Бесплатный автореферат и диссертация по биологии на тему

Организация внутриклеточных структур при апоптозе и действии антиоксиданта ионола (ВНТ) и перекисей у этиолированных проростков пшеницы

ВАК РФ 03.00.03, Молекулярная биология

Содержание диссертации, кандидата биологических наук, Замятнина, Виктория Александровна

ВВЕДЕНИЕ

ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1. Сравнительная характеристика основных типов клеточной гибели

2. Основные морфологические характеристики запрограммированной гибели клеток и последовательность ультраструктурных изменений в процессе апоптоза

3. Основные биохимические характеристики запрограммированной клеточной гибели

4. Ультраструктурные особенности различных путей запрограммированной клеточной гибели у растений

5. Культуры клеток, как модель запрограммированной клеточной гибели у растений

6. Примеры запрограммированной клеточной гибели у растений и способы ее регуляции

6.1. Естественные модели

6.1.1. Старение

6.1.2. Формирование сосудистой системы растений

6.1.3. Гибель клеток при репродуктивных процессах

6.1.4. Гибель клеток при прорастании семян

6.2. Индуцированные модели

6.2.1. Гиперчувствительный ответ

6.2.2. Гибель клеток под действием неблагоприятных факторов внешней среды

7. Окислительный стресс и антиоксиданты

7.1. Активные формы кислорода (АФК) и их продукция у растений

7.2. Антиоксиданты

8. Различные пути апоптоза в растениях

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

1. Выращивание и синхронизация роста этиолированных проростков пшеницы

2. Фиксация интактных проростков для электронномикроскопического анализа

2.1. Фиксация глутаровым альдегидом раствором 0$

2.2. Обезвоживание материала

2.3. Фиксация материала в смеси Ероп-812 и приготовление ультратонких срезов

3. Выделение фракций субклеточных органелл

4. Выделение суммарной ДНК

5. Электрофорез ДНК

РЕЗУЛЬТАТЫ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ

1. Ультраструктура паренхимных клеток колеоптиля этиолированных проростков пшеницы. Характерные особенности апоптозной клетки

2. Исследование фракций субклеточных частиц колеоптиля пшеницы

3. Ультраструктурные особенности паренхимных клеток апикальной зоны первого листа в процессе апоптоза

4. Действие антиоксиданта ВНТ (ионола) на ультраструктуру клеток проростков пшеницы

5. Влияние антиоксиданта ВНТ и перекисей на апоптозную фрагментацию ДНК в колеоптиле и первом листе проростков пшеницы

Принятые сокращения: АБК - абсцизовая кислота; АФК - активные формы кислорода; АО - альтернативная оксидаза; БСА - бычий сывороточный альбумин; БТШ - белки теплового шока; ВТМ - вирус табачной мозаики; ЗГК - запрограммированная гибель клеток; ФДА - флуоресцеиндиацетат; яДНК - ядерная ДНК; ВНТ - бутилгидрокситолуол, или 2,6-ди-трет-бутил-4-метилфенол, или ионол; DADI - 4',6'-diamidino-2-phenilindole; DDSA -dodecenyl succinic acid anhydrid; DMP - 2,4,6,-Tris-dimethylaminomethyl-phenol; DTE - дитиоэритриол; EDTA - этилендиаминтетрауксусная кислота; EGTA - этиленгликоль-/>/л-[р-аминоэтилэфир]-К,Ы,К',М'-тетрауксусная кислота; HEPES - К-[2-гидроксиэтил]пиперазин-М' - этансульфоновая кислота; Н-мтДНК - "тяжелая" митохондриальная ДНК; kbp - тысяча пар оснований ДНК; MNA - methylnadic anhydrid.

Введение Диссертация по биологии, на тему "Организация внутриклеточных структур при апоптозе и действии антиоксиданта ионола (ВНТ) и перекисей у этиолированных проростков пшеницы"

В настоящее время изучение процессов запрограммированной гибели клеток (апоптоза) представляет собой одно из наиболее интенсивно развивающихся направлений современной молекулярной биологии. Подобно животным, эмбриогенез и другие ранние этапы онтогенеза у растений сопровождаются запрограммированной гибелью отдельных клеток и тканей [СгеепЬе^, 1996; Ванюшин, 2001]. Однако, объектом большинства проводящихся исследований являются клетки животных. Сравнительно недавно было установлено, что по некоторым морфологическим и биохимическим данным, запрограммированная гибель клеток растений и животных во многом схожи. Это связано с эволюционной консервативностью процесса апоптоза, в частности, с экспрессией ряда сходных генов, контролирующих апоптоз как в растительных, так и в животных клетках. Однако, до настоящего времени единая картина последовательности биохимических и морфологических событий происходящих в растительной клетке в процессе апоптоза не установлена.

Запуск механизмов запрограммированной клеточной гибели часто связан с процессами, происходящими в митохондриях. В частности, одним из пусковых механизмов апоптоза может служить выход из митохондрий ряда апоптогенных белков, активирующих протеолитический каскад. Важным биохимическим маркером апоптоза служит межнуклеосомная фрагментация ядерной ДНК.

Значительную роль в активации процессов апоптоза играет окислительный статус клетки. Протекание многих форм клеточной гибели сопровождается генерацией активных форм кислорода (АФК). В связи с этим особый интерес представляет изучить возможное модулирование запрограммированной гибели клеток с помощью экзогенных антиоксидантов и прооксидантов.

Одной из возможных моделей для изучения индуцированного и естественного апоптоза при нормальном онтогенезе являются проростки пшеницы, характеризующиеся относительно синхронным развитием клеток в таких органах, как колеоптиль и первый лист. Эта модель уникальна тем, что в терминах синтеза ДНК она позволяет рассматривать целый интактный растительный организм практически, как одну клетку. Кроме того, колеоптиль является примером органа со строго ограниченной продолжительностью жизни и может служить моделью для изучения молекулярных, в том числе пусковых, механизмов запрограммированной гибели клеток у растений.

Целью настоящей работы являлось исследовать ультраструктурные и биохимические особенности интактных растительных тканей в онтогенезе и под влиянием антиоксиданта ВНТ (ионола) и перекисей на модели проростков пшеницы.

ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

АПОПТОЗ У РАСТЕНИЙ

Заключение Диссертация по теме "Молекулярная биология", Замятнина, Виктория Александровна

выводы

1. Установлено, что развитие этиолированных проростков пшеницы сопровождается выраженным апоптозом в колеоптиле и первом листе. Впервые сформирована структурно-морфологическая картина апоптоза в тканях интактного растения: в стареющем колеоптиле и первом листе апоптоз сопровождается конденсацией и маргинацией хроматина в ядре, межнуклеосомной фрагментацией ядерной ДНК, конденсацией и реорганизацией цитоплазмы.

2. Впервые в растительных клетках обнаружены особые вакуолярные везикулы, содержащие цитоплазму и клеточные органеллы. Эти везикулы были выделены впервые. Установлено, что именно в этих структурах происходит интенсивный синтез митохондриальной ДНК при апоптозе.

3. Обнаружено, что антиоксиданты и перекиси модулируют апоптоз у этиолированных проростков пшеницы. Антиоксидант ВНТ (ионол) предупреждает появление характерных признаков старения и апоптоза: в колеоптиле ВНТ полностью блокирует апоптозную фрагментацию ядерной ДНК и образование характерных цитоплазматических везикул с активными реплицирующими мтДНК митохондриями. Действие ВНТ тканеспецифично. В противоположность ВНТ, перекиси резко усиливают апоптозную фрагментацию ядерной ДНК в колеоптиле и индуцируют ее в первом листе.

4. Найдено, что ВНТ вызывает выраженные структурные изменения в организации органелл клетки (ядро, митохондрии, пластиды, аппарат Гольджи, эндоплазматический ретикулум) и нарушает деление клеток и ядер. Показано, что ВНТ индуцирует образование и дифференцировку пластид в корнях этиолированных проростков пшеницы: под влиянием этого антиоксиданта в клетках корня развиваются хлоропласта. ВНТ индуцирует образование неизвестных ранее необычных мембранных структур в цитоплазме растительной клетки.

5. Множественное действие ВНТ, очевидно, обусловлено тем, что он модулирует уровень активных форм кислорода в апоптозных клетках.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Развитие этиолированных проростков пшеницы сопровождается апоптозом в тканях колеоптиля и первого листа. Таким образом, апоптоз является обязательной интегральной составляющей онтогенеза растений, в том числе - и на самых ранних этапах их развития (проросток). В проростках пшеницы апоптоз сопровождается конденсацией и маргинацией хроматина, межнуклеосомной фрагментацией ядерной ДНК и появлением в вакуолях клеток необычных, содержащих митохондрии, цитоплазматических везикул. Фрагментация цитоплазмы с образованием необычных цитоплазматических везикул, содержащих митохондрии и (или) пластиды в апикальной зоне колеоптиля и первого листа этиолированных проростков пшеницы предшествует апоптозной фрагментации ядерной ДНК и усиленному синтезу Н-мтДНК. Установлено, что усиленный, характерный для апоптоза, синтез Н-мтДНК локализован именно в этой особой фракции везикул. В клетках колеоптиля и первого листа, содержащих необычные цитоплазматические везикулы, отчетливо наблюдаются конденсация и маргинация ядерного хроматина и конденсация цитоплазмы. Межнуклеосомная фрагментация ДНК и образование содержащих митохондрии цитоплазматических везикул могут модулироваться при помощи анти- и прооксидантов. Антиоксидант ВНТ (ионол) ингибирует апоптоз в клетках колеоптиля и, вероятно, даже несколько стимулирует его в клетках первого листа этиолированных проростков пшеницы. Таким образом, действие антиоксиданта ВНТ тканеспецифично: в разных органах этиолированных проростков пшеницы ВНТ способен действовать как в качестве анти-, так и, по-видимому, в качестве прооксиданта. Такая разнокачественность воздействия ВНТ обусловлена, скорее всего, различным количественным содержанием молекулярного кислорода в разных тканях этиолированных проростков. Ингибирование процесса апоптоза под действием ВНТ в клетках колеоптиля выражается, в частности, в отсутствии в вакуолях клеток содержащих митохондрии цитоплазматических везикул и межнуклеосомной фрагментации ядерной ДНК. ВНТ вызывает существенные ультраструктурные изменения в организации большинства субклеточных структур и нарушает клеточное деление в клетках колеоптиля и корня. В присутствии ВНТ нарушается формирование клеточных стенок (возникают многоядерные клетки), и деление ядер (в результате образуются гигантские многолопастные ядра). Показано, что в корнях этиолированных проростков пшеницы антиоксидант ВНТ индуцирует образование и дифференцировку пластид. Эти органеллы не свойственны корням вообще, а корням этиолированных растений - в особенности. В корнях контрольных проростков, выросших без ВНТ, они никогда не наблюдаются. Оксиданты (Н2О2, гидроксиперекись кумола) стимулируют апоптоз (фрагментацию ДНК) в колеоптиле и индуцируют его в клетках первого листа, в то время как в листе у контрольных проростков он еще совсем не выявляется. Тем самым, запрограммированный в онтогенезе апоптоз контролируется активными формами кислорода (АФК) и может эффективно модулироваться анти- и прооксидантами. Вероятно, что контролируемые анти- и прооксидантами активные формы кислорода (АФК) обусловливают структурную перестройку цитоплазмы с образованием особых вакуолярных везикул с синтезом в них мтДНК и запускают апоптоз.

Библиография Диссертация по биологии, кандидата биологических наук, Замятнина, Виктория Александровна, Москва

1. Алекперов У.К., Абуталыбов М.Г., Аскеров И.Т. Многополюсные митозы и многоядерность при действии антиоксиданта ионола на корешки лука // Цитология.-1975.-Т.17.-с.101-103.

2. Алекперов У.К., Абуталыбов М.Г., Багирова А.Д. Механизм действия антимутагенов. II Соотношение между антимутагенным эффектом ионола и стадией митотического цикла Crépis capillaris L. // Генетика.-1976.-Т.12.-С.47-50.

3. Александрушкина Н.И., Кудряшова И.Б., Кирнос М.Д., Ванюшин Б.Ф. Синтез и метилирование по адениновым остаткам "тяжелых" мини-плазмид митохондриальной ДНК в колеоптиле и листе проростков пшеницы: влияние фитогормонов // Биохимия.-1990.-Т.55.-с.2038-2045.

4. Ванюшин Б.Ф. Метилирование ДНК у эукариотов новый механизм регуляции экспрессии генов и клеточной дифференцировки // Успехи биологической химии.-1983.-Т.24.-с. 170-193.

5. Ванюшин Б.Ф. Апоптоз у растений// Успехи биологической химии.-2001.-T.41.-c.3-38.

6. Ванюшин Б.Ф., Севостьянова С.С., Кирнос М.Д., Саидова Н.С. Увеличение белковости зерновок пшениц под влиянием 5-азацитидина -ингибитора метилирования ДНК // Известия АН СССР, Серия биол.-1990.-№1.-с.75-83.

7. Генерозова И.П. Атлас. Ультраструктура хлоропластов / Москва, Академия Наук СССР, Ин-т Биологической физики. Изд-во "Наука".-1965.-c.23.

8. Кирнос М.Д., Александрушкина Н.И., Ванюшин Б.Ф. Ы6-метиладенин в митохондриальной ДНК высших растений// Биохимия.-1988а.-Т.53,-с.1791-1796.

9. Кирнос М.Д., Александрушкина Н.И., Ванюшин Б.Ф. Апоптоз в клетках первого листа и колеоптиля проростков пшеницы: межнуклеосомная фрагментация генома и синтез "тяжелых" олигонуклеосомного размера фрагментов ДНК // Биохимия.-1997а-Т.62.-с. 1008-1014.

10. Кирнос М.Д., Александрушкина H.H., Власова Т.И., Ванюшин Б.Ф. Структурная и функциональная организация метилирования реплицирующегося генома растений // Молекулярная биология.-1995,-Т.29.-С.1242-1257.

11. Кирнос М.Д., Александрушкина Н.И., Горемыкин В.В., Кудряшова И.Б., Ванюшин Б.Ф. «Тяжелая» митохондриальная ДНК у высших растений. // Биохимия.-1992.-Т.57,- с.1566 1572.

12. Кирнос М.Д., Александрушкина H.H., Шорнинг Б.Ю., Бубенщикова С.Н., Ванюшин Б.Ф. Суперпродукция "тяжелой" ДНК в неделящихся клетках стареющего колеоптиля проростков пшеницы при апоптозе // Биохимия,-19976.-Т. 62.-с.1587-1597.

13. Кирнос М.Д., Александрушкина Н.И., Шорнинг Б.Ю., Кудряшова И.Б., Ванюшин Б.Ф. Межнуклеосомная фрагментация и синтез ДНК в проростках пшеницы // Физиология растений.-19996.-Т. 46.-вып.1.-с. 3846.

14. Кирнос М.Д., Бакеева Л.Е., Волкова С.А., Ганичева Н.И., Ванюшин Б.Ф. Митохондриальная природа новообразованной ДНК в стареющих колеоптилях этиолированных проростков пшеницы // Биохимия.-1983а.-Т.48.-с.1505-1512.

15. Атлас ультраструктуры растительных клеток / Под ред. Козубова Г. М. и Даниловой М.Ф.-Петрозаводск.-1972.-с.295.

16. Кудряшова И.Б., Ванюшин Б.Ф. Метилирование in vitro ядерной ДНК из различных органов крысы: тканевые и возрастные различия акцепторной способности ДНК // Биохимия.-1976.-Т. 41 .-с. 1106-1115.

17. Новгородов С.А., Гудзь Т.П., Мор Ю.Е., Гончаренко E.H., Ягужинский Л.С. Гидроперекись кумола изменяет тип проводимости митохондриальной мембраны для К+// Биохимия.-1989.-Т.54.-с.206-212.

18. Новиков В. С. Программированная клеточная гибель / Санкт Петербург: Изд-во "Наука".-1996.-С.276.

19. Саламатова Т. С. Физиология растительной клетки / Л.: Изд-во Ленинградского Университета.-1983.-с. 232.

20. Смирнова Е.Г., Любимов Ю.И., Малинина Т.Г., Любимова Е.Ю., Александрушкина Н.И., Ванюшин Б.Ф., Ягужинский Л.С. ВНТ (ионол) продуцирует супероксид анион // Биохимия.-2002 (в печати).

21. Чайлахян М.Х. Регуляция цветения высших растений / М:."Наука".-1988,-с.558.

22. Шорнинг Б.Ю., Полещук С В., Горбатенко И.Ю., Ванюшин Б.Ф. Действие антиоксидантов на рост и развитие растений // Известия РАН, Серия биологическая.-1999,- № 1.-С.30-38.

23. Шорнинг Б.Ю., Смирнова Е.Г., Ягужинский Л.С., Ванюшин Б.Ф. Необходимость образования супероксида для развития проростков пшеницы //Биохимия.-2000.-Т. 65.-с.1612-1617.

24. Adams J.M., Cory S. The Bcl-2 protein family: arbiters of cell survival // Science.-1998.-V.281.-P. 1322-1326. Review.

25. Adams J.M., Cory S. Life-or-death decisions by the Bcl-2 protein family // Trends Biochem Sci.-2001.-V.26.-P.61-66. Review.

26. Alvarez M.E. Salicylic acid in the machinery of hypersensitive cell death and disease resistance // Plant Mol. Biol.-2000.-V.44.-P.429-442.

27. Alvarez M.E., Pennell R.I., Meijer P.-J., Ishikawa A., Dixon R.A., Lamb C. Reactive oxygen intermediates mediate a systemic signal network in the establishment of plant immunity // Cell.-1998.-V.92.-P.773-784.

28. Aoyagi S., Sugiyama M., Fukuda H. BEN land ZEN1 cDNA encoding SI-type Dnase that are associated with programmed cell death in plants // FEBS Lett.-1998.-V.429.-P. 134-138.

29. Arunika H.L.,Gunawardena A.H., Pearce D.M., Jackson M.B., Hawes C.R., Evans D.E. Characterisation of programmed cell death during aerenchyma formation induced by ethylene or hypoxia in roots of maize (Zea mays L.) // Planta.-2001.-V.212.-P.205-214.

30. Bakeeva L.E., Chentsov Yu.S., Iasaitis A.A., Skulachev V.P. The effect of oncotic pressure on heart muscle mitochondria // Biochim. Biophys. Acta.-1972.-V.275.-P.319-332.

31. Balk J., Leaver C. J., McCabe P. F. Translocation of cytochrome c from the mitochondria to the cytosol occurs during heat-induced programmed cell death in cucumber plants // FEBS Lett.-1999.- V.463.-P.151-154.

32. Bell P.R. Megaspore abortion: a consequense of selective apoptosis? // Int. J. Plant.Sci.-1996.-V.157.-P.l-7.

33. Berna A., Bernier F. Regulation by biotic and abiotic stress of a wheat germin gene encoding oxalate oxidase, a H202-producing enzyme // Plant Mol Biol.-1999.-V.39.-P.539-549.

34. Bethke P.C., Lonsdale J.E., Fath A., Jones R.L. Hormonally regulated programmed cell death in barley aleurone cells // Plant Cell.-1999.-V. 11.-P.1033-1046.

35. Bolton J. L., Thompson J. A. Oxidation of butylated hydroxytoluene to toxic metabolites. Factors influencing hydroxylation and quinone methide formation by hepatic and pulmonary microsomes // Drug. Metab. Dispos. 1991.-V.19.-P.467-472.

36. Bossy-Wetzel E., Newmeyer D.D., Green D.R. Mitochondrial cytochrome c release in apoptosis occurs upstream of DEVD-specific caspase activation and independently of mitochondrial transmembrane depolarization // EMBO J.-1998.-V.17.-P.37-49.

37. Bouvier F., Backhaus R.A., Camara B. Induction and control of chromoplast-specific carotenoid genes by oxidative stress // J. Biol Chem.-1998.-V.273,-P.30651-30659.

38. Brown D.G., Sun X.M., Cohen G.M. Dexamethasone-induced apoptosis involves cleavage of DNA to large fragments prior to internucleosomal fragmentation // J. Biol Chem.-1993.-V.268.-P.3037-3039.

39. Buckner B., Janick- Buckner D., Gray J., Johal G.S. Cell-death mechanisms in maize // Trends in plant science.-1998.-V.3.-P.218-223.

40. Bursch W., Paff B., Putz G., Sehulte Hermann R. Determination of the length of the histology stages of apoptosis in normal liver fnl in altered hepatic foci of rats // Carcinogenesis.-1990.-V.-ll.-P.847.

41. Calderon-Urrea A., Dellaporta S.L. Cell death and cell protection genes determine the fate of pistils in maize // Development.-1999.-V.126.-P.435-441.

42. Callard D., Axelos M., Mazzolini L. Novel molecular markers for late phases of the growth cycle of Arabidopsis thaliana cell-suspension cultures are expressed during organ senescence // Plant Physiol.- 1996.-V.112.-P.705-715.

43. Chaubal R., Reger B.J. Calcium in the synergid cells and other regions of pearl millet ovaries // Sex Plant Reprod.-1992.-V.5.-P.34-46.

44. Chen Z., Silva H., Klessig D.F. Active oxygen species in the induction of plant systemic acquired resistance by salicylic acid // Science.-1993.-V.262.-P.1883-1886.

45. Cohen G.M. Caspases: the executioners of apoptosis // Biochem J.-1997.-V.326.-P.1-16.

46. Cohen G.M., Sun X.-M., Showden R.T., Dinsdale D., Skilleter D.N. Key morfological features of apoptosis may occur in the absense of internucleosomal DNA fragmentation // Biocem. J.-1992.-V.286.-P.331-334.

47. Dangl J.L., Dietrich R.A., Richberg M.H. Death don't have no mercy: cell death programm in plant-microbe interactions // Plant Cell.-1996.-V.8.-P.1793-1807.

48. Danon A., Gallois P. UV-C radiation induces apoptotic-like changes in Arabidopsis thaliana //FEBS Lett.-1998.-V.437.-P.131-136.

49. Dellaporta S.L., Calderon-Urrea A. The sex determination process in maize // Science.-1994.-V.266.-P. 1501-1505.

50. DeLong A., Calderon-Urrea A., Dellaporta S.L. Sex determination gene TASSELSEED2 of maize encodes a short-chain alcohol dehydrogenase required for stage-specific floral organ abortion // Cell.-1993.-V.74.-P.757-768.

51. Delorme V.G.R., McCabe P.F., Kim D.-J., Leaver C.J. A matrixvmetalloproteinase gene is expressed at the boundary of senescence and programmed cell death in cucumber // Plant Physiol.-2000.-V.123.-P.917-927.

52. Demura T., Fukuda H. Molecular cloning and characterization of cDNA associated with tracheary element differentiation in cultured Zinnia cells // Plant Physiol.-1993.-V.103.-P.815-821.

53. Desikan R., Reynolds A., Hancock J.T., Neill S.J. Harpin and hydrogen peroxide both initiate programmed cell death but have differential effects on defence gene expression in Arabidopsis suspension cultures I I Biochem. J.-1998.-V.330,-P. 115-120.

54. Dhindsa R.S., Plumb-Dhindsa P., Thorpe, T.A. Leaf senescence: Correlated with increased levels of membrane permeability and lipid peroxidation and decreased levels of superoxide dismutatase and catalase // J. Exp. Bot.-1981.-V.32.-P.93-101.

55. Dion M., Chamberland H., St-Michel C., Plante M., Darveau A., Lafontaine J.G., Brisson L.F. Detection of a homologue of bcl-2 in plant cells // Biochem Cell Biol.-1997.-V.75.-P.457-461.

56. Draper J. Salicylate, superoxide synthesis and cell suicide in plant defence // Trends Plant Sci.-1997.-V.2.-P.162-165.

57. Drew M.C., He I.-I., Morgan P.W. Programmed cell death and aerenchyma formation in roots // Trends Plant Sci.-2000.-V.5.-P. 123-127.

58. Dunigan D.D., Madlener J.C. Serine / threonine protein phosphatase is required for tobacco mosaic virus-mediated programmed cell death // Virology.-1995.-V.207.-P.460-466.

59. Durner J., Klessig D. F. Inhibition of ascorbate peroxidase by salicylic acid and 2,6-dichloroisonicotinic acid, two inducers of plant defense responses // Proc. Natl. Acad. Sci. USA.-1995.-V.92.-P.11312-11316.

60. Durner J., Wendehenne D., Klessig D.F. Defense gene induction in tobacco by nitric oxide, cyclic GMP, and cyclic ADP-ribose // Proc Natl Acad Sci U S A.-1998.-V.95.-P. 10328-10333.

61. Eleftherion E.P. Ultrastructural studies on protophloem sieve elements in Triticum aestivum. L. Nuclear degeneration // J.Ultrastruct. Mol. Struct. Res-1986.-V.95.-P.47.

62. Emanuel N.M. Free radicals and the action of inhibitors of radical processes under pathological states and ageing in living organisms and in man // Q. Rev. Biophys.-1976.-V.9.-P.283-308.

63. Enari M., Sakahira H., Yokoyama H., Okawa K., Iwamatsu A., Nagata S.A. Caspase-activated Dnase that degrades DNA during apoptosis, and its inhibitor ICAD //Nature.-1998.-V.391.-P.43-50.

64. Fath A., Bethke P. C., Jones R. L. Barley aleurone cell death is not apoptotic: characterization of nuclease activities and DNA degradation // Plant J.-1999.-V.20.-P.305-315.

65. Ferreira J., Coloma L., Fones E., Letelier M. E., Repetto Y., Morello A., Aldunate J. Effects of t-butyl-4-hydroxyanisole and other phenolic antioxidants on tumoral cells and Trypanosoma parasites // FEBS Lett.-1988.-V.234,-P.485-488.

66. Fiers W., Beyaert R., Declercq W., Vandenabeele P. More than one way to die: apoptosis, necrosis and reactive oxygen damage // Oncogene.-1999.-V. 18,-P.7719-7730. Review.

67. Fisher D.B., Jensen W.A. Cotton embryogenesis: the identification of the X-bodies in the degenerated synergid // Planta.-l 969.-V.84.-P. 122-133.

68. Fukuda H. Xylogenesis: initiation, progression and cell death // Annu. Rew. Plant Physiol. Plant Mol. Biol.-1996.-V.-47.-P.299-325.

69. Fukuda H. Tracheary element differentiation // Plant Cell.-1997.-V.9.- P.1147-1156.

70. Fukuda H. Programmed cell death of tracheary elements as a paradigm in plants // Plant Mol. Biol.-2000.-V.-44.-P.245-253.

71. Gallois P., Makishima T., Hecht V., Despres B., Laudie M., NishimotoT., Cooke R. An Arabidopsis thaliana cDNA complementing a hamster apoptosis suppressor mutant // Plant J.-1997.-V.11.-P.1325-1331.

72. Gao M., Showalter A.M. Yariv reagent treatment induces programmed cell death in Arabidopsis cell cultures and implicates arabinogalactan protein involvement // Plant J.-1999.-V. 19.-P.321 -331.

73. Geitmann A. Cell death of self-incompatible pollen tubes: necrosis or apoptosis? // In: M. Cresti, G. Cai and A. Moscatelli (Eds.), Fertilization in Higher Plants: Molecular and Cytological Aspects, Springer-Verlag, Berlin/Heidelberg.-1999.-P.113-137.

74. Gilchrist D.G. Programmed cell death in plant disease: the purpose and promise of cellular suicide // Annu. Rev. Phytopath.-1998.-V.36.-P.393-414.

75. Gottlieb R.A., Burleson R.O., Kloner R.A., Babior B.M., Engler R.L. Reperfusion injury induces apoptosis in rabbit cardiomyocytes. // J. Clin. Invest.-1994.-V.94.-P. 1621-1628.

76. Green D.R. Apoptotic pathways: the roads to ruin // Cell.-1998.- V.94.-P.695-698.

77. Green D.R., Reed J.C. Mitochondria and apoptosis 11 Science.-1998.-V.281,-P.1309-1312.

78. Greenberg J.T., Programmed cell death: a way of life for plants // Proc. Natl. Acad. Sci. USA.-1996.-V.93,- P.12094-12097.

79. Greenberg J.T., Programmed cell death in plant-pathogen interactions // Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol.-1997.-V.48.-P.525-545.

80. Guo A., Remiers P. J., Leach J. E. Effect of light on incompatible interactions between Xanthomonas oryzae pv.oryzae and rice // Physiol. Mol. Plant Pathol.-1993.-V.42.-P.413-425.

81. Hammond-Kosack K. E., Jones J. D. Resistance gene-dependent plant defense responses //Plant Cell.-1996.-V8.-P. 1773-1791.

82. Harman D. Free radical theory of aging // Mutat. Res.-1992.-V.275,- P.257-266.

83. Harmon B.V., Corder A.M., Collins R.J. Cell death induced in a murine mastocytoma by 42-47 C heating in vitro: Evidence that the form of death changes from apoptosis to necrosis above a critical heat load // Intern. Radiat. Biol.-1990.-V.-58.-P.845.

84. Hausladen A., Stamler J.S. Nitric oxide in plant immunity // Proc Natl Acad Sci U S A.-1998.-V.95.-P. 10345-10347.

85. Hausladen A., Stamler J.S. Nitrosative stress // Methods Enzymol.- 1999.-V.300.-P.389-395.

86. Havel L., Durzan D.J. Apoptosis during diploid parthenogenesis and early somatic embryogenesis of Norway spruse // Int. J. Plant Sci.-1996.-V.157.-P.8-16.

87. Heath M.C. Apoptosis, programmed cell death and the hypersensitive response //Eur. J. PlantPath.-1998a.-V.104.-P. 117-124.

88. Heath M.C. Involvement of reactive oxygen species in the response of resistant (hypersensitive) or susceptible cowpeas to the cowpea rust fungus // New Phytol.-1998b.-V.138.-P.251-263.

89. Heath M.C. Hypersensitive response-related death // Plant Mol. Biol.-2000.-V.44.-P.321-334.

90. Heath M.C., Nimchuk Z.L., Xu H. Plant nuclear migrations as indicators of critical interactions between resistant or susceptible cowpea epidermal cells and invasion hyphae of the cowpea rust fungus // New Phytol.-1997.-V.135,-P.689-700.

91. Herrero M., Dickinson H.G. Pollen tube development in Petunia hybrida following compatible and incompatible intraspecific matings // J. Cell Sci.-1981.-V.47.-P.365-383.

92. Huang B.-Q., Russell S.D. Female germ unit: organization, isolation and function // Int. Rev. Cytol.-1992a.-V.140.-P.233-293.

93. Huang B.-Q., Russell S.D. Synergid degeneration in Nicotiancr. a quantitiative, fluorochromatic and chlorotetracycline study 11 Sex Plant Reprod.-1992b.-V.5.-P.151-155.

94. Huang B.-Q., Russell S.D. Fertilization in Nicotiana tabacum: cytoskeletal modifications in the embryo sac during synergid degeneration // Planta.-1994,-V.194.-P.200-214.

95. Huang B.-Q., Strout G.M., Russell S.D. Fertilization in Nicotiana tabacum: ultrastructural organization of propane-jetfrozen embryo sac in vivo I I Planta.-1993.-V. 191.-P.256-264.

96. Inada N., Sakai A., Kuroiwa H., Kuroiwa T. Three-dimensional analysis of the senescence program in rice (Oryza sativa L.) coleoptiles. Investigations of tissues and cells by fluorescence microscopy // Planta.-1998.-V.205.-P.153-164.

97. Jabs T. Reactive oxygen intermediates as mediators of programmed cell death in plants and animals // Biochem. Pharmacol.-1999.-V.57.-P.231-245.

98. Jabs T., Dictrich R. A., Dangl J. L. Initiation of runaway cell death in an Arabidopsis mutant by extracellular superoxide // Science.-1996.-V.273,-P.1853-1856.

99. James T.N., Terasaki F., Pavlovich E.R., Vikhert A.M. Apoptosis and pleomorphic micromitochondriosis in the sinus nodes surgicalli excised from five patients with the long QT syndrome // J. Lab. Clin. Med.-1993.-V.122,-P.309-323.

100. Janicke R.U., Porter A.G., Kush A. A novel Arabidopsis thaliana protein protects tumor cells from tumor necrosis factor-induced apoptosis // Biochim Biophys Acta.-1998.-V.1402.-P.70-78.

101. Jensen W.A., Fisher D.B. Cotton embryogenesis: the entrance and discharge of the pollen tube in the embryo sac // Planta.-1968.-V.78.-P. 158-183.

102. Jones M.L., Larsen P.B., Woodson W.R. Ethylene-regulated expression of a carnation cysteine proteinase during flower petal senescence // Plant Mol. Biol.-1995.-V.28.-P.505-512.

103. Katsuhara M. Apoptosis-like cell death in barley roots under salt stress // Plant Cell Physiol.-1997.-V.38.-P. 1087-1090.

104. Katsuhara M., Kawasaki T. Salt stress induced nuclear and DNA degradation in meristematic cells of barley roots h Plant Cell Physiol.- 1996.-V.37.-P. 169173.

105. Kawasaki T., Henmi K., Ono E., Hatakeyama S., Iwano M., Satoh H., Shimamoto K. The small GTP-binding protein rac is a regulator of cell death in plants // Proc. Natl. Acad. Sci. USA.-1999.-V.96.-P. 10922-10926.

106. Keller T., Damude H.G., Werner D., Doerner P. Dixon R.A., Lamb C. A plant homolog of the neutrophil NADPH oxidase gp91phox subunit gene encodes a plasma membrane protein with Ca2+ binding motifs // Plant Cell.-1998.-V.10,-P.255-266.

107. Kirnos M.D., Alexandrushkina N.I., Zagorskaya G.Ya., Kireev I.I., Vanyushin B.F. Superproduction of heavy minicircular mitochondrial DNA in agigng wheat coleoptiles // FEBS Letters.-1992.-V.298.-P. 109-112.

108. Klessig D.F., Malamy J., Hennig J., Sanchez-Casas P., Indulski J., Grynkiewicz G., Chen Z. Induction, modification, and perception of the salicylic acid signal in plant defence // Biochem. Soc. Symp.-1994.-V.60,-P.219-29.

109. Koukalova B., Kovarik A., Fajkus J., Siroky J. Chromatin fragmentation associated with apoptotic changes in tobacco cells exposed to cold stress // FEBS Lett.-1997.-V.414.-P.289-292.

110. Kovtun Y., Chiu W.L., Tena G., Sheen J. Functional analysis of oxidative stress-activated mitogen-activated protein kinase cascade in plants // Proc Natl Acad Sci U S A.-2000.-V.97.-P.2940-2945.

111. Kuriyama H. Loss of Tonoplast Integrity Programmed in Tracheary Element Differentiation // Plant Physiol.-1999.-V.121.-P.763-774.

112. Lam E., Pontier D., del Pozo O. Die and let live programmed cell death in plants // Curr Opin Plant Biol.-1999.-V.2.-P.502-507.

113. Lam E, Pontier D., del Pozo O. Die and let live programmed cell death in plants // Curr Opin Plant Biol.-1999.-V.2.-P.502-507.

114. Lee H.-C., Yin P.-H., Lu C.-Y., Chi C.-W., Wei Y.-H. Increase of mitochondria and mitochondrial DNA in response to oxidative stress in human cells // Biochem J.-2000.-V.348.-P.425-432.

115. Levine A., Pennell R.I., Alvarez M.E., Palmer R., Lamb C. Calcium-mediated apoptosis in a plant hypersensitive disease resistance response // Curr. Biol.-1996.-V.6.-P.427-437.

116. Liljeroth E., Bryngelsson T. DNA fragmentation in cereal roots indicative of programmed root cortical cell death // Physiologia Plantarum.-2001.-V.lll-P.365-372.

117. Lippman R.D. The prolongation of life: a comparison of antioxidants and geroprotectors versus superoxide in human mitochondria // J. Gerontol.-1981.-V.36.-P.550-557.

118. Lockshin R.A., Zakeri Z. Programmed cell death and apoptosis // Apoptosis: The molecular basis of cell death. Cur. communs. in cell mol. biol. / Eds L. D. Tomie, F. O. Code. New York, 1991.-P.47.

119. Lorget F., Kamel S., Mentaverri R., Wattel A., Naassila M., Maamer M., Brazier M. High extracellular calcium concentrations directly stimulate osteoclast apoptosis // Biochem Biophys Res Commun.-2000.-V.268.-P.899-903.

120. LoSchiavo F., Baldan B., Compagnin D., Ganz R., Mariani P., Terzi M. Spontaneous and induced apoptosis in embryogenic cell cultures of carrot (Daucus carota L.) in different physiological states // Eur J Cell Biol.-2000.-V.79.-P.294-298.

121. Matile Ph., Moore H. Vacuolation: origin and development of the lysosomal apparatus in root tip cells // Planta.-1968.-V. 80.-P. 159-175.

122. Matile P., Winkenbach F. Function of lysosomes and lysosomal enzymes in the senescing corolla of the morning glory // J. Exp. Bot.-1971.-V.22.-P.759-771.

123. Matter A. Microcinematographic and electron micrografic analisis of target cell lysis induced by citotoxic T-lymphocytes // Immunology.- 1979.-V.36.-P.179.

124. Maxwell D.P., Wang Y., Mcintosh L. The alternative oxidase lowers mitochondrial reactive oxygen production in plant cells // Proc Natl Acad Sci U S A.-1999.-V.96.-P.8271-8276.

125. Mayda E., Tornero P., Conejero V., Vera P. A tomato homeobox gene (HD-zip) is involved in limiting the spread of programmed cell death // Plant J.-1999.-V.20.-P.591-600.

126. McCabe P.F., Leaver C.J. Programmed cell death in cell cultures // Plant Mol. Biol.-2000.-V.44.-P.359-368.

127. McCabe P.F., Levine A., Meijer P.-J., Tapon N.A., Pennell R.I. A programmed cell death pathway activated in carrot cell cultured at low cell density // Plant J.-1997a.-V. 12.-P.267-280.

128. McCabe P.F., Valentine T.A., Forsberg S., Pennell R.I. Soluble signals from cells identified at the cell wall establish a development pathway in carrot // Plant Cell.-1997b.-V. 12.-P.2225-2241.

129. McCann M.C. Tracheary element formation: building up to a dead end // Trends Plant Sci.-1997.-V.2.-P.333-338.

130. McConkey D.J., Orrenius S. Cellular signaling in tymocyte./ Apoptosis: The molecular basis of cell death. / Eds. L. D. Tomie, F. O. Cope // Cold Spring Harbor Lab. 1991.-P.227-262.

131. Meyer S.L.F., Heath M.C. A comparison of the death induced by fungal invasion or toxic chemicals in cowpea epidermal cells. I. Cell death induced by heavy metal salts // Can. J. Bot.-1988a.-V.66.-P.613-623.

132. Meyer S.L.F., Heath M.C. A comparison of the death induced by fungal invasion or toxic chemicals in cowpea epidermal cells. II. Responses induced by Erysiphe cichoracearum // Can. J. Bot.-1988b.-V.66.-P.624-634.

133. Meyer Y., Verdoucq L., Vignols F. Plant thioredoxins and glutaredoxins: identity and putative roles // Trends Plant Sci.-1999.-V.4.-P.388-394.

134. Mitsuhara I., Malik K.A., Miura M., Ohashi Y. Animal cell death suppressors Bcl-x(L) and Ced-9 inhibit cell death in tobacco plants I I Curr Biol.-1999.-V.9.-P.775-778.

135. Mittler R., del Pozo O., Meisel L., Lam E. Pathogen-induced programmed cell death in plants, a possible defense mechanism // Dev. Genet.-1997a-V.21.-P.279-289.

136. Mittler R., Feng X., Cohen M. Post-transcriptional suppression of cytosolic ascorbate peroxidase expression during pathogen-induced programmed cell death in tobacco//Plant Cell.-1998.-V. i0.-P.461-474.

137. Mittler R., Lam E. In situ detection of nDNA fragmentation during the differentiation of tracheary elements in higher plants // Plant Physiol.-1995a.-V.108.-P.489-493.

138. Mittler R., Lam E. Identification, characterization, and purification of a tobacco endonuclease activity induced upon hypersensitive response cell death //Plant Cell.-1995b.-V.7.-P. 1951-1962.

139. Mittler R., Lam E. Sacrifice in the face of foes: pathogen-induced programmed cell death in plants // Trends Microbiol.-1996.-V.4.-P.10-15.

140. Mittler R., Lam E. Characterization of nuclease activities and DNA fragmentation induced upon hypersensitive response cell death and mechanical stress // Plant Mol Biol.-1997b-V.34.-P.209-221.

141. Mittler R., Lam E., Shulaev V., Cohen M. Signals controlling the expression of cytosolic ascorbate peroxidase during pathogen-induced programmed cell death in tobacco // Plant Mol. Biol.-1999b-V.39.-P. 1025-1035.

142. Mittler R., Simon L., Lam E. Pathogen-induced programmed cell death in tobacco // J Cell Sci.-1997c-V.l 10.-P. 1333-1344.

143. Mogensen H.L. Quantitative observation on the patternof synergid degeneration in barley // Am. J. Bot.-1984.-V.71.-P.1448-1451.

144. Morel J.-B., Dangl J.L. The hypersensitive response and the induction of cell death in plants // Cell Death Different.-1997.-V.4.-P.671-683.

145. Mori C., Nacamura N., Okamoto Y., Osawa M., Shiota K. Cytochemical identification of programmed cell death in the fusing fetal mouse palate by specific labelling of DNA fragmentation // Ann. Embryol. (Berl).-1994.-V.190.-P.21-28.

146. Murgia M., Huang Q.-B., Tucker S.C., Musgrave M.E. Embryo sac lacking antipodal cells in Arabidopsis taliana (Brassicaceae) // Am. J. Bot.-1993.-V.80.-P.824-838.

147. Nam H.G. The molecular genetic analysis of leaf senescence // Curr Opin Biotechnol.-l 997.-V. 8-P.200-207.

148. Naton B., Hahlbrock K., Schmelzer E. Correlation of rapid cell death with metabolic changes in fungus-infected, cultured parsley cells // Plant Physiol.-1996.-V.112.-P.433-444.

149. Navarre D.A., Wendehenne D., Durner J., Noad R., Klessig D.F. Nitric oxide modulates the activity of tobacco aconitase // Plant Physiol.-2000.-V.122.-P.573-582.

150. Navarre D.A., Wolpert T.J. Victorin Induction of an Apoptotic/Senescence-like Response in Oats // Plant Cell.-1999.-V.l 1 .-P.237-250.

151. Newmeyer D.D., Bossy-Wetzel E., Kluck R.M., Wolf B.B., Beere H.M., Green D.R. Bcl-xL does not inhibit the function of Apaf-1 // Cell Death Differ.-2000.-V.7.-P.402-407.

152. Nicholson D.W. ICE/CED3-like proteases as therapeutic targets for the control of inappropriate apoptosisn//Nat. Biotechnol.-1996.-V. 14.-P.297-301.

153. Nicholson R.L., Hammerschmidt R. Phenolic compounds and their role in disease resistanse // Annu. Rev. Phytopath.-l992.-V.30.-P.369-386.

154. Nooden L.D., Guiamet J. J., John I. Senescence mechanisms // Physiologia Plantarum.-1997.-V. 101.-P.746-753.

155. O'Brien I.E.W., Baguley B.C., Murray B.G., Morris B.A.M., Ferguson I.B. Early stages of the apoptotic pathway in plant cells are reversible // Plant J.-1998a.-V.13.-P.803-814.

156. O'Brien I.E., Murray B.G., Baguley B.C., Morris B.A., Ferguson I.B. Major changes in chromatin condensation suggest the presence of an apoptotic pathway in plantcells // Exp Cell Res.-1998b.-V.241 .-P.46-54.

157. O'Brien I.E., Reutelingsperger C.P., Holdaway K.M. Annexin-V and TUNEL use in monitoring the progression of apoptosis in plants // Cytometry.-1997.-V.29.-P.28-33.

158. Oh S.A., Lee S.Y., Chung I.K., Lee C.H., Nam H.G. A senescence-associated gene of Arabidopsis thaliana is distinctively regulated during natural and artificially induced leaf senescence // Plant Mol. Biol.-1996.-V.30.-P.739-754.

159. Oikawa S., Nishino K., Oikawa S., Inoue S., Mizutani T., Kawanishi S. Oxidative DNA damage and apoptosis induced by metabolites of butylated hydroxytoluene // Biochem Pharmacol.-1998.-V.56.-P.361-370.

160. Okuno S., Shimizu S., Ito T., Nomura M., Hamada E., Tsujimoto Y., Matsuda H. Bcl-2 prevents caspase-independent cell death // J. Biol Chem.-1998.-V.273.-P.34272-34277.

161. O'Neill S. D. Pollination regulation of flower development // Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol.-1997.-V.48.-P.547-574.

162. Orvar B.L., Ellis B.E. Transgenic tobacco plants expressing antisense RNA for cytosolic ascorbate peroxidase show increased susceptibility to ozone injury // Plant J.-1997 .-V. 11.-P. 1297-1305.

163. Orzaez D., Blay R., Granell A. Programme of senescence in petals and carpels of Pisum sativum L. flowers and its control by ethylene // Planta.-1999.-V.208.-P.220-226.

164. Orzaez D., Granell A. The plant homologue of the defender against apoptotic death gene is down-regulated during senescence of flower petals // FEBS Lett. -1997.-V.404.-P.275-278.

165. Panavas T., Pikula A., Reid P.D., Rubinstein B., Walker E.L. Identification of senescence-associated genes from daylily petals // Plant Mol Biol.-1999,-V.40.-P.237-248.

166. Peever T.L., Higgins V.J. Electrolyte leakage, lipoxygenase,and lipid peroxidation induced in tomato leaf tissue by specific and nonspecific elicitors from Cladosporiumfulvum // Plant Physiol.-1989.-V.90.-P.867-875.

167. Pennell R.I., Lamb C. Programmed cell death in plants // Plant Cell.-1997.-V.9.-P.l 157-1168.

168. Phillips H.L.Jr., Kende H. Structural changes in flowers of Ipomea tricolor during flower opening and closing // Protoplasma.-1980.- V.102.-P.199-215.

169. Pontier D., Balague C., Roby D. The hypersensitive response. A programmed cell death associated with plant resistance // C. R. Acad. Sci. III.-1998a.-V.321.-P.721-734.

170. Pontier D., Gan S., Amasino R.M., Roby D., Lam E. Markers for hypersensitive response and senescence show distinct patterns of expression // Plant Mol Biol.-1999.-V.39.-P. 1243-1255.

171. Pontier D., Tronchet M., Rogowsky P., Lam E., Roby D. Activation of hsr203, a plant gene expressed during incompatible plant-pathogen interactions, is correlated with programmed cell death // Mol Plant Microbe Interact.-1998b.-V. 11.-P.544-554.

172. Potikha T.S., Collins C.C., Johnson D.I., Delmer D.P., Levine A. The involvement of hydrogen peroxide in the differentiation of secondary walls in cotton fibers//PlantPhysiol.-1999.-V.119.-P. 849-858.

173. Quirino B.F., Normanly J., Amasino R.M. Diverse range of gene activity during Arabidopsis thaliana leaf senescence includes pathogen-independent induction of defense-related genes // Plant Mol Biol.-1999.-V.40.-P.267-278.

174. Raff M.C. Social controls on cell survival and cell death // Nature.-1992.~ V.356.-P.397-400.

175. Rao M.V., Paliyath G., Ormrod D.P., Murr D.P., Watkins C.B. Influence of salicylic acid on H2O2 production, oxidative stress and E^Ch-metabolizing enzymes//Plant Physiol.-1997.-V.115.-P.137-149.

176. Richberg M.H., Aviv D.H., Dangl J.L. Dead cells do tell tales // Curr. Opin. Plant. Biol.-1998.-V.l.-P.480-485.

177. Ritchie S., Gilroy S. Abscisic acid signal transduction in the barley aleurone is mediated by phospholipase D activity I I Proc. Natl. Acad. Sci. USA.-1998,-V.95.-P.2697-2702.

178. Rubinstein B. Regulation of cell death in flower petals // Plant Mol. Biol.-2000.-V.44.-P.303-318.

179. Russell S.D. Fine structure of megagametophyte development in Zea mays // Can. J. Bot.-1979.-V.57.-P.1093-1110

180. Russell S.D. Attraction and transport of male gametes for fertilization I I Sex. Plant Reprod.-1996.-V.9.-P.337-342.

181. Russel S. W., Rosenau W., Lee J. C. Cytolysis induced by human lymphotoxin. Carcinographic and electron microscopic observation // Amer. J. Pathol.-1972.-V.69.-P. 103.

182. Ryerson D.E., Heath M.C. Cleavage of nuclear DNA into oligonucleosomal fragments during cell death induced by fungal infection or be abiotic treatments // Plant Cell.-1996.-V.8.-P.393-402.

183. Salgo M.G., Pryor W.A. Trolox inhibits peroxynitrite-mediated oxidative stress and apoptosis in rat thymocytes // Arch. Biochem. Biophys.-1996.-V.333.-P.482-488.

184. Scalamera D., Heath M.C. Changes in the cytoskeleton accompanying infection-induced nuclear movements and the hypersensitive response in plant cells invaded by rust fungi // Plant J.-1998.-V.16.-P.191-200.

185. Scandalios J.G. Oxygen stress and superoxide dismutases // Plant Physiol.-1993.-V.101.-P.7-12.

186. Schindler T., Bergfeld R., Schopfer P. Arabinogalactan proteins in maize coleoptiles: developmental relationship to cell death during xylem differentiation but not to extension growth // Plant J.-1995.- V.7.-P.25-36.

187. Schlesinger M.J. Heat shock proteins // J. Biol. Chem.-1990.-V.265.-P.12111-12114.

188. Schmid M., Simpson D., Gietl C. Programmed cell death in castor bean endosperm is associated with the accumulation and release of a cysteine endopeptidase from ricinosomes // Proc Natl Acad Sci USA.-1999.-V.96,-P.14159-14164.

189. Schmid M., Simpson D.J., Sarioglu H., Lottspeich F., Gietl C. The ricinosomes of senescing plant tissue bud from the endoplasmic reticulum // Proc Natl Acad Sci US A.-2001.-V.-98.-P.5353-5358.

190. Sharma S.P., Wadhwa R. Effect of butylated hydroxytoluene on the life span of Drosophila bipectinata // Mech. Ageing Dev.-1983.-V.23.-P.67-71.

191. Shirasu K., Nakajima H., Rajasekhar V.K., Dixon R.A., and Lamb C. Salicylic acid potentiates an agonist-dependent gain control that amplifies pathogen signals in the activation of defense mechanisms // Plant Cell.-1997.-V.9.-P.261-270.

192. Simons B.H., Millenaar F.F., Mulder L., Van Loon L.C., Lambers H. Enhanced expression and activation of the alternative oxidase during infection of Arabidopsis with Pseudomonas syringae pv tomato // Plant Physiol.-1999.-V.120.-P.529-538.

193. Sionov R.V., Haupt Y. The cellular response to p53: the decision between life and death// Oncogene.-1999.-V.18.-P.6145-6157.

194. Skulachev V.P. Phenoptosis: programmed death of an organism // Biochemistry (Mosc).-1999a.-V.64.-P. 1418-1426. Review.

195. Skulachev V.P. Mitochondrial physiology and pathology; concepts of programmed death of organelles, cells and organisms // Mol Aspects Med.-1999b.-V.20.-P. 139-184. Review.

196. Smart C.M. Gene expression during leaf senescence // New Phytol.-1994.-V.126.-P.419-448.

197. Smith M.T., Saks Y., van Staden J. Ultrastructural changes in the petals of senescing flowers of Dianthus caryophyllus L. 11 Ann. Bot.-1992.-V.69.-P.277-285.

198. Solomon M., Belenghi B., Delledonne M., Menachem E., Levine A. The involvement of cysteine proteases and protease inhibitor genes in the regulation of programmed cell death in plants // Plant Cell.-1999,- V.ll.-P.431-444.

199. Stein J.C., Hansen G. Mannose Induces an Endonuclease Responsible for DNA Laddering in Plant Cells // Plant Physiol.-1999.-V.121 .-P.71-80.

200. Sugimoto A., Hozak R.R., Nakashima T., Nishimoto T., Rothman J.H. Dad-1, an endogenous programmed cell death suppressor in Caenorhabditis elegans and vertebrates // EMBO J.-1995.-V.14.-P.4434-4441.

201. Sugiyama M., Ito J., Aoyagi S., Fukuda H. Endonucleases // Plant Mol. Biol.-2000.-V.44.-P.387-397.

202. Suzuki K., Yano A., Shinshi H. Slow and prolonged activation of the p47 protein kinase during hypersensitive cell death in a culture of tobacco cells // Plant Physiol.-1999.-V. 119.-P. 1465-1472.

203. Tanaka Y., Makishima T., Sasabe M., Ichinose Y., Shiraishi T., Nishimoto T., Yamada T. dad-1, A putative programmed cell death suppressor gene in rice 11 Plant Cell Physiol.-1997.-V.38.-P.379-383.

204. Thimann K.V., Satler S. Relation between senescence and stomatal opening: Senescence in darkness // Proc. Natl. Acad. Sci. USA.-1979.-V.76.-P.2770-2773.

205. Tian H.Q., Russell S.D. Developmental changes in calcium distribution and accumulation in fertilized and unfertilized ovules and embryo sacs of Nicotiana tabacum I I Planta.-1997.-V.202.-P.93-105.

206. Tiedemann A.V. Evidence for a primary role of active oxygen species in induction of host cell death during infection of bean leaves with Botrytis cinerea // Physiol. Mol. Plant Pathol.-1997.-V.50.-P.151-166.

207. Tomie L.D., Shapiro J.P., Cope F.O. Apoptossis in C3H/10T1/2 mouse embryonic cells: evidence for interaucleosomal DNA modification in the absence of double-strand cleavage // Proc. Natl. Acd. Sci. USA.-1993.-V.90.-P.853-857.

208. Torres M.A., Onouchi H., Hamada S., Machida C., Hammond-Kosack K.E., Jones J.D. Six Arabidopsis thaliana homologues of the human respiratory burst oxidase (gp91phox) // Plant J.-1998.-V.14.-P.365-370.

209. Trump B.F., Berezesky I.K., Osornio-Vargas A.R. Cell death and the disease process. The role of calcium // Eds. L. D. Bowen, R. A. Lockshin. London.-1981.-P.209.

210. Vanyushin B.F., Alexandrushkina N.I., Kirnos M.D. N6-methyladenine in mitochondrial DNA of higher plants // FEBS Lett.-1988a-V.233.-P.397~399.

211. Vanyushin B.F., Kirnos M.D. DNA methylation in plants // Gene.-1988b-V.74.-P.117-121.

212. Vardi A., Berman-Frank I., Rozenberg Т., Hadas O., Kaplan A., Levine A. Programmed cell death of the dinoflagellate Peridinium gatunense is mediated by C02 limitation and oxidative stress // Curr. Biol.-1999.-V.9.-P.1061-1064.

213. Vaux D.L., Strasser A. The molecular biology of apoptosis // Proc. Natl. Acad. Sci. USA.-1996.-V.93.-P.2239-2244.

214. Vercher Y., Molowny A., Carbonell J. Gibberellic acid effects on the ultrastructure of endocarp cells of unpollinated ovaries of Pisum sativum II Physiol. Plant.-1987.-V.71.-P. 181-195.

215. Vlasova T.I., Demidenko T.I., Kirnos M.D., Vanyushin B.F. In vitro DNA methylation by wheat nuclear cytosine DNA-methyltransferase: effect of phytohormones // Gene.-1995.-V. 157,- P.279-281.

216. Voelkel-Johnson C., Entingh A. J., Wold W. S., Gooding L. R., Laster S. M. Activation of intracellular proteases is an early event in TNF-induced apoptosis // J. Immunol.-1995.-V.-l54.-P. 1707-1716.

217. Von Wettstein D. Development Changes in Plastids. The photochemical apparatus its structure and function // Brookhaven symposia in biology.-1962,-№ 11.- Из-во Иностранной литературы, Москва. Структура и функция фотосинтезирующего аппарата.-с. 148-160.

218. Walker P.R., Sikorska М. New aspekts of the mechanism of DNA fragmentation in apoptosis // Biochem. Cell Biol.-1997.-V.75.-P.287-299.

219. Wang H., Li J., Bostok R. M., Gilchrist D. G. Apoptosis: A functional paradigm for programmed plant cell death induced by a host-selective Phytotoxin and invoked during development // Plant Cell.-1996a-V. 8.-P.375-391.

220. Wang M., Oppedijk B.J., Lu X., Van Duijn B., Schilperoort R.A. Apoptosis in barley aleurone during germination and its inhibition by abscisic acid // Plant Mol Biol.-1996b-V.32.-P.l 125-1134.

221. Webb M.C., Gunning B.E.S. Embryo sac development in Arabidopsis taliana L. Megasporogenesis, including the microtubular cytoskeleton // Sex. Plant Reprod.-1990 -V.3.-P.244-256.

222. Wendehenne D., Pugin A., Klessig D.F., Durner J. Nitric oxide: comparative synthesis and signaling in animal and plant cells //Trends Plant Sci.-2001.-V.6.-P.177-183. Review.

223. Widholm J.M., Ogren W.L. Photorespiratory-induced senescence of plants under conditions of low carbon dioxide // Proc. Natl. Acad. Sei. USA.-1969.-V.63.-P.668-675.

224. Willekens TL, Chamnongpol S., Davey M., Schraudner M., Langebartels C., Van Montagu M., Inze D., Van Camp W. Catalase is a sink for H202 and is indispensable for stress defence in C3 plants // EMBO J.-1997.-V.16.-P.4806-4816.

225. Woffenden B.J., Freeman T.B., Beers E.P. Proteasome inhibitors prevent tracheary element differentiation in zinnia mesophyll cell cultures // Plant Physiol.-1998.-V.118.-P.419-430.

226. Wojtaszek P. Oxidative burst: an early plant response to pathogen infection // Biochem J.-1997.-V.322.-P.681-692. Review.

227. Wojtaszek P. Nitric oxide in plants. To NO or not to NO // Phytochemistry.-2000.-V.54.-P. 1-4. Review.

228. Wojtaszek P.A., Heasley L.E., Berl T. In vivo regulation of MAP kinases in Ratus norvegicus renal papilla by water loading and restriction // J. Clin Invest.-1998,-V. 102 .-P. 1874-1881.

229. Wojtaszek P., Smith C.G., Bolwell G.P. Ultrastructural localisation and further biochemical characterisation of prolyl 4-hydroxylase from Phaseolus vulgaris: comparative analysis // Int J. Biochem. Cell Biol.-1999.-V.31.-P.463-477.

230. Wu H., Cheung A.Y. Programmed cell death in plant reproduction // Plant Mol. Biol.-2000.-V.44.-P.267-281.

231. Wyllie A.H. Cell death: the significance of apoptosis // Int. Rev. Cytol.-1980.-V.68.-P.251-306.

232. Xie Z., Chen Z. Harpin-induced hypersensitive cell death is associated with altered mitochondrial functions in tobacco cells // Mol. Plant Microbe Interact.-2000.-V. 13 .-P. 183-190.

233. Xu F.X., Chye M.L. Expression of cysteine proteinase during developmental events associated with programmed cell death in brinjal // Plant J.-1999.-V.17.-P.321-327.

234. Xu Y., Hanson M.R. Programmed cell death during pollination-induced petal senescence in petunia // Plant Physiol.-2000.-V.122.-P.1323-1333.

235. Yan H., Yang H.Y., Jensen W.A. Ultrastructure of the developing embryo sac of sunflower (Heliantus annuus) before and after fertilization // Can. J. Bot.-1991.-V.69.-P.191-202.

236. Yano A., Suzuki K., Shinshi H. A signaling pathway, independent of the oxidative burst, that leads to hypersensitive cell death in cultured tobacco cells includes a serine protease // Plant J.-1999.-V.18.-P. 105-109.

237. Yano A., Suzuki K., Uchimiya H., Shinshi H. Induction of hypersensitive cell death by a fungal protein in cultures of tobacco cells II Mol. Plant-Microbe Interact.-1998.-V.l 1.- P. 115-123.

238. Young T.E., Gallie D.R. Analysis of programmed cell death in weat endosperm reveals differences in endosperm development between cereals // Plant Mol. Biol.-1999.-V.39.-P.915-926.

239. Young T.E., Gallie D.R. Regulation of programmed cell death in maize endosperm by abscisic acid // Plant Mol Biol.-2000a.- V.42.- P. 397-414.

240. Young T.E., Gallie D.R. Programmed cell death during endosperm development I I Plant Mol Biol.-2000b.-V.44.-P.283-301.

241. Yu I.-c., Parker J., Bent A.F. Gene-for-gene disease resistance without the hypersensitive response in Arabidopsis dndl mutant // Proc. Natl. Acad. Sci. USA.-1998.-V.95.-P.7819-7824.

242. Zamzami N., Susin S. A., Marchetti P., Hirsch T., Gomez-Monterrey I., Castedo M., Kroemer G. Mitochondrial control of nuclear apoptosis // J. Exp. Med.-1996.-V.183.-P.1533-1544.

243. Zhao Y., Jiang Z.F., Sun Y.L., Zhai Z.H. Apoptosis of mouse liver nuclei induced in the cytosol of carrot cells // FEBS Lett.-1999.-V.448.-P. 197-200.