину своего диаметра Четкие структурные различия нейронов двух популяций позволили выдвинуть предположение об их функциональном различии. Эта задача решалась в следующей части работы с помощью иммуноцитохимического метода выявления одного из кальций-связывающих белков

- кальбиндина (КБ)

Иммуноцитохимическое исследование верхнего двухолмия среднего мозга крысы после денервации вибрисс. Иммуноцитохимические методы исследования, широко применяемые нейроморфологами в последние годы, могут продемонстрировать новые аспекты структурно-функциональной организации нейронов Наряду с тем, что экспрессия кальций-связывающих белков позволяет достаточно полно маркировать нейроны, известно, что она чувствительна к сенсорной деяривации Иммуноцитохимическое маркирование кальбиндин-положительных клеток в глубокой зоне ВД проводили с целью определения реакции нейронов разных морфотипов на сенсорную депривацию Прежде чем приступить к оценке экспрессии КБ нейронами разных морфотипов у экспериментальных животных исследовали их распределение в ВД контрольных животных Окрашивание ткани данным методом позволило выявить в составе глубокой зоны ВД те же типы нейронов, что и при исследовании нейронного состава

Сенсорная денервация вибрисс, путем перерезки инфраорбитального нерва, сопровождалась снижением количества КБ-позитивных нейронов, при этом уменьшение числа клеток первой популяции более выражено, чем второй Непротиворечивым выглядит предположение о том, что данное изменение является следствием сенсорной депривации и косвенно указывает на то, что нейроны первой популяции являются моносенсорными Клетки второй популяции слабее реагировали на депривацию, вероятно, именно в силу своей полисснсорности и частичной компенсации отсутствующих афферентов входами другой модальности.

- 12***

Обобщение и анализ фактов, полученных при исследовании структурно-функциональной организации глубокой зоны верхнего двухолмия среднего мозга крысы, указывает на то, что представительство отдельных сенсорных систем на этом уровне организовано упорядоченно, в виде протяженных в ростро-каудальном направлении колонок Нейронный состав глубокой зоны верхнего двухолмия образован двумя популяциями клеток, одна из которых формирует сотовидные комплексы, благодаря чему создаются морфологические предпосылки для пространственно-упорядоченного представительства сенсорных систем и параллельной обработки полимодальной информации раздельно, структурно изолированными группами нейронов При этом, учитывая данные о смещении сотовидных комплексов относительно друг друга, можно предположить, что они могут являться субстратом формирования взаимно согласованных карт зрительного, слухового пространства, схемы тела и моторных карт.

Особенности строения и расположения нейронов второй популяции позволяют предполагать, что они являются полимодальными, эфферентными Это предположение подтверждается, во-первых, дифференцированной реакцией кальбиндин-позшивных нейронов ВД на сенсорную депривацию, при которой средние, предположительно мономодальные клетки выпадают в большем проценте, чем крупные, предположительно полимодальные. Во-вторых, согласованностью наших данных о соотношении двух популяций нейронов, которое составляет 91, с данными электрофизиологических экспериментов Согласно этим данным большинство нейронов глубокой зоны ВД являются унимодальными1 у золотистого хомячка - 94%, у мыши - 75%, у обезьяны -73%, у кошки - 56%. Бимодальными являются 4% нейронов глубокой зоны ВД золотистого хомячка, 14% - мыши, 21% - обезьяны, 36% - кошки Менее 10% нейронов глубокой зоны ВД являются тримодальными (2%, 3%, 7%, 8% соответственно) (Drager, Hubel, 1975; Chalupa, Rhoades, 1977, Wallace et al, 1996,1998, Patton eí al, 2002).

На основании анализа собственных и литературных данных о структурно-функциональной организации глубокой зоны ВД можно выдвинуть предположение о том, что полимодальное представительство на этом уровне организовано по принципу компаргментализации, что, в свою очередь обеспечивает селективный доступ сенсорной информации к эфферентным нейронам и обуславливает протекание процессов как полисенсорной ди- и/или конвергенции, так и сенсомоторной интеграции

выводы

1 Неоднородное, ламинарное распределение гистохимической реактивности митохондриального фермента цитохромоксидазы соответствует слоистой миело- и цитоархитектонике верхнего двухолмия среднего мозга крысы

2 Установлено билатеральное, пространственно-упорядоченное представительство слуховой системы в глубокой зоне верхнего двухолмия среднего мозга крысы по изменению гистохимической реактивности цитохромоксидазы после одностороннего разрушения улитки внутреннего уха «Слуховые» колонки локализованы в медиальной и центральной областях глубокой зоны, на всем рострокаудальном протяжении верхнего двухолмия.

3 Билатеральное и пространственно-упорядоченное представительство зрительной системы в глубокой зоне верхнего двухолмия среднего мозга крысы установлено после монокулярной энуклеации по изменению гистохимической реактивности цитохромоксидазы. «Зрительные» колонки занимают всю ширину глубокой зоны от каудального до рострального полюсов структуры.

4 Билатеральное и пространственно-упорядоченное представительство тригеминального компонента соматосенсорной системы установлено после односторонней денервации вибрисс по изменению гистохимической реактивности цитохромоксидазы «Вибриссные» колонки вариативны по форме, в центральной части они представляют собой непрерывные тяжи, которые занимают всю ширину глубокой зоны, в ростральной и каудальной частях ВД имеют вид более мелких и многочисленных структур

5 Нейроны глубокой зоны верхнего двухолмия крысы по структурно-морфологическим характеристикам выделены в две популяции. Нейроны первой популяции, представленные мелкими и средними нейронами с вертикальной ориентацией дендритных систем, образуют 10-15 рядов сотовидных комплексов, пронизывающих всю толщу глубокой зоны ВД Вторая популяция представлена крупными нейронами с преимущественно горизонтальной ориентацией дендритов, которые располагаются поодиночке на границе или в центре комплексов

6 Продемонстрирована функциональная гетерогенность нейронов выделенных популяций на основании их дифференцированной реакции на ограничение сенсорного притока. Иммуноцитохимическое исследование кальбиндин-позитивных

нейронов глубокой зоны верхнего двухолмия среднего мозга крысы показало достоверно более выраженное снижение числа нейронов первой популяции, чем второй в ответ на одностороннюю сенсорную денервацию вибрисс.

7 Совокупность полученных данных демонстрирует высокую степень упорядоченности структурной организации глубокой зоны верхнего двухолмия среднего мозга крысы и указывает на то, что сотовидные комплексы нейронов первой популяции являются основой организации пространственно-упорядоченного представительства сенсорных систем, обеспечивая селективный доступ сенсорной информации к эфферентным нейронам второй популяции Такая организация может являться субстратом для организации взаимно согласованных карт зрительного, слухового пространства, схемы тела и моторных карт.

СПИСОК РАБОТ, ОПУБЛИКОВАННЫХ ПО ТЕМЕ ДИССЕРТАЦИИ

1 ВадееваЛА (Ткаченко) Гистохимическое выявление цитохромоксидазы в верхнем двухолмии крысы после одностороннего разрушения улитки // Тез докладов первой медико-биологической конференции молодых исследователей "Человек и его здоровье" СПб, 1998 С 11

2 Валеева ЛА (Ткаченко') Гистохимическое исследование реактивности цитохромоксидазы верхнего двухолмия крыс после одностороннего разрушения улитки// Материалы 9-ой международной конференции молодых учёных 'Человек Природа Общество. Актуальные проблемы" СПб, 1998 С. 246-247

3 Краснощекова Е И, Валеева Л.А (Ткаченко) Влияние сверхвысокочасто-гаого электромагнитного поля на структуру рецепторных клеток кортиева органа // Вестник Санкт-Петербургского государственного университета Серия 3. Вып 1 №3 1999 С 75-79

4 Ткаченко ЛА Нейрогистологическое исследование особенностей пространственной организации представительства улитки в интегративных слоях верхнего двухолмия крысы с применением компьютерного анализа // Тез докладов 4-ой всероссийской медико-биологической конференции молодых исследователей "Человек и его здоровье" СПб, 2001 С. 263 -265

5 Ткаченко Л А Структурно-метаболическая организация сенсорных входов в верхнее двухолмие среднего мозга крысы // Тез. докладов всероссийской с международным участием молодежной конференции «Мозг и поведение» - СПб. Изд-во С -Пегерб. ун-та, 2001 С 32-34.

6 Краснощекова ЕИ, Зыкин ПА, Ткаченко Л А Нейронная и гистохимическая характеристика пространственно-упорядоченных образований некоторых центров мозга // Мозг, психика, поведение- Сб статей / Под ред акад РАО А С Батуева. СПб • Из-во С -Пегерб. ун-та, 2001 («Нервная система», вып 35). С 114-123

7 Краснощекова Е И, Зыкин П А, Самарина А.С., Ткаченко Л А Гистохимическое цитоархитектоническое, морфометрическое исследование модульной организации неокортекса и верхнего двухолмия мозга млекопитающих // Тез IV международной конференции по функциональной нейроморфологии «Колосовские чтения - 2002» Санкт-Петербург, 2002. С. 147-148

-168. Ткаченко JIA Гистохимическое исследование пространственно упорядоченного представительства слуховой и зрительной систем в верхнем двухолмии крысы // Тез юбилейной международной конференции по нейрокибернетике «Проблемы нейрокибернетики», посвященной 90-летию со дня рождения лроф А Б Когана Ростов-на-Дону, 2002 Т. 2. С 285-287

9 Краснощёкова Е И, Ткаченко JI.A Сравнительное гистохимическое исследование реактивности цитохромоксидазы в верхнем двухолмии крысы в норме и после одностороннего разрушения улитки внутреннего уха // Журн эвол. биох. и физиол 2002 Т 38 №3 С 265-269 10. Krasnoshchekova Е. I, Tkachenko L A Comparative histochemical study of cytochrome oxidase reactivity in the rat superior colhculus in norm and after unilateral destruction of the inner ear cochlea // Journal of Evolutionaiy Biochemistry and Physiology 2002. V. 38 №3 P 341-347 Translated from Zhumal Evolyutsionnoi Biokhimn i Fiziologu 2002. Vol 38 No 3 P 265—269.

11 Краснощёкова ЕИ, Самарина AC, Ткаченко JIА. Нейроморфолошческое исследование билатерального представительства улитки внутреннего уха в верхнем двухолмии мозга крысы// Тез. 3-ей конференции «Физиология слуха и речи», посвященной памяти чл -кор АН СССР Г В. Гершуни. Санкт-Петербург, 2003 С 24-25

12 Краснощёкова ЕИ, Самарина АС, Ткаченко JIA Нейроморфолошческое исследование представительства слуховых рецепторов в глубокой зоне верхнего двухолмия среднего мозга крысы // Сенсорные системы. 2004 Т18 №3 С 215-221

13 Краснощёкова Е.И., Гунько НВ, Ткаченко JIA. Гистохимическое исследование влияния слабого электромагнитного поля на структуры среднего мозга крысы // Журн эвол биох и физиол 2005 Т 41. №1 С 95-100.

14 Krasnoshchekova Е I, Gunko N V, Tkachenko L A Histochemical study of effects of weak electromagnetic field on structures of the rat midbrain // Journal of Evolutionary Biochemistry and Physiology 2005 V. 41 N 1 P 119-125. Translated from Zhumal Evolyutsionnoi BiokhimiiiFizioIogii. 2005 Vol 4t No l.P 95-100

15.Ткаченко JI.A. Самарина AC Гистохимическое исследование представительства лицевых вибрисс в глубокой зоне верхнего двухолмия крысы // Работы молодых исследователей Санкт-Петербургского государственного университета в области физиологии, биохимии и биофизики: Сб статей / Под ред ИЕ. Кануникова СПб Изд-во С -Петерб ун-та, 2005. («Нервная система», вып 39) С 48-58

Подписано в печать 14 09 2007, тираж 100 экз, формат 145X210, бумага офсетная Отпечатано в типографии «Микроматикс» Большой пр В О , д 55, тел 328-52-63

Содержание диссертации, кандидата биологических наук, Ткаченко, Любовь Александровна

1. Введение.

2. Обзор литературы.

2.1. Структурно - функциональная организация верхнего двухолмия млекопитающих.

2.2. Сравнительная функциональная характеристика нейронов поверхностной и глубокой зон верхнего двухолмия.

2.3. Пространственно-упорядоченная организация афферентно-эфферентных связей верхнего двухолмия.

3. Материалы и методы.

4. Результаты исследования.

4.1. Цитоархитектоника и функционально-метаболическое маркирование, по гистохимической реактивности цитохромоксидазы, верхнего двухолмия среднего мозга крысы

4.2. Функционально-метаболическое исследование верхнего двухолмия среднего мозга крысы после односторонней сенсорной депривации.

4.2.1. Гистохимическое распределение цитохромоксидазы в верхнем двухолмии среднего мозга крысы после одностороннего разрушения улитки внутреннего уха.

4.2.2. Гистохимическое распределение цитохромоксидазы в верхнем двухолмии среднего мозга крысы после односторонней энуклеации глаза.

4.2.3. Гистохимическое распределение цитохромоксидазы в верхнем двухолмии среднего мозга крысы после односторонней перерезки инфраорбитального нерва.

4.2.4. Реконструкция ЦО-гетерогенных колонок верхнего двухолмия крыс с односторонней сенсорной депривацией.

4.3. Исследование клеточных комплексов глубокой зоны верхнего двухолмия среднего мозга крысы.■.

4.4. Иммуноцитохимическое исследование верхнего двухолмия среднего мозга крысы после депривации вибрисс.

5. Обсуждение полученных данных.

6. Выводы.

Введение Диссертация по биологии, на тему "Структурно-функциональные основы полисенсорного представительства на уровне верхнего двухолмия среднего мозга крысы"

Актуальность проблемы

Проблема полисенсорного представительства и сенсомоторного взаимодействия на разных уровнях нервной системы позвоночных подвергается длительному и интенсивному изучению (Адрианов, 1976; Белехова, 1977; Батуев, 1978, 1981, 1984; Szentagothai, Arbib, 1976; Mountcastle, Edelman, 1981). На протяжении многих лет подобные исследования были в числе приоритетных на кафедре ВНД и психофизиологии СПбГУ. В результате детально разработаны вопросы локальных объединений клеток, интегрирующих активность нейронных систем и генерирующих эфферентные сигналы (Бабминдра, Брагина, 1982; Бабминдра и др., 1988; Батуев и др., 1988; Куликов, 1989, 2000). Для разных уровней мозга экспериментально обоснованы закономерности формирования пластичных нейронных модулей на основе структурно стабильных элементарных миниколонок, в которых создаются структурные предпосылки для межсенсорного взаимодействия и сенсомоторной координации (Краснощекова, 2005; Зыкин, 2006).

Несмотря на успехи в изучении физиологии и морфологии мозга, определенно "связать конструкцию мозга с функцией" удается далеко не всегда (Адрианов, 1976). В полной мере это относится к сложным формам сенсомоторной интеграции на основе полисенсорного представительства, которые реализуются на уровне верхнего двухолмия (ВД) среднего мозга. Реализация этих процессов обуславливает участие данной структуры в организации ориентировочных движений и локализации источников сигналов разной модальности в пространстве (Масс, Супин, 1985; Альтман, 1990; Wang, Redgrave, 1997; Stein, 1998; Burnett et al., 2004; King, 2004). Несомненно, что обеспечение таких функций требует пространственно-упорядоченной организации полисенсорного представительства, что подтверждается данными электрофизиологических исследований глубокой зоны ВД у разных млекопитающих (Drager, Hubel, 1975; Chalupa, Rhoades,

1977; Meredith et al., 1992; Wallace et al., 1996; Wallace et al., 1998; Kadunce et al., 1997; Wang, Redgrave, 1997; Stein, 1998; Burnett et al., 2004; King, 2004). На основании исследования избирательной чувствительности нейронов к местоположению источников сигналов в пространстве глубокая зона ВД была топически картирована. Карты зрительного, слухового пространства и схемы тела топически соответствуют друг другу, а также моторным картам. Последние представляют собой упорядоченное представительство моторных реакций, вызываемых электростимуляцией слоёв ВД (King, Palmer, 1985; King, Hutchings, 1987; Knudsen, Brainard, 1995; Stein, 1998; Gaese, Johnen, 2000; Sterbing et al., 2002; Valentine et al., 2002; King, 2004 и др.). Однако, при очевидной взаимной согласованности сенсорных и моторных функций ВД, морфологический субстрат полисенсорного представительтва и селективного сенсорного доступа к эфферентным нейронам изучен недостаточно.

Ещё Ухтомский подчёркивал, что структурные основы конвергенции сенсорных входов («статическая конвергенция») являются лишь базой деятельности высоколабильных систем мозга, «физиологических констелляций». Действительно, обнаружить сенсорные входы в интегративные центры мозга традиционными для нейроморфологии методами прослеживания связей чрезвычайно трудно, так как не всегда ясно, какие именно структуры их опосредуют и, кроме того, одни и те же образования могут передавать информацию от нескольких сенсорных систем. Методы функционального маркирования мозга позволяют оценить динамическую пластичность как сенсорно-специфических, так и интегративных центров мозга в ответ на экспериментальные воздействия, которые изменяют сенсорный афферентный приток (деафферентация, стимуляция или депривация) и приводят к выделению гистохимических модулей (Топорова и др., 1997; Зыкин, 2003; Краснощёкова, 2005; Зыкин, 2006; Wong-Riley, 1979). В свою очередь их динамическая пластичность может определяться дискретным рецепторным представительством, в то время как стабильность - жесткой структурированностью элементарных клеточных объединений.

Учитывая недостаточность сведений о структурных основах полисенсорного представительства на уровне верхнего двухолмия, настоящее исследование направлено на изучение такового для слуховой, зрительной и соматосенсорной систем, а также на раскрытие специализаций нейронного субстрата, обеспечивающего селективный доступ сенсорной информации к эфферентным нейронам глубокой зоны верхнего двухолмия.

Цели и задачи исследования

Цель работы заключалась в экспериментальном обосновании структурных закономерностей организации слухового, зрительного и соматосенсорного представительств на уровне глубокой зоны ВД. В плане разработки данной проблемы осуществлялось решение следующих задач:

1. гистохимическое исследование представительства слуховой, зрительной и соматосенсорной систем в глубокой зоне ВД после ограничения сенсорного притока путём одностороннего разрушения или денервации рецепторных органов;

2. исследование нейронных коррелятов областей гетерогенной реактивности цитохромоксидазы, отражающих пространственно-упорядоченное полисенсорное представительство в глубокой зоне ВД;

3. исследование структурных предпосылок пространственно-упорядоченной организации глубокой зоны ВД и реконструкция нейронных комплексов;

4. определение функциональной неоднородности нейронов в глубокой зоне ВД по дифференцированному изменению экспрессии кальций-связывающего белка кальбиндина после ограничения сенсорного притока.

Основные положения, выносимые на защиту:

1. Гистохимически гетерогенное, ламинарное распределение реактивности митохондриального фермента цитохромоксидазы соответствует миело- и цитоархитектонике верхнего двухолмия.

2. Представительство слуховой, зрительной и соматосенсорной систем в глубокой зоне ВД крысы пространственно-упорядоченно, что возможно установить гистохимически при условии ограничения сенсорного притока.

3. Нейроны глубокой зоны ВД крысы представлены двумя популяциями, выделение которых возможно на основании особенностей их локализации, размера, формы тела и ориентации дендритных систем. Нейроны первой популяции формируют пространственно-упорядоченные комплексы, на границе которых или в центре располагаются нейроны второй популяции.

4. Нейроны глубокой зоны ВД функционально гетерогенны, на что указывает дифференцированное изменение экспрессии кальций-связывающего белка кальбиндина в ответ на ограничение сенсорного притока.

5. Сотовидные комплексы нейронов первой популяции являются основой пространственно-упорядоченного представительства сенсорных систем и обеспечивают селективный доступ сенсорной информации к крупным, предположительно полисенсорным, эфферентным нейронам второй популяции.

Научная новизна работы

В представленной работе впервые проанализированы структурные закономерности полисенсорного представительства на уровне глубокой зоны ВД. На основании изменения распределения реактивности митохондриального фермента цитохромоксидазы (ЦО-реактивности) на уровне глубокой зоны ВД после экспериментальных воздействий выделены гистохимические колонки, являющиеся отражением пространственно-упорядоченного представительства зрительной, слуховой и соматосенсорной систем. Подобная организация полисенсорного представительства на уровне глубокой зоны ВД показана впервые. Комплексное нейрогистологическое исследование впервые позволило получить данные о структурно-функциональных различиях нейронов глубокой зоны ВД и выделить две их популяции. На основании полученных данных предложена оригинальная трактовка пространственно-упорядоченного представительства сенсорных систем, основой которого являются сотовидные комплексы нейронов первой популяции и обеспечение на их основе селективного доступа сенсорной информации к эфферентным нейронам второй популяции. Подобная структурная упорядоченность глубокой зоны ВД может объяснить основные принципы взаимной упорядоченности карт зрительного, слухового пространства и схемы тела.

Теоретическое и практическое значение работы

Представленная работа раскрывает морфологические предпосылки механизмов динамического вовлечения нейронов в процессы полисенсорного взаимодействия и сенсомоторной координации, реализуемых на уровне глубокой зоны ВД. Исследование взаимного соответствия гистохимических колонок и нейронных комплексов позволяет понять структурные закономерности организации пространственно-упорядоченного полисенсорного представительства и функциональной пластичности данной структуры. Настоящее исследование имеет значение как для понимания структурно-метаболической организации глубокой зоны ВД, так и для объяснения физиологических феноменов, сопутствующих взаимной согласованности карт слухового, зрительного пространства, схемы тела и моторных карт. Результаты работы и разработанные методические решения используются при проведении практических занятий по учебным курсам «Анатомия и морфология ЦНС», «Нейрохирургия» и «Нейрогистология».

Апробация работы

Материалы, изложенные в диссертационной работе были доложены на: 1-ой и 4-ой всероссийской медико-биологической конференции молодых исследователей "Человек и его здоровье", Санкт-Петербург, 1998, 2001;

Всероссийской с международным участием молодёжной конференции «Мозг и поведение», Санкт-Петербург, 2001; IV международной конференции по функциональной нейроморфологии «Колосовские чтения - 2002», Санкт-Петербург, 2002; Юбилейной Международной конференции по нейрокибернетике, посвященной 90-летию со дня рождения А.Б. Когана, Ростов-на-Дону, 2002; 3-ей конференции, посвященной памяти чл.-кор. АН СССР Г.В. Гершуни «Физиология слуха и речи», Санкт-Петербург, 2003.

Публикации

Основное содержание диссертации отражено в 15 работах, опубликованных в отечественных изданиях.

2. Обзор литературы

Заключение Диссертация по теме "Физиология", Ткаченко, Любовь Александровна

Выводы

1. Неоднородное, ламинарное распределение гистохимической реактивности митохондриального фермента цитохромоксидазы соответствует слоистой миело- и цитоархитектонике верхнего двухолмия среднего мозга крысы.

2. Установлено билатеральное, пространственно-упорядоченное представительство слуховой системы в глубокой зоне верхнего двухолмия среднего мозга крысы по изменению гистохимической реактивности цитохромоксидазы после одностороннего разрушения улитки внутреннего уха. «Слуховые» колонки локализованы в медиальной и центральной областях глубокой зоны, на всём рострокаудальном протяжении верхнего двухолмия.

3. Билатеральное и пространственно-упорядоченное представительство зрительной системы в глубокой зоне верхнего двухолмия среднего мозга крысы установлено после монокулярной энуклеации по изменению гистохимической реактивности цитохромоксидазы. «Зрительные» колонки занимают всю ширину глубокой зоны от каудального до рострального полюсов структуры.

4. Билатеральное и пространственно-упорядоченное представительство тригеминального компонента соматосенсорной системы установлено после односторонней денервации вибрисс по изменению гистохимической реактивности цитохромоксидазы. «Вибриссные» колонки вариативны по форме: в центральной части они представляют собой непрерывные тяжи, которые занимают всю ширину глубокой зоны, в ростральной и каудальной частях ВД имеют вид более мелких и многочисленных структур.

5. Нейроны глубокой зоны верхнего двухолмия крысы по структурно-морфологическим характеристикам выделены в две популяции. Нейроны первой популяции, представленные мелкими и средними нейронами с вертикальной ориентацией дендритных систем, образуют 10-15 рядов сотовидных комплексов, пронизывающих всю толщу глубокой зоны ВД. Вторая популяция представлена крупными нейронами с преимущественно горизонтальной ориентацией дендритов, которые располагаются поодиночке на границе или в центре комплексов.

6. Продемонстрирована функциональная гетерогенность нейронов выделенных популяций на основании их дифференцированной реакции на ограничение сенсорного притока. Иммуноцитохимическое исследование кальбиндин-позитивных нейронов глубокой зоны верхнего двухолмия среднего мозга крысы показало достоверно более выраженное снижение числа нейронов первой популяции, чем второй в ответ на одностороннюю сенсорную денервацию вибрисс.

7. Совокупность полученных данных демонстрирует высокую степень упорядоченности структурной организации глубокой зоны верхнего двухолмия среднего мозга крысы и указывает на то, что сотовидные комплексы нейронов первой популяции являются основой организации пространственно-упорядоченного представительства сенсорных систем, обеспечивая селективный доступ сенсорной информации к эфферентным нейронам второй популяции. Такая организация может являться субстратом для организации взаимно согласованных карт зрительного, слухового пространства, схемы тела и моторных карт.

Библиография Диссертация по биологии, кандидата биологических наук, Ткаченко, Любовь Александровна, Санкт-Петербург

1. Адрианов О.С. О принципах организации интегративной деятельностимозга. М.: Медицина, 1976. 280 с.

2. Альтман Я.А. Пространственный слух // Слуховая система: Основысовременной физиологии / Ред. Я.А. Альтман. Л.: Наука, 1990. С. 366-448.

3. Бабминдра В.П., Брагина Т.А. Структурные основы межнейроннойинтеграции. Л.: Наука, 1982. 250 с.

4. Бабминдра В.П., Брагина Т.А., Ионов И.П., Нуртдинов Н.Р. Структураи модели нейронных комплексов головного мозга. JL: Наука, 1988. 96 с.

5. Батуев А.С. Кортикальные механизмы интегративной деятельностимозга. Л.: Наука, 1978. 56 с.

6. Батуев А.С. Высшие интегративные системы мозга. Л.: Наука, 1981.253 с.

7. Батуев А.С. Нейрофизиология коры головного мозга. Модульныйпринцип организации. Л.: Изд-во ЛГУ, 1984. 213 с.

8. Батуев А.С., Демьяненко Г.П., Орлов А.А., Шефер В.И. Нейронныемеханизмы бодрствующего мозга обезьян. Л.: Наука, 1988. 238 с.

9. Белехова М.Г. Таламо-телэнцефальная система рептилий. Афферентнаяорганизация, межцентральные взаимоотношения и филогенетическая интерпритация. Л.: Наука, 1977. 208 с.

10. Белехова М.Г., Чудинова Т.В., Кенигфест Н.Б., Краснощёкова Е.И.

11. Распределение метаболической активностицитохромоксидаза) и иммунореактивности к кальций-связывающим протеинам в слуховых ядрах ствола мозга черепах // Журн. эвол. биохим. и физиол. 2007. В печати.

12. Викторов И.В. Нейронное строение верхних бугорков четверохолмиякошки // Архив анат., гистол. и эмбриол. 1968. Т. LIV. № 2. С. 45-55.

13. Глезер В.Д. Зрительная система // Физиология сенсорных систем / Подред. А. С. Батуева. Л.: Медицина, 1976. С. 108 158.

14. Зыкин П. А. Функционально-метаболическое исследованиесенсомоторной коры мозга кошки после односторонней энуклеации. Нейрогистологическое исследование с применением компьютерных технологий // Морфология. 2003. Т. 124. №6. С. 22-25.

15. Зыкин П. А. Стабильность и пластичность межнейронныхвзаимоотношений сенсомоторной коры мозга кошки: Автореф. дис. . канд. биол. наук: 03.00.13, 03.00.25 / СПбГУ. СПб, 2006. 16 с.

16. Константинов А.И., Макаров А. К. Эхолокация // Слуховая система:

17. Основы современной физиологии / Ред. Я.А. Альтман. Л.: Наука, 1990. С. 449-478.

18. Краснощёкова Е.И. Основы стабильности и пластичности ворганизации нейронных объединений коры и подкорковых центров мозга млекопитающих: Автореф. дис. д-ра биол. наук. СПб, 2005. 32 с.

19. Куликов Г. А. Слух и движение: физиологические основыслуходвигатсльной координации. Л.: Наука, 1989. 200с.

20. Куликов Г.А. Кортикальные механизмы сенсомоторной интеграции //сб. «Нервная система». СПб: Изд-во СПбГУ, 2000. Вып. 36. С. 123- 133.

21. Масс A.M., Супин А.Я. Функциональная организация верхнегодвухолмия мозга млекопитающих. М.: Наука, 1985. 224 с.

22. Меркулов Г.А. Курс гистологической техники. Л.: Медгиз, 1960. 339 с.

23. Ноздрачев А.Д., Поляков Е.Л. Анатомия крысы (Лабораторныеживотные)/ Под ред. академика Ноздрачева А.Д. СПб.: Изд-во «Лань», 2001.464 с.

24. Обухова Г.П., Лосева И.В. Корковые афферентные входы переднегодвухолмия кошки // Архив анат., гистол. и эмбриол. 1984. Т. LXXXV1. №6. С. 11-15.

25. Плохинский Н.А. Биометрия. М.: Изд-во МГУ, 1970. 367 с.

26. Подвигин Н.Ф. Обработка сигналов в промежуточном и среднеммозге // Физиология зрения: Руководство по физиологии / Ред. А. Л. Вызов. М., 1992. С. 162 243.

27. Проничев И.В., Ленков Д.Н. Лицевые двигательные ответы намикростимуляцию верхних холмов у белой мыши // Журн. эвол. биохим. и физиол. 1989. Т. 25. № 1. С. 81 87.

28. Проничев И.В., Худякова Н.А. Формирование двигательныхпредставительств лицевой мускулатуры и конечностей в раннем постнатальном онтогенезе у белой мыши // Журн. эвол. биохим. и физиол. 1996. Т. 32. № 4. С. 409-415.

29. Ромейс Б. Микроскопическая техника. М.: Иностранная литература,1953.718с.

30. Топорова С.Н., Макаров Ф. Н., Краснощёкова Е. И., Цветков Е. А.

31. Распределение цитохромоксидазы в верхних холмиках крыши среднего мозга кошки в норме и после односторонней энуклеации (гистохимическое исследование) // Морфология. 1997. Т. 118. №2. С. 39-44.

32. Фёдорова К.П. Система медиального продольного пучка кошки //

33. Сенсорные системы. Т. 9. № 4. 1995. С. 133 164.

34. Abramoff M.D., Magelhaes P.J., Ram S.J. Image Processing with ImageJ //

35. Biophotonics International. 2004. V. 11. N 7. P. 36 42.

36. Baimbridge K.G., Celio M., Rogers J.H. Calcium-binding proteins in thenervous system // Trends Neurosci. 1992. V. 15. P. 303 307.

37. Banfro F.T., Mize R.R. The clustered cell system is present before formationof the ACh patches in the intermediate gray layer of the cat superior colliculus // Brain Res. 1996. V. 733. N 2. P. 273 283.

38. Bastian J. Vision and electroreception: integration of sensory information inthe optic tectum of weakly electric fish Apteronotus albifrons // J. Сотр. Physiol. 1982. V. 147. N 4. P. 287 -297.

39. Bennett-Clarke C.A., Chiaia N. L., Jacquin M. F., Rhoades R. W.

40. Parvalbumin and calbindin immunocytochemistry revealfunctionally distinct cell groups and vibrissa-related patterns in the trigeminal brainstem complex of the adult rat // J. Сотр. Neurol. 1992. V. 320. N3. P. 323 -338.

41. Behan M., Jourdain A., Bray G.M. Calcium binding protein (calbindin

42. D28k) immunoreactivity in the hamster superior colliculus: ultrastructure and lack of co-localization with GABA // Exp. Brain Res. 1992. V. 89. N 1. P. 115-124.

43. Billet S., Cant N.B., Hall W.C. Cholinergic projections to the visualthalamus and superior colliculus // Brain. Res. 1999. V. 847. N 1. P. 121-123.

44. Bratthauer G.L., Adams L. R. Immunohistochemistry: antigen detection intissue // In Advanced laboratory methods in histology and pathology / Ed. U. V. Mikel. American registry of pathology, 1994. P. 1 40.

45. Bruce L.L., McHaffie J.G., Stein B.E. The organization of trigeminotectaland trigeminothalamic neurons in rodents: a double-labeling study with fluorescent dyes // J. Сотр. Neurol. 1987. V. 262. N 3. P. 315-330.

46. Burnett L.R., Stein B.E., Chapoins D., Wallace M.T. Superior colliculuslesions preferentially disrupt multisensory orientation // Neuroscience. 2004. V.124. P. 535 547.

47. Cadusseau J., Roger M. Afferent projections to the superior colliculus in therat, with special attention to the deep layers // J. Hirnforsch. 1985. V. 26. N6. P. 667-681.

48. Carman L.S., Schneider G. E. Orienting behavior in hamsters with lesions ofsuperior colliculus, pretectum, and visual cortex // Exp. Brain Res. 1992. V. 90. N 1. P. 79-91.

49. Casagrande V.A., Diamond I.T. Ablation study of the superior colliculus inthe tree shrew (Tupaia glis) // J. Сотр. Neurol. 1974. V. 156. N 2. P. 207-237.

50. Casagrande V.A., Harting J.K., Hall W.C., Diamond I.T., Martin G.F.

51. Superior colliculus of the tree shrew: a structural and functional subdivision into superficial and deep layers // Science. 1972. V. 177. N47. P. 444-447.

52. Chalupa L.M., Rhoades R.W. Responses of visual, somatosensory andauditory neurons in the golden hamster's superior colliculus // J. Physiol. 1977. V. 270. N 3. P. 595 626.

53. Chevalier G., Mana S. Honeycomb-like structure of the intermediate layersof the rat superior colliculus, with additional observations in several other mammals: AChE patterning// J. Сотр. Neurol. 2000. V. 419. N2. P. 137- 153.

54. Collins C.E., Lyon D.C., Kaas J.H. Distribution across cortical areas ofneurons projecting to the superior colliculus in new world monkeys// Anat. Rec. A. Discov. Mol. Cell Evol. Biol. 2005. V. 285. N 1. P. 619-627

55. Cork R.J., Baber S.Z., Mize R.R. Calbindin D28-k and paravalbuminimmunoreactive neurons form complementary sublaminae in the rat superior colliculus // J. Сотр. Neurol. 1998. V. 394. N 2. P. 205 -217.

56. Drager U.C., Hubel D. H. Responses to visual stimulation and relationshipbetween visual, auditory and somatosensory inputs in mouse superior colliculus // J. Neurophysiol. 1975. V. 38. N 3. P. 690 -713.

57. Du Lac S., Knudsen E.I. Neural maps of head movement vector and speed inthe optic tectum of the barn owl // J. Neurophysiol. 1990. V. 63. N 1. P. 131-146.

58. Edwards S.B., Ginsburgh C. L., Henkel C.K., Stein B.E. Sources ofsubcortical projections to the superior colliculus in the cat // J. Сотр. Neurol. 1979. V. 184. N 2. P. 309 329.

59. Fiala J. С. Reconstruct: a free editor for serial section microscopy //

60. J. Microscopy. 2005. V. 218. N 1. P. 52-61.

61. Fitzmaurice M.C., Ciaromitaro V.M., Palmer L.A., Rosenquist A.C. Visualdetection deficits following inactivation of the superior colliculus in the cat // Vis. Neurosci. 2003. V. 20. N 6. P. 687 701.

62. Gaese B.H., Johnen A. Coding for auditory space in the superior colliculusof the rat //Europ. J. Neurosci. 2000. V. 12. N 5. P. 1739 1752.

63. Gabriele M.L., Brunso-Bechtold J. K., Henkel С. K. Plasticity in thedevelopment of afferent patterns in the inferior colliculus of the rat after unilateral cochlear ablation // J. Neurosci. 2000. V. 20. N. 18. P. 6939-6949.

64. Gao P., Bermejo R., Zeigler H.P. Whisker deafferentation and rodentwhisking patterns: behavioral evidence for a central pattern generator// J. Neurosci. 2001. Vol. 21. N 14. P. 5374 5380.

65. Gerrikagoitia I., Garcia Del Cano G., Martnez-Millan L. Changes of thecholinergic input to the superior colliculus following enucleation in neonatal and adult rats // Brain Res. 2001. V. 898. N. 1. P. 61 72.

66. Gonzalez-Soriano J., Gonzalez-Flores M.L., Contreras-Rodriguez J.,

67. Rodriguez-Veiga E., Martinez-Sainz P. Calbindin D28k and parvalbumin immunoreactivity in the rabbit superior colliculus: an anatomical study // Anat. Rec. 2000. V. 259. N 3. P. 334-346.

68. Graybiel A.M. A stereometric pattern of distribution of acetylcholinesterasein deep layers of the superior colliculus // Nature. 1978. V 272. N 5653. P. 539-541.

69. Graybiel A.M., Illing R.B. Enkephalin-positive and acetylcholinesterasepositive patch systems in the superior colliculus have matching distributions but distinct developmental histories // J. Сотр. Neurol. 1994. V. 340. N3. P. 297-310.

70. Harting J.K., Feig S., Van Lieshout D.P. Cortical somatosensory andtrigeminal inputs to the cat superior colliculus: light and electron microscopic analyses // J. Сотр. Neurol. 1997. V. 388. N 2. P. 313 -326.

71. Harting J., Van Lieshout D.P. Projections from the rostral pole of theinferior colliculus to the cat superior colliculus // Brain Res. 2000. V.881.N2. P. 244-247.

72. Harting J.K., Updyke B.V., Van Lieshout D.P. Corticotectal projection inthe cat: anterograde transport studies of twenty-five cortical areas // J. Сотр. Neurol. 1992. V. 324. N 3. P. 379 -414.

73. Hartline P.H., Kass L., Loop M.S. Merging of modalities in the optictectum: infrared and visual integration in rattlesnakes // Science. 1978. V. 199. N 4334. P. 1225 1229.

74. Harvey A.R., Worthington D.R. The projection from different visual corticalareas to the rat superior colliculus // J. Comp.Neurol. 1990. V. 298. N3.P. 281 -292.

75. Herbert H., Klepper A., Ostwald J. Afferent and efferent connections of theventrolateral tegmental area in the rat // Anat. Embriol. 1997. V. 196. N3. P. 235-259.

76. Hilbig H., Bidmon H.-J., Ettrich P., Muller A. Projection neurons in thesuperficial layers of the superior colliculus in the rat: a topographic and quantitative morphometric analysis // Neuroscience. 2000. V. 96. N1. P. 109-119.

77. Hsu S.M., Raine L. Protein A, avidin, and biotin in immunohistochemistry //

78. J. Histochem. Cytochem. 1981. V. 29. N 11. P. 1349 1402.

79. Huerta M.F., Harting J.K. Projections of the superior colliculus to thesupraspinal nucleus and the cervical spinal cord gray of the cat // Brain Res. 1982. V. 242. N 2. P. 326 331.

80. Huerta M.F., Harting J.K. The mammalian superior colliculus: studies of itsmorphology and connections // Comparative neurology of the optic tectum. N.Y. Plenum. 1984. P. 687 773.

81. Huerta M.F, Van Lieshout D.P, Harting J.K. Nigrotectal projections in theprimate Galago crassicaudatus II Exp. Brain Res. 1991. V. 87. N 2. P. 389-401.

82. Illing R.-B., Graybiel A.M. Convergence of afferents from frontal cortexand substantia nigra onto acetylcholinesterase-rich patches of the cat's superior colliculus//Neurosci. 1985. V. 14. N2. P. 455-482.

83. Isa Т., Saito Y. The direct visuo-motor pathway in mammalian superiorcolliculus: novel perspective on the interlaminar connection // Neurosci. Res. 2001. V. 41. N. 2. P. 107-113.

84. Jiang Z.D., Moore D.R, King A.J. Topographic organization of projectionfrom the parabigeminal nucleus to the superior colliculus in the ferret revealed with fluorescent latex microspheres // Brain Res. 1996. V. 743. N 1-2. P. 217-232.

85. Jiang Z.D., Moore D.R, King A.J. Sources of subcortical projections to thesuperior colliculus in the ferret // Brain Res. 1997. V. 755. N 2. P. 279-292.

86. Kadunce D.C., Vaughan J.W., Wallace M.T., Benedek G., Stein B.E.

87. Mechanisms of within- and cross-modality suppression in the superior colliculus // J. Neurophysiol. 1997. V. 78. N 6. P. 2834 -2847.

88. Kadunce D.C., Vaughan J.W., Wallace M.T., Stein B.E. The influence ofvisual and auditory receptive field organization on multisensory integration in the superior colliculus // Exp. Brain Res. 2001. V. 139. N3. P. 303-310.

89. Kang Y.S., Kong J.H., Park W.M., Kwon O.J., Lee J.E., Kim S.Y., Jeon C.J.

90. Morphology of calretinin-immunoreactive neurons in the superficial layers of hamster superior colliculus after enucleation: lack of co-localization with GAB A // Molecules and Cells. 2002 a. Vol. 14. N3. P. 361 -366.

91. Killackey H.P., Erzurumlu R.S. Trigeminal projections to the superiorcolliculus of the rat // J. Сотр. Neurol. 1981. V. 201. N 2. P. 221 -242.

92. King A.J. The superior colliculus // Current Biology. 2004. V. 14. N 9.1. P. R335-R338.

93. King A.J., Carlile S. Responses of neurons in the ferret superior colliculus tothe spatial location of tonal stimuli // Hear Res. 1994. V. 81. N 1-2. P. 137-149.

94. King A.J., Hutchings M.E. Spatial response properties of acousticallyresponsive neurons in the superior colliculus of the ferret: a map of auditory space // J. Neurophysiol. 1987. V. 57. N 2. P. 596 624.

95. King A.J., Jiang Z.D., Moore D.R. Auditory brainstem projections to theferret superior colliculus: anatomical contribution to the neural coding of sound azimuth // J. Сотр. Neurol. 1998. V. 390. N 3. P. 342-365.

96. King A.J., Palmer A.R. Integration of visual and auditory information inbimodal neurons in the guinea-pig superior colliculus // Exp. Brain Res. 1985. V. 60. N 3. P. 492 500.

97. Knudsen E.I., Brainard M.S. Creating a unified representation of visual andauditory space in the brain // Annu. Rev. Neurosci. 1995. V. 18. P. 19-43. Review.

98. Kobayashi S., Nakamura Y. Synaptic organization of the rat parafascicularnucleus, with special reference to its afferents from the superior colliculus and the pedunculopontine tegmental nucleus // Brain Res. 2003. V. 980. N1. P. 80-91.

99. Krauzlis R.J., Liston D., Carello C.D. Target selection and the superiorcolliculus: goals, choices and hypotheses // Vision Res. 2004. V. 44. N12. P. 1445- 1451.

100. Kurimoto Y., Kawaguchi S., Murata M. Cerebellotectal projection in the rat:anterograde and retrograde WGA-HRP study of individual cerebellar nuclei//Neurosci. Res. 1995.V. 22.N 1. P. 57-71.

101. Mana S., Chevalier G. The fine organization of nigro-collicular channelswith additional observations of the relationships acetylcholinesterase in the rat // Neuroscience. 2001. V. 106. N 2. P. 357-374.

102. Markram H., Toledo-Rodriguez M., Wang Y., Gupta A., Silberberg G.,

103. Wu C. Interneurons of the neocortical inhibitory system // Nat. Rev. Neurosci. 2004. V. 5. N 10. P. 793 807.

104. Maslany S., Crockett D.P., Egger M.D. Somatotopic organization of thedorsal column nuclei in the rat: transganglionic labelling with B-HRP and WGA-HRP // Brain Res. 1991. V. 564. N 1. P. 56 65.

105. McHaffie J.G., Anstrom K.K., Gabriele M.L., Stein B.E. Distribution of thecalcium-binding proteins calbindin D-28K and parvalbumin in the superior colliculus of adult and neonatal cat and rhesus monkey // Exp. Brain Res. 2001. V. 14. N 4. P. 460 470.

106. Meredith M.A. On the neuronal basis for multisensory convergence: a briefoverview // Cognitive Brain Res. 2002. V. 14. N 1. P. 31 40. Review.

107. Meredith M.A., Clemo H.R. Auditory cortical projection from the anteriorectosylvian sulcus (Field AES) to the superior colliculus in the cat: an anatomical and electrophysiological study // J. Сотр. Neurol. 1989. V. 289. N4. P. 687-707.

108. Meredith M.A., Stein B.E. Visual, auditory and somatosensory convergenceon cells in superior colliculus results in multisensory integration // J. Neurophysiol. 1986. V. 56. N 3. P. 640- 662.

109. Meredith M.A., Stein B.E. Spatial determinants of multisensory integrationin cat superior colliculus // J. Neurophysiol. 1996. V. 75. N 5. P. 1843- 1857.

110. Meredith M.A., Wallace M.T., Stein B.E. Visual, auditory andsomatosensory convergence in output neurons of the cat superior colliculus: multisensory properties of the tecto-reticulo-spinal projection // Exp. Brain Res. 1992. V. 88. N 1. P. 181 186.

111. Midgley G.C., Tees R.C. Orienting behavior by rats with visual cortical andsubcortical lesions // Exp. Brain Res. 1981. V. 41. N 3-4. P. 316 -328.

112. Miguel-Hidalgo J.J., Senba E., Matsuani S., Takatsuji K., Fukui H.,

113. Tohyama M. Laminar and segregated distribution of theimmunoreactivities for some neuropeptides and adenosinedeaminase in the superior colliculus of the rat // J. Сотр. Neurol. 1989. V. 280. N3. P. 410-423.

114. Milner A.D., Lines C.R., Migdal B. Visual orientation and detectionfollowing lesions of the superior colliculus in rats // Exp. Brain Res. 1984. V. 56. N 1. P. 106-114.

115. Miyashita E., Keller F., Asanuma H. Input-output organization of the ratvibrissal motor cortex // Exp. Brain Res. 1994. V. 99. N 2. P. 223 -232.

116. Mize R.R. Neurochemical microcircuitry underlying visual and oculomotorfunction in the cat superior colliculus // Prog. Brain Res. 1996. V. 112. P. 35-55.

117. Mize R.R. Calbindin 28kD and parvalbumin immunoreactive neuronsreceive different patterns of synaptic input in the cat superior colliculus // Brain Res. 1999. V. 843. N 1-2. P. 25 35.

118. Mize R.R., Horner L.H. Origin, distribution, and morphology ofserotonergic afferents to the cat superior colliculus: a light and electron microscope immunocytochemistry study // Exp. Brain Res. 1989. V. 75. N 1. P. 83-98.

119. Nadler J.V., Cuthbertson G.J. Kainic acid neurotoxicity toward hippocampalformation: dependence on specific excitatory pathways // Brain Res. 1980. V. 195. N 1. P. 47-56.

120. Ndiaye A., Pinganaud G., VanderWerf F., Buisseret-Delmas C., Buisseret P.

121. Connections between the trigeminal mesencephalic nucleus and thesuperior colliculus in the rat // Neurosci. Lett. 2000. V. 294. N 1. P. 17-20.

122. Niemi-Junkola U.J., Westby G.W. Cerebellar output exerts spatiallyorganized influence on neural responses in the rat superior colliculus // Neurosci. 2000. V. 97. N 3. P. 565 573.

123. Northmore D.P., Levine E.S., Schneider G.E. Behavior evoked by electricalstimulation of the hamster superior colliculus // Exp. Brain Res. 1988. V. 73. N3. P. 595-605.

124. Olavarria J., Van Sluyters R.C. The projection from striate and extrastriatecortical areas to the superior colliculus in the rat // Brain Res. 1982. V. 242. N. 2. P. 332-336.

125. Paxinas G.,Watson C. The rat brain in stereotaxic coordinates. London:1. Acad. Press, 1982.

126. Patton P.E., Belkacem-Boussaid K., Anastasio T.J. Multimodality in thesuperior colliculus: an information theoretic analysis // Cogn. Brain Res. 2002. V. 14. N l.P. 10-19.

127. Perrault T.J.Jr., Vaughan J.W., Stein B.E., Wallace M.T. Neuron-specificresponse characteristics predict the magnitude of multisensory integration // J. Neurophysiol. 2003. V. 90. N 6. P. 4022 4026.

128. Perrault T.J.Jr., Vaughan J.W., Stein B.E., Wallace M.T. Superior colliculusneurons use distinct operational modes in the integration of multisensory stimuli // J. Neurophysiol. 2005. V. 93. N 5. P. 2575 -2586.

129. Populin L.C. Anesthetics change the excitation/inhibition balance thatgoverns sensory processing in the cat superior colliculus // J. Neurosci. 2005. V. 25. N 25. P. 5903 5914.

130. Populin L.C., Yin T.C.T. Pinna movements of the cat during soundlocalization //J. Neurosci. 1998. V.l 1. N 11. P. 4233-4243.

131. Port N.L., Sommer M.A., Wurtz R.H. Multielectrode evidence for spreadingactivity across the superior colliculus movement map // J. Neurophysiol. 2000. V. 84. N 1. P. 344 357.

132. Redgrave P., McHaffie J.G., Stein B.E. Nociceptive neurones in rat superiorcolliculus. I. Antidromic activation from the contralateral predorsal bundle // Exp. Brain Res. 1996. V. 109. N 2. P. 185 196.

133. Renehan W.E., Munger B.L. Degeneration and regeneration of peripheralnerve in the rat trigeminal system. II. Response to nerve lesions // J. Сотр. Neurol. 1986. V. 249. N 4. P. 429 -459.

134. Robinson D.A. Eye movements evoked by collicular stimulation in the alertmonkey // Vision Res. 1972. V. 12. N 11. P. 1795 1808.

135. Roucoux A., Guitton D., Crommelinck M. Stimulation of the superiorcolliculus in the alert cat. II. Eye and head movements evoked when the head is unrestrained // Exp. Brain Res. 1980. V. 39. N 1. P. 75 -85.

136. Satoda Т., Matsumo H., Zhou L., Rose P.K., Richmond F.J. Mesencephalicprojections to the first cervical segment in the cat // Exp. Brain Res. 2002. V. 144. N3. P. 397-413.

137. Schnurr В., Spatz W.B., Illing R.-B. Similarities and differences betweencholinergic systems in the superior colliculus of guinea pig and rat // Exp. Brain Res. 1992. V. 90. N 2. P. 291 296.

138. Schmidt J.T., Tieman S.B. Eye-specific segregation of optic afferents inmammals, fish, and frogs: the role of activity // Cell. Mol. Neurobiol. 1985. V. 5. N 1-2. P. 5-34. Review.

139. Sikich L., Woolsey T.A., Johnson E.M. Effect of a uniform partialdenervation of the periphery on the peripheral and central vibrissalsystem in guinea pigs // J. Neurosci. 1986. V. 6. N 5. P. 1227 -1240.

140. Soares J.G.M., Botelho E.P., Gattass R. Distribution of calbindin,parvalbumin and calretinin in the lateral geniculate nucleus and superior colliculus in Cebus apella monkeys // J. Chem. Neuroanat. 2001. V. 22. N3. P. 139- 146.

141. Soares-Mota M., Henze I., Mendez-Otero R. Nitric oxide synthase-positiveneurons in the rat superior colliculus: colocalization of NOS with NMDAR1 glutamate receptor, GAB A, and parvalbumin // J. Neurosci. Res. 2001. V. 64. N 5. P. 501 507.

142. Spangler K.M., Morley B.J. Somatostatin-like immunoreactivity in themidbrain of the cat // J. Сотр. Neurol. 1987. V. 260. N 1. P. 87 -97.

143. Sprague J.M. The role of the superior colliculus in facilitating visualattention and form perception // Proc. Nati. Acad. Sci. 1991. V. 88. N4. P. 1286- 1290.

144. Sprague J.M., Berlucchi G., Di Berardino A. The superior colliculus andpretectum in visually guided behavior and visual discrimination in the cat// Brain Behav. Evol. 1970. V. 3. N 1. P. 285-294.

145. Stanford T.R., Freedman E.G., Sparks D.L. Site and parameters ofmicrostimulation: evidence for independent effects on the properties of saccades evoked from the primate superior colliculus //J. Neurophysiol. 1996. V. 76. N 5. P. 3360-3381.

146. Stanford T.R., Quessy S., Stein B.E. Evaluating the operations underlyingmultisensory integration in the cat superior colliculus // J. Neurosci. 2005. V. 25. N 28. P. 6499 6508.

147. Stein B.E. Neural mechanisms for synthesizing sensory information andproducing adaptive behaviors // Exp. Brain Res. 1998. V. 123. N 1-2. P. 124-135. Review.

148. Stein B.E., Clamann H.P. Control of pinnae movements and sensorimotorregister in cat superior colliculus // Brain Behav. Evol. 1981. V. 19. N3-4. P. 180- 192.

149. Stein B.E., Jiang W., Wallace M.T., Stanford T.R. Nonvisual influences onvisual-information processing in the superior colliculus // Prog. Brain Res. 2001. V. 134. P. 143 156. Review.

150. Sterbing S.J., Hartung K., Hoffmann K.-P. Representation of sound sourcedirection in the superior colliculus of the guinea pig in a virtual auditory environment // Exp. Brain Res. 2002. V. 142. N 4. P. 570 -577.

151. Stryker M.P., Schiller P.H. Eye and head movements evoked by electricalstimulation of monkey superior solliculus // Exp. Brain Res. 1975. V. 23. N 1. P. 103-112.

152. Taylor A.M., Jeffery G., Lieberman A.R. Subcortical afferent and efferentconnections of the superior colliculus in the rat and comparisons between albino and pigmented strains // Exp. Brain Res. 1986. V. 62. N1. P. 131-142.

153. Thiele A., Riibsamen R., Hoffmann K.-P. Anatomical and physiologicalinvestigation of auditory input to the superior colliculus of the echolocating megachiropteran bat Rousettus aegyptiacus П Exp. Brain Res. 1996. V. 112. N2. P. 223-236.

154. Tsumori Т., Yokota S., Ono K., Yasu Y. Organization of projections fromthe medial agranular cortex to the superior colliculus in the rat: a study using anterograde and retrograde tracing methods // Brain Res. 2001. V. 903. N 1-2. P. 168 176.

155. Valentine D.E., Sinha S.R., Moss C.F. Orienting responses and vocalizationsproduced by microstimulation in the superior colliculus of the echolocating bat, Eptesicus fuscus II J. Сотр. Physiol. 2002. V. 188. N2. P. 89- 108.

156. Veinante P., Deschenes M. Single- and multi-whisker channels in theascending projections from the principal trigeminal nucleus in the rat // J. Neurosci. 1999. V. 19. N 12. P. 5085 -5095.

157. Wallace M.N. Spatial relationship of histochemically demonstrable patchesin the mouse superior colliculus // Exp. Brain Res. 1986. V. 62. N2. P. 241 -249.

158. Wallace M.N., Fredens K. Relationship of afferent inputs to the lattice ofhigh NADPH-diaphorase activity in the mouse superior colliculus // Exp. Brain Res. 1989.V. 78. N 2. P. 435 445.

159. Wallace M.T. The development of multisensory processes // Cogn. Process.2004. V. 5. N 2. P. 69 -83. Review.

160. Wallace M.T., Meredith M.A., Stein B.E. Multisensoiy integration in thesuperior colliculus of the alert cat // J. Neurophysiol. 1998. V. 80. P. 1006-1010.

161. Wallace MT., Stein B.E. Cross-modal synthesis in the midbrain depends oninput from cortex// J. Neurophysiol. 1994. V. 71. N 1. P. 429 -432.

162. Wallace M.T., Stein B.E. Development of multisensory neurons andmultisensory integration in cat superior colliculus // J. Neurosci. 1997. V. 17. N 7. P. 2429 2444.

163. Wallace M.T., Stein B.E. Onset of cross-modal synthesis in the neonatalsuperior colliculus is gated by the development of cortical influences // J. Neurophysiol. 2000. V. 83. N 6. P. 3578 -3582.

164. Wallace M.T., Stein B.E. Sensory and multisensory responses in thenewborn monkey superior colliculus // J. Neurosci. 2001. V. 21. N22. P. 8886-8894.

165. Wallace M.T., Wilkinson L.K., Stein B.E. Representation and integration ofmultiple sensory inputs in primate superior colliculus // J. Neurophisiol. 1996. V. 76. N 2. P. 1246 1266.

166. Wang S., Redgrave P. Microinjections of muscimol into lateral superiorcolliculus disrupt orienting and oral movements in the formalin model of pain // Neuroscience. 1997. V. 81. N. 4. P. 967 988.

167. Werner W. Neurons in the primate superior colliculus are active before andduring arm movements to visual targets // Eur. J. Neurosci. 1993. V.5.N4. P. 335-340.

168. Wineski L.E. Facial morphology and vibrissal movement in the goldenhamster//J. Morphol. 1985. V. 183. N2. P. 199-217.

169. Wong-Riley M.T.T. Changes in the visual system of monocularly sutured orenucleated cats demonstrable with cytochrome oxidase histochemistry // Brain Res. 1979. V. 171. N 1. P. 11 28.

170. Wong-Riley M.T.T. Cytochrome oxidase an endogenous metabolic markerfor neuronal activity // Trends Neurosci. 1989. V.12. N 3. P. 94 -101.

171. Wurtz R.H., Goldberg M.E. Activity of superior colliculus in behavingmonkey. III. Cells discharging before eye movements //' J. Neurophysiol. 1972. V. 35. N 4. P. 575 586.