Бесплатный автореферат и диссертация по биологии на тему

Морфологическая изменчивость атлантического лосося (Salmo Salar L.) в естественных условиях и аквакультуре

ВАК РФ 03.02.06, Ихтиология

Автореферат диссертации по теме "Морфологическая изменчивость атлантического лосося (Salmo Salar L.) в естественных условиях и аквакультуре"

чоо/7/g

ЮРЦЕВА АНАСТАСИЯ ОЛЕГОВНА ^

^f1

МОРФОЛОГИЧЕСКАЯ ИЗМЕНЧИВОСТЬ АТЛАНТИЧЕСКОГО ЛОСОСЯ (SALMO SALAR L.) В ЕСТЕСТВЕННЫХ УСЛОВИЯХ И АКВАКУЛЬТУРЕ

Специальность: 03.02.06 - ихтиология

АВТОРЕФЕРАТ диссертации на соискание ученой степени кандидата биологических наук

? G П"-

Санкт-Петербург - 2011

4857779

Работа выполнена на кафедре ихтиологии и гидробиологии Биолого-почвенного факультета Санкт-Петербургского государственного университета

Научный руководитель: доктор биологических наук, профессор

ЧмилевскиП Дмитрий Алексеевич

Официальные оппоненты: доктор биологических наук

Дорофеева Евгения Алексеевна

доктор биологических наук, профессор Кудерский Леонид Александрович

Ведущая организация:

Учреждение Российской академии наук Институт проблем экологии и эволюции имени А.Н. Северцова РАН

Защита диссертации состоится « ноября 20 И г. в 14 часов на заседании

диссертационного совета Д 002.223.02 при Учреждении Российской академии наук Зоологическом институте РАН по адресу: 199034 г. Санкт-Петербург, Университетская наб., 1, факс (812)328-2941.

С диссертацией можно ознакомиться в библиотеке Учреждения Российской академии наук Зоологического института РАН.

Автореферат разослан « 4 » октября 2011г.

Ученый секретарь диссертационного совета, доктор биологических наук

В.Г. Сиделева

ОБЩАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА РАБОТЫ

Актуальность темы. Атлантический лосось (Salmo salar L.), проходную форму которого на европейском Севере России называют семгой, является одним из наиболее ценных видов промысловых рыб, обитающих на северо-западе Российской Федерации. С каждым годом возрастает значение этого вида как объекта спортивного рыболовства и аквакультуры. Атлантический лосось заходит на нерест более чем в 150 рек России и размножается примерно в 550 притоках этих рек, что свидетельствует о значительном внутривидовом разнообразии (Kazakov, 1993; Казаков-Веселов, 1998).

К настоящему времени, по оценкам специалистов, состояние популяций атлантического лосося в водоемах России достигло критического уровня (Петренко, Титов, 1999; Кудерский, 2001; Матишов и др., 2010) и их будущее сложно прогнозировать (Веселов, Казаков, 1998; Lajus et al., 2001). В силу этих причин, изучение биологического разнообразия и оценка состояния природных популяций этого вида, сохранившихся до настоящего времени, являются весьма актуальными.

Одним из наиболее информативных подходов к изучению биоразнообразия и состояния популяций рыб является анализ изменчивости морфологических признаков, который позволяет оценивать приспособительные особенности популяций к локальным условиям обитания и стабильность развития особей в различных популяциях (Захаров, Яблоков, 1985; Захаров, 1987). В связи с этим, особое значение приобретает исследование остеологических признаков черепа, поскольку известно, что у всех видов семейства Salmonidae наблюдается значительная внутри- и межвидовая изменчивость этих признаков (Tchernavin, 1937; Берг, 1955; Дорофеева, 1967, 1975, 1982, 1985, 1989, 1998; Световидов и др., 1975; Шапошникова, 1975; Савваитова и др., 1977; Васильева, 1980, 1983; Романов, 1983; Kirczuk, Domagala, 2003). Однако на фоне хорошо изученной межвидовой остеологической изменчивости, сведения о внутривидовой, межпопуляционной изменчивости остеологических признаков у лососевых рыб немногочисленны (Васильева, 1977; Медведева, 1980; Medvedeva, Sawaitova 1981; Сергиенко, 1982; Зелинский, 1976 б, 1985; Романов, 2008).

Вследствие сокращения численности природного атлантического лосося все большее значение с каждым годом приобретает культивирование рыб этого вида, которое проводится в двух направлениях: для искусственного поддержания и восстановления популяций, а также для товарного выращивания. Молодь рыб, полученная и выращенная в условиях рыбоводного завода, выпускается в естественные местообитания для пополнения природных популяций. В связи с этим, оценка качества культивируемой молоди приобретает особое значение.

Цель исследования - изучение изменчивости остеологических признаков атлантического лосося в естественных условиях и при культивировании, и оценка влияния на них рыбоводных мероприятий.

Задачи исследования:

1. На основании изучения изменчивости остеологических характеристик оценить степень дифференциации молоди лосося из природных популяций Северо-запада России.

2. Оценить влияние условий рыбоводных заводов Северо-запада России на остеологические признаки молоди атлантического лосося путем сравнительного изучения культивируемых и генетически сходных рыб из природных популяций.

3. Изучить влияние биотехнологий, применяемых в условиях аквакультуры (вакцинации и голодания), на степень изменчивости остеологических признаков у атлантического лосося.

Теоретическое значение и научная новизиа. Настоящая работа является обобщающим сравнительно-морфологическим исследованием изменчивости остеологических признаков атлантического лосося из восьми естественных популяций, а также выращиваемого на четырех лососевых рыбоводных заводах и в условиях эксперимента. Для 25 выборок рыб получены данные по 10 меристическим и 48 пластическим остеологическим признакам. Впервые показаны статистически значимые различия между молодью лосося из природных популяций Северо-запада России по признакам, характеризующим число зубов и форму костей черепа. Выявлено влияние условий культивирования рыб на рыбоводных заводах на развитие остеологических признаков. Показано, что в условиях аквакультуры на развитие костей черепа лосося оказывают влияние такие факторы, как вакцинация и голодание, которые приводят к повышению частоты деформаций и уменьшению скорости развития костных структур.

Практическое значение. Результаты проведенного исследования позволили выделить признаки костей черепа (характеризующие число зубов и форму костей черепа), которые могут быть использованы для мониторинга развития скелетных образований у атлантического лосося в естественных условиях и аквакультуре. Различия по этим признакам между молодью лосося из природных популяций и культивируемой на рыбоводных заводах молодью, вероятно, свидетельствуют о несоответствии кормов, применяемых в рыбоводных процессах, естественной пище лососей. Выявлено, что относительные размеры среднеподъязычной кости (сегак>Ьуа1е) могут быть использованы в качестве маркерного признака для оценки развития скелетных образований у рыб после вакцинации поливалентными вакцинами. Показано, что у искусственно выращиваемого атлантического лосося трехнедельное голодание в возрасте 40 недель может быть использовано для повышения стабильности развития костных структур.

Апробация работы. Материалы диссертации были представлены на VIII Региональной научно-практической конференции «Проблемы изучения, рационального использования и охраны природных ресурсов Белого моря»

(Беломорск, 2001 г.), 10-м Европейском Ихтиологическом Конгрессе (ECI X) (Прага, Чехия, 2001 г.), научной конференции «Проблемы воспроизводства, кормления и борьбы с болезнями рыб при выращивании в искусственных условиях» (Петрозаводск, 2002), SALGEN Quantitative/Experimental Workshop (Арредондо, Испания, 2002), Ш Международной конференции «Биологические ресурсы Белого моря и внутренних водоемов Европейского Севера» (Сыктывкар, 2003), 11 -м Европейском Ихтиологическом Конгрессе (ECI XI) (Таллинн, Эстония, 2004), VII Научной сессии Морской Биологической Станции СПбГУ (Санкт-Петербург, 2006), Чтениях памяти H.JI. Гербильского (Санкт-Петербург, 2006), I и П Международных совещаниях «Междисциплинарные подходы к изучению скелета рыб» (Тавира, Португалия, 2009, 2011), а также на научных семинарах Института Морских Исследований (IMR, Матре, Норвегия), Национального Института Исследований Кормов и Морепродуктов (NIFES, Берген, Норвегия) и кафедры ихтиологии и гидробиологии СПбГУ (Санкт-Петербург).

Публикации. По теме диссертации опубликовано 19 работ, из них в изданиях, рекомендованных ВАК - 5.

Структура и обьем диссертации. Диссертация состоит из введения, 6 глав, выводов, списка литературы и приложения. Работа изложена на 220 страницах (без приложения), содержит 27 таблиц и 15 рисунков. Список цитированной литературы содержит 442 источника, в том числе 304 - на иностранных языках.

Благодарности. Выражаю глубокую признательность Д.Л. Лайусу, под руководством которого настоящая работа была начата в магистратуре, и Д.А. Чмилевскому -научному руководителю работы во время обучения в аспирантуре. Особую благодарность выражаю Н.В. Максимовичу, А.А. Махрову и B.C. Артамоновой за всестороннюю помощь в ходе выполнения данного исследования. Благодарю М.Ю. Алексеева, А. Берга, А.В. Зубченко, И.В. Кононова, А.А. Махрова, С.Ф. Титова, Т. Хансена, П.Г. Фьелдалла, В.А. Широкова и И.Л. Щурова за неоценимую помощь в сборе материала. Я признательна А.В. Балушкину, О.С. Воскобойниковой, А.В. Неелову и Л.П. Флячинской за консультации по теме исследования.

ВВЕДЕНИЕ

В разделе «Введение» обоснована актуальность работы, сформулированы цели и задачи исследования, дана краткая характеристика материала и методов, использованных для решения поставленных задач.

Глава 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

В главе проводится анализ литературы, посвященной морфологической изменчивости атлантического лосося и некоторых других видов лососевых рыб в естественных и искусственных условиях. Глава состоит из трех подглав.

1.1. Приведены литературные сведения о морфологических различиях, выявленных между атлантическим лососем из разных природных популяций. Отдельно рассмотрены межпопуляционные морфологические различия у молоди (пестряток, смолтов), и взрослых рыб европейской и североамериканской частей ареала. Приведен анализ факторов, которые оказывают влияние на развитие меристических и пластических признаков у лососевых рыб.

1.2. Эта подглава посвящена анализу имеющихся сведений об изменчивости морфологических признаков лососевых рыб в условиях аквакультуры. Особенное внимание уделено анализу влияния условий выращивания на развитие морфологических признаков у культивируемых рыб.

1.3. В подглаве проводятся сведения о флуктуирующей асимметрии (ненаправленные отклонения от строгой билатеральной симметрии (Захаров, 1987)) рыб. Показано, что уровень флуктуирующей асимметрии является показателем стабильности развития организма, и может быть использован для оценки состояния природных и культивируемых популяций рыб.

Глава 2. МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ

2.1. В работе проведен анализ 8 выборок молоди атлантического лосося из природных популяций, 5 выборок молоди, выращенной на четырех рыбоводных заводах Северо-запада России (рис. 1, табл. 1), а также 12 выборок молоди и взрослых рыб, культивированных на исследовательской станции Матре Института Морских Исследований (г. Берген, Норвегия) (табл. 2).

Выборки рыб из природных популяций были собраны в реках бассейнов Баренцева (реки Кола, Илыч, Верхняя Печора, Унья), Белого (реки Умба, Кереть, Мезенская Пижма) и Балтийского морей (р. Шуя) (рис. 1). Выборки культивированной молоди получены от производителей из рек Кола, Умба, Кереть, Шуя, и выращены на Кандалакшском, Княжегубском, Умбском и Кемском рыбоводных заводах (рис. 1, табл. 1).

Рис. 1. Район исследований. Условные обозначения: черные круги - места сбора рыб из природных популяций, серые круги - места сбора лосося на рыбоводных заводах. Стрелками обозначен путь доставки икры из рек на заводы.

Таблица 1. Характеристика изученной молоди атлантического лосося из природных популяций и рыбоводных заводов Северо-запада России.

Дата Число Длина по Смитту, мм

Нерестовые реки

сбора экземпляров среднее пределы

Кола 27.08.2001 30 101 64- -163

Верхняя Печора 19.07.1998 21 113 79- -143

Унья 18.07.2000 20 114 84- 170

Илыч 13.07.1998 15 111 68- -138

Кереть 05.10.2001 30 96 61- 155

Умба 10.07.2001 30 97 78- 126

Мезенская Пижма 01.07.2000 30 90 68- -124

Шуя 07.09.2001 28 99 55- 154

Умба* (Умбский РЗ) 05.06.2001 30 124 88- 145

Кола* (Кандалакшский РЗ) 08.08.2001 30 103 81- 143

Кола* (Княжегубский РЗ) 09.06.2001 30 66 56 -86

Кереть* (Кемский РЗ) 25.04.2001 30 157 102 -202

Шуя* (Кемский РЗ) 25.04.2001 30 106 69- 140

* - выборки с рыбоводных заводов (РЗ)

Выборки, культивированные на исследовательской станции Матре (Норвегия), были собраны в ходе эксперимента по оценке влияния вакцинации и голодания на развитие костных структур атлантического лосося. Вакцинация стандартной поливалентной вакциной проводилась при условиях, обычных при товарном выращивании атлантического лосося в Норвегии, - рыбам в возрасте 40 недель, за 6 недель до их перевода на морскую воду. Продолжительность голодания составляла три недели; голоданию подвергались рыбы в возрасте от 40 до 43 недель. В эксперименте было четыре группы рыб: 1) не подвергавшиеся вакцинации и голоданию, 2) подвергавшиеся вакцинации, 3) подвергавшиеся голоданию, и 4) вакцинированные, подвергавшиеся голоданию. Для изучения динамики влияния изучаемых факторов на развитие костей черепа атлантического лосося сбор материала проводился трижды - в возрасте 52, 55 и 108 недель.

Таблица 2. Длина по Смитту (в мм) рыб из эксперимента по оценке влияния вакцинации и голодания на развитие костей черепа атлантического лосося

Возраст, п ' не голодавшие голодавшие

недель невакцинированные вакцинированные невакцинированные вакцинированные

52 55 108 72 72 120 184 (166-198) 183 (158-202) 209 (184-247) 202 (179-222) 693 (610-755) 646(550-735) 186(170-205) 184(171-192) 209 (193-226) 205 (191-217) 702(555-775) 641 (540-720)

В общей сложности в работе было изучено 618 рыб длиной от 5.5 см до 77.5 см (табл. 1, 2).

2.2. Для оценки уровня изменчивости остеологических признаков атлантического лосося в работе проведен анализ 10 меристических и 48 пластических признаков костей черепа у заводской и природной молоди и 53 пластических признаков у рыб, выращенных на исследовательской станции Матре.

В качестве меристических признаков использовали: число зубов на dentale, praemaxillare, palatinum, maxillare и linguale, отверстий, которыми открываются каналы сейсмосенсорной системы на наружных поверхностях dentale, praeoperculum и pteroticum, и отверстий для прохождения нервов (Saxena, 1966) на внутренних поверхностях dentale и praeoperculum.

Пластические признаки характеризовали форму 8 костей: articulare, dentale, hyomandibulare, ceratohyale, epihyale, quadratum, supraoccipitale, и praemaxillare. Измерения проводились по методике К.А. Савваитовой (Савваитова и др., 1977) и Е.Д. Медведевой-Васильевой (1978), с модификацией для атлантического лосося (Yurtseva et al., 2010). Для изучения формы костей с помощью сканера были получены их изображения, по которым с помощью программы UTHSCSA Image Tool 2.0 определены координаты реперных точек, а в дальнейшем - вычислены расстояния между ними (Wilcox et al., 1997).

2.3. В исследовании проводится анализ двух показателей морфологической изменчивости - средних значений признаков и уровня их флуктуирующей асимметрии.

Для оценки связи значений признаков с размером рыб определяли корреляцию Пирсона «значение признака - длина рыбы», которую считали достоверной при уровне значимости менее 5% (р<0.05). При отсутствии корреляции сравнение выборок проводилось по исходным значениям с помощью однофакторного дисперсионного анализа. Для выявления различий между выборками при наличии корреляции проводили анализ главных компонент, а в дальнейшем - однофакторный дисперсионный анализ.

В ходе изучения рыб из эксперимента проводили регрессионный анализ «значение признака - длина рыбы», чтобы вычислить значения признаков для рыбы средней длины в каждой из выборок. Эти значения использовали для установления различий между выборками. Оценку влияния вакцинации и голодания проводили с помощью двухфакторного анализа ковариации (ANCOVA), а также визуальной оценки частоты деформаций.

Уровень флуктуирующей асимметрии оценивали с помощью следующего показателя: (R-L)/(0.5*(R+L)), где R и L - значение признака для правой и левой стороны тела особи соответственно (Palmer, 1994). При сравнении выборок их ранжировали по каждому признаку; интегральный уровень асимметрии выборки определяли по сумме рангов (Захаров, 1987; Lajus et al., 2003). Для выявления различий между двумя выборками по уровню флуктуирующей асимметрии всего комплекса признаков использовали критерий знаков.

Статистическая обработка данных проводилась с помощью программ Excel 2000, 2003 и Statistica 6.0.

РЕЗУЛЬТАТЫ РАБОТЫ

Глава 3. СРАВНИТЕЛЬНЫЙ АНАЛИЗ ОСТЕОЛОГИЧЕСКИХ ПРИЗНАКОВ У НАТИВНОЙ МОЛОДИ

В настоящей главе приводятся результаты сравнительного анализа 58 остеологических признаков нативной молоди атлантического лосося из 8 рек, принадлежащих к 3 бассейнам (Белого, Баренцева и Балтийского морей) Северо-запада России. Размах варьирования меристических признаков (числа зубов на костях черепа и отверстий сейсмосенсорной системы) у молоди из изученных рек сходен. Так, число зубов на нижнечелюстной кости (dentale) у всех исследованных рыб изменялось от 7-8 до 13-14, а на небной кости (palatinum) - от 6-7 до 15-16. Сходная тенденция наблюдалась и в изменчивости числа отверстий сейсмосенсорной системы: в нижнечелюстной кости их количество варьировало от 3-4 до 7-8, а в предкрышечной кости (praeoperculum) - от 3-4 до 5-6.

Тем не менее, несмотря на сходный диапазон изменчивости меристических характеристик, между молодью из разных рек были выявлены достоверные различия

в средних значениях этих признаков. Природная молодь атлантического лосося из рек Умба, Кола и Кереть имела статистически значимое большее число зубов на большинстве костей черепа в сравнении с молодью из рек Мезенская Пижма, Шуя и бассейна р. Печора (Унья, Илыч и Верхняя Печора) (р<0.05) (табл. 3). Достоверные различия также выявлены в средних значениях числа отверстий в костях черепа. Молодь из р. Шуя и бассейна р. Печоры имеет в среднем большее число отверстий сейсмосенсорной системы, чем рыбы, обитающие в реках Умба, Кола, Кереть и Мезенская Пижма (р<0.05).

Таблица 3. Среднее значение (М) и ошибка среднего (ш) числа зубов у молоди атлантического лосося (для левой стороны тела). Значимые различия (р<0.01) между природными и культивированными выборками одного происхождения (Кола - Кола РЗ и т.д.), выделены полужирным шрифтом.

число dentale praemaxillare palatinum maxillare linguale

экз. M±m M±m М ± m М±ш M±m

Печора 21 9.8 ± 0.2 6.6 ±0.1 11.6 ±0.3 16.1 ±0.3 3.5 ±0.1

Унья 20 9.3 ± 0.2 6.3 ± 0.2 10.8 ±0.3 14.6 ±0.4 3.2 ±0.1

Илыч 15 9.8 ±0.4 6.3 ± 0.2 10.8 ±0.5 14.1 ±0.5 3.4 ±0.1

Шуя 28 9.4 ±0.2 6.1 ±0.1 10.6 ±0.2 14.3 ±0.3 2.9 ±0.1

Пижма 30 9.2 ± 0.2 6.9 ±0.2 10.8 ±0.3 14.7 ±0.2 3.3 ±0.1

Кола 30 10.4 ±0.2 6.4 ±0.1 И .0 ± 0.2 17.1 ±0.3 3.1 ±0.1

Умба 30 11.2 ±0.3 6.8 ±0.1 11.8 ±0.3 16.8 ±0.4 3.6 ±0.1

Кереть 30 10.1 ±0.2 6.4 ± 0.2 10.9 ±0.3 15.7 ±0.4 3.1 ±0.1

Кола Р31 30 7.7 ± 0.2 5.5 ± 0.1 8.0 ± 0.2 11.5 ±0.3 2.4 ± 0.1

Кола Р32 30 8.1 ± 0.3 6.1 ±0.2 8.8 ± 0.2 12.4 ±0.4 2.3 ± 0.1

Умба РЗ 30 8.4 ± 0.3 5.8 ± 0.2 9.7 ± 0.3 14.1 ± 0.4 2.3 ± 0.1

Кереть РЗ 30 9.4 ± 0.3 6.0 ±0.2 9.3 ± 0.2 15.5 ±0.3 2.2 ± 0.1

Шуя РЗ 30 8.2 ± 0.2 5.8 ± 0.1 9.3 ± 0.2 13.8 ± 0.3 2.4 ± 0.1

Среди изученных 48 пластических признаков значимые различия между молодью из различных рек выявлены по признакам, характеризующим форму костей (articulare, dentale, hyomandibulare, epihyale), связанных с питанием рыб. Также как и в случае с меристическими признаками, обнаружены наибольшие отличия молоди из притоков р. Печора от рыб из всех остальных изученных рек (рис. 2).

. 1.6

•1.2

HO.S

5 0.4

20.0

■0.4

Илыч ♦

Печора» Унья*

Умба« ^ _Кереть

Пижма Кола 0

ъ 7.0. 6.0

п

Z 5.0 3 4.0.

У

о, 3.0-

- 1.0

-0.5 0.0 0.5 1.0 Главная компонента 2

1.5

1.0

Л

Кереть УыбаКолаШуяПижмаУньяПечораПлыч

Рис. 2. Сходство и различия выборок атлантического лосося из нативных популяций по форме костей черепа. А - по 2 и 3 главным компонентам, полученным для пластических признаков. Черным ромбом отмечены выборки из притоков р. Печоры. Б - результаты кластерного анализа, проведенного по значениям главных компонент (ГК2-ГК7, ГК9), вычисленных для пластических признаков (мера сходства -квадратные Евклидовы дистанции, алгоритм кластеризации - метод невзвешенных парных групповых средних ИРвМА).

При определении уровня флуктуирующей асимметрии было выявлено статистически значимое (р<0.05) повышение этого показателя у молоди, обитающей в бассейне р. Печора, по сравнению с молодью из других частей ареала (табл. 4).

Таблица 4. Уровень флуктуирующей асимметрии (сумма рангов) в выборках молоди атлантического лосося из рек Северо-запада России.

бассейн р. Печора другие реки

Признаки Илыч Унья Печора Умба Кереть Кола Пижма Шуя

Меристические 61 56 41 45 43 29 47 37

Пластические 290 301 254 252 186 186 144 115

Глава 4. ОЦЕНКА ВЛИЯНИЯ УСЛОВИЙ РЫБОВОДНЫХ ЗАВОДОВ НА ОСТЕОЛОГИЧЕСКИЕ ХАРАКТЕРИСТИКИ КУЛЬТИВИРУЕМОЙ МОЛОДИ

Культивируемая молодь атлантического лосося была выращена на 4 рыбоводных заводах, и получена от производителей из рек Кола, Умба, Кереть и Шуя. Молодь из р. Кола выращивалась на 2-х рыбоводных заводах - Кандалакшском и Княжегубском, а молодь от производителей из рек Кереть и Шуя - на одном Кемском заводе.

Выявлено, что уровень варьирования числа зубов у культивируемой молоди выше, чем в природных популяциях лосося, за счет снижения нижнего или верхнего пределов количества зубов. Число зубов на нижнечелюстной кости (dentale) у культивируемой молоди изменялось от 5-6 до 12-14. В природных популяциях вообще не обнаружены экземпляры молоди с таким низким (5-6) числом зубов на dentale. На небной кости (palatinum) число зубов у культивируемой молоди

варьировало от 5-6 до 11-12. В нативных популяциях максимальное число зубов на этой кости больше (15-16), чем у выращенных на заводах рыб. Напротив, размах изменчивости числа отверстий в каналах сейсмосенсорной системы у культивируемых рыб не отличался от такового у лососей из природных популяций.

Различия по меристическим признакам обнаружены как между молодью лосося, культивируемой на разных заводах, так и в условиях одного завода. Так, генетически сходная молодь от производителей из реки Кола, выращенная на Кандалакшском и Княжегубском рыбоводных заводах, различалась по числу зубов на praemaxillare и palatinum (р<0.01) (табл. 3). Молодь от производителей разных рек (Кереть и Шуя), выращенная на одном (Кемском) рыбоводном заводе, также как и в предыдущем случае, различалась по числу зубов на dentale и maxillare и количеству отверстий в нижнечелюстном канале, проходящем в dentale (р<0.01).

По пластическим признакам наибольшие различия между культивируемой молодью, выращенной на разных заводах, выявлены в форме костей dentale и hyomandibulare (р<0.01). Молодь от генетически сходных производителей из р. Колы, выращенная на разных рыбоводных заводах, по форме костей черепа была довольно однородной, и значимых различий выявлено не было. Молодь от производителей из разных рек, выращенная на одном (Кемском) рыбоводном заводе, различалась по форме articulare и supraoccipitale (р<0.01). Причем эти различия превышали таковые между генетически сходной молодью, выращенной на разных заводах.

При сравнении природной молоди из рек Кола, Умба, Кереть и Шуя с генетически сходной культивируемой молодью, полученной от производителей из этих рек, наибольшие различия обнаружены по меристическим признакам, характеризующим число зубов на изученных костях черепа (табл. 3). Так, значимые различия между молодью от производителей р. Кола выявлены в среднем количестве зубов на dentale (7.7 против 10.4 соответственно), praemaxillare (5.5 против 6.4), maxillare (11.5 против 17.1), palatinum (8.0 против 11.0) и linguale(2.4 против 3.1). Для других пар выборок нативной и искусственной молоди одного происхождения показана такая же закономерность: культивируемая молодь имеет значимо меньшее число зубов, чем естественная (табл. 3).

Сходная закономерность также прослеживается в числе отверстий в каналах сейсмосенсорной системы. Так, в praeoperculum лосося из естественной популяции р. Кола было в среднем 4.8 отверстий, в то время как у культивируемого лосося от производителей этой же реки, выращенного на Кандалакшском заводе - 4.4 отверстия (р<0.01).

Таким образом, различия по меристическим признакам между природной и генетически сходной культивируемой молодью, полученной от производителей из одной нерестовой реки, превосходят таковые между нативными популяциями из различных рек.

Среди пластических признаков наиболее выраженные отличия между природной и культивированной молодью отмечены по признакам тех же костей (articulare, dentale, hyomandibulare и supraoccipitale), что и между молодью из

различных рек. Различия в уровнях флуктуирующей асимметрии между природной и культивированной молодью были не значимы для меристических признаков, но значимы для пластических. Так, выборка заводской молоди от производителей из р. Шуи обладала более высоким уровнем асимметрии, чем природная молодь из этой же реки (р<0.05). Напротив, заводская молодь от производителей из р. Кереть обладала более низким уровнем асимметрии, чем молодь из р. Кереть (р<0.05).

Глава 5. ОЦЕНКА ВЛИЯНИЯ ВАКЦИНАЦИИ И ГОЛОДАНИЯ НА РАЗВИТИЕ ОСТЕОЛОГИЧЕСКИХ ПРИЗНАКОВ В УСЛОВИЯХ ЭКСПЕРИМЕНТА

В данной главе приводятся результаты эксперимента по оценке влияния вакцинации и голодания на остеологические признаки атлантического лосося.

Вакцинацию с целью уменьшения смертности рыб от возбудителей инфекционных заболеваний проводили молоди лосося в возрасте 40 недель. Для этого применяли стандартную поливалентную вакцину, которая используется в рыбоводстве. Изучение динамики воздействия вакцины на развитие костных структур проводили с использованием рыб, собранных в возрасте 52, 55 и 108 недель. В качестве контроля служили невакцинированные рыбы. В результате проведенных исследований установлено, что через 12 недель после вакцинации развитие скелета у вакцинированных и невакцинированных рыб длиной 158-202 мм было сходным и различия между ними не были выявлены. Однако уже через 15 недель после вакцинации были отмечены статистически значимые различия в 12 пластических признаках 3-х из 7 исследуемых костей черепа: hyomandibulare, ceratohyale и epihyale (р<0.05). Так, у вакцинированных особей наблюдалось уменьшение длины ceratohyale и epihyale в сравнении с невакцинированными рыбами. В возрасте 108 недель, через 68 недель после вакцинации, инъецированные лососи характеризовались меньшей длиной тела (средняя длина 65 см), чем рыбы, не подвергавшиеся вакцинации (69 см) (р<0.001, табл. 2). При этом у вакцинированных рыб наблюдались изменения 15 признаков следующих костей черепа: hyomandibulare, ceratohyale и articulare (р<0.05). Следует отметить, что не обнаружены различия в форме epihyale у вакцинированных и невакцинированных особей. Эффект вакцинации отразился на hyomandibulare в удлинении дорсальной части и относительном укорочении и расширении вентральной части этой кости. Articulare у вакцинированных рыб также увеличилась в размерах, особенно в области суставной поверхности данной кости. У инъецированных особей относительные размеры кости ceratohyale оставались меньшими, чем у рыб из контрольной группы (р<0.01). При этом у большинства рыб (около 80% общего числа вакцинированных особей) наблюдалась деформация этой кости (Рис. 3). Напротив, у невакцинированных лососей в большинстве наблюдений (более 70% общего числа) отмечена нормальная форма ceratohyale. Различия в частоте встречаемости деформаций между экспериментальной и контрольной группами статистически значимы (р<0.001).

t¡

Рис. 3. Различия в форме ceratohyale в конце эксперимента (возраст рыб 108 недель), проведенного на Исследовательской станции Матре (Норвегия): норма (А), умеренная деформация (укорочение) (Б) и серьезная деформация (В) кости.

Наряду с вакцинацией, часть рыб подвергали воздействию голодания, которое проводилось на особях возрастом 40 недель, при этом продолжительность голодания составляла 3 недели. В качестве контроля использовали особей этого же возраста, которых кормили в стандартном режиме. Исследования костей черепа также как и в первом случае, проводились на рыбах в возрасте 52, 55 и 108 недель. Через 9 недель после окончания голодания эффекта этого воздействия на форму и размеры изученных костей, а также длину особей выявлено не было. Спустя 12 недель после голодания различий в длине тела также не было установлено. Однако воздействие голодания проявилось в увеличении средних значений 23 признаков 5 костей черепа (articulare, dentale, hyomandibulare, ceratohyale и quadratum) из 7 изученных. Голодавшие рыбы в сравнении с контролем имели относительно большую длину головы (19.9% против 19.4% соответственно) (р<0.01). У голодавших рыб, подвергшихся вакцинации, уровень флуктуирующей асимметрии по сумме рангов был ниже (115), чем у вакцинированных не голодавших рыб (149) (р<0.05) (Табл. 5). Через 65 недель после голодания, в возрасте 108 недель, эффект длительного отсутствия пищи проявлялся лишь на форме одной кости черепа (quadratum), в сторону уменьшения значений 3-х признаков. Более низкий уровень флуктуирующей асимметрии был обнаружен у всех голодавших рыб в сравнении с контрольной группой (р<0.001) (Табл. 5).

Таблица 5. Уровень флуктуирующей асимметрии (сумма рангов) у вакцинированного и невакцинированного лосося, подвергавшегося и не подвергавшегося голоданию (контроль)___

Возраст рыб 52 недели Возраст рыб 55 недель Возраст рыб 108 недель

контроль голод, невакц. вакц. невакц. вакц. контроль голод, невакц. вакц. невакц. вакц. контроль голод, невакц. вакц. невакц. вакц.

41 40 36 41 148 149 119 115 164 157 114 93

Глава 6. ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ

6.1. Сравнительный анализ молоди атлантического лосося из природных популяций 8 рек Северо-запада России показал, что уровень варьирования 10 меристических признаков сходен у всех изученных популяций. Межпопуляционные различия по меристичееким признакам (числу зубов на костях черепа и отверстий сейсмосенсорной системы) выявлены только по средним значениям отдельных признаков. Изученные нами меристические признаки так же, как и исследованные ранее количественные характеристики (число чешуй в боковой линии, жаберных тычинок, лучей в плавниках и др.), не позволяют определить принадлежность молоди к конкретным популяциям атлантического лосося (Вернидуб, 1977; MacCrimmon, Claytor, 1985; Казаков, Ляшенко, 1987а; Claytor, MacCrimmon, 1988; Riley et a!., 1989; Казаков, 1992).

Показано что исследованные пластические признаки, характеризующие форму костей черепа, могут быть с высокой надежностью (около 80%) использованы для выявления принадлежности молоди к определенной популяции атлантического лосося. Эти данные являются важным дополнением к ранее полученным сведениям, согласно которым молодь разных популяций различалась по пластическим признакам, характеризующим внешнеморфологические признаки (Зелинский, 1976, 1985; MacCrimmon, Claytor, 1985; Claytor, MacCrimmon, 1988; Riley et al., 1989).

Обобщенный анализ всех изученных остеологических признаков у молоди атлантического лосося из 8 рек 3 бассейнов: Белого моря (реки Кереть, Умба и Мезенская Пижма), Баренцева моря (реки Кола, Илыч, Верхняя Печора и Унья) и Балтийского моря (р. Шуя) показал, что наибольшие отличия характерны для рыб из притоков и верхнего течения р. Печоры. Все остальные изученные популяции лосося, независимо от принадлежности к бассейну, показали большее сходство между собой, чем с печорской молодью. Отличия атлантического лосося из системы р. Печора, вероятно, обусловлены близостью этой речной системы к северо-восточной границе ареала этого вида и комплексом экологических факторов, препятствующих его расселению. Полученные по остеологическим признакам данные по обособленности лосося из системы р. Печора от других популяций Северо-запада России не согласуются с опубликованными ранее сведениями о генетической дифференциаций популяций лосося в этом регионе (Казаков, Титов, 1998; Asplund et al., 2004; Makhrov et al., 2005; Tonteri et al., 2005; Титов, 2007). Особенности распределения частот генетических маркеров разделяют популяции атлантического лосося на 2 кластера: популяции из рек Балтийского моря и рек Белого и Баренцева морей (Казаков, Титов, 1998; Титов, 2007). Напротив, остеологические данные показывают сходство лососей из бассейнов Балтийского и Белого морей на фоне их отличий от лосося системы р. Печора, относящейся к бассейну Баренцева моря.

6.2. Исследование культивируемой на 4 рыбоводных заводах молоди показало, что условия, при которых происходит выращивание рыб, оказывают влияние на диапазон варьирования отдельных меристических признаков (числа зубов), а также форму и размеры костных структур черепа. Проведенные ранее исследования остеологических признаков молоди, также полученной на рыбоводных заводах северо-запада России, сходным образом, показали более высокую степень изменчивости пропорций головы и формы костей черепа, в сравнении с генетически сходной молодью из естественных местообитаний (Салманов, 1986, 1989). Следует отметить, что в сравнительно однородных условиях рыбоводных заводов размах изменчивости морфологических признаков выше, чем в более разнообразных естественных условиях нерестовых рек. Вероятно, это обусловлено различной силой и направлением действия отбора в естественных и искусственных условиях.

Условия выращивания на рыбоводных заводах Северо-запада России оказывают значительное влияние на развитие костных структур черепа атлантического лосося и отражаются на средних значениях признаков и на уровне их флуктуирующей асимметрии. Наибольшие различия между генетически сходной природной и культивированной молодью отмечены среди меристических признаков в числе зубов на костях черепа. Культивированная молодь характеризуется меньшим числом зубов в сравнении с рыбами из природных популяций. Причем, на небной, нижнечелюстной и предчелюстной костях минимальное количество зубов у культивируемой молоди меньше такого у нативных рыб. Полученные результаты согласуются с полученными ранее литературными сведениями о меньшей длине зубного ряда у молоди, выращенной на рыбоводном заводе, в сравнении с молодью из природных местообитаний (Салманов, 1986). Вероятно, это является следствием различных условий питания и состава корма у молоди атлантического лосося в реках и на рыбоводных заводах.

Среди исследованных пластических остеологических признаков наибольшие различия между нативной и культивируемой молодью выявлены в форме костей, также связанных с питанием рыб (articulare, dentale и hyomandibulare). К этим костям крепятся мышцы, задействованные при открывании и закрывании рта (Ballintijn, Hughes, 1965; Westneat, 1990, цит. по: Piotrowski et al., 1996; Diogo et al., 2008). В зависимости от питания лососевых рыб гранулированными искусственными и естественными живыми кормами нагрузка на кости и мышцы, связанные с захватом и удержанием пищи, различна. Это приводит к формированию морфологических различий, обусловленных рационом питания (Skúlason et al., 1989; Wootton, 1998; Adams et al., 2003; Alexander, Adams, 2004; Solem et al., 2006).

Интересным является тот факт, что остеологические различия между культивируемой и нативной молодью, полученной от производителей из одной реки, выше таковых между генетически различной молодью разных рек. Исходя из этого факта, можно заключить, что биотехнологии, применяемые на рыбоводных заводах, воздействуют на остеологические признаки молоди больше, чем природные факторы.

В пределах сходных условий одного рыбоводного завода молодь, полученная от производителей разных рек, также различалась по остеологическим характеристикам, что свидетельствует о влиянии генетических особенностей на развитие костных структур лосося.

Условия развития молоди на рыбоводных заводах также оказывали негативное влияние на стабильность развития, оцениваемую по уровню флуктуирующей асимметрии (Захаров, 1987; Казаков и др., 1989). У молоди, выращенной на рыбоводном заводе от производителей р. Шуя, уровень флуктуирующей асимметрии в форме костей черепа был выше, чем у генетически сходной природной молоди из этой реки. Ранее полученные результаты по другим признакам (числу лучей в плавниках, чешуй в боковой линии, жаберных тычинок на первой жаберной дуге) также показали более высокий уровень флуктуирующей асимметрии у заводской молоди (Казаков, Ляшенко, 19876; Казаков и др., 1989; Казаков, 1990; Crozier, 1997; Moran et al., 1997; Vollestad, Hindar, 1997; Sánchez-Galán et al., 1998; Романов, 2001). Однако следует отметить, что у молоди из р. Кереть уровень флуктуирующей асимметрии был выше, чем у заводской молоди, полученной от производителей из этой же реки.

Таким образом, полученные результаты свидетельствуют о значительном влиянии условий рыбоводных заводов на формирование костных структур у выращиваемой молоди атлантического лосося и вызванной этим морфологической дифференциацией рыб из естественных и искусственных условий. Это может негативно сказаться на выживаемости культивированных рыб после выпуска в реки, и таким образом - на эффективности мероприятий по поддержанию численности природных популяций атлантического лосося.

6.3. В условиях эксперимента впервые показано влияние вакцинации стандартной поливалентной вакциной на развитие костных структур черепа атлантического лосося. Изменение формы костей было отмечено через 15 недель после вакцинации. С возрастом рыб эффект усиливался и через 68 недель у большинства особей (более 80% общего числа вакцинированных рыб) отчетливо проявлялся в виде деформации отдельных костей черепа. Ранее норвежскими ихтиологами было установлено негативное влияние вакцинации на развитие позвоночника атлантического лосося, которое проявлялось в виде деформации тел в основном хвостовых позвонков (Berg et al., 2006, 2011).

Развитие поствакцинальных деформаций в различных отделах скелета свидетельствует, согласно нашим данным, о системном ответе организма на вакцинацию. Согласно гистологическим и биохимическим исследованиям, вакцинация поливалентными вакцинами на основе неорганических масел приводит к развитию системного аутоиммунного ответа у атлантического лосося, а также к изменению минерального обмена (Koppang et al., 2008; Haugarvoll et al., 2010; Berg et al., 2011).

Однако следует отметить, что деформированию подвергаются не все костные структуры, а только те, которые, по мнению Виттена и Фьеллдала с соавторами (Witten et al., 2005; Fjelldal et al., 2007), испытывают наибольшие механические нагрузки. Так, деформации позвоночника чаще всего диагностируются в хвостовом отделе, несущем значительную нагрузку во время движения рыб (Witten et al., 2005; Fjelldal et al., 2007). Среди исследованных нами костей черепа изменения были выявлены в тех из них, которые подвергаются механической нагрузке во время дыхания и питания рыб (Tchernavin, 1948; Ballintijn, Hughes, 1965; Diogo et al., 2008).

Таким образом, наши исследования развития костей черепа у рыб после вакцинации показали, что поливалентные вакцины при несомненной их эффективности в борьбе с инфекционными заболеваниями, тем не менее, обладают побочным эффектом, выражающимся в деформации костных структур.

Голодание, так же, как и вакцинация, оказывает влияние на развитие костей черепа у культивированного атлантического лосося. Эффект голодания начинает проявляться на костных структурах через 12 недель после его окончания, и выражается в увеличении относительных размеров большинства (более 70%) изученных костей черепа, а также относительной длины головы. Это свидетельствует о некоторой асинхронности в развитии костей черепа и позвоночника у подвергшихся голоданию лососей. Со временем, через 65 недель после голодания, различия между голодавшими и не голодавшими рыбами почти полностью нивелируются, и выявляются только на 6% изученных признаков.

Более низкий уровень флуктуирующей асимметрии, обнаруженный у голодавших рыб, на наш взгляд, свидетельствует о более низкой скорости развития и сопутствующей этому высокой степени стабильности развития рыб после голодания. Известно, что высокий, искусственно вызванный темп роста холодноводных рыб способствует повышению частоты фенодевиаций, и снижению стабильности развития у рыб в аквакультуре (Fjelldal et al., 2005; Waagbo et al., 2005).

Таким образом, широко применяемое при культивировании рыб голодание приводит к временному замедлению их развития, что, в итоге, оказывает положительное влияние на стабильность формирования костных структур у атлантического лосося в условиях аквакультуры.

Результаты проведенного исследования выявили морфологическую дифференциацию нативной молоди из рек Северо-запада России. Показано значительное влияние условий рыбоводных заводов на формирование костных структур молоди, превышающее действие природных факторов. В условиях аквакультуры обнаружено влияние вакцинации на деформацию отдельных костей черепа и замедление развития при длительном голодании.

выводы

1. Выявлены значительные остеологические различия между молодью атлантического лосося из природных популяций восьми рек Северо-запада России. Межпопуляционные остеологические различия более выражены по средним значениям пластических признаков, характеризующих форму костей черепа, чем меристических признаков, характеризующих число зубов и отверстий сейсмосенсорной системы. По остеологическим признакам наблюдается разделение анализированных выборок атлантического лосося из рек Северо-запада России на две группы. К первой относятся выборки из бассейна р. Печоры, а ко второй - выборки из рек Кольского п-ова (Умба, Кола), Карелии (Кереть и Шуя) и Архангельской области (Мезенская Пижма).

2. В выборках молоди из природных популяций отмечено повышение уровня флуктуирующей асимметрии, и снижение стабильности развития, в направлении с запада на северо-восток к границе ареала.

3. Различия между природной и культивированной молодью превосходят таковые между молодью из разных природных популяций. Это свидетельствует о том, что развитие остеологических признаков молоди атлантического лосося в значительной степени определяется условиями обитания, а условия различных рыбоводных заводов сходны и существенно отличаются от условий в реках.

4. Культивированная молодь лосося отличается от молоди из естественных местообитаний меньшим числом зубов, а также формой костей articulare, dentale и hyomandibulare. Поскольку эти структуры принимают активное участие в питании рыб, выявленные остеологические различия рассматриваются как следствие различного питания молоди атлантического лосося в естественных и искусственных условиях.

5. Показано, что вакцинация приводит к повышению частоты костных деформаций у культивируемого атлантического лосося. Изменения в наибольшей степени выражены в костях черепа, подвергающихся большой механической нагрузке во время питания и дыхания рыбы. Кость ceratohyale наиболее подвержена поствакцинальным деформациям, поэтому относительная длина этой кости может быть использована в качестве маркерного признака при изучении влияния вацинации.

6. Продолжительное голодание в возрасте рыб 40-43 недель приводит к уменьшению скорости развития скелетных образований у атлантического лосося, однако через год после голодания этот эффект нивелируется. Голодание приводит к снижению флуктуирующей асимметрии признаков костей черепа, что говорит о повышении стабильности их развития.

СПИСОК РАБОТ, ОПУБЛИКОВАННЫХ ПО ТЕМЕ ДИССЕРТАЦИИ

Статьи в рецензируемых научных журналах из списка ВАК:

1. Юрцева А.О., Лайус Д. Л., Артамонова В. С., Титов С. Ф., Студенов И. И. 2008.

Изменчивость остеологических признаков молоди атлантического лосося (Salmo salar L.) северо-запада России: уровень флуктуирующей асимметрии и средние значения признаков. Вестник СПбГУ, серия 3, вып. 3. С. 29-40.

2. Лайус Д.Л., Грэм, Д.Х, Католикова М.В., Юрцева А.О. 2009. Флуктуирующая

асимметрия и случайная фенотипическая изменчивость в популяционных исследованиях: история, проблемы, перспективы. Вестник СПбГУ, серия 3, вып. 3.С. 98-110.

3. Yurtseva A., Lajus D., Artamonova V., Makhrov А. 2010. Effect of hatchery

environment on cranial morphology and developmental stability of Atlantic salmon {Salmo salar L.) from North-West Russia. Journal of Applied Ichthyology 26 (2), 307-314.

4. Hansen Т., Fjelldal P.G., Yurtseva A., Berg A. 2010. A possible relation between growth

and number of deformed vertebrae in Atlantic salmon (Salmo salar L.). Journal of Applied Ichthyology 26 (2), 355-359.

5. Артамонова B.C., Махров A.A., Шульман B.C., Хаймина O.B., Лайус Д.Л., Юрцева

А.О., Широков В.А., Щуров И.Л., 2011. Реакция популяции атлантического лосося (Salmo salar L.) реки Кереть на инвазию паразита Gyrodactilus salaris Malmberg. Российский журнал биологических инвазий. №1. С. 2-14.

Статьи в других изданиях:

1. Юрцева А.О., Лайус Д.Л., Студенов И.И. 2001. Оценка флуктуирующей

асимметрии остеологических признаков молоди атлантического лосося Salmo salar (L.). VIII Региональная научно-практическая конференция «Проблемы изучения, рационального использования и охраны природных ресурсов Белого моря». 16-18 апреля 2001 года. Беломорск, Республика Карелия. Архангельск. С. 200-201.

2. Yurtseva A., Lajus D., Studenov I. 2001. Fluctuating asymmetry of three populations of

Atlantic salmon (Salmo salar L.) from Northwest Russia. The 10lh European Congress of Ichthyology - ECIX, September 3-7, 2001, Prague, Czech Republic, p.92.

3. Юрцева А.О. 2002. Морфологическая изменчивость атлантического лосося (Salmo

salar L.) северо-запада России: оценка биоразнообразия и стабильности развития популяций. Седьмая Санкт-Петербургская ассамблея молодых ученых и специалистов. Изд-во СПбГУ. СПб. С. 66.

4. Юрцева А.О., Артамонова B.C., Махров А.А., Лайус Д.Л. 2002. Флуктуирующая

асимметрия природной и заводской молоди атлантического лосося (Salmo salar

20

L.). Материалы научной конференции «Проблемы воспроизводства, кормления и борьбы с болезнями рыб при выращивании в искусственных условиях». Изд-во ПетрГУ. Петрозаводск. С. 117-120.

5. Юрцева А.О., Аршавский Д.С., Голод В.М., Лайус Д.Л. 2002. Флуктуирующая

асимметрия Ропшинской форели, форели Дональдсона и их гибридов, выращенных в ФСГЦР «Ропша». Материалы научной конференции «Проблемы воспроизводства, кормления и борьбы с болезнями рыб при выращивании в искусственных условиях». Изд-во ПетрГУ. Петрозаводск. С. 218-221.

6. Yurtseva A., Lajus D. 2002. Fluctuating asymmetry and other parameters of

morphological variation of Atlantic salmon Salmo salar L. from the White and Barents Sea basins. SALGEN Quantitative/Experimental Workshop, Arredondo, Spain, 13-15 September 2002.

7. Юрцева A.O., Лайус Д.Л., Алексеев М.Ю., Артамонова B.C., Студенов И.И., Титов

С.Ф. 2003. Изменчивость остеологических признаков молоди атлантического лосося бассейнов Белого и Баренцева морей. III Международная конференция «Биологические ресурсы Белого моря и внутренних водоемов Европейского Севера». Сыктывкар. С. 100 (рус.), 181 (англ.).

8. Lajus D.L., Yurtseva А.О., Artamonova V.S., Makhrov A.A., Studenov I.I., Titov S.F.,

2004. Variation patterns of bilateral osteological characters in Atlantic salmon Salmo salar L. from northern Russia: variation among wild populations and effect of hatcheries. The 11th European Congress of Ichthyology XI. September 6-10, 2004. Tallinn, Estonia, pp. 43-44.

9. Юрцева A.O., Лайус Д.Л., Махров A.A., Артамонова B.C., Студенов И.И., Титов

С.Ф. 2005. Влияние условий рыбоводных заводов на стабильность развития атлантического лосося из природных популяций рек бассейна Белого моря. Материалы IX Международной конференции «Проблемы изучения, рационального использования и охраны ресурсов Белого моря». 11-14 октября 2004 г. Петрозаводск, Республика Карелия, Россия. С. 349-353.

10. Юрцева А.О., Лайус Д.Л., Махров А.А., Артамонова B.C., Титов С.Ф. Студенов

И.И. 2006. Изменчивость остеологических признаков молоди атлантического лосося (Salmo salar L.) северо-запада России. VII Научная сессия Морской Биологической Станции СПбГУ. Санкт-Петербург, изд-во СПбГУ. С. 44.

11. Yurtseva A., Lajus D., Artamonova V., Makhrov А. 2009. Effect of hatchery environment on cranial morphology and developmental stability in Atlantic salmon (Salmo salar L.) from North-West Russia. The First International Workshop «Interdisciplinary approaches in fish skeletal biology». 27-29 April 2009, Tavira, Portugal. P. 80.

12. Hansen Т., Fjelldal P.G., Yurtseva A., Berg A. 2009. The effect of vertebral deformities

on growth in Atlantic salmon (Salmo salar L.). The First International Workshop «Interdisciplinary approaches in fish skeletal biology». 27-29 April 2009, Tavira, Portugal. P. 39.

13. Makhrov A.A., Shulman B.S., Artamonova V.A., Khaimina O.V., Yurtseva A.O.,

Lajus D.L., Shirokov V.A., Shurov I.L. 2010. Response of the Altantic salmon Salmo salar population of the Keret' River on the invasion of parasite Gyrodactilus salaries. Book of Abstracts of The III International Symposium "Invasion of alien species in Holartic. Borok - 3". Borok-Myshkin, Yaroslavl District, Russia. P. 109-110.

14. Berg A., Yurtseva A., Hansen T., Lajus D., Fjelldal P.G. 2011. Effect of vaccination

and starvation on morphology of vertebrae and skull bones of Atlantic salmon (Salmo salar L.). The Second International Workshop «Interdisciplinary approaches in fish skeletal biology». 26-28 April 2011, Tavira, Portugal.

Подписано в печать 20.09.2011г. Формат 60x84 1/16. Бумага офсетная. Печать офсетная. Усл. печ. л. 1,3. Тираж 100 экз. Заказ № 2236.

Отпечатано в ООО «Издательство "ЛЕМА"» 199004, Россия, Санкт-Петербург, В.О., Средний пр., д. 24 тел.: 323-30-50, тел./факс: 323-67-74 e-mail: izd_lema@mail.ru http://wwvv.lemaprint.ru

Содержание диссертации, кандидата биологических наук, Юрцева, Анастасия Олеговна

ВВЕДЕНИЕ.

1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ.

1.1. Изменчивость средних значений морфологических признаков в природных популяциях атлантического лосося.

1.1.1. Морфологическая изменчивость молоди атлантического лосося.

1.1.1.1. Сравнение морфологических признаков молоди из различных популяций.

1.1.1.2. Половой диморфизм у молоди.

1.1.1.3. Карликовость.

1.1.1.4. Изменения морфологических признаков с возрастом.

1.1.1.5. Смолтификация.

1.1.2. Морфологическая изменчивость взрослых (половозрелых) рыб.

1.1.3. Факторы, оказывающие влияние на морфологические характеристики атлантического лосося из природных популяций.

1.1.3.1. Меристические признаки.

1.1.3.2. Пластические признаки.

Введение Диссертация по биологии, на тему "Морфологическая изменчивость атлантического лосося (Salmo Salar L.) в естественных условиях и аквакультуре"

С давних времен атлантический лосось оказывал влияние на жизнь людей Европейского Севера России. От численности семги (проходная форма атлантического лосося) в различных реках в значительной степени зависело расселение человека и появление населенных пунктов вдоль побережья Белого моря (Бернштам, 1978, цит. по: Лайус и др., 2010). Семга была важнейшим товаром и средством уплаты налогов. На средства, вырученные от продажи семги, поморы покупали хлеб и изделия из железа (Лайус и др., 2010). Численность популяций атлантического лосося определяла быт людей, обитающих по берегам; в случае сокращения популяции и величины улова люди теряли важный источник дохода, вследствие чего были вынуждены менять место проживания.

Атлантический лосось заходит для нереста более чем в 150 рек России, и размножается приблизительно в 550 притоках этих рек (Kazakov, 1993, цит. по Казаков, Титов, 1998, стр. 52). Жизненный цикл этого вида обычно включает два этапа — пресноводный и морской. Пресноводный этап (от оплодотворения икры до миграции рыб в море) проходит в реке, и длится в зависимости от условий от одного до шести лет (Берг, 1935, 1948; Казаков, Веселов, 1998 a; Klemetsen et al., 2003). В дальнейшем лосось совершает нагульную миграцию в море, где проводит от одного до четырех-пяти лет (Берг, 1948; Klemetsen et al., 2003), и, достигнув половозрелости, возвращается в реки для нереста. Кроме популяций, совершающих нагульную миграцию в море, также существуют пресноводные популяции, которые мигрируют на нагул в озера, и на протяжении всего жизненного цикла обитают в пресной воде (Казаков, 1992).

Благодаря высокому уровню хоминга лосось возвращается на нерест в ту же реку или приток реки, в котором вылупился из икры, поэтому генетический обмен между популяциями минимален или отсутствует (см. обзор: Артамонова, Махров, 2005). Это приводит к значительным генетическим различиям между природными популяциями атлантического лосося из различных рек, а также из разных притоков в пределах крупных речных систем (Казаков, Титов, 1998; Asplund et al., 2004; Makhrov et al., 2005; Tonteri et al., 2005; Primmer et al., 2006; Титов, 2007; Vaha et al., 2008).

Поскольку обмен особями из разных природных популяций крайне низок, сокращение численности или утрата одной из популяций не могут быть компенсированы естественным образом за счет миграции особей из других популяций. К тому же, каждая популяция адаптирована к специфическим условиям «своей» реки, что сильно ограничивает возможности к расселению.

Начиная с середины XIX века, в связи с увеличением численности населения, интенсивным промыслом, развитием промышленности и сельского хозяйства воздействие человека на природные популяции атлантического лосося существенно возросло. К настоящему времени состояние популяций атлантического лосося в водоемах России достигло критического уровня (Петренко, Титов, 1999; Кудерский, 2001), поэтому особенное значение приобретают оценка состояния сохранившихся природных популяций, искусственное поддержание популяций, численность которых сокращается, и восстановление утраченных популяций.

Для оценки состояния природных популяций лосося существует ряд различных подходов, и один из них — анализ внутривидовой (межпопуляционной) изменчивости морфологических признаков. При этом, оказывается важным как выяснение специфических морфологических особенностей различных популяций, которые, как правило, представляют собой результат действия отбора при приспособлении к определенным условиям обитания, так и выявление факторов, оказывающих на них влияние. В ранее проведенных исследованиях были выявлены морфологические различия между выборками из различных популяций атлантического лосося Северо-запада России (Правдин, 1937, 1954; Вернидуб, 1977; Кудерский и др., 1983; Зелинский, 1985; Кулида, 1985; Казаков, Ляшенко, 1987 а; Казаков и др., 1991; Долотов, Кашин, 1999), однако в большинстве случаев причины этих различий остаются неясными.

При изучении морфологической изменчивости у лососевых рыб особенный интерес представляет анализ краниологических признаков, поскольку эти признаки используются для изучения родственных отношений различных видов этого семейства (Tchernavin, 1937 b; Берг, 1955; Дорофеева, 1967, 1975, 1982, 1985, 1989, 1998, 2008; Световидов и др., 1975; Шапошникова, 1975; Васильева, 1980, 1983; Романов, 1983; Дорофеева и др., 1992). По признакам, характеризующим форму черепа и отдельных костей черепа, были показаны не только межвидовые, но и внутривидовые (межпопуляционные) различия у рыб из семейства лососевых (Васильева, 1977; Медведева, 1980; Medvedeva, Savvaitova 1981; Сергиенко, 1982; Зелинский, 1976 б, 1985; Романов, 2008 и др.). При изучении атлантического лосося также были выявлены межпопуляционные краниологические различия (Зелинский, 1985; Дорофеева и др., 1989), однако, факторы, приводящие к этим различиям, не достаточно освящены в литературе.

Кроме сравнения лосося из природных популяций по средним значениям морфологических признаков определенный интерес представляет оценка уровня флуктуирующей асимметрии (ФА) этих признаков в различных природных популяциях. Под ФА понимают незначительные ненаправленные отклонения от полной, обычно билатеральной симметрии (Van Valen, 1962, цит. по: Захаров, 1987; Palmer, Strobeck, 1986, 1992; Palmer, 1994). Являясь показателем нарушения стабильности развития организма (Захаров, 1987; Lens et al., 2002; Klingenberg, 2003 а), ФА широко применяется для оценки состояния природных популяций рыб. В популяциях рыб, подверженных воздействию неблагоприятных факторов внешней среды, например, антропогенного загрязнения, обычно отмечают повышение уровня ФА (Рябов, 1985; 0stbye et al., 1997; Sánchez-Galán et al., 1998; Allenbach et al., 1999, цит. по: Almeida et al., 2008; Романов, 2000; Ковалев и др., 2001; Zakharov et al., 2001, цит. по: Zakharov, 2003; Franco et al., 2002, цит. по: Almeida et al., 2008; 0xnevad et al., 2002; Романов, Ковалев, 2003, 2004, 2005; Гребенщикова, Янкова, 2006; Estes et al., 2006, цит. по: Almeida et al., 2008). Это позволяет использовать показатель ФА морфологических признаков для оценки состояния природных популяций атлантического лосося, и оценки влияния на них различных факторов.

Природные популяции атлантического лосося в настоящее время составляют лишь очень небольшую часть от общей численности вида, значительная часть которой представлена культивируемыми рыбами. С каждым годом все большее значение приобретает искусственное выращивание молоди на лососевых рыбоводных заводах и ее выпуск в естественные местообитания для поддержания численности природных популяций атлантического лосося. Огромные масштабы приобрело товарное выращивание лосося в морских садках (Roberts, Hardy, 2000; FAO, 2008).

Выпуск молоди с лососевых рыбоводных заводов является существенным фактором, оказывающим влияние на популяции атлантического лосося Северо-запада России. На территории России заводское разведение атлантического лосося в настоящее время осуществляется на 12 рыбоводных заводах (Михайленко, Петренко, 2002), с которых производится выпуск молоди более, чем в 40 рек (Артамонова, Махров, 2005). Культивирование молоди лосося с целью дальнейшего выпуска в естественные местообитания предполагает, что рыбы, выращиваемые на рыбоводном заводе, станут частью природной популяции. В этом случае особенное значение приобретает оценка качества культивируемого на рыбоводных заводах атлантического лосося. Эта задача представляется особенно актуальной, поскольку многие рыбоводные заводы Северо-запада России, построенные несколько десятков лет назад, не соответствуют современной биотехнологии и требуют реконструкции (Петренко, Титов, 1999; Михайленко, Петренко, 2002; Анохина, 2001; Журавлева, 2003 и др.).

Товарное выращивание атлантического лосося, которое активно ведется и развивается в ряде стран на протяжении последних 25 лет, обеспечивает в настоящее время продукцию, на несколько порядков превышающую мировой улов природных популяций этого вида (Roberts, Hardy, 2000; FAO, 2008). Такое бурное развитие товарного выращивания, без сомнения, было бы невозможным без проведения широкомасштабных научных исследований для разработки технологии выращивания атлантического лосося. Эти исследования, несмотря на то, что были достигнуты значительные результаты, продолжаются и в настоящее время. Они дают возможность использовать экспериментальные площадки по усовершенствованию технологии товарного выращивания атлантического лосося для изучения влияния различных факторов на биологические характеристики рыб этого вида.

Цель данного исследования - изучение изменчивости остеологических признаков атлантического лосося в естественных условиях и при культивировании, и оценка влияния на них рыбоводных мероприятий.

Для достижения этой цели были поставлены следующие задачи:

1. На основании изучения изменчивости остеологических характеристик оценить степень дифференциации молоди лосося из природных популяций Северо-запада России.

2. Оценить влияние условий рыбоводных заводов Северо-запада России на остеологические признаки молоди атлантического лосося путем сравнительного изучения культивируемых и генетически сходных рыб из природных популяций.

3. Изучить влияние биотехнологий, применяемых в условиях аквакультуры (вакцинации и голодания), на степень изменчивости остеологических признаков у атлантического лосося.

Заключение Диссертация по теме "Ихтиология", Юрцева, Анастасия Олеговна

186 ВЫВОДЫ

1. Выявлены значительные остеологические различия между молодью атлантического лосося из природных популяций восьми рек Северо-запада России. Межпопуляционные остеологические различия более выражены по средним значениям пластических признаков, характеризующих форму костей черепа, чем меристических признаков, характеризующих число зубов и отверстий сейсмосенсорной системы. По остеологическим признакам наблюдается разделение анализированных выборок атлантического лосося из рек Северо-запада России на две группы. К первой относятся выборки из бассейна р. Печоры, а ко второй — выборки из рек Кольского п-ова (Умба, Кола), Карелии (Кереть и Шуя) и Архангельской области (Мезенская Пижма).

2. В выборках молоди из природных популяций отмечено повышение уровня флуктуирующей асимметрии, и снижение стабильности развития, в направлении с запада на северо-восток к границе ареала.

3. Различия« между природной и культивированной молодью превосходят таковые между молодью из разных природных популяций. Это свидетельствует о том, что развитие остеологических признаков молоди атлантического лосося в значительной степени' определяется условиями обитания, а условия различных рыбоводных заводов сходны и существенно отличаются от условий в реках.

4. Культивированная молодь лосося отличается от молоди из естественных местообитаний меньшим числом зубов, а также формой костей articulare, dentale и hyomandibulare. Поскольку эти структуры принимают активное участие в питании рыб, выявленные остеологические различия рассматриваются как, следствие различного питания молоди атлантического лосося в естественных и искусственных условиях.

5. Показано, что вакцинация приводит к повышению частоты костных деформаций у культивируемого атлантического лосося. Изменения в наибольшей степени выражены в костях черепа, подвергающихся большой механической нагрузке во время питания и дыхания рыбы. Кость ceratohyale наиболее подвержена поствакцинальным деформациям, поэтому относительная длина этой кости может быть использована в качестве маркерного признака при изучении влияния вацинации.

6. Продолжительное голодание в возрасте рыб 40-43 недель приводит к уменьшению скорости развития, скелетных образований у атлантического лосося, однако через год после голодания этот эффект нивелируется. Голодание приводит к снижению флуктуирующей асимметрии признаков костей черепа, что говорит о повышении стабильности их развития.

187

БЛАГОДАРНОСТИ

Выражаю глубокую признательность моим научным руководителям: Д.Л. Лайусу, под руководством которого была начата работа по данной теме в бакалавриате и продолжена в дальнейшем, и Д.А. Чмилевскому — научному руководителю работы во время обучения в аспирантуре, за помощь, поддержку и ценные советы на всех этапах проведения исследования и написания диссертации. Благодарна заведующему кафедрой Ихтиологии и гидробиологии СПбГУ Н.В.Максимовичу, а также всем сотрудникам и студентам кафедры Ихтиологии и гидробиологии СПбГУ, которые принимали участие в обсуждениях результатов данного исследования. За неоценимую помощь в сборе материала благодарю М.Ю. Алексеева, B.C. Артамонову, А. Берга, A.B. Зубченко, И.В. Кононова, A.A. Махрова, С.Ф. Титова, П.Г. Фьелдалла, Т. Хансена, В.А. Широкова и И.Л. Щурова. Особую благодарность выражаю A.A. Махрову и B.C. Артамоновой (Институт Экологии и Эволюции им. А.Н. Северцова РАН) за предоставление копий научных статей, всестороннюю помощь при выполнении исследования и написании диссертации. Отдельно хочется поблагодарить сотрудников Лаборатории ихтиологии Зоологического института РАН: A.B. Балушкина, О.С. Воскобойникову, A.B. Неелова, В.Г. Сиделеву за консультации в ходе выполнения-работы, предоставление литературы по теме исследования, и- помощь при подготовке диссертации к защите. Выражаю признательность Л.П. Флячинской (ББС ЗИН РАН) за содействие при использовании сканера и графических редакторов. Очень признательна всем* сотрудникам библиотеки Зоологического института РАН за помощь при работе с литературой. Хотела бы выразить признательность сотрудникам Исследовательской станции Матре Института Морских Исследований (Havforskningsinstituttet, Берген, Норвегия): Т. Хансену (Т. Hansen), П.Г. Фьеллдалу (P:J. Fjelldal) и А. Бергу (A. Berg) за интерес, проявленный к данному исследованию, обеспечение материалом и вспомогательной информацией. За предоставление литературы по теме исследования хотела бы поблагодарить А. Хуиссене (A. Huysseune, Университет г. Гент, Бельгия). Очень признательна всем членам моей семьи за моральную поддержку, и особенно — моим родителям Г.С. Рыжовой и O.P. Юрцеву за понимание, безграничное терпение и всестороннюю помощь в ходе выполнения данной работы.

Исследование проведено при финансовой поддержке Администрации Санкт-Петербурга, Министерства образования РФ и РАН (проект «Морфологическая изменчивость атлантического лосося {Salmo salar L.) северо-запада России: оценка биоразнообразия и стабильности развития популяций»), Министерства Науки (проект НШ-378.2006.4), Российского Фонда Фундаментальных исследований (проект № 09-04-09245-мобз), Отдела по международным отношениям Норвегии и Норвежского Исследовательского Совета (проекты RUS 03/04 Flyttet til -05 и RUS 05/06-88).

ЗАКЛЮЧЕНИЕ К ГЛАВЕ 6

Сравнение молоди из восьми природных популяций Северо-запада России по 10 меристическим и 48 пластическим остеологическим признакам выявило статистически значимые межпопуляционные различия' по средним значениям как пластических, так и меристических признаков. Это позволяет говорить о значительной межпопуляционной изменчивости остеологических признаков в пределах вида Salmo salar L., выявляемой с использованием современных методов морфологического анализа и статистической обработки данных.

Различия между выборками из, различных рек более выражены, по пластическим признакам, характеризующим форму костей черепа, чем по меристическим признакам, характеризующим число зубов, и отверстий в костях черепа. Этот результат согласуется с результатами исследований других морфологических признаков у атлантического лосося из природных популяций, в которых также были выявлены большие межпопуляционные различия- по пластическим признакам, чем по меристическим (Зелинский, 1976, 1985; MacCrimmon, Claytor, 1985; Claytor, MacCrimmon, 1988; Riley et al., 1989).

Молодь лосося из относительно близко расположенных рек (pp. Кола, Керетъ, Умба) проявляет большее сходство остеологических признаков между собой, чем с молодью из географически удаленных рек (притоков р. Печоры). Сходство и различие выборок из природных популяций лосося по остеологическим признакам в большей степени определяется условиями обитания молоди в разных реках, чем генетическими особенностями различных популяций. Об этом позволяет говорить тот факт, что ни по одному из известных генетических маркеров не наблюдается разделения популяций атлантического лосося Северо-запада России на группы, выделенные нами при анализе остеологических признаков (Казаков, Титов, 1998; Asplund et'al., 2004; Makhrov et al., 2005; Tonteri et al., 2005; Титов, 2007).

Различия, выявляемые между молодью из природных популяций, наиболее выражены на форме костей черепа, принимающих участие в питании рыб (articulare, dentale, hyomandibulare, и epihyale), что позволяет предположить, что эти различия вызваны различиями в условиях питания молоди лосося в различных реках. В пользу этого говорят также статистически значимые различия в количестве зубов (чаще всего на верхне- и нижнечелюстных костях), обнаруживаемые у молоди из разных популяций Северо-запада России.

У молоди из природных популяций, обитающих ближе к восточной границе ареала (притоки р. Печоры), наблюдается более высокий уровень флуктуирующей асимметрии, чем у молоди из рек, расположенных западнее. Это свидетельствует о более низкой стабильности развития молоди в популяциях атлантического лосося, обитающих ближе к восточной границе ареала, и, по всей видимости, определяется неблагоприятными температурными условиями в зимний период в этой части ареала.

Данные, полученные при анализе молоди из природных популяций, свидетельствуют о значительном влиянии внешних условий на формирование остеологических признаков у атлантического лосося. Это заключение подтверждается результатами сравнения остеологических признаков молоди из природных популяций с молодью, культивируемой на рыбоводных заводах, и полученной от производителей из этих популяций. Показано, что остеологические различия между природной и культивируемой молодью одного происхождения превосходят различия между молодью из различных природных популяций Северо-запада России. Это позволяет говорить о том, что условия выращивания на рыбоводных заводах оказывают значительное влияние на развитие скелетных образований у молоди атлантического лосося.

Наиболее выраженные различия между природной и культивируемой молодью лосося отмечены в количестве зубов на костях черепа (для культивированной молоди характерно меньшее количество зубов), и в форме костей articulare, dentale и hyomandibulare. Поскольку как зубы, так и отмеченные кости черепа принимают активное участие в процессе питания рыб, выявленные остеологические различия, скорее всего, являются следствием различных условий питания молоди атлантического лосося в естественных и искусственных условиях.

Анализ 53 пластических остеологических признаков в двенадцати выборках лосося, выращенного в условиях эксперимента, позволил выявить влияние вакцинации и голодания на развитие костей черепа у культивируемого атлантического лосося. Вакцинация приводит к изменению формы и значимому повышению частоты деформаций некоторых из костных структур у лосося. Изменения, вызванные вакцинацией, наиболее выражены на костях черепа, подвергающихся большой механической нагрузке во время питания и дыхания рыбы. Билатерально симметричное развитие деформаций костей черепа свидетельствует о существенном влиянии механической нагрузки на развитие изменений в костях черепа у вакцинированных рыб.

Голодание приводит к уменьшению скорости развития скелетных образований у молоди атлантического лосося, однако со временем (более, чем через год после окончания периода голодания) различия между голодавшими и неголодавшими рыбами по средним значениям остеологических признаков почти полностью нивелируются. Приводя к уменьшению скорости развития скелета, голодание оказывает положительное влияние на стабильность развития костных структур атлантического лосося, о чем позволяет судить более низкий уровень флуктуирующей асимметрии у подвергшихся голоданию рыб.

Изменения размера/формы костей черепа были выявлены только через 80-100 дней после воздействия вакцинации или голодания. Это, с одной стороны, говорит о длительном влиянии изученных факторов на развитие костей черепа, и, с другой стороны, свидетельствует о продолжительном изменении размера и формы костных структур после вакцинации или голодания у культивируемого атлантического лосося.

Проведенный анализ остеологических признаков атлантического лосося из природных популяций, с рыбоводных заводов и из эксперимента позволяет сделать заключение, что признаки костей черепа этого вида лососевых рыб характеризуются высоким уровнем фенотипической пластичности; внешние условия оказывают существенное влияние на рост и развитие костных структур у атлантического лосося, и приводят к значимым внутривидовым различиям остеологических признаков.

Библиография Диссертация по биологии, кандидата биологических наук, Юрцева, Анастасия Олеговна, Санкт-Петербург

1. Азбелев В.В. 1960. Материалы по биологии семги Кольского полуострова и ее выживаемости. Труды ПИНРО. Вып. 12. С. 5-70.

2. Алеев Ю.Г. 1963. Функциональные основы внешнего строения рыбы. М., Изд-во АН СССР. 247 стр.

3. Артамонова B.C. 2008. Генетические процессы в искусственно поддерживаемых популяциях атлантического лосося {Salmo salar L.). Дисс. на соиск. уч. степ, к.б.н. 196 с.

4. Артамонова B.C., Махров A.A. 2005. Популяционная структура семги (Salmo salar L.) и ее изменение под влиянием рыбоводства. В кн.: "Ихтиофауна малых рек и озер Восточного Мурмана: биология, экология, биоресурсы". Апатиты, 2005. Изд. КНЦ РАН. С. 144-157.

5. Артамонова B.C., Махров A.A., Холод О.Н. 2005. Неконтролируемый отбор в маточных, стадах семги (Salmo salar L.). Лососевидные рыбы Восточной Фенноскандии. Петрозаводск, 2005. С. 3-12.

6. Артамонова B.C., Хаймина О.В., Махров A.A., Широков В.А., Шульман Б.С., Щуров И.Л. 2008. Эволюционные последствия вселения паразита (на примере атлантического лосося, Salmo salar L.). Доклады Академии Наук. Т. 423, № 2. С. 275-278.

7. Бакштанский Э.Л., Нестеров В.Д., Симуков Ю.А. 1980. О состоянии лососеводства в Мурманской и Архангельской областях. В сб. науч. тр. «Лососевидные рыбы». Л.: Наука. С. 192-206.

8. Берг JI.C. 1932. Рыбы пресных вод СССР и сопредельных стран. 3-е изд. JL, ч. 1, 543 с.

9. Берг JI.C. 1935. Материалы по биологии семги. Обзор работ по исследованию семги, произведенных в 1930-1934 гг Всесоюзным Институтом озерного и речного рыбного 'хозяйства. Известия ВНИОРХ, т. XX, Л., 1935. С. 3-113.

10. Берг Л.С. 1948. Рыбы пресных вод СССР и сопредельных стран. 4-е изд. М.; Л., ч. 1, 466 с.

11. Берг Л.С. 1955. Система рыбообразных и рыб, ныне живущих и ископаемых. Труды Зоол: Инст., т. 20. Ленинград. Изд-во АН СССР. 286 с.

12. Бугаев В.Ф., Шустов Ю.А., Щуров И.Л. 1987. Особенности ската заводской молоди семги Salmo salar в реке Кереть (бассейн Белого моря). Вопр. Ихтиол. Т. 27, вып. 6. С. 1035-1037.

13. Васильева Е.Д. 1977. Популяционный анализ остеологических признаков у гольцов рода Salvelinus. Автореф. дисс. на соиск. учен. степ, к.б.н. М: изд-во МГУ. 22 с.

14. Васильева Е.Д. 1980. Опыт, использования остеологических признаков в систематике гольцов рода Salvelinus (Salmoniformes, Salmonidae). Зоол. журн. Т. 59, № 11. С. 1671— 1682.

15. Вернидуб М.Ф. 1977. Экстерьер молоди семги и его изменения в процессе роста. Труды ПИНРО, вып. XXXII. С. 119-131. '

16. Галкин Г.Г. 1955. Биология и морфологические особенности' молоди лосося в естественных условиях и выращиваемой в прудах. Изв. ВНИОРХ, т. 36, сс. 76-85.

17. Галкин Г.Г. 1961. Выживаемость и рост искусственно выращенной молоди балтийского лосося в речной период ее жизни. Изв. ГосНИОРХ, т. 51.

18. Горбунова З.А. 1966. Биология и промысел семги р: Поньгома. Тр: Карельск. отд. ГосНИОРХ, т. 4, вып. 1, стр. 60-71.

19. Гуляева А.М. 1966. Биология семги реки Северной Двины. Тр. Карельск. отд. ГосНИОРХ, т. 4, вып. 1, стр. 27-59.25.