Сравнительная морфология и оптические свойства глаз брюхоногих моллюсков Stylommatophora

Шепелева, Ирина Павловна

Бесплатный автореферат и диссертация по биологии на тему
Сравнительная морфология и оптические свойства глаз брюхоногих моллюсков Stylommatophora
ВАК РФ 03.00.08, Зоология

Автореферат диссертации по теме "Сравнительная морфология и оптические свойства глаз брюхоногих моллюсков Stylommatophora"

На правах рукописи

UUJU54283 ШЕПЕЛЕВА

Ирина Павловна

СРАВНИТЕЛЬНАЯ МОРФОЛОГИЯ И ОПТИЧЕСКИЕ СВОЙСТВА ГЛАЗ БРЮХОНОГИХ МОЛЛЮСКОВ STYLOMMATOPHORA (GASTROPODA, PULMONATA)

03.00.08-зоология 03.00.13 - физиология

АВТОРЕФЕРАТ диссертации на соискание ученой степени кандидата биологических наук

Москва, 2007

003054283

Работа выполнена в Российском государственном университете им. И. Канта

Научный руководитель:

доктор биологических наук, профессор

член-корреспондент РАН Малахов В.В.

Официальные оппоненты:

доктор биологических наук Голубева Т.Б.

доктор биологических наук Кантор Ю.И.

Ведущая организация: Институт проблем передачи

информации РАН

Защита диссертации состоится 5 марта 2007 г. в 15.30 на заседании диссертационного совета Д 501.001.20 в Московском государственном университете им. М.В. Ломоносова по адресу: 119992 Москва, Ленинские горы, МГУ им. М.В. Ломоносова, биологический факультет, ауд. Ml. e-mail diss.sov.:barsova@mail.ru

С диссертацией можно ознакомиться в библиотеке биологического факультета МГУ им. М.В. Ломоносова.

Автореферат разослан 19 января 2007 г.

Ученый секретарь диссертационного совета кандидат биологических наук

Барсова Л.И.

ОБЩАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА РАБОТЫ

Актуальность темы. Тип Mollusca - монофилетическая линия беспозвоночных животных (Cook, 2001), которые успешно проникли во многие биотопы океанов, морей, пресных водоемов и суши (Пастернак, 1988). Экология животных - их физическая среда обитания и их взаимодействие друг с другом при реализации различных форм поведения - обусловила направленность эволюции зрения, результатом которой явилось возникновение широкого спектра типов строения глаз (Warrant, 2003). У брюхоногих моллюсков (Gastropoda) доминирующими являются камерные глаза с роговицей и хрусталиком, отделенным от сетчатки слоем стекловидного тела (Messenger, 1981).

Некоторые исследователи полагают, что брюхоногие моллюски определяют объекты через химическое чувство и что камерные глаза могут обеспечивать только реакцию фототаксиса (Eakin, Brandenburger, 1975; Audesirk, Audesirk, 1985; Emery, 1992; Chase, 2001). Однако реализация этой формы светозависимого поведения может осуществляться с помощью не глазной фотосенсорной системы (Ваколюк, Жуков, 2000; Millott, 1957, 1967; Steven, 1963; Stoll, 1975; van Duivenboden, 1982) и, таким образом, не требует специализированного оптического устройства и сравнительно развитой сетчатки камерного глаза (Жуков, Байкова, 2001). Тем временем в поведенческих экспериментах по изучению способности брюхоногих моллюсков к дискриминации зрительных стимулов показано, что некоторые из этих животных могут различать геометрические фигуры, которые напоминают предметы их естественной среды обитания (Жуков, Байкова, 2001; Жуков и др., 2002; Evans, 1961; Hermann, 1968; Hamilton, 1977; Hamilton, Winter, 1982, 1984; Andrew, Savage, 2000).

Сравнительное изучение зрительной системы экологически изолированных видов брюхоногих моллюсков может показать степень влияния факторов окружающей среды на ее развитие в филогенезе и выявить ее функциональное значение для животных. Подобные исследования позволят определить возможный диапазон адаптивных изменений этой сенсорной системы брюхоногих моллюсков (Hamilton, Winter, 1984). Кроме того, сведения об устройстве и оптике глаз обеспечат основу для соответствующих поведенческих опытов, на результатах которых, в конечном итоге, и строятся наши суждения о возможностях зрительной системы брюхоногих моллюсков.

Цель и задачи исследования. Целью работы является сравнительное исследование морфологии и оптических свойств глаз наземных брюхоногих моллюсков, различающихся световым режимом мест обитания - Arion rufus, Perforatella incarnata, Helicigona lapicida и имеющих сходные световые предпочтения - Arianta arbustorum, Cepaea hortensis. В соответствии с целью были поставлены следующие задачи:

1. Изучить общую морфологию глаз.

2. Охарактеризовать диоптрический аппарат глаз: описать компоненты, формирующие изображение, и оценить фокусное расстояние.

3. Охарактеризовать светочувствительный и светоизолирующий аппарат

глаз.

4. Оценить пространственное разрешение и оптическую чувствительность

глаз.

5. Установить степень соответствия структурных и оптических свойств глаз зрительной функции и определить адаптивные приспособления к зрению на уровне сенсорных органов.

6. Определить основные направления в изменении устройства глаз и свойств их компонентов в связи с переходом моллюсков в филогенетическом развитии из водной в наземную среду обитания.

Научная новизна работы.

1. Впервые изучены морфология и оптические свойства глаз наземных брюхоногих моллюсков Arion rufus, Perforatella incarnata, Helicigona lapicida, Arianta arbustorum и Cepaea hortensis.

2. Впервые выполнен сравнительный анализ структурных и оптических свойств глаз брюхоногих моллюсков с различными и сходными световыми предпочтениями.

3. У наземных моллюсков впервые показана доминирующая роль хрусталика в фокусировании света.

4. У брюхоногих моллюсков впервые обнаружено четыре морфологически различных вида микровиллярных фоторецепторных клеток в сетчатке Н. lapicida: один вид фоторецепторов первого типа и три вида фоторецепторов второго типа. Высказано предположение, что такое разнообразие видов клеток может обеспечивать цветовое зрение моллюска.

5. Впервые показана зависимость между яркостью предпочитаемых мест обитания моллюсков и оптической чувствительностью фоторецепторов первого типа.

6. Впервые прослежены основные направления в изменении структуры глаз в связи с переходом моллюсков в филогенетическом развитии из водной в наземную среду обитания.

Теоретическое и практическое значение работы. Полученные при помощи методов световой и электронной микроскопии данные и результаты работы вносят весомый вклад в изучение структурных и оптических свойств периферического отдела зрительной системы моллюсков класса Gastropoda. Эти сведения важны для формирования знаний о функциональном значении зрительной системы для этой группы животных. Результаты работы значительно расширяют имеющиеся представления о возможном диапазоне адаптивных изменений периферического отдела зрительной системы брюхоногих моллюсков к наземной среде обитания и к местам обитания с различными световыми условиями. Результаты создают основу для этологических исследований изученных в этой работе видов моллюсков и позволяют определить направления дальнейших исследований зрительной системы брюхоногих моллюсков. Представленные данные необходимы для понимания эволюции зрительной системы и могут быть использованы для малакологии, эволюционной и сравнительной морфологии и физиологии.

Положения, выносимые на защиту.

1. У всех исследованных видов моллюсков хрусталики являются доминирующими оптическими компонентами. Хрусталики A. rufus, Н. lapicida, А arbustorum и С. hortensis, очевидно, обладают градиентом показателя преломления. Хрусталик Р incarnata, по-видимому, является оптически гомогенным.

2. У A rufus, Р incarnata и Н. lapicida, имеющих различные световые предпочтения, выявлена обратная зависимость между яркостью предпочитаемых мест обитания и оптической чувствительностью фоторецепторов первого типа. У A. arbustorum и С. hortensis, живущих при одинаковых световых условиях, обнаружены сходные значения оптической чувствительности фоторецепторов первого типа. У всех исследованных видов моллюсков между чувствительностью к свету фоторецепторов второго типа и яркостью мест обитания никакой связи не прослеживается. В пределах глаза каждого вида моллюсков заметны следующие соотношения: высокая оптическая чувствительность фоторецепторов первого типа/низкая оптическая чувствительность фоторецепторов второго типа и низкое пространственное разрешение фоторецепторов первого типа/высокое пространственное разрешение фоторецепторов второго типа (за исключением фоторецепторов второго типа второго вида у Н lapicida). Вероятно, более чувствительные фоторецепторы первого типа работают при низком уровне освещенности, а фоторецепторы второго типа - при более ярком освещении.

3. Основные изменения в структуре глаз, вызванные переходом моллюсков в филогенетическом развитии из водной в наземную среду обитания, прослеживаются в направлении утолщения роговицы, приобретения более мягкой консистенции и эллипсоидной формы хрусталиков, а также сокращения расстояния между хрусталиком и сетчаткой до минимально возможного. По-видимому, от переднежаберных предков моллюски унаследовали доминантную роль хрусталиков в фокусировании света и градиент показателя преломления вещества этих линз.

4. В формировании глаз моллюсков играют роль несколько факторов: среда обитания, световые условия мест обитания, образ жизни и эволюционная история.

Апробация результатов работы. Материалы диссертации были представлены на: 1) V-ой и VII-ой Всероссийских медико-биологических конференциях молодых исследователей «Человек и его здоровье» (Санкт-

Петербург, 2002, 2004); 2) VII-ой Восточно-европейской конференции Международного общества нейробиологии беспозвоночных «Простые нервные системы» (Калининград-Светлогорск-Отрадное, 2003); 3) XIX-м Съезде физиологического общества им. И.П. Павлова (Екатеринбург, 2004); 4) Международной научной конференции «Актуальные проблемы экологической физиологии, биохимии и генетики животных» (Саранск, 2005); 5) Всероссийской конференции молодых исследователей «Физиология и медицина» (Санкт-Петербург, 2005); 6) XIII Международном совещании, посвященном памяти JI.A. Орбели и 50-летию Института физиологии и биохимии им. И.М. Сеченова РАН (Санкт-Петербург, 2006); 7) 29-й Европейской конференции по зрительному восприятию (Санкт-Петербург, 2006).

Публикапии. Содержание диссертации отражено в 18 работах (7 статьях и 11 тезисах), опубликованных в отечественных и зарубежных изданиях.

Структура и объем диссертации. Диссертация состоит из введения, обзора литературы (глава 1), материалов и методов (глава 2), результатов исследования (глава 3), обсуждения результатов исследования (глава 4), заключения, выводов и списка использованной литературы. Работа изложена на 147 страницах, содержит 23 таблицы и 27 рисунков. Список цитируемой литературы включает 158 источников: 24 отечественных и 134 зарубежных.

СОДЕРЖАНИЕ РАБОТЫ Введение

В разделе даны общие сведения о работе; актуальность темы, цель и задачи исследования, научная новизна работы, теоретическое и практическое значение работы, основные защищаемые положения.

1. Обзор литературы

Обзор литературы посвящен сравнительному анализу строения и оптики известных типов глаз беспозвоночных животных, подробной характеристике всех компонентов камерных глаз брюхоногих моллюсков и основных показателей качества зрения. Глава 1 содержит 35 страниц текста, 15 рисунков, 1 таблицу и включает следующие разделы: типы глаз беспозвоночных животных; камерные глаза брюхоногих моллюсков; пространственное разрешение и оптическая чувствительность камерного глаза; заключение.

2. Материалы и методы 2.1. Моллюски. Материалом для исследования служили взрослые особи пяти видов наземных брюхоногих моллюсков. Три выбранных вида моллюсков различались световым режимом мест обитания, и два вида имели сходные световые предпочтения (табл. 1). Из подкласса Pulmonata отряда Stylommatophora исследованы: Arion rufus (L., 1758) (Arionidae, Arioninae), Perforatella mcarnata (Muller, 1774) (Helicidae, Hygromiinae), Helicigona lapicida (L., 1758) (Helicidae, Ariantinaé), Arianta arbustorum (L., 1758) (Helicidae, Ariantinae) и Cepaea hortensis (Muller, 1774) (Helicidae, Helicinae).

Таблица 1

Некоторые характеристики образа жизни взрослых особей моллюсков

Вид моллюска и жизненная форма Высота и диаметр раковины или длина тела (мм) Предпочитаемые места обитания Яркость света в предпочитаемых местах обитания (кд/м2)

моллюски с различными световыми предпочтениями

Ar ion rufus (слизень) 60 заросли невысоких растений в лесах 9 + 2,5 (п=70)

Perforatella incarnata (улитка) 9-10х13-.15 участки с редкой невысокой растительностью под деревьями в лесах 18 ±9 (п=70)

Helicigona lapicida (улитка) 6-8x17-19 открытые участки на скалистом берегу рядом с морем 4580 ±1341 (п=70)

моллюски со сходными световыми предпочтениями

Arianta arbustorum (улитка) 17-20x19-21 заросли крапивы на полях 143 ±38 (п=70)

Сераеа hortensis (улитка) 15-17x18-20

2.2. Гистология и микроскопия. Перед препарированием моллюсков подвергали темновой адаптации в течение 1 часа. В качестве препаратов для световой и электронной микроскопии использовали глазные стебельки. Первоначально глазные стебельки фиксировали в 2,5%-ном растворе глутаральдегида на 0,1 М какодилатном буфере (рН=8,0) в течение 2 ч при 4°С. После отмывания от глутаральдегида в нескольких порциях буфера глазные стебельки фиксировали в 1%-ном растворе 0s04 на 0,1 М какодилатном буфере (рН=8,0) в течение 1 ч при 4°С. Затем материал обезвоживали в серии этилового спирта возрастающей концентрации, переносили в смесь эпон-ацетон и заливали эпоном-812. Полутонкие и ультратонкие срезы нарезали стеклянными ножами при помощи ультрамикротома LEICA ULTRACUT R или V LKB 2088. Для световой микроскопии полутонкие срезы (1,5 мкм для A rufus и 2 мкм для Р incarnata, Н lapicida, A arbustorum, С. hortensis) окрашивали 0,5%-ным раствором толуидинового синего с добавлением 1%-го карбоната натрия. Срезы просматривали при помощи светового микроскопа Carl Zeiss Axioplan 2 или Zeiss Axiophot. Цифровые изображения получали при помощи цифровой камеры AxioCam HR или Olympus DP 50 Для электронной микроскопии ультратонкие срезы (70 нм) последовательно контрастировали 2%-ным раствором уранилацетата и 0,1%-ным раствором цитрата свинца и изучали при помощи трансмиссионного электронного микроскопа Zeiss ЕМ 10/А или JEM-1230. Исследовано 108 изолированных глаз моллюсков Нарезано 83 глаза, из которых получено 2752 полутонких и 72 ультратонких среза.

2.3. Оптические исследования. Препарат изолированного хрусталика готовили под бинокулярным микроскопом МБС-9 или Carl Zeiss с использованием 0,6%-го раствора хлористого натрия. Фокусное расстояние хрусталиков всех видов

моллюсков, за исключением A rufus, оценивали по размерам создаваемых изображений в соответствии с методами, описанными Нильссоном (Nilsson et al., 1988) и Сейером (Seyer, 1992). Фокусное расстояние хрусталика A. rufus измеряли путем постепенного фокусирования света от плоскости экваториального сечения вдоль короткой оси хрусталика при помощи микроскопа МБИ-15 (объектив 30x0,90 ВИ). Изолированные хрусталики и создаваемые ими изображения изучали при помощи светового микроскопа Zeiss Axiophot (объектив 25x0,80 ВИ). Цифровые изображения получали при помощи цифровой камеры Olympus DP 50. В целом исследовано 108 хрусталиков.

2.4. Морфометрия. Измерения параметров выполняли на цифровых изображениях при помощи компьютерной программы CorelDraw 10.

2.5. Измерения яркости света. Для измерения яркости света в предпочитаемых местах обитания моллюсков во время периодов их активности использовали Pentax Spotmeter V (Kodak).

2.6. Вычисления. Для каждого вида моллюсков рассчитаны следующие заключительные параметры: 1) фокусное расстояние оптической системы глаза (/общ, мкм) (Сивухин, 1980); 2) диаметр конуса света на микровиллярном слое сетчатки (В, мкм) (Gal et al., 2004); 3) плотность расположения фоторецепторов (р, мкм'2) (Gal et al., 2004); 4) количество рецепторов, задействованных конусом света (N) (Gal et al., 2004); 5) расстояние от глаза до ближайшей объектной плоскости в фокусе (U, мкм) (Land, 1981); 6) разрешаемое угловое расстояние (А<р, град) (Land, 1981); 7) пространственное разрешение (R, рад'1) (Land, 1981); 8) оптическая чувствительность (Ss, мкм2-ср"') (Warrant, Nilsson, 1998); 9) F-число (Land, 1981); 10) относительная апертура (A/f) (Land, 1981); 11) диаметр диска Эйри (D^ мкм) (Land, 1981). Для всех расчетов брали средние значения полученных данных, которые в таблицах приведены со стандартным отклонением (Лакин, 1990).

3. Результаты исследования

3.1. Общая морфология глаз. Глаза у всех исследованных видов моллюсков расположены на вершинах задних щупалец - омматофоров под щупальцевым эпидермисом и окружены глазной капсулой. Форма глазного бокала эллипсоидная: у P. incamata и Н. lapicida - перпендикулярно оптической оси, а у A. rufus, А. arbustorum и С hortensis - параллельно оптической оси. Глаза построены по типу камерного глаза с фиксированной оптикой - с роговицей, хрусталиком, стекловидным телом и неинвертированной сетчаткой (Рис. 1).

3.2. Диоптрический аппарат глаз.

3.2.1. Щупальцевый эпидермис. Эпидермис, покрывающий глаза, -прозрачный непигментированный столбчатый эпителий. Его клетки лежат на базальной мембране, которая отделяет их от подлежащей дермы.

3.2.2. Роговина. Роговицы занимают переднюю часть глазных бокалов и имеют полусферические профили. In vivo роговицы выглядят прозрачными и лишенными пигмента. На полутонких срезах глаз однослойные роговицы состоят из столбчатых клеток.

3.2.3. Хрусталик. У всех видов моллюсков обнаружены неклеточные хрусталики относительно мягкой консистенции и эллипсоидной формы, которые практически соприкасаются с микровиллярным слоем сетчатки (Рис. 2). У Р. incamata и Н. lapicida длинная ось хрусталиков перпендикулярна оптической оси глаз, а у A. rufus, A arbustorum и С. hortensis - параллельна оптической оси. У А

rufus хрусталик отделен от роговицы достаточно толстым слоем стекловидного тела, а у P. incarnata, H. lapicida, A, arbustorum и С. hortensis - почти соприкасается с ней.

Все хрусталики прозрачны. При м и кроеко пиро вап и я в проходящем и падшощсм свете отчетливо видна зональная структура хрусталиков вдоль их короткой оси. Хрусталик Н. lapicida имеет центральную и периферическую зоны, а хрусталики A. rufus, Р. incarnata, A. arbustorum и С. hortensis - центральную, промежуточную и периферическую. У всех видов моллюсков, кроме A. rufus, в центральной зоне наблюдаются fie многочисленные рассеянные везикулы или множество плотно расположенных везикул эллипсоидной формы. Содержимое везикул гомог енно, размер варьирует от менее I мкм до 8x9 мкм. У H lapicida на фоне основног о вещества хрусталиков везикулы выглядят темными. У Р. incarnata, A. arbustorum и С. hortensis в одном хрусталике темные везикулы присутствуют наряду со светлыми. Промежуточная и периферическая зоны хрусталиков однородны.

Хрусталик наземного слизня A. rufus обладает некоторыми особенностями по сравнению с хрусталиками остальных исследованных в этой работе видов моллюсков. Сразу после выделения из глаза хрусталик выглядит совершенно прозрачным. В течение минуты, находящийся в физиологическом растворе (Проссср, 1971) хрусталик мутнеет. Подобным образом хрусталик ведет себя в физиологических раегворах с р] [=7,0-8,0, а также в 0,6%-ном растворе NaCl. После переноса в воздушную среду хрусталик обретает первоначальную прозрачность за такой же промежуток времени. В водной среде отмеченные обратимые изменения наблюдаются в направлении от периферии к центру, а в воздушной среде - в обратном направлении. В проходящем и падающем свете прозрачный хрусталик выглядит гомогенным. В матовом хрусталике отчетливо различимы три зоны: центральная, промежуточная и периферическая.

Качество изображений, формируемых изолированными хрусталиками Р. incarnata немного уступает качеству изображений, наблюдаемых через хрусталик« A. rufus (пока они остаются прозрачными), //. lapicida, A. arbustorum и С. hortensis (Рис, 3).

Рис. 1. Цифровые изображения продольных полутонких срезов глаз моллюсков, а -Arion rufus-, б - Perforatella incarnata; в - Helicigona lapicida; г - Arianta arbustorum; д - Cepaea hortensis, 1Цэ - щупальцевый эпидермис, P - роговица, X - хрусталик, С -сетчатка. Масштаб 100 мкм (а) и 50 мкм (б, в, г, ó).

Рис, 2. Цифровые изображения изолированных хрусталиков моллюсков, а - Arion rufus', ó ■ Perforatella incarnata; в - üelicigona lapicida; г - Arianta arbustorum; д • Cepaea hortensia. Масштаб 12 мкм (я), 50 мкм (б) и 25 мкм {в, г, д).

Рис. 3. Цифровые изображения изображений тестового объекта, сформированных изолированными хрусталиками моллюсков, а - Perforatella incàmata; б - Arianta arbustorum; в - Cepaea hortensis; г - Helicigona lapicida; à - тестовый объект - медная сетка. Масштаб 25 мкм (а) и 50 мкм (б, в, г, д).

3.3. Светочувствительный и светои солирующий аппарат глаз. С

помощью трансмиссионного электронного микроскола в сетчатке всех исследованных ни до в моллюсков можно выделить две основные разновидности клеток: ф ото ре не птор н ые и пигментные.

Светочувствительный аппарат глаз моллюсков состоит из двух морфологически различных типов микровиллярных фоторецепторов: типа 1 (Фр 1) и И (Фр 1Í). Фр ! идентифицируются по длинным тонким микровиллам, которые отходят от апикальной поверхности клеток. Эта поверхность слабо выпуклая у А. rufus, Р. incarnata. A. arbustorum и С. hortensis и сильновыпуклая у Н. lapicida. Волнообразные микровиллы расходятся радиальио, покрывая апикальную поверхность соседних Фр 1) и пигментных клеток, и достигают хрусталика. Для Фр II характерны короткие и менее тонкие микровиллы. Д и стань пая поверхность этих клеток вогнутая у A. rufus, H. lapicida и A. arbustorum и плоская у Р. incarnata и С. hortensis. У Н. lapicida клетки, рас познаваем Lie как Фр II, представлены тремя видами. Различие между этими видами заключается в диаметре дистальной части тела клетки, степени ее вогнутости и длине микровилл. Первый вид (Фр П-1) характеризуется самой широкой и лишь слегка вогнутой апикальной поверхностью, а также самыми длинными микровиллами. У второго вида (Фр ÏI-2) отмечается более узкая и вогнутая верхняя часть тела клетки с микровиллами меньшей длины. Для третьего вида (Фр 11-3) характерна еще более узкая и вогнутая апикальная поверхность с микровиллами немного большей длины. Толщина микровилл Фр II у всех видов моллюсков немного больше толщины микровилл Фр I (Рис. 4-6),

Светоизолирующий аппарат образуют пигментные клетки с короткими толстыми цито плазматически м и отростками. Эти клетки содержат многочисленные гранулы экранирующего пигмента: темно-коричневого - у A. rufus и черного - у P. incarnata, H. lapicida, A, arbustorum, С. hortensis. Фр [I у всех видов моллюсков также содержат пигментные [ранулы. Фр ! не имеют таких гранул, но в их тело проникают отростки соседних пигментных клеток.

У A. rufus пигментные гранулы по их содержимому согласно классификации Катагири и соавторов (Katagiri et а!., 1995} можно разделить на три типа: 1) гранулы с электрон но-плотны м гомогенным веществом; 2) гранулы с зернистым веществом меньшей электронной плотности; Э) гранулы с зернистым веществом

меньшей электронной плотности и с одним или несколькими электронно-плотными ядрышками различного размера (Рис. 7), У Р. incarnata, Я lapicida, А. arbustorum и С. hortensis встречаются только пигментные гранулы с электронно-плотным гомогенным веществом. Гранулы всех типов у всех исследованных видов моллюсков варьируют по размеру.

Пигментные клетки изолируют рецепторньге клетки друг от друга на уровне клеточных тел. Микровиллы оптически не изолированы. В совокупности они образуют микровиллярный или светочувствительный слой сетчатки. Толщина мйкровиллярного слоя неодинакова и варьирует от наибольшей в центральной области сетчатки до наименьшей в периферической (около зрачка). Та часть сетчатки, которая образует зрачок, состоит только из пи см ситных клеток. Рассчитанные зрительные параметры глаз приведены в табл. 2-3.

Рис. 4. Цифровые изображения продольных ультратонких срезов центральной области сетчатки глаз моллюсков, а и Ь - Агюп в и г - РефгМеНа тсатШа. Фр I и Фр II - фоторецептор первого и второго тина соответственно, Мв I и Мв II -микровиллы фоторсцептора первого и второго типа соответственно, Пк -пиг ментная клетка. Масштаб 1 мкм (а, б, в, г).

Рис. 5. Цифровые изображения продолыгых ультратонких срезов центральной обласги сетчатки глаз моллюсков, а и б - АгшпШ агЬизюгит\ в - Сераеа ког1еп$Ы> Фр I и Фр II - фоторецептор первого и второго типа соответственно, Мв 1 и Мв II -микровиллы фоторсцептора первого и второго типа соответственно, Пк -пигментная клетка, Пг - пигментная гранула. Масштаб 1 мкм (а, (?) и 2 мкм (о).

меньшей электронной плотности и с одним или несколькими электронио-илотными ялрьниками различного размера (Рис. 7). У Р. incarnata, Н, lapicida, А. arbuuorum и С. hoftemis. встречаются только пигментные гранулы с электронно-плотным гомогенным веществом. Гранулы всех типов у всех исследованных видов моллюсков варьируют по размеру.

Пигментные клетки изолируют реиепторные клетки друг от друга на уровне клеточных тел. Микровиллы оптически не изолированы. В совокупности они образуют ми крови ллярный или светочувствительный слой сетчатки. Толщина микровилл яркого слоя неодинакова и варьирует от наибольшей в центральной области сетчатки до наименьшей в периферической (около зрачка). Та часть сетчатки, которая образует зрачок, состоит только из пигментных клеток. Рассчитанные зрительные параметры глаз приведены в табл. 2-3.

Рис, 4. Цифровые изображения продольных ультратонких срезов центральной области сетчатки [-лаз моллюсков, а и б • Агюп ги/Ш; в и г - Рег/ога1е11а тсагпаШ. Фр 1 и Фр II - фоторецептор первого и второго типа соответственно, Мв 1 и Мв 11 -микровиллы фоторецептора первого и второго типа соответственно, Пк -пигментная клетка. Масштаб 1 мкм (а, б, в, г).

Рис. 5, Цифровые изображения продольных упьтратонких срезов центральной области сетчатки глаз моллюсков, а ий- АпапШ агЪи$1огит\ в - Сераеа НоПепз18. Фр I и Фр II - фоторецептор первого и второго т ипа соответственно, Мв I и Мв II -микровиллы фоторецептора первого и второго типа соответственно, Пк -пигментная клетка, Пг - пигментная гранула. Масштаб 1 мкм (а, б) и 2 мкм (<?).

Таблица 3

Основные зрительные параметры глаза Helicigona lapicida

Параметр Helicigona lapicida

fx (мкм) 205 ±4,0 (n=10)

(мкм) 542

fo6m (мкм) 162

Ss (мкм^-ср'1) Фр! 0,5

Фр II-1 0,04

ФрИ Фр II-2 0,008

ФоИ-З 0,006

Дф (град) Фр! 3,9

Фр II-1 3,5

ФрН Фр И-2 4,6

Фр П-3 2,1

R (рад1) Фр! 8,5

Фр II-1 9,5

ФрН Фр И-2 7,2

Фр И-З 15,8

F-число 1,6

£>э (мкм) 2,0

fx - фокусное расстояние хрусталика, fpl} - фокусное расстояние линзы, образованной роговицей и эпителием, /овщ - фокусное расстояние оптической системы глаза, SE - оптическая чувствительность фоторецепторов в центральной сетчатке, Дф - межрецепторный угол в центральной сетчатке, R - пространственное разрешение фоторецепторов в центральной сетчатке, D3 - диаметр диска Эйри.

4. Обсуждение

Традиционно наличие глаз связывают не только с восприятием света, но и с предметным зрением. Для того чтобы определить, насколько структура и оптические свойства глаза того или иного моллюска соответствуют зрительной функции, прежде всего, целесообразно выяснить, устанавливает ли оптика глаза фокус в пределах световоспринимающего слоя сетчатки.

4.1. Положение фокуса. Моллюски, являющиеся объектом настоящего исследования, также как и большинство изученных брюхоногих моллюсков, имеют камерные глаза. У наземных моллюсков глаза расположены непосредственно под щупальцевым эпидермисом, который имеет искривленную поверхность. Как известно, искривленная поверхность между двумя средами с разным показателем преломления - простой и эффективный способ создания линзы (Nilsson, 1990). Поэтому щупальцевый эпидермис становится первой структурой диоптрического аппарата, через которую свет проникает в глаз. Щупальцевый эпидермис и лежащая под ним роговица - две тонкие выпукло-вогнутые линзы. Наружный радиус кривизны роговицы равен внутреннему радиусу кривизны эпителия. Показатели преломления этих линз идентичны (n»l,4) (Newell, 1965; Newell, Newell, 1968; Hamilton et al., 1983; Gal et al., 2004). Поэтому роговица и щупальцевый эпидермис рассматривались как одна линза, а оптическая система

глаз моллюсков - как состоящая из двух линз: комбинации щупальцевый эпидермис/роговица и хрусталика.

Благодаря существенному различию между показателем преломления воздуха и тканью первой линзы, ее принято считать основным компонентом оптики глаза, преломляющим световые лучи на границе сред и формирующим изображение в области сетчатки. Хрусталику при этом отводится вспомогательная роль. Наши предыдущие исследования (Gal et al., 2004) показали, что у наземных легочных улиток Trichia hispida и Cepaea nemoralis оптическая сила хрусталика превосходит таковую комплекса эпителий/роговица. У A rufus, P. incarnata, Н lapicida, A arbustorum и С hortensis ситуация аналогичная: преломляющая сила первой линзы (эпителий/роговица) в несколько раз (в 2,0; 2,8; 2,6; 1,9 и 1,8 раза соответственно) меньше преломляющей силы второй линзы (хрусталика). Как мы предположили ранее (Gal et al., 2004), наземные легочные моллюски унаследовали это свойство от морских переднежаберных предков, также как хрусталик человека унаследовал неоднородную структуру от своих рыбных предков (Land, Nilsson, 2002). Таким образом, глаза некоторых современных наземных брюхоногих моллюсков изменились незначительно и комплекс эпителий/роговица менее эффективен в фокусировании света, чем хрусталик.

Итак, зная фокусное расстояние оптической системы и анатомические параметры глаза, можно определить положение фокуса. Фокусное расстояние диоптрического аппарата было найдено на основании применения законов геометрической оптики (Сивухин, 1980). В соответствии с данными литературы (Newell, 1965; Newell, Newell, 1968; Hamilton et al., 1983; Nilsson, Pelger, 1994; Gal et al., 2004) показатель преломления линзы, образованной роговицей и эпителием, был принят равным 1,4, а стекловидного тела - 1,35. Приблизительный рассчитанный показатель преломления хрусталиков (Land, 1981) составляет 1,65 для A. rufus, 1,59 для Р. incarnata и С. hortensis, 1,53 для Н. lapicida и 1,62 для А. arbustorum.

Для того чтобы описать качество изображения, определяемое положением фокуса, была использована классификация Гала (Gal et al., 2004). У всех исследованных видов моллюсков оптическая система глаз проецирует изображение проксимально к основанию микровиллярного слоя сетчатки. При этом формирование отчетливого изображения на микровиллярном слое обоих типов фоторецепторов возможно лишь у Р. incarnata. У Н lapicida только фоторецепторы типа I, II-1 и II-2 могут получать резкое изображение. У A. rufus слегка расфокусированное изображение попадает на светочувствительный слой фоторецепторов типа I, а фоторецепторам типа II, также как и фоторецепторам типа И-З у Н. lapicida и фоторецепторам типа I и II у A. arbustorum и С. hortensis достается сильно размытое изображение.

Согласно Лэнду (Land, 1981), точечный объект на некотором определенном расстоянии от глаза находится в фокусе, когда диаметр его изображения на сетчатке не превышает двух межрецепторных расстояний. По этому критерию, ближайшая плоскость объекта, которая будет в фокусе, находится от глаз A. rufus (для Фр I), Р. incarnata (для Фр I и II) и Н. lapicida (для Фр I, II-1 и П-2) на расстоянии нескольких сотен или тысяч микрон.

4.2. Пространственное разрешение и оптическая чувствительность глаз. Неинвертированные сетчатки камерных глаз A. rufus, Р. incarnata, Н lapicida, А arbustorum и С. hortensis повторяют форму хрусталиков, поэтому они тоже

эллипсоидные. Какие-либо углубления в них, как, например, у вторично-водных легочных моллюсков Lymnaea stagnalis, Radix peregra, Physa fontinalis, Planorbarius corneus, отсутствуют. Эти моллюски - амфибии, и ямки им необходимы для зрения в воздушной и водной среде (Gal et al, 2004). С такой позиции отсутствие похожих углублений в сетчатках A. rufus, Р incarnata, Я lapicida, A arbustorum и С. hortensis вполне объяснимо: глаза этих моллюсков функционирует только в наземной среде.

Брюхоногие моллюски могут иметь в сетчатке один или два морфологически различных типа фоторецепторных клеток: Фр I или Фр I и II (Messenger, 1981). Сузуки и коллеги (Suzuki et al., 1979) с помощью электрофизиологических опытов показали, что Фр I и II в сетчатке наземного слизня Limax flavus различаются не только морфологически, но и функционально: первые более чувствительные, чем вторые. Таким образом, эти два типа клеток представляют собой двойную систему, которую можно считать эквивалентной скотопической и фотопической системам глаз позвоночных животных. Также, наличие в сетчатке разных типов фоторецепторов, содержащих различные светочувствительные пигменты и обладающих различной спектральной чувствительностью, обуславливает цветовое зрение. Например, у человека три типа цветовых рецепторов (колбочек) обуславливают трихроматическое цветовое зрение (Ноздрачев и др., 2001). У А. rufus, Р. incarnata, A. arbustorum и С. hortensis, также как и у многих других брюхоногих моллюсков, сетчатки образованы двумя типами клеток. Сетчатка Я. lapicida не совсем обычная, потому что помимо стандартных Фр I и II (II-1) содержит еще две разновидности Фр II (II-2 и П-3). Таким образом, сенсорный аппарат этого моллюска образован четырьмя видами микровиллярных фоторецепторных клеток, а не одним или двумя, как у всех изученных до сих пор видов брюхоногих моллюсков. Расчеты показали, что у A rufus, Р. incarnata, Н. lapicida, A. arbustorum и С. hortensis Фр I имеют более высокую чувствительность к свету и более низкую разрешающую способность по сравнению с Фр II (за исключением Фр II-2 у Я lapicida). Поэтому можно полагать, что более чувствительные Фр I работают при низком уровне освещенности, а Фр II - при более ярком освещении. Присутствие в сетчатке Н. lapicida трех видов Фр II позволяет предположить возможность наличия цветового зрения у этого моллюска. Для того чтобы проверить это предположение необходимо провести специальные исследования при помощи микроспекгрофотометрических или электрофизиологических методов.

4.2.1. Сравнение пространственного разрешения и оптической чувствительности глаз моллюсков с различными световыми предпочтениями. Потенциальное разрешение Фр I и II у A. rufus больше, чем у P. incarnata и Я lapicida, несмотря на то, что анатомическое расстояние между центрами соседних фоторецепторов обоих типов почти равно таковому у этих двух видов моллюсков. Значит, увеличение разрешения обеспечивается значительным удлинением фокусного расстояния оптики глаза A. rufus по сравнению с P. incarnata и Я. lapicida (в 2,3 и 2,2 раза соответственно). Среди этих трех видов моллюсков Я. lapicida занимает промежуточное положение по значению разрешения Фр I и II-3, а Р. incarnata - по значению разрешения Фр II. Самое низкое разрешение имеют Фр I у Р. incarnata и Фр II-1 и II-2 у Я lapicida. Анализ значений разрешения фоторецепторов у каждого вида моллюсков показывает, что Фр И разрешают лучше, чем Фр I (за исключением Фр II-2 у Я. lapicida), поскольку образуют

меньший межрецепторный угол. В целом, разрешаемое угловое расстояние, обеспечиваемое Фр I и И, у A. rufus (2,2° и 0,8°), P. incarnata (4,7° и 2,2°) и Я. lapicida (3,9° и 3,5°, 4,6°, 2,1°) сравнимо, например, с угловым расстоянием фоторецепторов дневной пчелы Apis sp. (0,95°), дневного мотылька Phalaenoides tristiflca (2,0°), сумеречного жука Onitis alexis (2,5°) (Warrant, Mclntyre, 1990), сумеречно-ночного мотылька Ephestia tristiflca (2,7°) и дневной мухи Drosophila sp. (5,0°) (Land, Nilsson, 2002).

A. rufus, P. incarnata и Я. lapicida, различающиеся световым режимом мест обитания, обладают и заметно отличающимися значениями оптической чувствительности. Чувствительность Фр I у этих трех видов моллюсков находится в обратной зависимости от яркости мест обитания. Такие величины чувствительности Фр I у Р. incarnata и A rufus достигаются за счет большего размера рецепторов и диаметра апертур. Однако диаметр поперечного сечения фоторецепторов у Р. incarnata увеличен по сравнению с Я. lapicida всего лишь на 2 мкм или в 1,25 раза. Значит, увеличение чувствительности к свету Фр I у Р. incarnata достигается, главным образом, за счет удлинения световоспринимающих частей фоторецепторов в 1,8 раза и увеличения диаметра апертуры в 1,4 раза. Что касается A. rufus, то среди исследованных до сих пор видов брюхоногих моллюсков его сетчатка содержит пятые по длине Фр I (43 мкм), а апертура является третьей по размеру (223 мкм), что делает глаза этого моллюска одними из самых чувствительных к свету. Наблюдаемое изменение чувствительности Фр II у всех видов моллюсков происходит, в основном, за счет изменения диаметра апертур и самих клеток и не имеет какой-либо тенденции. Помимо этого, у A. rufus, Р. incarnata и Я. lapicida чувствительность Фр I в 400, 41 и 13, 63, 83 раза соответственно больше чувствительности Фр II. Чувствительность Фр I и II у А rufus (4,0 и 0,01 мкм2-ср ), Р. incarnata (2,9 и 0,07 мкм2-ср"') и Я. lapicida (0,5 и

0.04; 0,008; 0,006 мкм2-ср"') близка к чувствительности фоторецепторов живущих при невысоких интенсивностях света двустворчатого моллюска Pecten sp. (4,0 мкм2-ср"') (Land, Nilsson, 2002) и наземного легочного моллюска Т hispida (4,0 мкм^ср"1) (Gal et al., 2004), а также дневного берегового краба Leptograpsus sp. (0,5 мкм2-ср"') (Land, Nilsson, 2002), активного днем у поверхности воды морского переднежаберного моллюска Littorina littorea (0,4 мкм -ср'1) (Warrant, Nilsson, 1998), дневного прыгающего паука Phidippus johnsoni (0,04 мкм2-ср"') и человека (0,01 мкм2'ср"') (Land, Nilsson, 2002). Полученные значения чувствительности фоторецепторов A. rufus, P. incarnata и Я. lapicida говорят о приспособленности глаз моллюсков к световым условиям предпочитаемых мест обитания.

4.2.2. Сравнение пространственного разрешения и оптической чувствительности глаз моллюсков со сходными световыми предпочтениями. Потенциальное разрешение Фр I у A arbustorum и С. hortensis практически одинаковое из-за близости межрецепторных и фокусных расстояний. Разрешение Фр II у A. arbustorum в 1,8 раза больше, чем у С hortensis из-за более высокой плотности расположения этих клеток. Если рассматривать глаза каждого вида моллюсков отдельно, то видно, что Фр II в несколько раз разрешают лучше, чем Фр

1. В целом, разрешаемое угловое расстояние, обеспечиваемое Фр I и II, у А. arbustorum (2,4° и 0,9°) и С. hortensis (2,6° и 1,4°) сравнимо, например, с угловым расстоянием фоторецепторов дневной пчелы Apis sp. (0,95°) (Land, 1981), дневного берегового краба Leptograpsus sp. (1,5°) (Land, Nilsson, 2002), ночных хищных пауков Dinopis subrufus (1,5°) (Blest, Land, 1977) и Lycosa sp. (1,8°) (Land, Nilsson,

2002), а также активных днем у поверхности воды морских переднежаберных моллюсков L. irrorata (1,7°) (Hamilton et al., 1983), L. littorea (1,8°) (Land, Nilsson, 2002) и пресноводного легочного моллюска L. stagnalis (2,7°) (Gal et al., 2004).

A. arbustorum и С. hortensis, предпочитающие одинаковые световые условия, обладают и схожими значениями чувствительности Фр I, что объясняется почти одинаковым размером рецепторных клеток и диаметром апертур глаз. Что касается Фр П, то у С. hortensis их чувствительность в 10 раз выше чувствительности у А. arbustorum, что связано со значительным различием в диаметре и длине этих клеток. Чувствительность Фр I у A. arbustorum и С. hortensis в 365 и 32,5 раза соответственно больше чувствительности Фр П. Чувствительность Фр I и II у А. arbustorum (0,73 и 0,002 мкм^-ср'1) и С. hortensis (0,65 и 0,02 мкм2-ср"') близка к чувствительности фоторецепторов активного днем у поверхности воды пресноводного легочного моллюска L. stagnalis (0,8 и 0,04 мкм2-ср"') (Gal et al., 2004), дневного берегового краба Leptograpsus sp. (0,5 мкм2-ср ) и дневного прыгающего паука Ph.johnsoni (0,04 мкм2-ср ) (Land, Nilsson, 2002).

Таким образом, сравнительный анализ значений оптической чувствительности и пространственного разрешения глаз A. arbustorum и С. hortensis показал, что чувствительность глаз обоих видов моллюсков адекватна яркости предпочитаемых мест обитания, а потенциальное разрешение сравнимо с таковым некоторых сложных и простых глаз с хорошими зрительными возможностями.

4.23. F-число глаз. Дополнительным параметром, характеризующим чувствительность глаза к свету, является F-число (f/A, f - фокусное расстояние и А - диаметр апертуры глаза). По определению, чем ниже F-число, тем больше света попадает на сетчатку, тем более яркое изображение формируется на ней и тем выше чувствительность глаза (Warrant, Mclntyre, 1991). Низкое F-число глаза Р. mcarnata (1,1) указывает на его высокую светособирающую способность. Из всех брюхоногих моллюсков, для которых в литературе можно было найти значение F-числа (Hamilton et al., 1983; Seyer, 1992, 1994; Seyer et al., 1998; Gal et al., 2004), только морской переднежаберный моллюск Strombus raninus (Seyer, 1994) является обладателем глаза с таким же низким значением этого параметра. Как правило, глаза животных, активных при низких интенсивностях света, имеют F-число около 0,5 (Land, 1981). Например, простые постеро-медиальные глаза ночного паука Dinopis sp. имеют F-4hcjio=0,6 (Blest, Land, 1977). Значение F-числа P. incarnata показывает очевидную адаптацию глаза к невысокой яркости мест обитания моллюска и подтверждает предположение о повышении чувствительности к свету за счет увеличения диаметра апертуры. Яркость мест обитания Н. lapicida, А. arbustorum и С. hortensis превышает яркость мест обитания Р. incarnata, поэтому F-числа их глаз увеличены и составляют 1,6; 1,8 и 2,0 соответственно. Однако глаза A. rufus - моллюска, активного при менее ярких световых условиях по сравнению с Р. incarnata, имеют более высокое F-число (1,6), но при этом являются более чувствительными. Этот факт указывает на необходимость поддержания сравнительно высокой остроты зрения глаза A. rufus и на использование альтернативного способа достижения адекватной чувствительности к свету -удлинение микровиллярного слоя сетчатки.

4.2.4. Основные тенденции изменения пространственного разрешения и оптической чувствительности глаз. Сопоставление значений разрешения и чувствительности фоторецепторов глаз моллюсков друг с другом с учетом яркости

мест обитанря, а также разрешения и чувствительности фоторецепторов глаза у каждого вида моллюсков, позволило сделать следующие выводы. У A. rufus, Р. incamata и Я. lapicida выявлена обратная зависимость между уровнем яркости предпочитаемых мест обитания и чувствительностью к свету Фр I. Среди трех видов моллюсков с различными световыми предпочтениями только у A. rufus оптическая чувствительность Фр I увеличена по сравнению с P. incamata и Я. lapicida в соответствии с яркостью мест обитания без ущерба для пространственного разрешения. У Р. incamata и Я. lapicida по сравнению друг с другом увеличение и снижение чувствительности Фр I в соответствии с яркостью мест обитания сопровождается соответственно снижением и увеличением их разрешения. Схожесть световых условий мест обитания A. arbustorum и С. hortensis определила и схожесть значений чувствительности к свету, по крайней мере, для Фр I. У всех исследованных видов моллюсков между чувствительностью к свету Фр II и яркостью мест обитания никакой связи не прослеживается. В пределах глаза каждого вида моллюсков заметны следующие соотношения: высокая оптическая чувствительность Фр I/низкая оптическая чувствительность Фр П и низкое пространственное разрешение Фр I/высокое пространственное разрешение Фр II (за исключением Фр II-2 у Я. lapicida). Вероятно, Фр I являются рецепторами тусклого света, а Фр II - рецепторами яркого света.

43. Ограничения пространственного разрешения глаз. Как известно, качество сформированного на сетчатке изображения ухудшается в присутствии таких оптических дефектов как дифракция, сферическая и хроматическая аберрация. Структура сетчатки также важна (Land, 1981).

Дифракция света на апертуре глаз у A. rufus, P. incamata, H. lapicida, А. arbustorum и С. hortensis не ограничивает их разрешающую способность, поскольку диаметр дисков Эйри, создаваемых на сетчатках точечным источником света, меньше самых маленьких межрецепторных расстояний.

Сферическая аберрация сильнее всего выражена в глазах с низким F-числом, т.е. таких, у которых апертуры больше или почти такого же размера, что и фокусное расстояние глаз (Warrant, Mclntyre, 1990). Рассчитанные параметры глаз моллюсков (F-число) и результаты оптических экспериментов позволяют полагать, что сферическая аберрация присутствует у Р. incamata (Р-число=1,1) и не влияет на качество изображения у A. rufus (1,6), Я. lapicida (1,6), A. arbustorum (1,8) и С. hortensis (2,0).

Хроматическая аберрация вряд ли проявляется в глазах A. rufus, Р. incamata, Я. lapicida, A. arbustorum и С. hortensis из-за небольшого диаметра абсолютных апертур. К тому же, все исследованные к настоящему времени брюхоногие моллюски являются монохроматами (Жуков, Грибакин, 1990; Черноризов и др., 1992; Dennis, 1967; Gillary, Wolbarsht, 1967; Hughes, 1970; von Berg, Schneider, 1972; Suzuki et al., 1979; Katagiri et al„ 1985).

Фактором, ограничивающим пространственное разрешение глаз моллюсков, является латеральное рассеивание света между микровиллами соседних фоторецепторных клеток из-за отсутствия между ними экранирующего пигмента. Однако эффект этого рассеивания не существенен из-за небольшой толщины микровшшярного слоя обоих типов фоторецепторов у всех видов моллюсков.

4.4. Возможное значение глаз. Данные анатомо-оптического изучения глаз и рассчитанные зрительные параметры, а также сведения о световых

предпочтениях и поведении моллюсков в естественных и лабораторных условиях позволяют высказать предположения о возможном предназначении глаз.

4.4.1. Возможности глаз моллюсков с различными световыми предпочтениями. Оптическая система глаз как таковая может помещать отчетливое изображение на микровиллярном слое обоих типов фоторецепторов у Р. incarnata и Фр I, П-1 и II-2 у Я lapicida. Также более или менее четкое изображение попадает на светочувствительный слой Фр I у A. rufus. Сравнительно высокое потенциальное разрешение всех перечисленных типов рецепторных клеток немного снижается вследствие сферической аберрации у Р. incarnata и латерального рассеивания света между микровиллами соседних клеток у A. rufus, Р. incarnata и Я. lapicida. Потенциальное разрешение Фр II у A. rufus и Фр II-3 у Я. lapicida не достигается, поскольку оптика глаз проецирует сильно размытое изображение на микровиллярный слой этих клеток. Поэтому данным рецепторам можно отвести роль детектора освещенности. Оптическая чувствительность Фр I и II у A. rufus, Р. incarnata и Я. lapicida адекватна световым условиям предпочитаемых мест обитания моллюсков. Таким образом, наиболее приспособленным к зрению среди этих трех видов моллюсков является глаз Я lapicida.

Элементарные наблюдения за реакцией моллюсков на приближающиеся объекты (например, палец, карандаш) с различных сторон и под разными углами показали, что моллюски осуществляют форму защитного поведения - рефлекс втягивания в раковину (Р. incarnata и Я. lapicida) или резкое сокращение щупалец и тела (A. rufus), если объект находится от них на расстоянии от 15 см и менее. Моллюски также уверенно направляются друг к другу, находясь на такой же дистанции. Очевидно, что в их поведении присутствует зрительная перцепция. Результаты проведенного сравнительного исследования показывают, что возможности структуры и оптики глаз A. rufus, Р. incarnata и Я. lapicida позволяют функционировать им в качестве органов зрения. Моллюски могут использовать зрительную функцию для реализации основных форм поведения: защитного и пищевого (например, для поиска подходящих стебельчатых растений), а также для обнаружения конспецифических особей. Чувствительность глаз A. rufus и Р. incarnata позволит выполнять им эти зрительные задачи в дневное и сумеречное время, а Я. lapicida - только в дневное время.

4.4.2. Возможности глаз моллюсков со сходными световыми предпочтениями. Исследованные моллюски A. arbustorum и С. hortensis из семейства Helicidae предпочитают одни и те же места обитания, соседствуя друг с другом, и ведут совершенно одинаковый образ жизни. Полученные данные и результаты работы показывают почти полную идентичность как анатомических и зрительных параметров глаз, так и морфологических и оптических свойств их компонентов. Единственное существенное различие между глазами моллюсков заключается в диаметре Фр П, что выражается в различной чувствительности и разрешении этих клеток. Таким образом, напрашивается вывод о главенствующей роли световых условий мест обитания и поведения моллюсков в формировании их глаз. Нельзя не отметить тот факт, что разрешение обоих типов фоторецепторов у A. arbustorum и С. hortensis - потенциально высокое и не имеет серьезных ограничений. Но оно не может быть реализовано, поскольку фокус у обоих видов моллюсков располагается далеко за сетчаткой. Строение глаза конкретного животного определяется не только его зрительными потребностями, но и

строением глаз его предков (Warrant, Mclntyre, 1993). Поэтому можно считать, что потенциально высокая острота зрения A. arbustorum и С. hortensis сохранилась от предковых видов и не используется исследованными моллюсками. Также наблюдения в естественных и лабораторных условиях показали, что моллюски совершенно не реагируют на приближающиеся объекты независимо от их размера и не прячутся в раковины. Возникающие перед ними предметы они ощупывают глазными щупальцами. Такие глаза как у А. arbustorum и С. hortensis не предназначены для выполнения каких-либо сложных зрительных задач. Они могут обеспечивать только реакцию фототаксиса, которая позволит моллюскам находить места обитания с оптимальными для жизнедеятельности световыми условиями.

4.43. Адаптивные приспособления к зрению. На примере исследованных в настоящей работе наземных брюхоногих моллюсков A. rufus, P. incarnata и Я lapicida адаптивные приспособления к зрению прослеживаются по двум направлениям: одни из них ориентированы на достижение сравнительно высокой остроты зрения, другие - на достижение адекватной чувствительности к доступному свету. В первом случае адаптации выражаются в удлинении фокусного расстояния оптической системы глаза (у A. rufus по сравнению с Р. incarnata и Я. lapicida и у Я. lapicida по сравнению с Р. incarnata) и в увеличении плотности расположения фоторецепторных клеток (Фр II у A rufus по сравнению с Фр II у Р. incarnata и фоторецепторами всех видов у Я. lapicida; Фр I у Я. lapicida по сравнению с Фр I у Р. incarnata; Фр II у Р. incarnata по сравнению с Фр II-1 и Фр II-2 у Я. lapicida). Во втором случае адаптации проявляются в увеличении диаметра апертуры и размера (диаметра и длины) световоспринимающих частей Фр I в соответствии с яркостью предпочитаемых мест обитания моллюсков.

Заключение

В ходе эволюции определенные группы моллюсков класса Gastropoda адаптировались к наземной жизни (Cook, 2001). Из моря на сушу улитки могли попасть различными путями. Во-первых, через эстуарии - широкие устья рек, доступные для приливов, - в пресные водоемы, такие как озера и реки, а опуда - на сушу. Во-вторых, через мантры - древесно-кустарниковые растительные сообщества, развитые на периодически затопляемых участках морских побережий и устьев рек (Fechter, Falkner, 1990). Освоение новой среды обитания вызвало необходимость в модификации существующих систем органов, в том числе и зрительной сенсорной системы. Наиболее ярким отличием большинства наземных моллюсков (Stylommatophora) от моллюсков, живущих в воде (Basommatophora), является расположение глаз на верхушках дополнительной (верхней) пары щупалец, что позволило значительно расширить их зрительное поле (Брем, 1948; Cook, 2001). Некоторые другие специальные черты, перечисленные ниже, также адаптируют периферический отдел зрительной системы к функционированию на суше.

мягкую консистенцию, также как и хрусталики многих других представителей класса Gastropoda, обитающих в наземной среде, например, улиток С. nemoralis и Т. hispida (Шепелева, 2005). Эти линзы полностью занимают глазную полость, оставляя для стекловидного тела пространство лишь в несколько микрон. Хрусталики подавляющего большинства изученных водных (морских и пресноводных) брюхоногих моллюсков имеют прямо противоположные характеристики: сферическую или близкую к сфере форму, твердую консистенцию, градиент показателя преломления и промежуток между хрусталиком и микровиллярным слоем сетчатки, равный нескольким десяткам или сотням микрон. У этих животных комплекс эпителий/роговица укорачивает фокусное расстояние хрусталика всего лишь на 1-3 мкм. Поэтому хрусталик становится не просто основным, но и фактически единственным преломляющим компонентом оптики глаза и, следовательно, должен быть мощным. В связи с этим возникает необходимость в его сферической форме, твердой консистенции и градиенте показателя преломления, которые дают кратчайшее фокусное расстояние. А чтобы изображение попало на сетчатку, она должна быть отделена от хрусталика, т.к. фокусное расстояние исчисляется от его центра. У изученных нами наземных моллюсков хрусталик, хотя и остается доминирующим оптическим элементом, комбинация эпителий/роговица вносит существенный вклад в создание изображения на рецепторном слое сетчатки, сокращая фокусное расстояние хрусталика на 40-70 мкм. Фокусное расстояние откладывается от задней главной плоскости оптической системы, которая не совпадает с центром хрусталика. Поэтому у наземных моллюсков нет необходимости в сохранении таких же свойств диоптрического аппарата и такого же принципа расположения его компонентов. Тем не менее, градиент показателя преломления вещества хрусталиков, очевидно, присутствует у четырех из пяти исследованных видов моллюсков. Следует также отметить, что толщина роговиц у изученных нами наземных моллюсков в несколько раз превышает толщину роговиц водных видов, что, вероятно, отражает необходимость в защите глаз от потери влаги в воздушной среде. Что касается щупальцевого эпидермиса, то никакой тенденции в изменении его толщины у наземных моллюсков по сравнению с водными моллюсками не наблюдается. Таким образом, из всего выше сказанного очевидно, что изменения, произошедшие с диоптрическим аппаратом глаз моллюсков, перешедших в филогенетическом развитии от водного к наземному образу жизни, представляют собой адаптации к функционированию в новой - наземной среде обитания. Основные изменения прослеживаются в направлении утолщения роговицы, приобретения более мягкой консистенции и эллипсоидной формы хрусталиков, а также сокращения расстояния между хрусталиком и сетчаткой до минимально возможного. По-видимому, от переднежаберных предков моллюски унаследовали не только доминантную роль хрусталиков в фокусировании света, но и градиент показателя преломления вещества этих линз.

Выводы

1. Глаза исследованных видов моллюсков Arion rufus, Perforatella incarnata, Helicigona lapicida, Arianta arbustorum и Cepaea hortensis построены по типу камерного глаза с фиксированной оптикой.

2. Диоптрический аппарат состоит из двух линз: хрусталика и линзы, образованной щупальцевым эпидермисом и роговицей. У всех исследованных видов моллюсков хрусталики являются доминирующими оптическими компонентами. Хрусталики A rufus, Я lapicida, A arbustorum и С. hortensis, очевидно, обладают градиентом показателя преломления. Хрусталик Р. incarnata, по-видимому, является оптически гомогенным.

3. Светочувствительный аппарат состоит из двух морфологически различных типов микровиллярных фоторецепторов. У Я. lapicida фоторецепторы второго типа представлены тремя видами, что, возможно, означает наличие цветового зрения у этого моллюска. Светоизолирующий аппарат образуют пигментные клетки, которые экранируют рецепторные клетки друг от друга на уровне клеточных тел. Микровиллы оптически не изолированы.

4. У A rufus, Р. incarnata и Я. lapicida, имеющих различные световые предпочтения, выявлена обратная зависимость между яркостью предпочитаемых мест обитания и оптической чувствительностью фоторецепторов первого типа. У A arbustorum и С. hortensis, живущих при одинаковых световых условиях, обнаружены сходные значения оптической чувствительности фоторецепторов первого типа. У всех исследованных видов моллюсков между чувствительностью к свету фоторецепторов второго типа и яркостью мест обитания никакой связи не прослеживается. В пределах глаза каждого вида моллюсков заметны следующие соотношения: высокая оптическая чувствительность фоторецепторов первого типа/низкая оптическая чувствительность фоторецепторов второго типа и низкое пространственное разрешение фоторецепторов первого типа/высокое пространственное разрешение фоторецепторов второго типа (за исключением фоторецепторов второго типа второго вида у Я. lapicida). Вероятно, более чувствительные фоторецепторы первого типа работают при низком уровне освещенности, а фоторецепторы второго типа - при более ярком освещении.

5. Возможности структуры и оптики глаз A. rufus, Р incarnata и Я lapicida позволяют функционировать им в качестве органов зрения. Моллюски могут использовать зрительную функцию для реализации основных форм поведения: защитного и пищевого, а также для обнаружения конспецифических особей. Чувствительность глаз A. rufus и Р incarnata позволит выполнять им эти зрительные задачи в дневное и сумеречное время, а Я lapicida - только в дневное время. Адаптивные приспособления к видению в окружающей среде прослеживаются по двум направлениям: одни из них ориентированы на достижение сравнительно высокой остроты зрения, другие - на достижение адекватной чувствительности к доступному свету. В первом случае адаптации выражаются в удлинении фокусного расстояния оптической системы глаза и/или увеличении плотности расположения фоторецепторных клеток. Во втором случае адаптации проявляются в увеличении диаметра апертуры и размера (диаметра и длины) световоспринимающих частей фоторецепторных клеток первого типа в соответствии с яркостью предпочитаемых мест обитания моллюсков. Глаза А arbustorum и С. hortensis могут функционировать в качестве детекторов освещенности и обеспечивать возможность нахождения мест обитания с оптимальными для жизнедеятельности световыми условиями.

консистенции и эллипсоидной формы хрусталиков, а также сокращения расстояния между хрусталиком и сетчаткой до минимально возможного. По-видимому, от переднежаберных предков моллюски унаследовали доминантную роль хрусталиков в фокусировании света и градиент показателя преломления вещества этих линз.

7. В формировании глаз моллюсков играют роль несколько факторов: среда обитания, световые условия мест обитания, образ жизни и эволюционная история.

Благодарности

Работа выполнена при поддержке грантов от немецкого фонда Marga und Kurt Moellgaard-Stiftung (T 130/2370/2512/12659/03) и от университета г. Лунда (Швеция). Автор благодарит профессора В.Б. Майер-Рохова и к.б.н. М.В. Бобкову за организацию и помощь в проведении исследований в Международном университете г. Бремена (Германия). Особую благодарность автор выражает профессору Э.Дж. Ворранту за предоставленную возможность проведения исследований на кафедре биологии клетки и организма университета г. Лунда (Швеция), благодарность заведующей лабораторией кафедры Р. Валлен за помощь в изготовлении ультратонких срезов глаза Я. lapicida и сотруднику кафедры зоологии М. Соренссону за указание мест обитания моллюсков и за доставку Я. lapicida с острова Эланд. Автор благодарен научному руководителю, заведующему кафедрой зоологии беспозвоночных МГУ им. М.В. Ломоносова, профессору В.В. Малахову за содействие в организации защиты диссертации.

Список публикаций по теме диссертации

1. Шепелева И.П. Сравнительное изучение анатомии и оптических свойств органов зрения некоторых брюхоногих моллюсков // Тезисы докладов V Всероссийской медико-биологической конференции молодых исследователей «Человек и его здоровье». Санкт-Петербург, 2002. С. 270.

2. Bobkova М., Gal J., Zhukov V., Shepeleva I., Meyer-Rochow V.B. Optics and retinal designs in pulraonate snails // Abstracts of the 7th East European Conference of International Society for Invertebrate neurobiology «Simpler nervous systems». Kaliningrad-Svetlogorsk-Otradnoe, 2003. P. 31.

3. Шепелева И.П. Двигательное поведение наземного слизня Arion rufus (L.) в условиях световой стимуляции // Тезисы докладов VII Всероссийской медико-биологической конференции молодых исследователей «Человек и его здоровье». Санкт-Петербург, 2004. С. 335-336.

4. Bobkova M.V., Gal J., Zhukov V.V., Shepeleva I.P., Meyer-Rochow V.B. Variations in the retinal design of pulmonate snails (Mollusca, Gastropoda): squaring phylogenetic background and ecophysiological needs (I) // Invert. Biol. 2004. V. 123. No. 2. P. 101-115.

5. Gal J., Bobkova M.V., Zhukov V.V., Shepeleva I.P., Meyer-Rochow V.B. Fixed focal-length optics in pulmonate snails (Mollusca, Gastropoda): squaring phylogenetic background and ecophysiological needs (II) // Invert. Biol. 2004. V. 123. No. 2. P. 116-127.

6. Шепелева И.П. Морфология и оптическая физиология глаза наземного слизня Arion rufus (L.) (Mollusca: Gastropoda) // Рос. физиол. журн. им. И.М. Сеченова. 2004. Т. 90. № 8. Ч. 1. С. 356.

7. Шепелева И.П. Экологические адаптации в структуре глаза наземного слизня Ar ion rufus (L.) к повышению световой чувствительности // Тезисы докладов Международной научной конференции «Актуальные проблемы экологической физиологии, биохимии и генетики животных». Саранск, 2005. С. 266.

8. Шепелева И.П. Сравнительное исследование морфологии и оптических свойств хрусталиков глаз некоторых брюхоногих моллюсков // Вестник молодых ученых. Физиология и медицина. 2005. С. 138.

9. Шепелева И.П. Фоторецепторный аппарат камерного глаза наземного слизня Arion rufus (L.) (Mollusca: Gastropoda) // Вестник молодых ученых. Физиология и медицина. 2005. С. 138.

10. Шепелева И.П. Морфология и оптическая физиология глаза наземного слизня Arion rufus (L.) (Mollusca: Gastropoda) // Сенсорные системы. 2005. Т. 19. № 2. С. 166-171.

11. Шепелева И.П. Сравнительное исследование морфологии и оптических свойств хрусталиков глаз некоторых брюхоногих моллюсков // Сенсорные системы. 2005. Т. 19. № 2. С. 172-176.

12. Шепелева И.П. Сравнительное изучение морфологии и оптики глаз наземных брюхоногих моллюсков Cochlodina laminata и Perforatella incarnata (Pulmonata: Stylommatophora) с различными световыми предпочтениями // Сенсорные системы. 2006. Т. 20. №. 1. С. 40-51.

13. Шепелева И.П. Глаз наземного брюхоногого моллюска Helicigona lapicida (Pulmonata: Stylommatophora) II Сенсорные системы. 2006. Т. 20 №. 1. С. 52-58.

14. Шепелева И.П. Сравнительное изучение морфологии и оптики глаз наземных брюхоногих моллюсков Arianta arbustorum и Cepaea hortensis (Pulmonata: Stylommatophora) со сходными световыми предпочтениями // Сенсорные системы. 2006. Т. 20. №. 1. С. 59-67.

15. Шепелева И.П Адаптивные приспособления к зрению у наземных брюхоногих моллюсков Cochlodina laminata и Perforatella incarnata (Pulmonata: Stylommatophora) // Тезисы докладов XIII международного совещания и VI школы по эволюционной физиологии, посвященных памяти академика JI.A. Орбели и 50-летию Института эволюционной физиологии и биохимии им. И.М. Сеченова РАН. Санкт-Петербург, 2006. С. 246.

16. Шепелева И.П Глаз наземного брюхоногого моллюска Helicigona lapicida (Pulmonata: Stylommatophora) II Тезисы докладов XIII международного совещания и VI школы по эволюционной физиологии, посвященных памяти академика JI.A. Орбели и 50-летию Института эволюционной физиологии и биохимии им. И.М. Сеченова РАН. Санкт-Петербург, 2006. С. 246-247.

17. Шепелева И П. Роль светового фактора в формировании глаз наземных брюхоногих моллюсков Arianta arbustorum и Cepaea hortensis (Pulmonata: Stylommatophora) // Тезисы докладов XIII международного совещания и VI школы по эволюционной физиологии, посвященных памяти академика JI.A. Орбели и 50-летию Института эволюционной физиологии и биохимии им. И.М. Сеченова РАН. Санкт-Петербург, 2006. С. 247-248.

18. Shepeleva I.P. Comparative morphology and optics of gastropod eyes (Gastropoda: Pulmonata: Stylommatophora) // Abstracts of the 29th European Conference on Visual Perception. St. Petersburg, 2006. P. 139.

Подписано в печать 15.01.2007 Формат 60x88 1/16. Объем 1.75 п.л. Тираж 100 экз. Заказ № 593 Отпечатано в ООО «Соцветие красок» 119992 г.Москва, Ленинские горы, д.1 Главное здание МГУ, к. А-102

Содержание диссертации, кандидата биологических наук, Шепелева, Ирина Павловна

Введение.

Глава 1. Сравнительный очерк строения и оптики глаз беспозвоночных животных с акцентом на камерные глаза брюхоногих моллюсков.

1. Типы глаз беспозвоночных животных.

1.1. Простые глаза.

1.1.1. Светочувствительные глазки.

1.1.2. Пигментные бокалы.

1.1.3. Pinhole глаза.

1.1.4. Камерные глаза.

1.1.4.1. Водные животные.

1.1.4.2. Наземные животные.

1.1.5. Камерные глаза с отражательным слоем.

1.2. Эволюция простых глаз.

1.3. Сложные глаза.

1.3.1. Аппозиционные глаза.

1.3.2. Суперпозиционные глаза.

1.4. Эволюция сложных глаз.

2. Камерные глаза брюхоногих моллюсков.

2.1. Общее строение глаз.

2.2. Характеристика клеточных и неклеточных компонентов глаз.

2.2.1. Щупальцевый эпидермис.

2.2.2. Периоптический синус.

2.2.3. Глазная капсула.

2.2.4. Роговица.

2.2.5. Хрусталик.

2.2.6. Стекловидное тело.

2.2.7. Сетчатка.

2.2.8. Дополнительный фоторецепторный орган.

3. Пространственное разрешение и оптическая чувствительность камерного глаза.

3.1. Общие положения.

3.2. Факторы, влияющие на пространственное разрешение.

3.2.1. Количество поглощенных фотонов.

3.2.2. Сферическая аберрация.

3.2.3. Хроматическая аберрация.

3.2.4. Дифракция.

3.2.5. Структура сетчатки.

Введение Диссертация по биологии, на тему "Сравнительная морфология и оптические свойства глаз брюхоногих моллюсков Stylommatophora"

Примерно 570 млн. лет назад в истории животного мира произошло одно из наиболее эффектных событий: в течение всего лишь нескольких миллионов лет - миг по геологическим меркам - на Земле появилось большинство животных, известных и в наши дни. Экология животных - их физическая среда обитания и их взаимодействие друг с другом при реализации различных форм поведения - обусловила направленность эволюции зрения, результатом которой явилось возникновение широкого спектра типов строения глаз. У беспозвоночных животных их насчитывают не менее девяти (Warrant, 2003).

Тип Mollusca - монофилетическая линия беспозвоночных животных (Cook, 2001), которые успешно проникли во многие биотопы океанов, морей, пресных водоемов и суши (Пастернак, 1988). Разнообразие устройств глаз моллюсков охватывает диапазон от наиболее простого пигментного бокала у блюдечка (Patella sp.) до камерных глаз с хрусталиками, похожими на хрусталики рыб, у осьминогов (Octopus sp.) (Land, 1981), ay двустворчатых моллюсков рода Area и Pectunculus имеются даже сложные глаза, напоминающие аппозиционные глаза насекомых (Land, 1984).

Самым богатым по количеству видов (свыше 30 тыс.) классом типа Mollusca является класс брюхоногие моллюски - Gastropoda. Изначально Gastropoda - морские животные, но в ходе филогенетического развития несколько групп моллюсков этого класса адаптировались к наземной жизни. Таким образом, брюхоногие моллюски стали единственной группой моллюсков, которые заселили сушу (Fechter, Falkner, 1990). Традиционно, согласно классификации Мессенжера (Messenger, 1981), у моллюсков класса Gastropoda выделяют три типа глаз: 1) пигментный бокал (морское блюдечко Patella sp.); 2) пигментный бокал, заполненный гелеобразным веществом (морское ушко Haliotis sp.); 3) камерный глаз (морской переднежаберный моллюск Strombus sp.). Доминирующими у этих моллюсков являются камерные глаза с роговицей и хрусталиком, отделенным от сетчатки слоем стекловидного тела.

Некоторые исследователи полагают, что брюхоногие моллюски определяют объекты через химическое чувство и что камерные глаза могут обеспечивать только реакцию фототаксиса (Eakin, Brandenburger, 1975; Audesirk, Audesirk, 1985; Emery, 1992; Chase, 2001). Однако реализация этой формы светозависимого поведения может осуществляться с помощью не глазной фотосенсорной системы (Ваколюк, Жуков, 2000; Millott, 1957, 1967; Steven, 1963; Stoll, 1975; van Duivenboden, 1982) и, таким образом, не требует специализированного оптического устройства и сравнительно развитой сетчатки камерного глаза (Жуков, Байкова, 2001). Тем временем в поведенческих экспериментах по изучению способности брюхоногих моллюсков к дискриминации зрительных стимулов показано, что некоторые из этих животных могут различать геометрические фигуры, которые напоминают предметы их естественной среды обитания. Морские переднежаберные моллюски Littorina punctata (Evans, 1961), L. irrorata, Tectarius muricatus, Turbo castanea (Hamilton, 1977; Hamilton, Winter, 1982, 1984), пресноводные легочные Planorbarius corneus (Жуков и др., 2002), Lymnaea stagnalis (Andrew, Savage, 2000) и наземные легочные Achatina fulica (Жуков, Байкова, 2001), Otala lactea (Hermann, 1968), Helix aspersa (Hamilton, Winter, 1984) используют зрительную информацию для ориентации в окружающей среде.

Как видно, о зрительных способностях брюхоногих моллюсков складываются довольно противоречивые мнения. Причина этого кроется в том, что до сих пор мы располагаем немногочисленными разрозненными сведениями о зрительной системе этих животных. Анализ литературы показал, что число работ, посвященных изучению возможностей зрительной системы брюхоногих моллюсков, весьма невелико и контрастирует с большим количеством исследований, выполненных на членистоногих и позвоночных животных. Судя по публикациям, интерес к зрительной системе брюхоногих моллюсков возник в конце XIX века. Наибольшее количество экспериментов приходится на период с 1965 по 1979 гг. В 80-е и 90-е годы наблюдается ощутимый спад в количестве опубликованных работ, а в период с 2000 по 2006 гг. в печати появилось лишь несколько статей. На данный момент для подавляющего большинства исследованных брюхоногих моллюсков имеются данные только об общей и тонкой структуре глаз (Henchman, 1897; Prince, 1955; Clark, 1963; Tonosaki, 1967; Stensaas et al., 1969; Hughes, 1970; Jacklet et al., 1972; Mayes, Hermans, 1973; Eakin, Brandenburger, 1975; Kataoka, 1975, 1977; Zunke, 1979; Eakin et al., 1980; Katagiri, 1984, 1986; Tamamaki, Kawai, 1983; Tamamaki, 1989; Katagiri et al., 1995; Blumer, 1998 и т.д.). Одновременному изучению морфологии и оптики камерных глаз посвящены лишь единичные работы: L. littorea (Newell, 1965; Seyer, 1992), Agriolimax reticulatus (Newell, Newell, 1968), Strombus luhuanus (Gillary, Gillary, 1979), Pterotrachea sp. (Land, 1981), L irrorata (Hamilton et al., 1983), S. raninus (Seyer, 1994), Ampularia sp. (Seyer et al., 1998), L. stagnalis, PI. corneus, Radix peregra, Physa fontinalis, Trichia hispida, Cepaea nemoralis (Bobkova et al., 2004 (I); Gal et al., 2004 (II)). Наблюдения за соответствующими формами поведения на моллюсках, для которых уже имеются данные по структуре и оптике глаз, еще более скудные и исчерпываются L. irrorata (Hamilton, 1977; Hamilton, Winter, 1982), L. stagnalis (Andrew, Savage, 2000) и PI. corneus (Жуков и др., 2002) Таким образом, очевидно, что в наших знаниях о зрительной системе брюхоногих моллюсков существует множество пробелов, и вопрос о ее функциональном значении пока остается открытым. Между тем эволюционный подход к изучению зрительной функции требует соответствующих детальных исследований этой довольно обширной группы животных, занимающих различные места обитания, демонстрирующих разнообразные формы поведения и имеющих, соответственно, различно устроенные сенсорные органы (Жуков, 1990). Сравнительное изучение зрительной системы экологически изолированных видов брюхоногих моллюсков может показать степень влияния факторов окружающей среды на ее развитие в филогенезе и выявить функциональное значение этой системы для животных. Подобные исследования позволят определить возможный диапазон адаптивных изменений этой сенсорной системы брюхоногих моллюсков (Hamilton, Winter, 1984). Кроме того, сведения об устройстве и оптике глаз обеспечат основу для соответствующих поведенческих опытов, на результатах которых, в конечном итоге, и строятся наши суждения о возможностях зрительной системы брюхоногих моллюсков.

Цель работы - сравнительное исследование морфологии и оптических свойств глаз наземных брюхоногих моллюсков, различающихся световым режимом мест обитания - Arion rufus, Perforatella incarnata, Helicigona lapicida и имеющих сходные световые предпочтения - Arianta arbustorum, Cepaea hortensis.

Экспериментальные задачи исследования:

1. Изучить общую морфологию глаз.

3. Охарактеризовать светочувствительный и светоизолирующий аппарат глаз.

4. Оценить пространственное разрешение и оптическую чувствительность глаз.

Научная новизна работы.

3. У наземных брюхоногих моллюсков впервые показана доминирующая роль хрусталиков в фокусировании света.

4. У брюхоногих моллюсков впервые обнаружено четыре морфологически различных вида микровиллярных фоторецепторных клеток в сетчатке Я. lapicida: одного вида фоторецепторов первого типа и трех видов фоторецепторов второго типа. Высказано предположение, что такое разнообразие видов клеток может обеспечивать цветовое зрение моллюска.

Теоретическое и практическое значение работы. Полученные с помощью методов световой и электронной микроскопии данные и результаты работы вносят весомый вклад в изучение структурных и оптических свойств периферического отдела зрительной системы моллюсков класса Gastropoda. Эти сведения важны для формирования знаний о функциональном значении зрительной системы для этой группы животных. Результаты работы значительно расширяют имеющиеся представления о возможном диапазоне адаптивных изменений периферического отдела зрительной системы брюхоногих моллюсков к наземной среде обитания и к местам обитания с различными световыми условиями. Результаты создают основу для этологических исследований изученных в этой работе видов моллюсков и позволяют определить направления дальнейших исследований зрительной системы брюхоногих моллюсков. Представленные данные необходимы для понимания эволюции зрительной системы и могут быть использованы для малакологии, эволюционной и сравнительной морфологии и физиологии.

Положения, выносимые на защиту.

1. У всех исследованных видов моллюсков хрусталики являются доминирующими оптическими компонентами. Хрусталики A rufus, Н. lapicida, A. arbustorum и С. hortensis, очевидно, обладают градиентом показателя преломления. Хрусталик P. incarnata, по-видимому, является оптически гомогенным.

2. У A. rufus, P. incarnata и Н. lapicida, имеющих различные световые предпочтения, выявлена обратная зависимость между яркостью предпочитаемых мест обитания и оптической чувствительностью фоторецепторов первого типа. У A. arbustorum и С. hortensis, живущих при одинаковых световых условиях, обнаружены сходные значения оптической чувствительности фоторецепторов первого типа. У всех исследованных видов моллюсков между чувствительностью к свету фоторецепторов второго типа и яркостью мест обитания никакой связи не прослеживается. В пределах глаза каждого вида моллюсков заметны следующие соотношения: высокая оптическая чувствительность фоторецепторов первого типа/низкая оптическая чувствительность фоторецепторов второго типа и низкое пространственное разрешение фоторецепторов первого типа/высокое пространственное разрешение фоторецепторов второго типа (за исключением фоторецепторов второго типа второго вида у Н. lapicida). Вероятно, более чувствительные фоторецепторы первого типа работают при низком уровне освещенности, а фоторецепторы второго типа - при более ярком освещении.

Заключение Диссертация по теме "Зоология", Шепелева, Ирина Павловна

Выводы

2. Диоптрический аппарат состоит из двух линз: хрусталика и линзы, образованной щупальцевым эпидермисом и роговицей. У всех исследованных видов моллюсков хрусталики являются доминирующими оптическими компонентами. Хрусталики A rufus, Н. lapicida, A. arbustorum и С. hortensis, очевидно, обладают градиентом показателя преломления. Хрусталик P. incarnata, по-видимому, является оптически гомогенным.

4. У A rufus, P. incarnata и Я lapicida, имеющих различные световые предпочтения, выявлена обратная зависимость между яркостью предпочитаемых мест обитания и оптической чувствительностью фоторецепторов первого типа. У A arbustorum и С. hortensis, живущих при одинаковых световых условиях, обнаружены сходные значения оптической чувствительности фоторецепторов первого типа. У всех исследованных видов моллюсков между чувствительностью к свету фоторецепторов второго типа и яркостью мест обитания никакой связи не прослеживается. В пределах глаза каждого вида моллюсков заметны следующие соотношения: высокая оптическая чувствительность фоторецепторов первого типа/низкая оптическая чувствительность фоторецепторов второго типа и низкое пространственное разрешение фоторецепторов первого типа/высокое пространственное разрешение фоторецепторов второго типа (за исключением фоторецепторов второго типа второго вида у Я lapicida). Вероятно, более чувствительные фоторецепторы первого типа работают при низком уровне освещенности, а фоторецепторы второго типа - при более ярком освещении.

5. Возможности структуры и оптики глаз A. rufus, Р incarnata и Я lapicida позволяют функционировать им в качестве органов зрения. Моллюски могут использовать зрительную функцию для реализации основных форм поведения: защитного и пищевого, а также для обнаружения конспецифических особей. Чувствительность глаз A. rufus и P. incarnata позволит выполнять им эти зрительные задачи в дневное и сумеречное время, а Я. lapicida - только в дневное время. Адаптивные приспособления к видению в окружающей среде прослеживаются по двум направлениям: одни из них ориентированы на достижение сравнительно высокой остроты зрения, другие - на достижение адекватной чувствительности к доступному свету. В первом случае адаптации выражаются в удлинении фокусного расстояния оптической системы глаза и/или увеличении плотности расположения фоторецепторных клеток. Во втором случае адаптации проявляются в изменении диаметра апертуры и размера (диаметра и длины) световоспринимающих частей фоторецепторных клеток первого типа в соответствии с яркостью предпочитаемых мест обитания моллюсков. Глаза A arbustorum и С hortensis могут функционировать в качестве детекторов освещенности и обеспечивать возможность нахождения мест обитания с оптимальными для жизнедеятельности световыми условиями.

6. Основные изменения в структуре глаз, вызванные переходом моллюсков в филогенетическом развитии из водной в наземную среду обитания, прослеживаются в направлении утолщения роговицы, приобретения более мягкой консистенции и эллипсоидной формы хрусталиков, а также сокращения расстояния между хрусталиком и сетчаткой до минимально возможного. По-видимому, от переднежаберных предков моллюски унаследовали доминантную роль хрусталиков в фокусировании света и градиент показателя преломления вещества этих линз.

Заключение

Как уже отмечалось, в ходе эволюции определенные группы моллюсков класса Gastropoda адаптировались к наземной жизни (Cook, 2001). Из моря на сушу улитки могли попасть различными путями. Во-первых, через эстуарии - широкие устья рек, доступные для приливов, - в пресные водоемы, такие как озера и реки, а оттуда - на сушу. Во-вторых, через мангры - древесно-кустарниковые растительные сообщества, развитые на периодически затопляемых участках морских побережий и устьев рек (Fechter, Falkner, 1990). Освоение новой среды обитания вызвало необходимость в модификации существующих систем органов, в том числе и зрительной сенсорной системы. Наиболее ярким отличием большинства наземных моллюсков (Stylommatophora) от моллюсков, живущих в воде (.Basommatophora), является расположение глаз на верхушках дополнительной (верхней) пары щупалец, что позволило значительно расширить их зрительное поле (Брем, 1948; Cook, 2001). Некоторые другие специальные черты, перечисленные ниже, также адаптируют периферический отдел зрительной системы к функционированию на суше.

Хрусталики у всех исследованных в этой работе видов моллюсков неклеточные, т.е. формируются секреторным материалом. Они находятся в окружении только роговичных клеток и клеток сетчатки. Поэтому можно считать, что, также как и у других брюхоногих моллюсков, источником строительного материала для хрусталиков A. rufus, P. incarnata, Н. lapicida, А. arbustorum и С. hortensis являются именно клетки роговицы и/или опорные клетки сетчатки. Сформировавшиеся хрусталики имеют эллипсоидную форму и относительно мягкую консистенцию, также как и хрусталики многих других представителей класса Gastropoda, обитающих в наземной среде, например, улиток С. nemoralis и Т. hispida (Шепелева, 2005). Эти линзы полностью занимают глазную полость, оставляя для стекловидного тела пространство лишь в несколько микрон. Хрусталики подавляющего большинства изученных водных (морских и пресноводных) брюхоногих моллюсков имеют прямо противоположные характеристики: сферическую или близкую к сфере форму, твердую консистенцию, градиент показателя преломления и промежуток между хрусталиком и микровиллярным слоем сетчатки, равный нескольким десяткам или сотням микрон. У этих животных комплекс эпителий/роговица укорачивает фокусное расстояние хрусталика всего лишь на 1-3 мкм. Поэтому хрусталик становится не просто основным, но и фактически единственным преломляющим компонентом оптики глаза и, следовательно, должен быть мощным. В связи с этим возникает необходимость в его сферической форме, твердой консистенции и градиенте показателя преломления, которые дают кратчайшее фокусное расстояние. А чтобы изображение попало на сетчатку, она должна быть отделена от хрусталика, т.к. фокусное расстояние исчисляется от его центра. У изученных нами наземных моллюсков хрусталик, хотя и остается доминирующим оптическим элементом, комбинация эпителий/роговица вносит существенный вклад в создание изображения на рецепторном слое сетчатки, сокращая фокусное расстояние хрусталика на 40-70 мкм. Фокусное расстояние откладывается от задней главной плоскости оптической системы, которая не совпадает с центром хрусталика. Поэтому у наземных моллюсков нет необходимости в сохранении таких же свойств диоптрического аппарата и такого же принципа расположения его компонентов. Тем не менее, градиент показателя преломления вещества хрусталиков, очевидно, присутствует у четырех из пяти исследованных видов. Следует также отметить, что толщина роговиц у изученных нами наземных моллюсков в несколько раз превышает толщину роговиц водных видов, что, вероятно, отражает необходимость в защите глаз от потери влаги в воздушной среде. Что касается щупальцевого эпидермиса, то никакой тенденции в изменении его толщины у наземных моллюсков по сравнению с водными моллюсками не наблюдается. Таким образом, из всего выше сказанного очевидно, что изменения, произошедшие с диоптрическим аппаратом глаз моллюсков, перешедших в филогенетическом развитии от водного к наземному образу жизни, представляют собой адаптации к функционированию в новой -наземной среде обитания. Основные изменения прослеживаются в направлении утолщения роговицы, приобретения более мягкой консистенции и эллипсоидной формы хрусталиков, а также сокращения расстояния между хрусталиком и сетчаткой до минимально возможного. По-видимому, от переднежаберных предков моллюски унаследовали не только доминантную роль хрусталиков в фокусировании света, но и градиент показателя преломления вещества этих линз.

Библиография Диссертация по биологии, кандидата биологических наук, Шепелева, Ирина Павловна, Москва

1. Брем А М Жизнь животных. М.: Просвещение, 1948. Т. 1. 642 с.

2. Бобкова MB Форма сетчатки, структура хрусталика и природа экранирующего пигмента глаза Lymnaea stagnalis П Журн. эвол. биохим. физиол. 1996. № 1.С. 109-112.

3. Бобкова MB. Функциональная морфология зрительной периферии Lymnaea stagnalis И Журн. эвол. биохим. физиол. 1998. Т. 34. С. 531-546.

4. Ваколюк И А, Жуков В.В Сравнительное исследование органов зрения двух видов брюхоногих моллюсков // Теоретические и прикладные аспекты биологии. Калининград: Изд-во КГУ, 1999. С. 106-108.

5. Ваколюк И А, Жуков В.В. Изучение фоторецепции Lymnaea stagnalis по проявлениям фототаксиса // Журн. эвол. биохим. физиол. 2000. Т. 36. № 5. С. 419-423.

6. Жуков ВВ., Грибакин ФГ Спектральная чувствительность глаза моллюсков Lymnaea stagnalis и Planorbarius corneus в ультрафиолетовой и видимой области спектра // Сенсорные системы. 1990. Т. 4. № 4. С. 341-350.

7. Жуков В В Некоторые оптические свойства хрусталиков пресноводных легочных моллюсков Lymnaea stagnalis и Planorbarius corneus П Сенсорные системы. 1993. Т. 7. № 2. С. 17-24.

8. Жуков В В Зрительная система брюхоногих моллюсков // Теоретические и прикладные аспекты биологии. Калининград: Изд-во КГУ, 1997. С. 50-58.

9. Жуков В В., Бобкова MB. Что может видеть глаз моллюска Lymnaea stagnalis? II Теоретические и прикладные аспекты биологии. Калининград: Изд-во КГУ, 1999. С. 83-91.

10. Жуков В.В., Бажова КБ. Влияние зрительных стимулов на выбор направления движения у Achatina fulica /I Сенсорные системы. 2001. Т. 15. № 2. С. 133-138.

11. Жуков В.В., Бобкова М.В., Ваколюк И.А. Структура глаза и зрение у пресноводного легочного моллюска Planorbarius corneus И Журн. эвол. биохим. физиол. 2002. Т. 38. № 4. Р. 419-430.

12. Зайцева О. В. Организация сенсорных систем брюхоногих моллюсков: принцип структурно-функционального параллелизма развития // Автореферат диссертации на соискание ученой степени доктора биологических наук. СПб.: Изд-во СПбГУ, 2000. 32 с.

13. Лихарев И.М., Виктор А.И. Фауна СССР. JL: Наука, 1980. Т. 3. Вып. 5.437 с.

14. Лакин Г.Ф. Биометрия. М.: Высш. школа, 1990. 351 с.

15. Ноздрачев А.Д., Баженов Ю.И., Баранникова И.А., Батуев А. С. и др. Начала физиологии. СПб: Лань, 2001. С. 446-449.

16. ПроссерЛ. Сравнительная физиология животных. М.: Мир, 1971. Т. 1.606 с.

17. Пастернак Р.К. Жизнь животных. М.: Просвещение, 1988. Т. 2. 446с.

18. СивухинД.В. Общий курс физики. М.: Наука, 1980. С. 70-144.

19. Черноризов A.M., Шехтер Е.Д., Аракелов Г.Г., Зимачев М.М. Зрение виноградной улитки: спектральная чувствительность темно-адаптированного глаза // Журн. высш. нерв. деят. 1992. Т. 42. С. 1150-1155.

20. Шилейко А.А. Фауна СССР. Л.: Наука, 1978. 360 с.

21. Шепперд Д. Нейробиология. М.: Мир, 1987. Т. 1. 454 с.

22. Шепелева ИП Сравнительное исследование морфологии и оптических свойств хрусталиков глаз некоторых брюхоногих моллюсков // Сенсорные системы. 2005. Т. 19. № 2. С. 172-176.

23. Audesirk Т., Audesirk G. Behaviuor of gastropod molluscs // In: The Mollusca / Ed. Willows A.O.D. New York: Acad. Press, 1985. V. 8. P. 1-94.

24. Andrew R.J., Savage H. Appetitive learning using visual conditional stimuli in the pond snail, Lymnaea stagnahs II Neurobiology of Learning and Memory. 2000. V. 73. P. 258-273.

25. Baccetti В., Bedini C. Research on the structure and physiology of the eyes of a lycosids spider. I. Microscopic and ultramicroscopic structure // Arch. Ital. Biol. 1964. V. 102. P. 97-122.

26. Bahr R.R. Contribution to the morphology of chilopod eyes // Symp. Zool. Soc. Lond. 1974. V. 32. P. 383-404.

27. Blest A.D., Land M.F. The physiological optics of Dinopis subrufus L. Koch: a fish-lens in a spider// Proc. R. Soc. Lond. 1977. V. 196. P. 197-222.

28. Bruno M.S., Barnes S.N., Goldsmith Т.Н. The visual pigment and visual cycle in the lobster Homarus II J. Сотр. Physiol. 1977. V. 8. P. 123-142.

29. Blumer M.J.F. The ultrastructure of the eyes in the vehger-larvae of Aporrhais sp. and Bittium reticulatum (Mollusca, Caenogastropoda) // Zoomorphol. 1994. V. 114. P. 149-159.

30. Blumer M.J.F. The ciliary photoreceptor in the teleplanic veliger-larvae of Smaragdia sp. and Strombus sp. (Mollusca, Gastropoda) // Zoomorphol. 1995. V. 115. P. 73-81.

31. Blumer M.J.F Alternations of the eyes of Carinaria lamarcki (Gastropoda, Heteropoda) during the long pelagic cycle // Zoomorphology. 1998. V. 118. P.183-194.

32. Blumer M.J.F. Development of a unique eye: photoreceptors of the pelagic predator Atlanta peroni (Gastropoda, Heteropoda) // Zoomorphol. 1999. V. 119. P. 81-91.

33. Brannstrom P. Visual ecology of insect superposition eyes // PhD thesis. University of Lund, Lund, Sweden. 1999. P. 142.

34. Clark A. W. Fine structure of two invertebrate photoreceptor cells // J. Cell Biol. 1963. V. 19. P. 28.

35. Charles J.H. Sense organs (less cephalopods) // In: Physiology of molluscs, 1966. V. 2. No. 4. P. 455-521.

36. Cameron R.A.D., Redfern M. British land snails // London New York: Acad. Press, 1976. P. 64.

37. Cox R.L., Glick D.L., Strumwasser F. Isolation and protein sequence identification of Aplysia californica lens cnstallms // Biol. Bull. 1991. V. 181. P. 333-335.

38. Chase R. Sensory organs and nervous system // In: The biology of terrestrial molluscs / Ed. Barker G.M. Oxon. Britain: Cabi Publishing, Wallingford, 2001. P. 179-211.

39. Cook A. Behavioural ecology: On doing the right thing, in the right place at the right time // In: The biology of terrestrial molluscs / Ed. Barker G.M. Oxon. Britain: Cabi Publishing, Wallingford, 2001. P. 447-487.

40. Dennis M.J. Electrophysiology of the visual system in a nudibranch mollusc // J. Neurophysiol. 1967. V. 30. P. 1439-1465.

41. Dilly P.N. The structure of a photoreceptor organelle in the eye of Pterotrachea mutica IIZ. Zellforsch. 1969. V. 99. P. 420-429.

42. Evans F. Responses to disturbance of the periwinkle Littorina punctata (Gemlin) on a shore in Gana // Proc. Zool. Soc. Lond. 1961. V. 137. P. 393-402.

43. Eakin RM., Brandenburger J.L. Differentiation in the eye of a pulmonate snail Helix aspersa II J. Ultrastruct. Res. 1967. V. 18. P. 391-421.

44. Eakin R. Structure in invertebrate photoreceptors // In: Handbook of sensory physiology / New York: Springer, 1972. V. 7. P. 625-684.

45. Eakin R M., Brandenburger J.L Understanding a snail's eye at a snail's pace//Amer. Zool. 1975. V. 15. P. 51-863.

46. Eakin R.M., Brandenburger J.L. Retinal differences between light-tolerant and light-avoiding slugs (Mollusca: Pulmonata) // J. Ultrastruct. Res. 1975. V. 53. P. 382-394.

47. Eskin A., Harcombe E. Eye of Navanax: optic activity, circadian rhythm and morphology // Сотр. Biochem. Physiol. 1977. V. 57A. P. 443-449.

48. Eakin R.M., Brandenburger J.L., Barker J.M. Fine structure of the eye of the New Zealand slug Athoracophorus bitentaculatus II Zoomorphol. 1980. V. 94. P. 225-239.

49. Eaton J.L., Tignor K.R., Holtzman G.I. Role of moth ocelli in timing flight initiation at dusk// Physiol. Ent. 1983. V. 8. P. 371-375.

50. Emery D.G. Fine structure of olfactory epithelia of gastropod molluscs // Microscopy Research and Technique. 1992. V. 22. P. 307-324.

51. Fletcher A., Murphy Т., Young A. Solutions of two optical problems // Proc. R. Soc. bond. 1954. V. 223A. P. 216-225.

52. Fernald R.D. Aquatic adaptations in fish eyes // In: Sensory biology of aquatic animals / Ed. Atema J., Fay R.R., Popper A.N., Tavolga W.N. New York: Springer-Verlag, 1988. P. 435-466.

53. FechterR., Falkner G. Mollusken // Muenchen: Mosaik-Verlag, 1990. P.288.

54. Fritsches K.A., Marshall N.J., Warrant E.J. Retinal specializations in the blue marlin: eyes designed for sensitivity to low light levels // Marine and Freshwater Res. 2003. V. 54. P. 1-9.

55. Gillary H.L., Wolbarsht M.L. Electrical responses from the eye of a land snail //Rev. Can. Biol. 1967. V. 26. P. 125-134.

56. Gillary H.L., Gillary E. W. Ultrastructural features of the retina and optic nerve of Strombus luhuanus, a marine gastropod // J. Morph. 1979. V. 159. No. 1. P. 89-116.

57. Goodman L.J. Organisation and physiology of the insect dorsal ocellar system // In: Handbook of Sensory Physiology / Ed. Autrum H. Berlin-Heidelberg New York: Springer-Verlag, 1981. V. 7/6C. P. 201-286.

58. Gibson B. Cellular and ultrastructural features of the regenerating adult eye in the marine gastropod Ilyanassa obsoleta II J. Morphol. 1984. V. 180. P. 205220.

59. Henchman A.P. The eyes of Umax maximus II Neuroscience. 1897. V. V. No. 115. P. 428-429.

60. Hermann H.T. Optic guidance of locomotor behaviour in the land snail Otala lactea II Vision Res. 1968. V. 8. P. 601-612.

61. Hughes H.P.I. The spectral sensitivity and absolute threshold of Onchidorisfusca (Muller) // J. Exp. Biol. 1970. V. 52. P. 609-618.

62. Hughes H.P.I. A light and electron microscopy study of some opisthobranch eyes // Zeitschrift fur Zellforschung und mikroskopische Anatomie. 1970. V. 106. P. 79-98.

63. Hermans C.O., Eakin R.M. Fine structure of the eyes of an alciopid polychaete, Vanadis tagensis (Annelida) I I Z. Morph. Tire. 1974. V. 79. P. 245267.

64. Hamilton P. V. Daily movements and visual location of plant stems by Littorina irrorata (Mollusca: Gastropoda) // Mar. Behav. Physiol. 1977. V. 4. P. 293-304.

65. Hurley A.C., Lange G.D., Hartline P.H. The adjustable "pin-hole camera" eye of Nautilus // J. Exp. Zool. 1978. V. 205. P. 37-44.

66. Hamilton P. V., Winter M.A. Behavioural responses to visual stimuli by the snail Littorina irrorata И Anim. Behav. 1982. V. 30. P. 725-760.

67. Hamilton P.V., Ardizzoni S.C., Penn J.S. Eye structure and optics in the intertidal snail, Littorina irrorata II J. Сотр. Physiol. 1983. V. 152. P. 435-445.

68. Hamilton P. V., Winter M.A. Behavioural responses to visual stimuli by the snails Tectarius muricatus, Turbo castanea and Helix aspersa II Anim. Behav. 1984. V. 32. P. 51-57.

69. Herman K.G., Strumwasser F. Regional specializations in the eye of Aplysia, a neuronal circadian oscillator I I J. Сотр. Neurol. 1984. V. 230. P. 593613.

70. Hamilton P. V. Variation in sense organ design and associated sensory capabilities among closely related mollusks // Amer. Malaco. Bull. 1991. V. 9. No. l.P. 89-98.

71. Ichikawa Т., Tateda H. Receptive field of the stemmata in the swallowtail butterfly Papilio II J. Сотр. Physiol. 1982 a. V. 146. P. 191-199.

72. Ichikawa Т., Tateda H. Distribution of the colour receptors m the larval eyes of four species of Lepidoptera // J. Сотр. Physiol. 1982 b. V. 149. P. 317324.

73. Jacklet J.W., Alvarez R., Bernstein B. Ultrastructure of the eye of Aplysia II J. Ultrastruct. Res. 1972. V. 38. P. 246-261.

74. Jacklet J.W., Colquhoun W. Ultrastructure of photoreceptors and circadian pacemaker neurons m the eye of a gastropod Bulla II J. Neurocytol. 1983. V. 12. P. 673-696.

75. Kataoka S. Fine structure of the retina of a slug, Umax flavus L. // Vision Res. 1975. V. 15. P. 681-686.

76. Kataoka S. Ultrastructure of the cornea and accessory retina in a slug, Umax maximus L. // J. Ultrastruct. Res. 1977. V. 60. P. 296-305.

77. Kerney M.P., Cameron R.A.D. A field guide to the land snails of Britain and north-west Europe // Lond.: Collins St. Jame's Place, 1979. P. 288.

78. Katagiri N., Katagiri Y., Fujimoto K. Ultrastructure of lens cell in the dorsal eye of Onchidium verriculatum (Mollusca, Gastropoda) // J. Tokyo Women's Med. Cell. 1981. V. 51. P. 1148-1160.

79. Katagiri N. Cytoplasmic characteristics of three different rhabdomenc photoreceptor cells in a marine gastropod Onchidium verruculatum II J. Electron. Microsc. 1984. V. 33. No. 2. P. 142-150.

80. Katagiri Y., Katagiri N., Fujimoto К Morphological and electrophysiological studies of a multiple photoreceptive system m a marine gastropod, Onchidium //Neuroscience Res. 1985. V. 2. P. S1-S15.

81. Katagiri N. Ultrastructure of stalk eye retina in a marine gastropod, Onchidium verruculatum II Proc. Xlth Int. Cong. On Electron Microscopy. Kyoto. 1986. P. 3237-3238.

82. Katagiri N., Katagiri Y., Shimatani Y., Hashimoto Y. Cell type and fine structure of the retina of Onchidium verruculatum II J. Electron. Microsc. 1995. V. 44. P. 219-230.

83. Katagiri N, Katagiri Y. Fine structure of the dioptric apparatus in the stalk eye of Onchidium verriculatum (Gastropoda, Stylommatophora): a distinct lamellar substructure of the lens // Zoomorphol. 1998. V. 118. P. 13-21.

84. Land M.F. Image formation by a concave reflector in the eye of the scallopPecten maximusllL Physiol. 1965. V. 179. P. 138-153.

85. Land M.F. Functional aspects of the optical and retinal organization of the mollusc eye // Symp. Zool. Soc. London. 1968. V. 23. P. 75-96.

86. Land M.F. Structure of the principle eyes of jumping spiders (Salticidae: Dendryphantinae) in response to visual stimuli // J. Exp. Biol. 1969. V. 51. P. 443470.

87. Land M.F. Superposition images are formed by reflection in the eyes of some oceanic decapods crustacea // Nature. 1976. V. 263. P. 764-765.

88. Land M.F. Optics and vision in invertebrate // In: Handbook of Sensory Physiology / Ed. Autrum H. Berlin-Heidelberg New York: Springer-Verlag, 1981. V. 7/6B.P. 471-592.

89. Land M.F. Molluscs // In: Photoreception and vision in invertebrates / Ed. АН M.A. Plenum Publishing Corp. Proc. NATO Adv. Study Inst. Lond. 1984. V. 74. No. 4. P. 699-925.

90. Land M.F. The optics of animal eyes // Contemp. Physiol. 1988. V. 29. No. 5. P. 435-455.

91. Land M.F., Fernald R.D The evolution of eyes // Annu. Rev. Neurosci. 1992. V. 15. P. 1-29.

92. Land MF., Nilsson D.-E. Animal eyes // Oxford: Oxford University Press, 2002. P. 47-54.

93. Matthiessen L. Untersuchngen uber den Aplanatismus und die Perioscopy der Kristallinsen in den Augen der Fische // Pflugers Arch. 1880. V. 21. P. 287-307.

94. Matthiessen L Uber den physikalisch-optischen Bau des Cetaceen und der Fische //Pflugers Arch. 1886. V. 38. P. 521-528.

95. Millott N. Animal photosensitivity with special reference to eyeless forms // Endeavour. 1957. V. 16. No. 61. P. 19-28.

96. Millott N. Dermal photosensitivity and the "Hen and Egg" problem // Nature. 1967. V. 215. P. 90-99.

97. Mayes M., Hermans С О Fine structure of the eye of the prosobranch mollusk Littorina scutulata II Veliger. 1973. V. 16. P. 166-168.

98. Mortensen C., Eakin R.M Efferent neurites to capsular muscles in the eye of a snail, Helix aspersa II J. Ultrastructure Res. 1974. V. 49. P. 286-294.

99. Meyer-Rochow V.B. Structure and function of the larval eye of the sawfly, Perga (Hymenoptera) // J. Insect Physiol. 1974. V. 20. P. 1565-1591.

100. Messenger J.B. Comparative physiology of vision in molluscs // In: Handbook of sensory physiology / Ed. Autrum H. Berlin-Heidelberg New York: Springer-Verlag, 1981. V. VII/6C. P. 93-200.

101. Meyer-Rochow V.B., Moore S. Biology of Latia neritoides Gray 1850 (Gastropoda, Pulmonata, Basommatophora): the only light-producing freshwater snail in the world // Int. Rev. Ges. Hydrobiol. 1988. V. 73. P. 21-42.

102. Mizunami M. Information processing in the insect ocellar system: comparative approaches to the evolution of visual processing and neural circuits // Adv. Insect Physiol. 1994. V. 25. P. 151-265.

103. Newell G.E. The eye of Littorina littorea II Proc. Zool. Soc. bond. 1965. V. 144. P. 75-86

104. Newell P.F., Newell G.E. The eye of the slug, Agriolimax reticulatus (Mull) // Symp. Zoo. Soc. bond. 1968. No. 23. P. 97-111.

105. Nemanic P. Fine structure of the compound eye of Porcello scaber in light and dark adaptation // Tissue Cell. 1975. V. 7. P. 453-468.

106. Nilsson D.-E., Land M.F., Howard J. Afocal apposition optics in butterfly eyes //Nature. 1984. V. 312. P. 562-563.

107. Nilsson D.-E., Land M.F., Howard J. Optics of the butterfly eye // J. Сотр. Physiol. 1988. V. 161A. P. 645-658.

108. Nilsson D.-E. A new type of imaging optics in compound eyes // Nature. 1988. V. 332. P. 76-78.

109. Nilsson D.-E. Vision optics and evolution // Bioscience. 1989. V. 39. P. 298-307.

110. Nilsson D.-E. From cornea to retinal image in invertebrate eyes // TINS. 1990. V. 13. No. 2. P. 55-63.

111. Nilsson D.-E., Pelger S. A pessimistic estimate of the time required for an eye to evolve // Proc. R. Soc. bond. 1994. V. B. P. 53-58.

112. Patten W. Eyes of molluscs and arthropods // Mitt. Zool. Staz. Neapel. 1886. V/6. P. 542-756.

113. Prince J.H. The molluscan eyestalk: using as an example, Pterocera lambis II Texas reports on Biology and Medicine. 1955. V. 13. P. 323-339.

114. Paulus HF The compound eyes of Apterygote insects // In: The compound eye and vision of insects / Ed. Horridge G.A. Oxford: Clarendon, 1975. P. 3-19.

115. Piatigorsky J., Kuwabara Т., Cutress C.E. The cellular eye lens and crystallins ofcubomedusanjellyfish//J. Сотр. Physiol. 1989. V. 164. P. 577-587.

116. Steven D.M. The dermal light sense // Biol. Rev. 1963. V. 38. P. 204240.

117. Stensaas L.J., Stensaas S.S., Trujilo-Cenoz O. Some morphological aspects of the visual system of Hermissenda crassicornis (Mollusca: Nudibranchia) // J. Ultrastruct. Res. 1969. V. 27. P. 510-532.

118. Stoll C.J. Observations on the ultrastructure of the basommatophoran snail Lymnaea stagnalis (L.) // Proc. Kon. Ned. Akad. Wet. 1973. V. 76C. P. 414424.

119. Stoll C.J. Extraocular photoreception in Lymnaea stagnalis L. // Neurobiol. Invert. 1975. P. 487-495.

120. Salvini-Plawen L. V., Mayr E. On the evolution of photoreceptors and eyes // Evol. Biol. 1977. V. 10. P. 207-263.

121. Saxena K.N., Khatter P. Orientation of Papilio demoleous larvae in relation to size, distance, and combination pattern of visual stimuli // J. Insect Physiol. 1977. V. 23. P. 1421-1428.

122. Suzuki H., Watanabe M., Tsukahara Y., Tasaki K. Duplex system in the simple retina of a gastropod mollusc, Limax flavus L. // J. Сотр. Physiol. 1979. V. 133. P. 125-130.

123. Sivak J.G. Optical properties of a cephalopod eye (the shortfinned squid, Illex illecebrosus) II J. Сотр. Physiol. 1982. V. 147. P. 323-327.

124. Seed F. Structural organization, adaptive radiation, and the classification of molluscs // In: The Mollusca / Ed. Hochachka P.W. New York: Acad. Press, 1983. V. 1. P. 1-54.

125. Sivak J.G. Optics of amphibious eyes in invertebrates 11 In: Sensory biology of aquatic animals / Ed. Atema J., Fay R.R., Popper A.N., Tavolga W.N. New York: Springer Verlag, 1988. V. 19. P. 467-485.

126. Seyer J.-O. Resolution and sensitivity in the eye of the winkle Littorina littorea II J. Exp. Biol. 1992. V. 170. P. 57-69.

127. Seyer J.-O. Structure and optics in the eye of the hawk-wing conch Strombus raninus (L.) // J. Exp. Biol. 1994. V. 286. P. 200-207.

128. Starnecker G. Colour preference for pupation sites of the butterfly larvae Inachis io and the significance of the pupal melanization reducing factor // Naturwissenschaften. 1996. V. 83. P. 474-476.

129. Seyer J.-O., Nilsson D.-E., Warrant E.J. Spatial vision in the prosobranch gastropod Ampularia sp. // J. Exp. Biol. 1998. V. 201. P. 1673-1679.

130. Seyer J.-O. Comparative optics of prosobranch eyes // PhD thesis. University of Lund, Lund, Sweden. 1998. P. 86.

131. Stange G., Stowe S., Chachl J.S., Massaro A. Anisotroping imagining in the dragonfly median ocellus: a matched filter for horizon detection // J. Сотр. Physiol. 2002. V. 188A. P. 455-467.

132. Tonosaki A. Fine structure of the retina in Haliotis discus 11 Zeitschrift fur Zellforschung und mikroskopische Anatomie. 1967. V. 79. P. 469-480.

133. Tamamaki N., Kawai K. Ultrastructure of the accessory eye of the giant snail, Achatina fulica (Gastropoda, Pulmonata) // Zoomorphol. 1983. V. 102. P. 205-213.

134. Tamamaki N. The accessory photosensory organ of the terrestrial slug, Limax flavus L. (Gastropoda, Pulmonata): morphological and electrophysiological study // Zool. Sci. 1989. V. 6. P. 877-883.

135. Tomarev S.I., Piatigorsky J. Lens crystallins of invertebrates. Diversity and recruitment from detoxification enzymes and novel proteins // Eur. J. Biochem. 1996. V. 235. No. 3. P. 449-465.

136. Willem V. Contributions a l'etude physiologique des organes de sens chez les mollusques. I. La vision chez les gastropodes pulmones // Arch. Biol. 1892. V. 12. P. 5-125.

137. Wunderer H., De Kramer J.J. Dorsal ocelli and light induced diurnal activity pattern in the arctnd moth Creatonotus transiens II J. Insect Physiol. 1989. V. 35. P. 87-95.

138. Warrant E.J., Mclntyre P.D. Limitations to resolution in superposition eyes // J. Сотр. Physiol. 1990. V. 167. P. 785-803.

139. Warrant E J., Mclntyre P.D. Strategies for retinal design in arthropod eyes of low F-number// J. Сотр. Physiol. 1991. V. 168. P. 499-512.

140. Warrant E.J., Mclntyre P.D. The trade-off between resolution and sensitivity in compound eyes // In Nonlinear vision / Ed. Pinter R.B., Nabet В.: CRC Press, 1992. P. 391-421.

141. Warrant E.J., Mclntyre P.D. Arthropod eye design and the physical limits to spatial resolving power//J. Neurobiol. 1993. V. 40. P. 413-461.

142. Warrant E.J., Nilsson D.-E. Absorption of white light in photoreceptors //Vision. Res. 1998. V. 38.No. 2. P. 195-207.

143. Warrant E.J. Seeing better at night: life style, eye design, and the optimum strategy of spatial and temporal summation // Vision Res. 1999. V. 39. P. 1611-1630.

144. Wade C.M., Мог dan P.В., Clarke B. A phylogeny of the land snails (Gastropoda: Pulmonata) // Proc. R. Soc. Lond. 2001. V. 268. P. 413-422.

145. Warrant E.J. The design of compound eyes and the illumination of natural habitats // In: Ecology of sensing / Ed. Barth F.G., Schmid A. Berlin-Heidelberg New York: Springer, 2001. P. 187-213.

146. Warrant E J. The physical designs of animal eyes: optics in the service of ecology// DOPTS-NYT. 2003. V. 3. P. 30-34.

147. Zunke U. Ultrastructure of the eye of the amber snail Succinea putris (L.) (Gastropoda, Stylommatophora)//Malacol. 1979. V. 18. P. 1-5.1. Благодарности

Информация о работе

Шепелева, Ирина Павловна
кандидата биологических наук
Москва, 2007
ВАК 03.00.08

Диссертация

Сравнительная морфология и оптические свойства глаз брюхоногих моллюсков Stylommatophora - тема диссертации по биологии, скачайте бесплатно

Автореферат

Похожие работы