Микроэволюция и внутривидовая структура домовой мыши Mus musculus

Мальцев, Алексей Николаевич

Бесплатный автореферат и диссертация по биологии на тему
Микроэволюция и внутривидовая структура домовой мыши Mus musculus
ВАК РФ 03.02.04, Зоология

Автореферат диссертации по теме "Микроэволюция и внутривидовая структура домовой мыши Mus musculus"

Мальцев Алексей Николаевич

На правах рукописи

МИКРОЭВОЛЮЦИЯ И ВНУТРИВИДОВАЯ СТРУКТУРА ДОМОВОЙ МЫШИ \fLis ти$си1и5

Специальность 03.02.04 - зоология

Автореферат диссертации на соискание учёной степени кандидата биологических наук

2 4 НОЯ 2011

Москва - 2011

005001872

Работа выполнена в лаборатории поведения и поведенческой экологии Учреждения Российской Академии наук Института проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН

Научный руководитель: доктор биологических наук

Елена Владимировна Котенкова

Официальные оппоненты: доктор биологических наук

Марина Владимировна Холодова

кандидат биологических наук Василий Михайлович Малыгин

Ведущая организация: Московский педагогический государственный университет.

Защита состоится 13 декабря 2011 года в 14.00 на заседании Совета Д 002.213.01 по защите докторских и кандидатских диссертаций при Учреждении Российской академии наук Институте проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН по адресу: 119071, Москва, Ленинский проспект, д. 33, тел/факс: 8 (495) 954-55-34, www.sevin.ru. e-mail: admin@sevin.ru.

С диссертацией можно ознакомиться в библиотеке Отделения биологических наук РАН по адресу: 119071, Москва, Ленинский проспект, д. 33.

Автореферат разослан 11 ноября 2011 г.

Ученый секретарь совета по защите докторских и кандидатских диссертаций кандидат биологических наук

Е.А. Кацман

ОБЩАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА РАБОТЫ

Актуальность темы. Сложность эволюционного процесса заключается в том, что он протекает одновременно на нескольких взаимосвязанных между собой уровнях, несводимых один к другому. Видообразование сопровождается обычно формированием у близкородственных форм морфологических, хромосомных, поведенческих различий, появлением и усложнением механизмов пре- и посткопуляционной изоляции, которые далеко не всегда возникают в процессе эволюции одновременно. В результате генетических исследований, и, прежде всего, анализа аллозимов, было убедительно доказано, что домовые мыши представляют собой сложный надвидовой комплекс Mus musculus sensu lato, включающий близкородственные таксоны, находящиеся на разных стадиях дивергенции, а не один вид, как считали еще относительно недавно (Thaler et al., 1981; Bonhomme et al., 1984). Это неожиданное открытие превратило этих грызунов в активно использующуюся в изучении микроэволюционных процессов модельную группу (Boursot et al., 1993; Sage et al., 1993; Guènet, Bonhomme, 2003). Последовавшая за этим расшифровка генома еще более способствовала широкому использованию домовых мышей в изучении разных аспектов эволюционного процесса. Надвидовой комплекс Mus musculus s. 1. включает симиатрические виды (Mus musculus - M.spicilegus; M.domesticus -M.maceclonicus; M.domesticus - M. spretus)\ парапатрические таксоны, скрещивающиеся в зонах контакта (M.musculus - M.domesticus - M.castaneus); а также аллопатрические виды (M.spicilegus - M.macedonicus - M.spretus; M.musculus - M.spretus). К настоящему моменту наиболее хорошо изученным таксоном является Mus domesticus, синантропный вид, широко расселившийся по Земному шару с человеком. Его ареал охватывает Западную Европу, часть Африки, Австралию, Северную Америку и многие острова. Населяющий Восточную Европу и большую часть Азии другой синаптропный вид Mus musculus исследован не столь детально. А внутривидовой структуре этого политипического вида, в состав которого входят несколько достаточно хорошо диагностируемых по морфологическим и цитогенетическим признакам подвидов, с использованием генетических, в том числе и молекулярно-генетических методов, посвящены лишь отдельные работы (Коробицина, Якименко, 2004; Спиридонова и др., 2008 а,б, 2011). Начальные этапы формирования пре- и посткопуляционных механизмов изоляции на уровне подвидов у домовых мышей до сих пор не изучались.

азиатскую части территории России, в этом отношении изучена недостаточно. Наши исследования в определенной степени восполняют этот пробел.

Как уже неоднократно отмечалось разными авторами, ни один из методов, в том числе и использование молекулярно-генетических маркеров, не дает полной картины того, что реально происходило или происходит с тем или иным таксоном и в каких филогенетических отношениях он находится с другими таксонами. Лишь комплексный подход может прояснить реальную ситуацию (Завадский, 1967; Соколов и др., 1990; Абрамсон, 2007 и др.). Внутривидовая структура изучалась и изучается разными отраслями биологии. До сих пор основное внимание уделялось аналитическим аспектам: описывались все новые и новые различия и формы. Гораздо слабее изучены способы связей между формами, наличие соподчиненности, функциональных отношений и другие явления, касающиеся, с одной стороны, интеграции, а с другой - обособленности этих форм. Поведение разных видов домовых мышей, и, прежде всего, связанное с репродуктивной изоляцией, исследовано далеко недостаточно (Соколов и др., 1983, 1984, 1985; Kotenkova, Naidenko, 1999, Smajda, Ganem, 2008; Амбарян и др., 2010), а особенностям поведения разных подвидов и форм посвящены лишь единичные работы (Мешкова, Федорович, 1996; Амбарян, Котенкова, 2008; Мальцев, Котенкова, 2011). Полностью соглашаясь с мнением K.M. Завадского (1967) о необходимости комплексного подхода к изучению структуры вида и внутривидовых отношений, мы до определенной степени реализовали его в настоящей работе применительно к подвидам домовой мыши M.musculus. Только комплексный, мультидисциплинарный подход позволяет изучить взаимосвязь между эволюционными преобразованиями на разных уровнях и, таким образом, приблизиться к объяснению эволюционного процесса в целом.

Цели работы. Изучение внутривидовой структуры политипического вида домовой мыши M.musculus, сопоставление степени развития репродуктивной изоляции и уровня генетической дивергенции разных подвидов.

Задачи исследования:

1. Оценка филогенетических взаимоотношений и генетической изменчивости разных подвидов и форм M.musculus на основании анализа контрольного региона (D-петли) мтДНК.

2. Сравнительный анализ степени развития посткопуляционных механизмов изоляции у разных подвидов и форм M.musculus.

3. Оценка качества спермы и размера семенников у самцов разных подвидов и гибридов.

4. Определение степени дивергенции обонятельных сигналов, связанных с формированием механизмов прекопуляциопной репродуктивной изоляции, у разных подвидов M.musculus.

5. Сравнение стереотипа полового поведения у разных подвидов M.musculus.

6. Анализ молекулярно-генетической, морфологической изменчивости и оценка фертильности особей гибридных форм домовых мышей.

Научная новизна. Комплексный подход, использованный в настоящей работе, позволил впервые сопоставить уровни генетической дивергенции и степень развития механизмов репродуктивной изоляции у трех подвидов Mus musculus. Изучена генетическая изменчивость и проведен анализ филогенетических взаимоотношений на основании исследования последовательностей контрольного региона мтДНК трех подвидов M.musculus. При этом на территории Европы и Западной Сибири выделено две филогруппы.

Показано, что обонятельные сигналы мочи подвидов M.m.musculus и М.т. gansuensis сходны, в то время как запах M.m.wagneri отличен и хорошо распознается как домовыми мышами, так и людьми. Изучены особенности полового поведения М.т. wagneri, проведено их сопоставление с таковыми представителей других подвидов М musculus. Показано, что половое поведение M.m.wagneri, которое наблюдалось в наших экспериментах, полностью соответствовало стереотипу, характерному для синантропных форм домовых мышей и существенно отличалось от такового дикоживущего Mjspicilegus.

В лаборатории выявлены ограничения в скрещивании представителей разных подвидов M.musculus и пространственно удаленных популяций M.m.musculus. Обнаружено понижение фертильности гибридов Fl, полученных от скрещивания домовых мышей из зоны гибридизации Закавказья и Московской области (M.m.musculus). Дополнена и изменена классификация аномалий морфологии сперматозоидов домовых мышей. Показано, что подвиды M.m.wagneri и M.m.gansuensis, часто живущие в открытых биотопах, отличаются достоверно большими размерами семенников и высокой концентрацией спермы по сравнению с другими формами домовых мышей, обитающими преимущественно в постройках человека.

другим подвидам и формам M.musculus, в то время как половое поведение M.m.wagneri существенно не отличалось от такового M.m.musculus. Это дает основание предположит!, что обонятельные сигналы могут играть определенную роль е формировании репродуктивной изоляции на ранних этапах дивергенции. Выявлено параллельное развитие пре- и посткопуляционных механизмов изоляции у M.m.wagneri и M.m.musculus. Показано, что отбор не всегда направлен против гибридов, и в естественных условиях они могут обладать высокими темпами размножения.

Поскольку домовые мыши наносят существенный ущерб хозяйству и являются носителями целого ряда опасных для человека инфекционных заболеваний (Кулик, 1979), любые новые знания об их биологии могут быть в дальнейшем использованы для разработки новых нетоксичных методов регуляции их численности. Полученные результаты позволят дополнить данные Генбанка (GenBank/NCBI) по подвидам M.m.wagneri и M.m.gansuensis, которые в настоящее время там отсутствуют.

Публикации. По теме диссертации опубликовано 15 работ, из них 3 в журналах и других изданиях из списка ВАК.

Апробация работы. Материалы диссертации доложены на научных съездах, конгрессах, конференциях и симпозиумах: XLVI Международной научной студенческой конференции «Студент и научно-технический прогресс», Новосибирск, 2008; Международном симпозиуме «Биоразнообразие животных и рациональное природопользование», г.Кишинёв, 2009; Всероссийской конференции «Целостность вида у млекопитающих, изолирующие барьеры и гибридизация», г.Петергоф, 2010; Конференции молодых сотрудников и аспирантов ИПЭЭ им. А.Н. Северцова РАН «Актуальные проблемы экологии и эволюции в исследованиях молодых ученых», г.Москва, 2010; Международном совещании - IX съезде Териологического общества «Териофауна России и сопредельных территорий», г.Москва, 2011; VII Международном конгрессе эволюционной биологии и систематики «Биосистематика», г.Берлин, 2011; а также на заседании объединенного коллоквиума лаборатории поведения и поведенческой экологии млекопитающих и лаборатории сравнительной этологии и биокоммуникации ИПЭЭРАН.

Объем и структура работы. Диссертация состоит из введения, трех глав, заключения, выводов, списка литературы и приложений. Текст диссертации изложен на 214 страницах, включая 38 рисунков и 37 таблиц. Список литературы включает 108 работ на русском и 195 работ на иностранных языках.

Благодарности. Автор выражает благодарность доктору биологических наук, ведущему научному сотруднику ИПЭЭ РАН Е.В. Котенковой, под руководством которой

выполнена настоящая работа. Автор выражает глубокую благодарность Н.И. Абрамсон за предоставленную возможность выполнения молскулярно-генетичсских исследовании на базе ее лаборатории и консультативную помощь; М.В. Фокину, E.H. Родченковой, А.10. Костыгову за помощь в проведении молекулярно-гснетических исследований; В.В. Вознесенской, A.B. Амбаряну за консультации при анализе поведенческих данных, Ю.М. Ковальской, A.B. Сурову, Е.Г. Никольской, В.Е. Кирилюку, А.Ю. Левых за помощь в сборе материала для исследований, C.B. Найдснко за консультативную помощь и О.В. Осиновой и A.A. Шепелеву за обсуждение результатов исследований.

Работа выполнена при финансовой поддержке РФФИ, грант 10-04-00214_а.

СОДЕРЖАНИЕ РАБОТЫ Введение

Во введении сформулированы актуальность темы, цели и задачи исследования, научная новизна, теоретическая и практическая значимость полученных результатов.

Глава 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

Приведен обзор литературы по систематике, гибридизации, некоторым аспектам поведения и коммуникации домовых мышей надввдового комплекса Mus muscitlus s.l. Особое внимание уделено теоретическим аспектам внутривидовой структуры M. musculus.

Глава 2. МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ.

Материалом для генетического анализа были 72 особи домовых мышей, отловленных в 2009 г., а также зверьки из живой коллекции, содержащиеся в виварии НЭБ «Черноголовка», из 8 местообитаний на территории России, Молдовы и Казахстана (Табл. 1). При построении некоторых филогенетических деревьев использованы последовательности гомологичных участков контрольного региона (D-loop) мтДНК домовых мышей из Европы и Азии, хранящиеся в базе данных Genbank/NCBI.

В лаборатории молекулярной систематики ЗИН РАН осуществлялось выделение ДНК, ПЦР, очистка и секвенирование. Затем производилось выравнивание последовательностей с помощью программы Bioedit v.7.0.5.3 (Hall, 1999) и их сравнение с последовательностями по гомологичному участку мтДНК в базе данных NCBI. Для реконструкции филогенетических отношений между гаплотипами мтДНК были построены деревья с помощью дистанционных методов (Байесовского, ближайшего связывания (NJ)) и метода анализа дискретных признаков (максимальной экономии (МР)). Перед тем, как провести филогенетический анализ, последовательности были объединены в галлотипы, используя разные методологические подходы, с использованием пакетов программ DNAsp v.5.10 (Rozas et.al., 2003), Arlequin v.3.5.1.2 (Excoffier et al., 2005) и MEGA v.4 (Tamura et.al., 2007). Байесовский филогенетический анализ проводили с

помощью программы MrBayes версии 3.1.2 (Ronquist, Huelsenbeck, 2003). Филогенетические деревья с использованием методов ближайшего связывания (NJ) и максимальной экономии (MP) строились в программе MEGA v.4. Количество полиморфных сайтов (S), нуклеотидное (it) и гаплотиппческое разнообразие (h) (Табл.2) рассчитывали в программе DNAsp, v.5.10. Для анализа распределения парных различий (pairwise mismatch distribution) между последовательностями, использовались программы DNAsp, v.5.10 и Arlequin 3.5.1.2. Для учёта других генетических процессов в популяциях, также отображающих эволюционные отношения между последовательностями, были использованы филогенетические сети в программах Splits Tree4 (Huson, Bryant, 2006) и Network v.4.6.0.6 (Bandelt et al., 1999). Степень дивергенции мтДНК оценивалась с помощью р-дистанции.

Для оценки посткопуляционной репродуктивной изоляции между подвидами, дистанционно удаленными популяциями M.musculus и домовыми мышами из зоны гибридизации Закавказья было проведено 4 серии скрещиваний в разных вариантах. В первой контрольной серии оценивалась плодовитость в парах, состоящих из представителей одного подвида (популяции) и фертильность самцов первого поколения (Fl). Было сформировано 85 пар из 7 популяций M.musculus. Во второй - для выявления наличия или отсутствия репродуктивной изоляции между подвидами и популяциями было проведено 10 вариантов скрещиваний между особями из 7 популяций M.musculus и сформировано 67 пар. В третьей серии для оценки фертильности самцов-гибридов Fl было проведено 12 типов возвратных скрещиваний в разных вариантах и сформировано 50 пар. В четвёртой серии для получения гибридов F2 и оценки их фертильности было проведено два типа скрещиваний и сформировано 15 пар из гибридов Fl. Экспериментальные скрещивания между разными формами домовых мышей проводили в виварии на научно-экспериментальной базе ИПЭЭ РАН «Черноголовка». Фертильность самцов оценивали по весу семенников, концентрации спермы и на основании анализа морфологии сперматозоидов. Всего проанализировано 114 самцов в возрасте 90-240 дней, из них 42 получены от внутрипопуляционных скрещиваний, 28 самцов-гибридов Fl - от межпопуляционных, 14 самцов-гибридов F2 - от пар, сформированных из гибридов Fl и 30 бэккроссов - от реципрокных скрещиваний.

Для изучения реакции представителей разных подвидов и форм в ответ на обонятельные сигналы кон- и гетероепецифичных особей использованы две методики: 1) модификация методики парного предъявления двух источников запаха (Соколов и др., 1990); 2) модификация методики «привыкания» - «habituation-generalization» (Todrank, Heth, 2003). Всего в экспериментах первой серии (парное предъявление запахов)

использовано: 13 самцов и 11 самок M.m.wagneri; 9 самцов и 8 самок M.m.musculus\ 10 самцов и 12 самок M.m.gansuensis', второй серии (методика «привыкания») - 12 самцов и 15 самок M.m.wagneri; 7 самцов и 16 самок M.m.musculus; 11 самцов и 14 самок M.m.gansuensis. В отдельной серии детекторами запахов были люди, что позволяло с высокой степенью достоверности выявить разницу обонятельных сигналов разных подвидов. Эксперимсты проводили со студентами в возрасте 18-20 лет. Всего в опытах участвовали 39 человек, при этом в каждой из серий от 14 до 24. При анализе полового поведения проведены ссаживания самцов и самок в состоянии эструса двух подвидов: M.m.wagneri (10 опытов) и M.m. gansuensis (12 опытов). Использовано M.m.wagneri - 6 самцов и 8 самок; M.m.gansuensis - 10 самцов и 12 самок. Опыты записывались на цифровую видеокамеру Sony Digital и Canon Legria HFR106. Полученный видеоматериал обрабатывался с помощью компьютерной программы «The Observer Video Pro. Version 4.1» -профессиональная система для сбора, анализа и презентации поведенческих данных с помощью видео. Для анализа данных использовалось описание и элементы поведения домовых мышей из работы Е.В. Котенковой и др. (1989). Для статистической обработки отобрано 5 элементов полового поведения: попытки садок; садки: без интромиссии, с интромиссией, с интромиссией и толчками; эякуляция.

Изучены некоторые экстерьернке, морфометрические и экологические особенности домовых мышей г. Ишима, имеющих предположительно гибридное происхождение (Матьцев, 2011 а, б). Отловы домовых мышей проводили в период с 2005 по 2008 годы в помещениях и открытых стациях на территории г. Ишима и его окрестностей. У 118 мышей были изучены морфометрические показатели. Кроме этого для анализа экстерьерных признаков были использованы коллекции домовых мышей зоологического музея МГУ им. М.В. Ломоносова

Для статистической обработки данных использованы Маниа-Уитни-и тест для двух независимых выборок, парный непараметрический критерий Вилкоксона для зависимых переменных в пакете STATISTICA, z-критерий знаков, критерий Уэлша (С'тьюдента) (Гайдышев, 2001) и Фишера (F) (Лакин, 1990).

Глава 3. РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

3.1. Генетическая изменчивость и филогенетический анализ домовых мышей Mus

musculus

3.1.1. Генетическая изменчивость разных форм домовых мышей

В 72 последовательностях длиной 978 пн контрольного региона (D-петли) мтДНК идентифицировано 39 гаплотипов (Табл.1). Количество сайтов без пробелов (делений) составило 848 пн. Всего обнаружено 50 полиморфных сайтов и два консервативных участка в позициях 371-679 и 681-732. Общее количество замен составило 89, из них 48

транзиций и 41 трансверсия при количестве 334 InDel (инсерции+делеции). Следует отметить крупную делению, встречающуюся в 65 образцах всех популяций, длиной 88 пн. В 7 образцах из 4 популяций (Цимлянские пески, Московская область, Кишинёв, Забайкальский край), характеризующихся к тому же большим количеством вариабельных сайтов, идентифицирована вставка длиной 89 пн. Среднее соотношение нуклеотидов в последовательностях составило: А = 0.344, T/U = 0.291, С = 0.255, G = 0.11.

Максимальные значения гаплотипического и нуклеотидного разнообразия отмечены в популяциях M.m.musculus из Цимлянских песков и г.Кишинёва. Высокие

Таблица 1. Генетическая изменчивость 7 популяций М.тшЫш, полученная в результате анализа 978 пар оснований контрольного региона мтДНК.

Место отлова Название форм n H S h я(*100) Кол-во замен

всего транзиции

Москва и Моск.обл M.m.musculus 9 3 14 0.4167 0,500 14 10

С.Тормосин (Цимлянские пески, Волгоградская обл. M.m.musculus 9 7 17 0,9167 0,734 18 11

Астрахань M.m.wagneri 9 4 13 0,5833 0,396 13 10

Ереван (Армения) Гибридная популяция (M.musculus х M.domesticus) 12 7 11 0,7727 0,278 11 2

Ишим (Тюменская обл.) M.m.musculus 11 6 7 0,8727 0,183 7 1

Н.Цасучей (ю. Забайкалье) M.m.gansuensis 14 5 9 0,7033 0,317 9 6

Кишинёв (Молдова) M.m.musculus 5 5 16 1,0 0,979 17 8

Всего 691 37> 50 0,9442 0,821 89 48

Размер выборки (п), количество гаплотипов (Н), количество вариабельных сайтов (8), гаплотипическая изменчивость (Ь), нуклеожцная изменчивость (л)*.

значения этих характеристик, по-видимому, свидетельствуют в пользу того, что в их состав входят особи из нескольких ранее изолированных популяций (Avise, 2000). Ряд фактов указывают на их гибридное происхождение. В частности, морфологические признаки домовых мышей этих выборок несколько отличаются от таковых, характерных для подвида M.m.musculus и данные по анализу t-гаплотипов домовых мышей г.Кишинева подтверждают это мнение (Мазин и др., 1987; Демин, Мазин, 1984; Klein et al., 1984; Демин и др., 1985;). В выборках домовых мышей M.m.musculus (г.Ишим), M.m.gaiisuensis (Ю.Забайкалье) и выборке из естественной зоны гибридизации (Закавказье, Армения)

1 Не включены образцы (3) и гаплотипы (2) домовых мышей из Санкт-Петербурга и Павлодара.

зарегистрировано высокое генное разнообразие (11) и низкая нуклео годная изменчивость (л). В остальных популяциях M.m.\vagneri (Астрахань), н M.m.muscalus (Москва и Московская область) генное разнообразие и нуклеотидная изменчивость характеризовались средними значениями. Топология деревьев ближайшего связывания, полученных для каждой из популяций, подтверждает информацию о гаплотипическом разнообразии анализируемых групп.

3.1.2. Анализ структуры филогенетических деревьев и сетей

Топология деревьев, построенных с помощью разных методов (Байесовского анализа, ближайшего связывания (NJ) и максимальной экономии (МР)) не имела принципиальных различий, поэтому для интерпретации результатов использовано одно из них (Рис.1). Это дерево наиболее точно отображает филогенетические отношения между разными видами домовых мышей, филогруппы выделяются на нСм с достаточно высокой достоверностью и имеют большие поддержки (бутстрсп-значения 70% и более). Необходимо отметить, что на дереве NJ все гаплотипы отделяются от внешней группы (M.domeslicus) с высокой поддержкой (100%), что свидетельствует о наличии у них мтДНК M.musculus и о генетическом единстве разных форм M.musculus.

На филогенетическом дереве (Рис.1) выделяются три гаплогруппы (А, В и С), одна из которых (А) имеет наиболее высокую вероятноспгую поддержку (94%), Гаплогруппа А объединяет гаплотипы из Армении (Ереван) и один гаплотип из Московской области. По-видимому, совместная кластеризация выборок из популяций Московской области и Закавказья не случайна. Несмотря на несомненное гибридное происхождение домовых мышей из Армении (Межжерин, Котенкова, 1989; Милишников и др., 1990, 2004; Mezhzerin, Kotenkova, 1992), которые несут гены как минимум двух синагпропных таксонов (M.musculus и M.domesticus), домовые мыши из Еревана обладают мтДНК M.musculus. На других деревьях последовательности из Грузии, взятые из Генбанка, также находились в общей кладе с M.musculus. В более ранних исследованиях на основании анализа полиморфизма контрольного региона мтДНК домовых мышей (Prager, 1996, 1998, Orth et.al., 2002) выявлено присутствие в популяциях Грузии мт-гаплотипов как domesticus-, так и musculus-типов. По другим данным (Bossinot, Boursot, 1997) гаплотипы из Грузии и Армении близки или идентичны таковым M.musculus из Центральной и Восточной Европы. Принимая во внимание наследование мтДНК по материнской линии (Avise et.al., 1987), мы выдвинули гипотезы, объясняющие данный феномен. Первая из них касается истории расселения домовых мышей по территории Евразии в соответствии с гипотетической моделью, предложенной французскими исследователями (Boursol et.al., 1996; Guènet, Bonhomme, 2003), вторая учитывает данные отечественных авторов по

Гаплогруппа С

?В

(—• Mus musculus musculus Moscow-2{1) Mus musculus musculus Kiahinev-3{1) Mus musculus gansuensis-5{1)

— ■ Mus musculus musculus Kishinev-5(1)

Mus musculus musculus Tormosin-5(1)

— Mus musculus musculus Kishinev-4(1) Mus musculus musculus Tormoan-2(1)

■ Mus musculus musculus Tormosiri-7(1} Mus musculus musculus Tormosin-4(3) Mus musculus musculus Tormosin-8(1)

{# Mus musculus musculus Moscow-3(1) Mus musculus musculus S.Pet-1(2)

Mus musculus gansuensis-2(4) 3 gansuensis 1 —Musmusulusgansuensis-1(7) 39ancuens's 2 S7j Mus musculus musculus Tormosin-1(2) A Mus musculus wagneri Ast-4(1)

— Mus musculus muscufus Tcrmosin-6(1) r Mus musculus musculus 18 (shim (1)

Mus musculus musculus 20 Ishim (1) Гаплогруппа В

— Mus musculus musculus lshlm-1 (2) Mus musculus musculus Ishim-J(4)

Mus musculus musculus1shim*2(3) Mus musculus musculus 15 (shim (1) Mus musculus musculus Tormosin-3(1) ▲ Mus musculus wagneri Ast-2{1) Mus musculus gansuens5s-3(1) —♦ Mus musculus gansuensis4(1) 851—A Mus musculus wagneri Ast-1(1) J IA Mus musculus wagneri Ast-3(6) I— Mus musculus musculus Pavlodar(Kaz)-1{1) 831 Mus musculus Armenia-3(1) 6"11 1— Mus musculus Aimenia-5(1) Mus musculus Armenia-4(1)

- Mus musculus Armenia-6(1) Mus musculus Armenia-1(6) # Mus musculus musculus 43 Moscow-1(7)

- Mus musculus Armenia-2(1)

- Mus musculus Armenia-7(1) i Mus musculus musculus Kishinev-1(1)

wagneri

Гаплогруппа A

75 Mus musculus musculus Kishinev-2(1)

C- Mus domesticus 2 „ Mu

1001- Mus domesticus 3

С Mus castaneus 27 - Mus castaneus 26

-Миз 8р1сИеди8

Рис.1. Консенсусное дерево ближайшего связывания (N.1), основанное на аналше 39 гаплотипов мтДНК (О-петля) М.тжсгЛю. М^ркИе^м^ МЛотезИсиз, М.са51апги$ выбраны в качестве внешних групп. Условные обозначения: • - М.т.тшси1ш (Москва и Московская обл.), ▲ - М.тмщлеп (Астрахань), ♦ - (Ю.Забайкалье).

анализу зоны гибридизации Закавказья (Котенкова, 2002; Мнлишников и др., 2004). Все они свидетельствуют об общности происхождения по данным мтДНК и расселении Mmuscuhis по территории Восточной Европы и Закавказья с севера Прикаспийской низменности, как ранее предполагали французские исследователи (Boursot et.al., ] 996; Guènet, Bonhomme, 2003).

Гаплогруппа В состоит из двух подгрупп, одна из которых содержит только гаплотипы M.m.mttscuhts из Ишима (Западная Сибирь), другая имеет неоднородный состав и включает один гаплотип M.m.ivagneri и два M.m.musculus (с.Тормосин, Волгоградская область) (Рис.1). Филогенетическая близость разных групп домовых мышей в данной гаплогруппе может быть связана как с гибридизацией разных форм, так и с особенностями их расселения по территории Восточной Европы и Сибири. Объединение гагшотипа M.m.wagneri с двумя гаплотипами M.m.musculus из с. Тормосин может быть обусловлена гибридизацией двух этих подвидов, а филогенетическое родство с гаплотипами M.m.musculus из г.Ишима с расселением домовых мышей M.m.musculus из Нижнего Поволжья в Западную Сибирь.

Гаплогруппа С выделяется на филогенетическом дереве с высокой поддержкой (Рис.1). Она объединяет гаплотипы из разных популяций M.m.musculus, обитающих в Восточной Европе (Кишинёв, Московская область, Волгоградская область), а также гаплотип M.m.gansuensis. Попадание гаплотипа gansuensis в данную группу может быть связано с гибридизацией подвидов M.m.musculus и M.m.gansuensis, о чём неоднократно сообщалось ранее (Спиридонова и др., 2008, 2011). Северная граница ареалов M.m.musculus и M.m.gansuensis проходит в Прибайкалье. Представители M.m.muculus могли проникнуть в 10. Забайкалье с севера Забайкальского края. Филогенетическая близость гаплотипа gansuensis может быть обусловлена проникновением домовых мышей из Европейской части России в регион обитания M.m.gansuensis. Перемещение синантропных домовых мышей на большие расстояния вместе с человеком отмечено многими исследователями, как на основании прямых наблюдений (Кучерук, 1994), так и генетических исследований (Спиридонова и др., 2008а,б, 2011). Объединение гаплотипов, принадлежащих разным популяциям M.m.musculus из Восточной Европы, можно объяснить расселением исходно одной группы домовых мышей по территории региона. Филогенетические сети, построенные с помощью разных методов, также демонстрируют разделение гаплотипов на три группы, но гаплогруппа С выделяется не так четко на фоне других гаплогрупп.

В целом характер объединения полученных нами гаплотипов с гаплотипами из Генбапка (в автореферате рис. не приводится) не изменил топологию выделенных выше

групп, а наоборот, дополнил их. Так с представителями M.m.wagner¡ объединились гап.адтипы из Туркмении, входящие в ареал распространения подвида. Гаплотип с Алтая присоединился к образцам от представителей М.т.тпзсиЫз из г.Ишима (Тюменская область).

Два гаплотипа \vagnsri образовали небольшую гагтогруппу на деревьях, построенных разными методами. Часть гаплотипов, принадлежавших этому подвиду, присоединились к гаплотипам популяции М.т.тшсиЬм из с.Тормосин (Цимлянские пески, Волгоградская область). Цимлянские пески находятся на месте предполагаемой границы ареалов подвидов М.т.тшси!т и М.т.у/а%пег1. Объединение гаплотипов ша^еп с выборкой из популяции данного местообитания, может указывать на то, что здесь происходит обмен генами между двумя подвидами. Гаплотипы M.m.gcmuensis иа филогенетическом дереве не объединились в отдельную гаплогруппу. На байесовом дереве большинство гаплотипов £аи№ейш выделились как уникальные в базапьной части дерева, за исключением одного, который присоединился к гаплотипам МжтияЫих из Восточной Европы. Ранее была показана широкая гибридизция М.т^ап$иети с другими таксонами домовых мышей в Прибайкалье и Приморье (Якименко и др., 2003; Спиридонова и др., 2008,2011).

А Б

■ Ряд1 5 Ряд2 I

Рис.2. Гистограммы частот парных различий между гаплотипами некоторых групп домовых мышей (А - Закавказье (Армения), Б - M.m.musculus (Ишим). Условные обозначения. По оси X - парные различия между гаплотипами, по оси Y - частота. Серые столбцы - ожидаемые различия, чёрные - наблюдаемые.

Результаты по анализу демографической экспансии были получены только по двум генетически однородным популяциям домовых мышей из Закавказья (Армения) и г.Ишима (Россия, Тюменская область) (Рис.2). Структура гистограмм распределения частот нуклеотидных различий между гаплотипами (Mismatch distribution) свидетельствует о поддержании высокой численности популяций, что согласуется с их высоким генетическим разнообразием. Низкая нуклеотидная изменчивость может

указывать на существование периодов депрессии численности в истории популяций, что показано и па гистограммах, или же на относительно недавнее формирование группировок.

Результаты изучения генетических дистанций показали существование двух филогенетических групп Mus musculus, населяющих территорию России и Ближнего Зарубежья. Первую из них составляют домовые мыши из зоны гибридизации Закавказья. Они характеризовались наибольшей генетической дивергенцией от других гаплогрупп по данным р-дистанции, высоким генным разнообразием и относительно большим количеством трансверсий. Гаплотшты домовых мышей из Еревана вместе с одним гаплотипом M.m.musculus, включающим большую часть последовательностей из Москвы и Московской области (7 из 9), образовачи единую филогруппу, достаточно хорошо отделившуюся от других популяций M.musculus (Рис.1). Полученные нами данные подтверждают заселение Закавказья линией M.musculus (или предковой формой), родственной домовым мышам Восточной Европы. Во вторую филогенетическую линию вошли домовые мыши, обитающие на юге Западной Сибири (г.Ишим). Они вместе с домовыми мышами из Поволжья и Алтая образовали единую филогруппу, но разделённую на две подгруппы.

Проведенный нами анализ полиморфизма мтДНК не выявил дивергенцию подвидов M.musculus (Мальцев, 2011). Вероятно, это обусловлено гибридизацией между разными парапатрическими таксонами домовых мышей, как на видовом, так и внутривидовом уровнях, что уже обсуждалось целым рядом авторов (Спиридонова и др., 2008, 2011). Об этом свидетельствует высокая нуклеотидная и гаплотипическая изменчивость, а также морфологические особенности домовых мышей некоторых популяций. В целом полученные нами данные подтверждают широкое распространение гибридизации разных таксонов домовых мышей и возможность «дедифференциации» синантропных таксонов как следствие этого явления, на что указывал ряд отечественных авторов (Котенкова, 2000, 2002; Kotenkova, 2004; Якименко и др., 2003; Спиридонова и др., 2008, 2011).

Несмотря на относительно небольшой объём материала для каждой из форм, проведенное нами исследование существенно дополнило имеющиеся сведения о филогенетических взаимоотношениях внутривидовых форм, генетическом разнообразии, характере гибридизации и, отчасти, расселении, разных таксонов домовых мышей.

3.2. Экспериментальные скрещивания и оценка фертильностн разных форм домовых мышей, находящихся на ранних стадиях дивергенции

Экспериментальные скрещивания между разными подвидами и популяциями свидетельствуют о наличии начальных этапов развития посткопуляционной репродуктивной изоляции между некоторыми формами домовых мышей. В целом ряде скрещиваний, проведённых между разными популяциями и подвидами M.musculus, наблюдалась асимметрия. Так, потомство было получено только от одного из двух вариантов скрещиваний между подвидами M.m.musculus и M.m.wagneri. Асимметрия была выявлена и при гибридизации популяции M.m.musculus (Москва и Московская область) и домовых мышей из зоны гибридизации в Закавказье. В этих экспериментах гибриды F1, полученные от одного из двух вариантов скрещиваний, отличались пониженной фертильностью. Гибриды Fl(2) от варианта скрещивания Ç-зак х ¿-mus1 отличались достоверно меньшими значениями массы семенников и концентрации спермы (Р < 0.02) по сравнению с самцами от контрольных скрещиваний и гибридами от другой комбинации (Ç-miw х с?-зак). Это до некоторой степени соответствует данным других исследователей, полученным при скрещивании musculus х domesticus из районов, прилежащих к Европейской зоне гибридизации (Turner et. а!., 2011; White et. al., 2011). В этих работах гибриды F1, полученные от варианта скрещивания Q-dom * S-mtis, отличались значительно меньшими размерами семенников и концентрацией спермы по сравнению с гибридами F1 от другого варианта скрещивания — Q-mus * S-dom. Потомство от самцов-гибридов Fl(2) в возвратных скрещиваниях было нежизнеспособным. Самцы-бэккроссы, полученные от возвратных скрещиваний с использованием только самцов-гибридов Fl(2), в отличие от других бэккроссов и гибридов F1, характеризовались худшим качеством спермы (Р < 0.05). Асимметрия наблюдалась и при гибридизации особей популяции M.m.musculus из г.Ишима с другими популяциями M.musculus. Во всех межпопуляционных скрещиваниях, в которых использованы самцы из г. Ишима, гибриды от этих пар были нежизнеспособными. Большинство из них не дожило до 20 дней. Однако в тех комбинациях, в которых самки из г.Ишима скрещивались с самцами из других популяций, получены жизнеспособные гибриды. При проведении контрольных скрещиваний между самками и самцами домовых мышей г.Ишима из 15 сформированных пар только 8 дало потомство. Процентное соотношение пар, которые произвели потомство, равнялось 53%, тогда как в парах мышей из других популяций этот показатель составлял от 73 до 100%. Если предположить гибридное происхождение домовых мышей г. Ишима (см. раздел 3.5), то более высокие параметры фертильности у самок согласуются с правилом Холдейна (Haldane, 1922). При гибридизации происходит угнетение гибридов гетерогаметного пола. Вероятно, низкая

2 Условные обозначения: mus-M.musulus, dom - M.domesticus, зак - домовые мыши из Закавказья

фертильность самцов М.т.тивсиЫв из г.Ишима могла оказать влияние на снижение показателей размножения как среди внучрипонуляционных, так и межнонуляционных скрещиваний. В экспериментальных скрещиваниях также было выявлено, что географическая изоляция может оказать влияние на развитие механизмов посткопуляционной изоляции между пространственно удаленными популяциями одного подвида. Так, в скрещиваниях между популяциями М.т.ттсгйю из Москвы, Московской области и г.Кишинёва (Молдова) были получены низкие показатели размножения, а самцы-гибриды были нежизнеспособны.

Были собраны данные по индексу массы семенников, концентрации и качеству спермы для 42 самцов, полученных от внутрипопуляционных скрещиваний. Индекс массы семенников и концентрация спермы у самцов подвидов А/.иш'в^иеп. М.т^атиеп$15 были достоверно выше по сравнению с этими показателями самцов МжтгасиЫ из Москвы и Московской области и г. Ишима, а также самцов из зоны гибридизации Закавказья (Табл.2)(Р<0.005, 0.05). Причём семенники М.т.ёаюиепз'т были достоверно больше, чем М.тм'а^гп (Табл.2) (Р<0.05), а концентрация спермы самцов двух подвидов была сходной. Ранее было показано, что масса семенников и концентрация спермы больше у дикоживущих видов домовых мышей по сравнению с синантропными (Соколов и др.,

Таблица 2. Сравнения индекса массы семенников и концентрации спермы разных форм домовых мышей по Манна-Уитни-и тесту для двух независимых выборок.

Форма/ подвид M.m.musculus (Москва,Моск овская обл.) M. т. wagneri M. m. gansuensis M.musculus x M.domesticus (Закавказье) M.m. musculus (Тормосин)

M.m.musculus (Москва, Мос-ковкая обл.) 0.004**/ 0.0013** mus<wag 0.0011*/ 0.0011** mus<gans 0.04*/0.064 mus<zak 0.002**/ 0.0047** mus<mus

Mm.-wagneri 0.004**/ 0.0013** vvag>mus 0.011*/0.316 \vag<gans 0.023*/ 0.0099** wag>zak 0.774/0.093 \vag>mus

M.m.gansuensis 0.0011**/ 0.00106** gans>mus 0.011*/ 0.784 gans>wag 0.0011**/ 0.0047** gans>zak 0.024*/ 0.0038** gans>mus

M.musculus х M.domesticus (Закавказье) 0.04*/0.064 zak>mus 0.023*/ 0.0099** zak<wag 0.0011**/ 0.0047** zak<gans 0.006**/ 0.0507 zak<mus

M.m.musculus (Тормосин) 0.002*/ 0.0047** mus>mus 0.774/ 0.093 mus<wag 0.024*/ 0.0038** mus<gans 0.006**/ 0.0507 mus>zak

Условные обозначения: индекс массы семенников / концентрация спермы, уровень достоверности: *р< 0,05, ** р< 0,01, *** р< 0,001, mus - M.m.»iusculu5, wag - M.m.wagneri, gans - M.m.gansuensis, zak - домовые мыши из Закавказья.

1988; Frynla et.al., 2009; Montoto et.al., 2011). Отметим, что представители подвидов M.m.wagneri и M.m.gansuensis часто обитают в открытых биотопах. Так, в Средней и Восточной Азии известны популяции этих подвидов, постоянно живущие в открытых стациях и не связанные с постройками человека (Allen, 1940; Банников, 1954).

3.3. Реакции представителей разных подвидов домовых мышей на кон- и гетероспеиифнчпые обонятельные сигналы. Распознавания людьми запахов мочи разных видов и подвидов домовых мышей.

Как показал ряд проведенных ранее исследований, гормональные и поведенческие реакции домовых мышей надвидового комплекса Mus musculus s.I.b ответ на запахи особей своего и близкородственных видов могут быть одним из механизмов прекопуляционной изоляции (Соколов и др., 1990; Амбарян и др., 2010). В таблицах 3-5 представлены результаты исследований по изучению реакции самцов разных подвидов домовых мышей в ответ на кон- и гетероспецифические обонятельные сигналы. В экспериментах, проведенных с помощью методики «привыкания» (табл.3), самцы wagneri при обнюхивании на старте запаха самок своего подвида, на стадии генерализации достоверно дольше исследовали запах мочи самок musculus, более близкой формы по сравнению со spicilegus. В случае предъявления этим самцам на стадии «генерализации» запахов мочи musculus и gansuensis они достоверно дольше исследовали источник запаха gansuensis. Между тем самцы gansuensis в случае предъявления им на старте запаха мочи конспецифичных самок, на следующей стадии «генерализации» достоверно дольше исследовали запах самок musculus по сравнению с таковым wagneri. В других сериях достоверных различий не было. При парном предъявлении источников запаха (табл.4) самцы wagneri различали запах мочи самок-конспецификов и musculus в состоянии анэструса, как при предъявлении мочи от одиночных доноров, так и мочи, слитой от нескольких самок, хотя в первом случае они достоверно дольше исследовали источники запаха мочи musculus, а во втором — конспецифичных самок. Самцы gansuensis также различии запахи мочи wagneri и musculus. Представленные данные свидетельствуют в пользу того, что запахи мочи musculus и wagneri различаются. Что касается достоверных различий, проявившихся в опытах, проведенных по методике «привыкания» с самцами gansuensis, то мы склонны трактовать полученные результаты как подтверждение различий запаха мочи wagneri по сравнению с аналогичными запахами подвидов musculus и gansuensis.

В опытах с людьми (детекторами запаха) при предъявлении им запахов разных видов и подвидов домовых мышей перед испытуемыми ставилась задача выбора из трех предъявляемых им запахов того, который отличается от двух других. Люди не могли

отличить запах и'а^пег/ от запаха зркПе^а, однако четко отличали запах тшсикя в серии,

когда им предъявляли два пузырька с запахом мочи зр'хИг^ и одни с запахом мочи

тхасиЫз. Т.е. один из запахов, который нужно было выбрать, имел более резкий запах.

Таблица 3. Реакция самцов разных подвидов домовых мышей на запахи мочи самок своего и других подвидов в состоянии анэструса (методика привыкания)1.

Реципиенты запаха Стартовый запах Запахи, предъявляемые на стадии распознавания Время исследования запахов на стадии распознавания (общее/средн ее) (сек) Достоверност ь различий по критерию Вилкоксона для сопряженных пар

М.тлха^пгп М.тлт^пег! М.т.тизси1из М.т.^атие мы 103(6.6*1.04) 148 (9.86±1.56) N=15 Т=12.5 РЮ.037*

М.т.м^пег! М.т.гткси1ш М.тлга^пеп Л/т.йатеиетик 184 (13.1±2.5) 209 (14.9±1.9) N=14 Т=41 Р=0.47

М.тма^пеп М.т.ттсхйт М.зрШ1е%из 235 (14.7±3.16) 100 (6.25±0.96) N=161=0 РЮ.0014***

М.т^атиешЫ М.т.тшсиЫя М.т.\ча%пег1 181 (12.9*2.47) 104 (7.43±1.2) N=14 Т=16 Р=0.039*

М.т.ттси1и5 М. т.ти$си!ш М.тлга^пеп М.т.£агкиеп$1$ 29 (2.9±0.6) 45(4.5±1.7) N=10 Т=13.5 Р = 0.53

Таблица 4. Реакция самцов разных подвидов домовых мышей на запахи мочи самок своего и других подвидов в состоянии анэструса (парное предъявление источников запаха от одиночных доноров)2.

Реципиенты запаха Доноры МОЧИ Время исследования источников запаха (сек) (общее/среднее) Достоверность различий по критерию Вилкоксона для сопряженных пар

M.m.wagneri M.m^vagneri М.т.тшси1из 179 (12,78±1.68) 299 (21,36*2.98) N=14 Т = 13 Р = 0.023*

М.т.тизси1ш М.т.тихси1из ^í.m^vagneri 119 (9.9±1.66) 113 (9.4±1.77) N=12 Т=34 Р = 0.69

М.т.тихсиЫя М.т.тгаси1из 63 (5±1.25) 54 (4.1±0.5) N=13 Т=32.5 Р = 0.6

М.т.тшси1из 196 (13.06±2.3) 218 (14.5±1.8) N=15 Т=41 Р = 0.47

М.т^атжпзи М.т.тизси1ш 187 (13.36±1.4) 312 (22.3±4.6) N=14 Т = 11 Р = 0.028*

При предъявлении запахов в комбинации два пузырька с мочой тизсики, один -лрШ1е%ц5, испытуемые не смогли правильно выбрать отличающийся запах. Сходные результаты получены и при предъявлении запахов хркйе&и-цатиепз'м. Иными словами, испытуемые различали резкие запахи мочи на фоне слабо пахнущей для человека мочи

1 Условные обозначения см. табл.2.

¡рЫе^. Химический анализ показал существенные различия в составе мочи домовых и курганчиковых мышей, причем резкий запах мочи синантропных мышей определяется в значительной степени наличием в ее составе серосодержащих соединений (Зоил й а1., 2009). Результаты опытов свидетельствуют в пользу того, что для людей запах мочи ■ма^еп отличается от запаха мочи тшсиЫ и £ап$иепз($, причем моча обладает

для них более слабым запахом, и не различается «на фоне» запаха мочи ¡ртк^а.

Таблица 5. Реакция самцов разных подвидов домовых мышей на запахи мочи самок своего и других подвидов в состоянии эструса (парное предъявление источников запаха от одиночных доноров)2.

Реципиенты запаха Доноры мочи Время исследования источников запаха (сек) (общее/среднее) Достоверность различий по критерию Вилкоксона для сопряженных пар

M.m.wagneri M.m^vagneri М.т.тшсиШя 293 (14,65±2.24) 295 (14.75±1.85) N=20 Т=75 Р = 0.647

М.т.тиясикя М.т.тизсиЫБ M.m^vagnгri 135 (13.5±2.3) 97 (9.7±1.7) N=10 Т=Т6.5 Р = 0.26

М.т.ти$си1т М.т.тизсиЫз М. т. gansuensis 92 (8.36±1.06) 96 (8.7±1.2) N=11 Т=35.2 Р = 0.96

М.т^апхиетхз М.т.тшси1ш 147 (13.5±1.75) 131 (10.9±2.4) N=12 Т=33 Р = 0.63

Все студенты (за редким исключением) оценили запах мочи тиясики и gansuensis как неприятный и резкий. Многие оценивали запах м>а^ег1 сходным образом, однако ряд испытуемых охарактеризовали запах мочи этого подвида как мягкий и нейтрачьный. С запахом мочи зркИе§из проведено всего 4 опыта, но даже такое небольшое число тестов показательно. В двух случаях испытуемые оценили запах как приятный и ароматный, а в двух других как неприятный, но мягкий.

Полученные данные (как в экспериментах с мышами, так и с человеком), однозначно указывают на различия запахов мочи \vagneri по сравнению с запахом мочи двух других подвидов — тшси1из и gansuгnsis.

При парном предъявлении самцам разных подвидов мочи самок в состоянии эструса не было найдено достоверных различий ни в одной из серий экспериментов (табл.5). Учитывая факт свободного скрещивания самцов и самок этих подвидов, можно предположить, что запах мочи самок всех форм в состоянии эструса в равной степени привлекал самцов.

3.4. Особенности полового поведения подвидов домовых мышей М.тихсик^.

Видоспецифические особенности полового поведения лежат в основе этологической изоляции у многих близкородственных видов животных. Половое

поведение M.m.wagneri сравнивали с таковым синантропных форм: M.m.musculus и

гибридов из Закавказья, проанализированных ранее (Амбарян, Котенкова, 2008; Амбарян

и др., 2010). Оказалось, что стереотип полового поведения M.m.wagneri сходен с

характерным для представителей этих форм. Ранее было показано, что для самцов

синантропных таксонов домовых мышей типичны немногочисленные эякуляции (в

среднем 1-2, максимальное число было зарегистрировано в одном опыте - 4) за вей время

эксперимента (1.5 ч.) и многочисленные попытки садок, предваряющие копуляцию (от 2

до 169, в среднем 49). Также многочисленны были и садки без интромиссии (от 2 до 91, в

среднем 18.8). Садки с интромиссией также могли следовать одна за другой на

протяжении всего опыта, причем большая их часть не заканчивалась эякуляцией

(Амбарян и др., 2010). В наших опытах число эякуляций за время опыта у wagneri также

варьировало от 1 до 4 (1.9±0.3), количество попыток садок - от 0 до 57 (15,3±6.9). Причем

по этому показателю эксперименты разделились на две группы. В первой из них (5

опытов) попыток садок либо не наблюдалось вообще, или их было 3-4 (в среднем 2±0.83).

Во второй группе (5 опытов) значение этого показателя варьировало от 10 до 57 (в

среднем 28.4), что типично для синантропных видов домовых мышей. Однако, количество

садок с интромиссией, без интромиссии и с интромиссией и толчками было достаточно

высоким в 8 из 10 экспериментах (Табл.7) и варьировало от 5 до 80. В среднем для всех

экспериментов количество садок без интромиссии составило 21.3, садок с интромиссией -

18.1, садок с интромиссией и толчками - 16.6. Эти данные полностью соответствуют

ранее полученным для M.m.musculus и домовых мышей из Закавказья. По этим

показателям половое поведение курганчиковых мышей существенно отличалось

(Амбарян, Котенкова, 2008; Амбарян и др., 2010). Таким образом, половое поведение

M.m.wagneri, которое наблюдалось в наших экспериментах, полностью соответствовато

стереотипу, характерному для синантропных форм домовых мышей (табл. 7).

Таблица 7. Средние значения частоты проявления элементов полового поведения у M.mwagneri и M.m.musculus (значения для M.m.musculus по данным Амбарян и др., 2010).

Вариант ссаживания Попытки ссадок Садки без интромиссии Садки с интромиссией Садки с интромиссией и толчками Эякуляции

с?,? M.m.wagneri 15.3±6.9 21.3±6.9 18.1±7.2 16.6±6.8 1.9±0.3

<J,? M.m.muscutus 49 18.8 19 15 2.6

Из других особенностей, характеризующих поведение разных форм домовых мышей, следует отметить роль знакомства при спаривание партнёров. Во время

ссаживаний самцов и самок М.тма%пеп было отмечено, что самки могут спариваться как со знакомыми, так и незнакомыми самцами, что характерно для М.т.тшси1и5. Напротив, при ссаживании партнёров М.т^апвигтш оказалось, что самки спариваются только со знакомыми самцами, что характерно для дикоживущего предположительно моногамного вида М.зр1сйе£р$. Как уже отмечалось выше, подвиды М.т^апзигт1$ и M.m^vagneri не являются типичными синантропами, как М.т.тизсиЫз.

3.5. Изучение морфологических и экологических особенностей домовых мышей г.

Ишима.

Домовые мыши г.Ишима отличались морфологическими особенностями, характерными как для М.тизси1ш, так и МЛотгьНсиъ. Почти во всех популяциях на территории города были обнаружены домовые мыши с длиной хвоста равной или больше тела. Значения других промеров тела домовых мышей г. Ишима были характерны скорее для М.с!отезПсиз, чем М.тшсиЫз. Так, средняя длина тела зверьков составляла от 77,05 до 87,7 мм, длина задней стопы от 16,4 до 17,3 мм, длина уха от 12,37 до 15,89. Все вышеприведённые данные не соответствуют средним значениям этих показателей у М.ттси1из, приводимых Межжериным (1994), и выходят за их пределы. Наши данные согласуются с результатами других исследователей (Коробицина, Якименко, 2004; Спиридонова и др., 2008), которые обнаружили наличие длиннохвостых форм домовых мышей в разных городах России, в том числе и в некоторых городах Западной Сибири (Лабытнанги, Томск, Новосибирск). Показано, что у особей с индексом хвоста более 90 присутствовали молекулярные маркеры М.ск>те5исиз.

Окраска волосяного покрова домовых мышей г. Ишима была неоднородной. Мыши с тёмными тонами, отсутствием выраженной границы или при наличии слабого перехода в окраске спины и брюха характеризовались низкими показателями V/ (белизны) и Т (оттенка) (от 28.26; 0.93 до 36.72; 0.973). Особенности такой окраски характерны для ММотезИсиз (Межжерин, 1994). Напротив, особи с более светлыми тонами и чётко выраженной границей в окраске спины и тела отличались более высокими значениями \У и Т (от 34.73; 1.16 до 43.2;1.31 соответственно), что характерно для \i.musculus. Всего из 23 особей у 6 переход был хорошо выражен, у 3 он отсутствовал, а у остальных был слабо выражен. Однако, необходимо отметить, что короткохвостые, длиннохвостые особи и особи со средней длиной хвоста встречались как среди светло-, так и тёмноокрашенных особей. Наличие тёмноокрашенных особей свидетельствует о возможном присутствии в популяции генов ¿отезисгя. Следует отметить, что в экспериментальных скрещиваниях обнаружено снижение фертильности самцов из этого города (см. раздел 3,2). Эти факты

свидетельствуют в пользу гибридного происхождения изученных популяций домовых мышей г.Ишиыа.

Результаты учета численности s период с 2005 по 2Û0S годы, выявили, что популяции домовых мышей г. Ишима в местах старой застройки города могут быть достаточно многочисленны. Они способны за короткое время восстанавливать численность. Поддержание высокой численности домовых мышей города, обнаруженной как при анализе парных различий между гаплотилами, так и по данным учетов численности, свидетельствует, что в природных популяциях происходит компенсация пониженной фертилыюсги самцов, выявленной нами при проведении лабораторных экспериментов. Механизмы такой компенсации пока не известны. В летнее время относительная численность домовых мышей в открытых биотопах невысока, а половозрастная структура изменяется по годам. Результаты исследований согласуются с данными других авторов (Краснов, Хохлова, 1989) по сезонным изменениям динамики численности и составу группировок домовых мышей в разных местообитаниях.

Заключение

Приводится сравнительный анализ подвидов M.m.musculus, M.m.wagneri и M.m.gansuensis по морфологическим, поведенческим и генетическим признакам и особенностям. Проведенный анализ доказывает существенную степень дивергенции подвида M.m.wagneri от M.m.musculus и M.m.gansuensis. С другой стороны, выявлено несоответствие уровня генетической дивергенции при ее оценке по вариабельному участку контрольного региона (D-петли) мтДНК и степени развития механизмов репродуктивной изоляции между подвидами M.musculus. Доказательством этого служат сравнения, проведённые между подвидами M.m.musculas и M.m.wagneri. Различие химических сигналов двух подвидов может быть начальным этапом развития репродуктивной изоляции между ними. Показано, что начальные этапы формирования пре- и посткопуляционных механизмов изоляции между M.m.wagneri и M.m.musculus происходят параллельно. Результаты проведенных нами опытов не дают оснований для утверждения, что прекопуляционные механизмы формируются между этими подвидами быстрее, как часто происходит у разных близкородственных форм животных. Так, наряду с разницей запахов мочи, выявлены некоторые ограничения в скрещиваниях этих подвидов. Вероятно, отсутствие генетической дивергенции по данным анализа мтДНК можно объяснить гибридизацией M.m.wagneri и M.m.musculus, которая происходит не только на границе ареалов этих подвидов, но и при завозе особей одного подвида на территории, заселенные другим подвидом.

На основании собственных данных и результатов, полученных другими

исследователями, обсуждается значение гибридизации в эволюционной судьбе близкородственных синантропных таксонов домовых мышей. При этом, несмотря на снижение фертильности, выявленное в лабораторных исследованиях, в естественных условиях гибридные формы могут характеризоваться высокими темпами размножения. Кроме того, для них могут быть характерны высокая генетическая изменчивость по сравнению с другими популяциями, и, по всей видимости, они могут приобретать определенную целостность в ходе эволюции.

Выводы

1. Микроэволюционные процессы политипического вида Mus musculus в значительной степени определяются, с одной стороны, формированием механизмов репродуктивной изоляции между подвидами и пространственно удаленными популяциями одного подвида, ведущим к их дивергенции, а с другой - их гибридизацией, препятствующей дивергенции и происходящей благодаря постоянному перемещению представителей разных форм домовых мышей вместе с человеком.

2. На основании молекулярно-генетического анализа гипервариабельного участка контрольного региона (D-петли) мтДНК на территории Восточной Европы (включая Закавказье) и Западной Сибири выявлены две филогенетические группы домовых мышей. Обнаружено 39 гаплотипов, из них 4 были уникальными (все относились к подвиду M.m.gansuensis).

3. По гаплотипам контрольного региона (D-петли) мтДНК не обнаружено генетической дивергенции между морфологически отличающимися подвидами M.musculus при наличии определенной степени их поведенческой дивергенции и развития посткопуляционных механизмов изоляции между ними. При этом наиболее сильно отличающимся от других исследованных подвидов (M.m.musculus, M.m.gansuensis) является M.m.wagneri.

4. В ряде вариантов экспериментальных скрещиваний между представителями разных подвидов и пространственно удаленных популяций M.musculus: M.m.musculus и M.m.wagneri, домовых мышей из Центральной России (M.m.musculus) и Закавказья (зона гибридизации M.musculus и M.domesticus), M.m.musculus (Ишим) и M.m.musculus (Москва и Московская область), M.m.musculus (Ишим) и M.m.gansuensis выявлена ассиметрия. Она выражается в получении потомства только от одного варианта скрещиваний и/или в снижении фертильности и нежизнеспособности гибридов F1.

5. Самцы подвидов M.m.gansuensis и M.m.wagneri характеризуются достоверно большими размерами семенников и концентрацией спермы по сравнению с самцами подвида M.m.musculus.

6. Самцы домовых мышей разных подвидов способны распознавать обонятельные

сигналы как кон-, так и гетерспецифических самок. Запах мочи M.m.wagneri отличается от других подвидов {M.m.musciihis и M.m.gansuensis).

7. Особенности полового поведения особей подвида M.m.wagneri соответствуют стереотипу, характерному для синаитропных видов домовых мышей.

8. Домовые мыши из зоны гибридизации Закавказья характеризуются высокими показателями размножения в условиях лаборатории и высокой молекулярно-генетической изменчивостью по данным полиморфизма контрольного региона (D-петли) мтДНК.

9. Домовые мыши г.Ишима обладают морфологическими особенностями, характерными как для M.musculus, так и M.domesticus. В ходе проведения лабораторных скрещиваний у самцов установлено понижение фертилыюсти. В естественных условиях существуют механизмы, компенсирующие пониженную фертильность самцов, поскольку популяции домовых мышей г. Ишима характеризуются высокой численностью.

Список работ, опубликованных по теме диссертации Статьи в рецензируемых журналах и других изданиях из списка ВАК

1. Котенкова Е. В., Мальцев А. Н. Межвидовые взаимоотношения домовых мышей и их роль в эволюции надвидового комплекса Mus musculus sensu lato // Успехи современной биологии. 2010. Т. 130. №10. С. 306-318.

2. Maltsev А. N. Role of Invasions in formation of house mice population of Ishim and their taxonomic evaluation // Russian Journal of Biological Invasions. 2011. V. 2. №4. P. 245249.

3. Мальцев A. H. Особенности экологии городских популяций домовых мышей (на примере г. Ишима)//Поволжский экологический журнал. 2011. №1. С. 93-97.

Статьи в сборниках

4. Мальцев А. Н. Молекулярно-генетическая изменчивость подвидов домовой мыши Mus musculus по данным исследования полиморфизма контрольного региона мтДНК // Интеллектуальный потенциал XXI века: ступени познания: Сборник материалов VII Международной студенческой научно-практической конференции / Под общ. ред. С.С. Чернова. Новосибирск: Издательство НГТУ, 2011. С. 12-18.

5. Мальцев А. Н. Анализ ишимской популяции домовой мыши (Mus musculus) // Студенты вуза - школе. Межвузовский сборник студенческих научных работ. Ишим: Изд-во ИГПИ им.П.П. Ершова, 2006. С. 182-187.

6. Мальцев А. Н. Краниологическая изменчивость ишимской элементарной популяции домовой мыши // Материалы студенческой научной конференции «Проблемы естественно-математического образования в исследованиях профессионально ориентированной личности». Соликамск: Изд-во СГПИ, 2008. С. 292-298.

7. Мальцев А. H. Таксономическая оценка популяций домовых мышей г.Ишима на основании особенностей фенотипа // Divertisitatea, valorificarea rationalä §i protectia lumíi animale: Simpoz. intern. Ch.: I.E.Stiinta, 2009. P. 63-65.

8. Мальцев А. H. Оценка плодовитости и качества спермы у домовых мышей из зоны 1ибридизации в Закавказье // Материалы конференции «Актуальные проблемы экологии и эволюции в исследованиях молодых ученых». М.: Изд-во Товарищество научных изданий КМК, 2010. С. 200-205.

Тезисы докладов

9. Мальцев А. Н. Динамика численности «институтской» элементарной популяции домовой мыши (Mus musculus) И Материалы XI Международной научной школы-конференции студентов и молодых учёных «Экология Южной Сибири и сопредельных территорий». Абакан: Изд- во ХГУ им. Н.Ф. Катанова, 2006. Т. 1. С. 93-94.

10. Мальцев А. Н. Краниометрическая изменчивость ишимской элементарной популяции домовой мыши // Материалы XI Международной научной школы-конференции студентов и молодых ученых «Экология Южной Сибири и сопредельных территорий», Абакан: ХГУ им.Н.Ф.Катанова, 2007. С. 108.

11. Мальцев А. Н. Динамика численности и половозрастная структура «институтской» элементарной популяции Mus musculus (L.) // Материалы студенческой научной конференции с международным участием «Студенты вуза - школе»: Ишим: Изд-во ИГПИ им. П.П. Ершова, 2008. С. 18-19.

12. Мальцев А. Н. Динамика численности ишимской элементарной популяции домовой мыши (Mus musculus) И Материалы XLVI Международной научной студенческой конференции «Студент и научно-технический прогресс». Новосибирск, 2008. С. 35-36.

13. Мальцев А. Н. Оценка фертильности самцов домовых мышей из зоны гибридизации в Закавказье // Материалы конференции «Целостность вида у млекопитающих. Изолирующие барьеры и гибридизация». М.: Изд-во Товарищество научных изданий КМК, 2010. С. 57.

14. Мальцев А. Н., Котенкова Е.В. Реакция самцов Mus musculus wagneri на обонятельные сигналы самок своего и других подвидов Mus musculus L., 1758 // Материалы международного совещания «Териофауна России и сопредельных территорий». М.: Изд-во Товарищество научных изданий КМК, 2011. С. 299.

15. Maltcev А. N. Evaluation of fertility in males of the house mice from the Transcaucasian hybrid zone // 7th International Congress of Systematic and Evolutionary Biology «Biosystematics». Abstrats. Berlin, Germany, 21-27 February, 2011. P. 239.

Подписано в печать:

07.11.2011

Заказ ЛЬ 6207 Тираж -100 экз. Печать трафаретная. Типография «11-й ФОРМАТ» ИНН 7726330900 115230, Москва, Варшавское ш., 36 (499) 788-78-56 www.autoreferat.ru

Содержание диссертации, кандидата биологических наук, Мальцев, Алексей Николаевич

Введение.

Глава 1. Обзор литературы.

1.1. Подвидовая структура вида и ее взаимосвязь с филогеографией.

1.1.1. Концепции вида и видообразования.

1.1.2. Структура вида.

1.1.3. Филогеография и роль некоторых современных молекулярно-генетических методов в изучении структуры вида.

1.2. Систематика домовых мышей надвидового комплекса Мт тшси1т 8.1.

1.2.1. Краткий исторический очерк систематики домовых мышей.

1.2.2. Происхождение синантропных видов домовых мышей.

1.2.3. Роль гибридизации в эволюционной судьбе синантропных таксонов домовых мышей.

1.2.4. Проблемы систематики и классификация домовых мышей.

1.2.5. Подвидовая структура и распространение подвидов Мш ттсиХт на территории России и сопредельных территориях.

1.2.6. Дивергенция обонятельных сигналов у разных видов и роль обонятельных сигналов как механизмов прекопуляционной изоляции между близкородственными видами домовых мышей.

Глава 2. Материал и методика.

2.1. Обоснование и обсуждение использованных методик.

2.2. Анализ генетической изменчивости и филогенетических отношений домовых мышей Миз тшси1т, основанный на исследовании нуклеотидных последовательностей контрольного региона мтДНК.

2.3. Экспериментальные скрещивания и оценка фертильности у разных форм домовых мышей.

2.3.1. Экспериментальные скрещивания.

2.3.2. Оценка фертильности самцов.

2.4. Реакция представителей разных подвидов домовых мышей на кон - и гетероспецифичные обонятельные сигналы.

2.5. Изучение реакции людей на запахи мочи разных таксонов домовых мышей.

2.6. Анализ полового поведения домовых мышей.

2.7. Изучение морфологических и экологических особенностей домовых мышей г. Ишима.

Глава 3. Результаты и обсуждение.

3.1. Генетическая изменчивость и филогенетический анализ домовых мышей Mus musculus, основанный на сследовании нуклеотидных последовательностей контрольного региона мтДНК.

3.1.1. Генетическая изменчивость разных форм домовых мышей.

3.1.1.1.

3.1.1.2.

3.1.2. Анализ структуры филогенетических деревьев и сетей.

3.1.3. Анализ распределения частот парных различий между гаплотипами популяций M.musculus.

Введение Диссертация по биологии, на тему "Микроэволюция и внутривидовая структура домовой мыши Mus musculus"

Актуальность темы. Сложность эволюционного процесса заключается в том, что он протекает одновременно на нескольких взаимосвязанных между собой уровнях, несводимых один к другому. Видообразование сопровождается обычно формированием у близкородственных форм морфологических, хромосомных, поведенческих различий, появлением и усложнением механизмов пре- и посткопуляционной изоляции, которые далеко не всегда возникают в процессе эволюции одновременно. В результате генетических исследований, и, прежде всего, анализа аллозимов, было убедительно доказано, что домовые мыши представляют собой сложный надвидовой комплекс Mus mus cuius sensu lato, включающий близкородственные таксоны, находящиеся на разных стадиях дивергенции, а не один вид, как считали еще относительно недавно (Thaler et al., 1981; Bonhomme et al., 1984). Это неожиданное открытие превратило этих грызунов в активно использующуюся в изучении микроэволюционных процессов модельную группу (Boursot et al., 1993; Sage et al., 1993; Guènet, Bonhomme, 2003). Последовавшая за этим расшифровка генома еще более способствовала широкому использованию домовых мышей в изучении разных аспектов эволюционного процесса. Надвидовой комплекс Mus musculus s. 1. включает симпатрические виды {Mus musculus - M.spicilegus; M.domesticus - M.macedonicus; M.domesticus — M. spretus); парапатрические таксоны, скрещивающиеся в зонах контакта (M.musculus - M.domesticus -M.castaneus); а также аллопатрические виды {M.spicilegus - M.macedonicus -M.spretus; M.musculus — M.spretus). К настоящему моменту наиболее хорошо изученным таксоном является Mus domesticus, синантропный вид, широко расселившийся по Земному шару с человеком. Его ареал охватывает Западную Европу, часть Африки, Австралию, Северную Америку и многие острова. Населяющий Восточную Европу и большую часть Азии другой синантропный вид Mus musculus исследован не столь детально. А внутривидовой структуре этого политипического вида, в состав которого входят несколько достаточно хорошо диагностируемых по морфологическим и цитогенетическим признакам подвидов, с использованием генетических, в том числе и молекулярно-генетических методов, посвящены лишь отдельные работы (Коробицина, Якименко, 2004; Спиридонова и др., 2008а,б, 2011). Начальные этапы формирования пре- и посткопуляционных механизмов изоляции на уровне подвидов у домовых мышей до сих пор не изучались.

В последние годы начато исследование филогеографии, зон гибридизации, генетической изменчивости M.domesticus с применением молекулярно-генетических методов, в то время как домовая мышь, M.musculus, населяющая европейскую и азиатскую части территории России, в этом отношении изучена недостаточно. Наши исследования в определенной степени восполняют этот пробел.

Как уже неоднократно отмечалось разными авторами, ни один из методов, в том числе и использование молекулярно-генетических маркеров, не дает полной картины того, что реально происходило или происходит с тем или иным таксоном и в каких филогенетических отношениях он находится с другими таксонами. Лишь комплексный подход может прояснить реальную ситуацию (Завадский, 1967; Соколов и др., 1990; Абрамсон, 2007 и др.). Внутривидовая структура изучалась и изучается разными отраслями биологии. До сих пор основное внимание уделялось аналитическим аспектам: описывались все новые и новые различия и формы. Гораздо слабее изучены способы связей между формами, наличие соподчиненности, функциональных отношений и другие явления, касающиеся, с одной стороны, интеграции, а с другой - обособленности этих форм. Поведение разных видов домовых мышей, и, прежде всего, связанное с репродуктивной изоляцией, исследовано далеко недостаточно (Соколов и др., 1983, 1984, 1985; Kotenkova, Naidenko, 1999; Smajda, Ganem, 2008; Амбарян и др., 2010), а особенностям поведения разных подвидов и форм посвящены лишь единичные работы (Мешкова, Федорович, 1996; Амбарян, Котенкова, 2008; Мальцев, Котенкова, 2011). Полностью соглашаясь с мнением K.M. Завадского (1967) о необходимости комплексного подхода к изучению структуры вида и внутривидовых отношений, мы до определенной степени реализовали его в настоящей работе применительно к подвидам домовой мыши M.musculus. Только комплексный, мультидисциплинарный подход позволяет изучить взаимосвязь между эволюционными преобразованиями на разных уровнях и, таким образом, приблизиться к объяснению эволюционного процесса в целом.

3. Оценка качества спермы и размера семенников у самцов разных подвидов и гибридов.

4. Определение степени дивергенции обонятельных сигналов, связанных с формированием механизмов прекопуляционной репродуктивной изоляции, у разных подвидов M.musculus.

5. Сравнение стереотипа полового поведения у разных подвидов M.musculus.

Показано, что обонятельные сигналы мочи подвидов M.m.musculus и М.т. gansuensis сходны, в то время как запах M.m.wagneri отличен и хорошо распознается как домовыми мышами, так и людьми. Изучены особенности полового поведения M.m.wagneri, проведено их сопоставление с таковыми представителей других подвидов M.usculiis. Показано, что половое поведение M.m.wagneri, которое наблюдалось в наших экспериментах, полностью соответствовало стереотипу, характерному для синантропных форм домовых мышей и существенно отличалось от такового дикоживущего M.spicilegus.

В лаборатории выявлены ограничения в скрещивании представителей подвидов M.musculus и пространственно удаленных популяций M.m.musculus. Обнаружено понижение фертильности гибридов F1, полученных от скрещивания домовых мышей из зоны гибридизации Закавказья и Московской области {M.m.musculus). Дополнена и изменена классификация аномалий морфологии сперматозоидов домовых мышей. Показано, что подвиды M.m.wagneri и М.т. gansuensis, часто живущие в открытых биотопах, отличаются достоверно большими размерами семенников и высокой концентрацией спермы по сравнению с другими формами домовых мышей, обитающими преимущественно в постройках человека.

Теоретическая и практическая значимость. Благодаря использованию комплексного подхода проведено сравнение уровней генетической и поведенческой дивергенции, а также степени развития механизмов репродуктивной изоляции у трех подвидов домовой мыши, что необходимо для понимания начальных этапов процесса видообразования. Проведен филогенетический анализ взаимоотношений разных форм M.musculus. Выявлена дивергенция обонятельных сигналов M.m.wagneri по отношению к другим подвидам и формам M.musculus, в то время как половое поведение M.m.wagneri существенно не отличалось от такового M.m.musculus. Это дает основание предположить, что обонятельные сигналы могут играть определенную роль в формировании репродуктивной изоляции на ранних этапах дивергенции. Выявлено параллельное развитие пре- и посткопуляционных механизмов изоляции у M.m.wagneri и M.m.musculus. Показано, что отбор не всегда направлен против гибридов, и в естественных условиях они могут обладать высокими темпами размножения.

Благодарности. Автор выражает благодарность доктору биологических наук, ведущему научному сотруднику ИПЭЭ РАН Е.В. Котенковой, под руководством которой выполнена настоящая работа. Автор выражает глубокую благодарность Н.И. Абрамсон за предоставленную возможность выполнения молекулярно-генетических исследований на базе ее лаборатории и консультативную помощь; М.В. Фокину, E.H. Родченковой, А.Ю. Костыгову за помощь в проведении молекулярно-генетических исследований; В.В. Вознесенской, A.B. Амбаряну за консультации при анализе поведенческих данных, Ю.М. Ковальской, A.B. Сурову, Е.Г. Никольской, В.Е. Кирилюку, А.Ю. Левых за помощь в сборе материала для исследований, C.B. Найденко за консультативную помощь и О.В. Осиповой и A.A. Шепелеву за обсуждение результатов исследований.

Работа выполнена при финансовой поддержке РФФИ, грант 10-0400214 а.

Заключение Диссертация по теме "Зоология", Мальцев, Алексей Николаевич

Выводы

3. По гаплотипам контрольного региона (D-петли) мтДНК не обнаружено генетической дивергенции между морфологически отличающимися подвидами M. mus cuius при наличии определенной степени их поведенческой дивергенции и развития посткопуляционных механизмов изоляции между ними. При этом наиболее сильно отличающимся от других исследованных подвидов (M т. mus cuius, M.m.gansuensis) является M.m.wagneri.

4. В ряде вариантов экспериментальных скрещиваний между представителями разных подвидов и пространственно удаленных популяций M mus cuius-. M.m.musculus и M.m.wagneri, домовых мышей из Центральной России (M т. mus cuius) и Закавказья (зона гибридизации М. musculus и M.domesticus), M.m.musculus (Ишим) и M.m.musculus (Москва и Московская область), M.m.musculus (Ишим) и M.m.gansuensis выявлена ассиметрия. Она выражается в получении потомства только от одного варианта скрещиваний и/или в снижении фертильности и нежизнеспособности гибридов F1.

5. Самцы подвидов M.m.gansuensis и M.m.wagneri характеризуются достоверно большими размерами семенников и концентрацией спермы по сравнению с самцами подвида M. т. mus cuius.

6. Самцы домовых мышей разных подвидов способны распознавать обонятельные сигналы как кон-, так и гетерспецифических самок. Запах мочи M.m.wagneri отличается от других подвидов (M.m.musculus и M.m.gansuensis).

7. Особенности полового поведения особей подвида M.m.wagneri соответствуют стереотипу, характерному для синантропных видов домовых мышей.

9. Домовые мыши г.Ишима обладают морфологическими особенностями, характерными как для M.musculus, так и M.domesticus. В ходе проведения лабораторных скрещиваний у самцов установлено понижение фертильности. В естественных условиях существуют механизмы, компенсирующие пониженную фертильность самцов, поскольку популяции домовых мышей г. Ишима характеризуются высокой численностью.

Заключение

Для того, чтобы понять закономерности процесса видообразования, необходимо идентифицировать факторы, вызывающие дивергенцию между популяциями одного вида. Выделить эти факторы, а особенно в природных условиях, очень сложно, а порой и невозможно. Исследований такого рода немного. Поскольку в основе видообразования лежит формирование репродуктивной изоляции между близкородственными формами, то все эти исследования в той или иной мере затрагивают эту проблему. Как правило, для изучения механизмов изоляции используют следующие подходы:

1) лабораторные эксперименты, в которых создают искусственный отбор по тому или иному параметру;

2) сравнительные исследования разных аспектов биологии близкородственных видов и зон гибридизации между ними;

3) сравнительное исследование популяций одного вида и гибридных зон между ними.

Эти подходы имеют свои преимущества и недостатки (Tregenza, 2002). Как уже отмечалось выше, в настоящей работе был выбран комплексный анализ, который включает упоминавшиеся выше подходы к исследованию видообразования. С помощью молекулярно-генетических, поведенческих, морфологических, экологических и физиологических исследований мы попытались оценить не только внутривидовую структуру M.musculus, но и механизмы изоляции, действующие на ранних этапах дивергенции между близкородственными формами домовых мышей надвидового комплекса M.musculus s.l.

Итак, на основании проведенных нами и другими авторами исследований, охарактеризуем исследованные нами подвиды M.musculus по морфологическим, экологическим, поведенческим и генетическим признакам и особенностям. М.m.musculus, M.m.wagneri и M.m.gansuensis — три подвида, отличающиеся друг от друга по морфологическим и экологическим признакам.

156

Дискриминантный анализ по краниологическим признакам, проведённый J1.A. Лавренченко (1994), показал существенные различия между ними. Эти исследования позволили с определенной степенью приближения очертить ареалы подвидов, хотя их границы до сих пор точно не выяснены. Литературные данные по экологии указывают, что подвиды M.m.gansuensis и M.m.wagneri чаще обитают в открытых биотопах и в меньшей степени связаны с постройками человека, чем M.m.musculus (Коробицина и Якименко, 2004), т.е. чаще ведут дикоживущий образ жизни подобно M.spicilegus, M.spretus, M.macedonicus и M.cypriacus. По мнению К. В. Коробициной и Л. В. Якименко (2004), подвид M.m.wagneri является степным экологическим аналогом курганчиковой мыши (.M.spicilegus). Возможно, это могло повлиять и на изменение поведенческих особенностей представителей этих подвидов. Так, показано, что стереотип исследовательского поведения M.m.wagneri сходен с таковым M.spicilegus и M.spretus (Kotenkova et al., 1994; Мешкова и др., 1994), иными словами, полностью соответствует стереотипу исследовательского поведения дикоживущих видов. Анализ поведенческих особенностей и сигналов, связанных с возможным формированием механизмов прекопуляционной изоляции, показал следующее. В отличие от исследовательского, половое поведение представителей M.m.wagneri было сходным с таковым M.m.musculus и естественных гибридов из Закавказья, то есть соответствовало стереотипу синантропных видов, и существенно отличалось от полового поведения дикоживущего M.spicilegus. Хотя половое поведение M.m.gansuensis не было детально изучено, оказалось, что самки этого подвида спаривались лишь со знакомыми самцами, что характерно для курганчиковых мышей. Не менее важным был факт обнаружения отличия обонятельных сигналов (запаха мочи) M.m.wagneri от двух других исследованных подвидов. Запах мочи особей M.m.gansuensis был сходен с M.m.musculus.

Согласно данным аллозимного анализа, внутривидовые различия между подвидами M.musculus составляют 0,036 ± 0,015. При этом внутри этого вида

157 выделяется три группы подвидов, причем M.m.musculus и M.m.wagneri принадлежат к одной группе, M.m.gansuensis попадает в другую, а домовые мыши из Закавказья формируют отдельную группу (Mezhzherin, Kotenkova, 1992). По данным, полученным нами (Мальцев, 20116) и другими исследователями (Yonekawa et al., 2003), при использовании контрольного региона мтДНК не было обнаружено генетической дивергенции между M.m.musculus и M.m.wagneri. Тем не менее, по данным RAPD-анализа между этими подвидами {M.m.musculus и M.m.wagneri) выявлены генетические различия, и для каждого из них выделены RAPD-маркеры (Спиридонова и др., 2008а,б). По данным RAPD-анализа степень дивергенции M.m.wagneri была настолько высокой, что исследователи предложили выделить таксон в отдельный вид (Спиридонова и др., 2008а). Но на основании применения только этого анализа, на наш взгляд, такое выделение неправомерно. В наших исследованиях не ставилась задача пересмотра таксономического статуса подвидов M.musculus. Однако, следует подчеркнуть, что степень генетической дивергенции M.m.wagneri от других форм Mus mus cuius была выше, чем M.m.gansuensis.

В целом, проведённые нами исследования и литературные данные свидетельствуют в пользу определенной степени дивергенции подвида M.m.wagneri от M.m.musculus и M.m.gansuensis. Для того, чтобы разобраться в причинах такой дивергенции M.m.wagneri от двух других подвидов и оценить значение гибридизации таксонов домовых мышей надвидового комплекса Mus musculus s.l. в их эволюционной судьбе, отметим два важных факта, обнаруженных в наших исследованиях.

Во-первых, мы выявили несоответствие уровня генетической дивергенции при ее оценке по вариабельному участку контрольного региона Dпетли мтДНК и степени развития механизмов репродуктивной изоляции между подвидами M.musculus. Доказательством этого служат сравнения, проведённые между подвидами M.m.musculus и M.m.wagneri, о чем речь шла выше. Различие химических сигналов двух подвидов может быть начальным этапом развития

158 репродуктивной изоляции между ними. По мнению Э.Майра (1970), этологическая изоляция основывается на формировании и восприятии видоспецифических сигналов брачными партнёрами, а этологические факторы, препятствующие случайному спариванию, составляют самый большой и самый важный класс изолирующих механизмов у животных. (Майр, 1970). У многих видов грызунов, в том числе и домовых мышей, обонятельным сигналам принадлежит ведущая роль в разных формах поведения. Именно поэтому видоспецифическая реакция на эти сигналы имеет существенное значение как один из механизмов прекопуляционной изоляции (Котенкова, 1988). Высокая значимость обонятельных сигналов как механизмов прекопуляционной изоляции для домовых мышей была показана для симпатричных видов

M.musculus и М. spicilegus) (Соколов и др., 1990; Kotenkova, Naidenko, 1999;

Амбарян и др., 2010; Вознесенская и др., 2011). В ряде работ, проведённых с видами и популяциями одного вида рода Drosophila и других организмов, показано, что прекопуляционная изоляция и стерильность гибридов между разными формами развивается быстрее, чем посткопуляционная изоляция и нежизнеспособность гибридов (Blair 1964; Prager, Wilson 1975; Coyne, Orr

1989b, 1997; Gleason, Ritchie 1998; Mendelson 2003). На это указывают и исследования, проведённые с домовыми мышами. Между симпатричными видами домовых мышей (M.musculus и M.spicilegus) обнаружены хорошо развитые и надежно действующие в природе прекопуляционные механизмы изоляции. Однако, посткопуляционные развиты в меньшей степени, о чём свидетельствует успешное скрещивание этих видов в лабораторных условиях, жизнеспособность и даже плодовитость гибридов, полученных в экспериментальных скрещиваниях (Лавренченко и др., 1994). Согласно нашим данным, начальные этапы формирования пре- и посткопуляционных механизмов изоляции между М. т. wagneri и М. m.musculus происходят параллельно, поскольку результаты наших опытов не дают оснований для утверждения, что прекопуляционные механизмы формируются между этими подвидами быстрее. Так, наряду с разницей запахов мочи, выявлены некоторые

159 ограничения в скрещиваниях этих подвидов. В одном из вариантов скрещиваний потомство не было получено. Таким образом, наши данные свидетельствуют в пользу наличия начальных стадий развития механизмов изоляции между подвидами М.m.musculus и M.m.wagneri.

Возникает вопрос, почему нам не удалось выявить генетической дивергенции между двумя этими подвидами? Вероятно, это может объясняться гибридизацией M.m.wagneri и M.m.musculus, которая происходит не только на границе ареалов этих подвидов, но и при завозе особей одного подвида на территории, заселенные другим подвидом. В пользу этого свидетельствуют как данные других исследователей (Коробицина, Якименко, 2004), так и данные, полученные нами по изменчивости контрольного региона мтДНК (D-петли)

Мальцев, 20116). Дальнейшее изучение с применением ряда других маркеров может позволить уточнить уровень генетической дифференциации этих подвидов и направленность обмена генами в зоне контакта их ареалов. При парапатрическом видообразовании незначительный поток генов в местах контакта ареалов не препятствует дивергенции форм (Gavrilets et. al., 2000;

Turelli et. al., 2001). Сопоставление степени развития механизмов изоляции и генетической дивергенции у разных таксонов домовых мышей надвидового комплекса Mus musculus s.l. показывает, что прямая зависимость между этими показателями существует далеко не во всех случаях. Это выявлено и для других групп организмов (Coyne, Orr, 1989, 1997; Gleason, Ritchie, 1998; Butlin,

Tregenza, 1998; Mcmillan et. al., 1999). Согласно результатам этих работ, генетическая дивергенция слабо коррелировала с прекопуляционной репродуктивной изоляцией и лишь в редких случаях эта корреляция была обнаружена (Tilley et.al., 1990). Наиболее отчётливо репродуктивная изоляция и генетическая дивергенция соотносятся у надёжно изолированных в природе симпатрических видов домовых мышей, хотя, как отмечалось выше, роль пре- и посткопуляционной изоляции может быть различной. Напротив, между парапатрическими синантропными видами (M.musculus, M.domesticus,

M.castaneus) не существует хорошо выраженной репродуктивной изоляции, о

160 чём свидетельствует наличие обширных зон гибридизации этих таксонов в природе. Но, в то же время, между ними имеют место существенные генетические различия (Prager et. al., 1998; Lundrigan et. al., 2002; Tucker et. al., 2005). Однако, здесь необходимо отметить, что дивергенция синантропных видов возникла, вероятно, в условиях аллопатрии в результате расселения этих форм в разные регионы Евразии около 500 тысяч лет назад. И только в дальнейшем при вторичном контакте между ними возникали зоны гибридизации, то есть механизмы изоляции формировались в условиях аллопатрии. Синантропный образ жизни также играет важную роль в эволюционной судьбе разных таксонов домовых мышей, поскольку приводит к постоянному обмену генами (Котенкова, 2000, 2002; Коробицина и Якименко, 2004; Спиридонова и др., 2008а, 2011).

Во-вторых, хотелось бы отметить, что в природе отбор не всегда действует против гибридов, как постулирует биологическая концепция вида.

Примером этого является существование гибридных популяций и обширных зон гибридизации у домовых мышей. Одной из них является сложная по генетической структуре зона гибридизации в Закавказье, о чем уже неоднократно упоминалось выше. Гибридизация, по всей видимости, имеет место и в городах: г.Ишиме, г.Кишинёве, а также в Цимлянских песках. Все выборки из этих мест характеризовались высоким генетическим разнообразием и морфологическими признаками, характерными для разных таксонов. К тому же по данным анализа контрольного региона мтДНК они отличались и большей генетической дивергенцией по сравнению с выборками из других популяций

M.musculus. Две из них, а именно из зоны гибридизации в Закавказье и из г.Ишима, вместе с отдельными гаплотипами M.musculus из других выборок образовали две «хорошо» выделяющиеся филогруппы (рис.14). Согласно данным экспериментальных скрещиваний, размножение во всех вышеперечисленных популяциях домовых мышей не имело ограничений, за исключением формы M.m.musculus из г.Ишима. Как выяснилось позднее при проведении межпопуляционных скрещиваний, фертильность самцов из

161 г.Ишима была пониженной. По всей видимости, возможное гибридное происхождение М.m.musculus из г.Ишима могло оказать влияние на снижение фертильности самцов. Это, в свою очередь, привело к ассиметрии скрещиваний между домовыми мышами из г.Ишима с особями из других популяций

M.musculus. Выявленная ассиметрия в полной мере соответствовала правилу

Холдейна, что обсуждалось ранее в разделе 3.2. Но данный факт был обнаружен в лабораторных условиях. В природе, как следует из исследований, проведенных в г. Ишиме, домовые мыши размножались успешно и в течение нескольких лет их численность оставалась высокой (Мальцев, 2008 а, б, 2011а).

По-видимому, размножение в природе и обмен генами с другими популяциями в городе позволял компенсировать низкую фертильность самцов некоторых популяций. В отличие от зверьков из г.Ишима, размножение домовых мышей из зоны гибридизации Закавказья не имело ограничений. Наоборот, они отличались высокой интенсивностью размножения в лабораторных условиях.

Вероятно, в результате длительного существования и определенной степени изоляции гибридов в Закавказье в этом регионе сформировались стабильно размножающиеся популяции домовых мышей. Кроме того, при скрещиваниях домовых мышей из Закавказья (Армения) с другими близкородственными формами (M.musculus), также обнаружилась ассиметрия. Она проявилась в понижении фертильности гибридов, полученных от одного из двух вариантов скрещиваний. В возвратных скрещиваниях самцов-гибридов Fl(2) с исходными самками бэккроссы отличались нежизнеспособностью и худшим качеством спермы. Это может до некоторой степени ограничивать интрогрессию генов между домовыми мышами из зоны гибридизации Закавказья и M.m.musculus, обитающими на Северном Кавказе, и отделенными от зоны гибридизации

Большим Кавказским хребтом. На основании исследований, проведённых нами и другими исследователями (Милишников и др., 2004), можно предположить начало формирования в Закавказье отдельной формы домовых мышей. Ранее в результате гибридизации синантропных видов M.musculus и M.castaneus и изоляции гибридной популяции на Японских островах произошло становление

162 нового подвида M.m.molossinus, который, по мнению Сейдж с соавт. (Sage et al., 1993), обладает в значительной мере стабилизировавшимся геномом гибридного происхождения. Эти данные подтверждают высказанное ранее мнение, согласно которому гибридизация играет существенную роль в эволюционном процессе. Ряд исследователей рассматривают зоны гибридизации как «естественные лаборатории для эволюционных исследований» (Hewitt, 1988) и «окна в процесс эволюции» (Harrison, 1990). Разноплановое изучение зон гибридизации позволяет получать сведения о происхождении новых видов, выявлять последствия нарушения коадаптированных генных комплексов, особенности генетической структуры зон гибридизации, динамику и направленность генного потока, ассортативность скрещиваний и действие отбора. Однако, зоны гибридизации являются результатом вторичного контакта между уже дивергировавшими в ходе эволюции таксонами, и таким образом, даже мультидисциплинарный их анализ не позволяет нам выявить, какие именно причины вызывают дивергенцию близкородственных форм (Tregenza, 2002). Несмотря на то, что гибридизация является одним из ведущих факторов в эволюции синантропных домовых мышей (Котенкова, 2002), изучение зон гибридизации не разрешает до конца понять действие изолирующих факторов на ранних этапах дивергенции.

Подводя итог всему вышеизложенному, отметим, что на ранних этапах дивергенции синантропных таксонов домовых мышей, могут формироваться как пре- ,так и посткопуляционные механизмы изоляции, ограничивающие скрещивания представителей разных подвидов. Существенное влияние на эволюционную «судьбу» таксонов может оказывать гибридизация. При этом гибридные формы могут характеризоваться высокими темпами размножения и генетической дивергенцией по отношению к другим популяциям, а, по всей видимости, и приобретать определенную целостность в ходе эволюции. При этом между гибридными популяциями и другими близкородственными таксонами начинают формироваться механизмы изоляции. Примером этого является гибридная популяция из зоны гибридизации в Закавказье.

163

Библиография Диссертация по биологии, кандидата биологических наук, Мальцев, Алексей Николаевич, Москва

1. Абрамсон. Н. И. Филогеография: итоги, проблемы, перспективы // Вестник ВОГиС. 2007. Т. 11. № 2. С. 307-330.

2. Алтухов Ю. П., Салменкова Е.А. Полиморфизм ДНК в популяционной генетике // Генетика. 2002. Т. 38. № 9. С. 1173-1195.

3. Амбарян А. В. Механизмы прекопуляционной репродуктивной изоляции у домовых мышей надвидового комплекса Mus musculus s. lato: автореф. дисс. . канд. биол. наук. / М.: Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН, 2006. 25 с.

4. Амбарян А. В., Котенкова Е. В. Сравнительный анализ полового поведения домовых {Mus musculus) и курганчиковых {Mus spicilegus) мышей // Успехи современной биологии. 2008. Т. 128. № 2. С. 192-207.

5. Аргиропуло А. И. Сем. Muridae мыши. Фауна СССР. Млекопитающие. Т. 3. Вып. 5 / М., Л.: Изд-во АН СССР, 1940. 169 с.

6. Банников А. Г. Млекопитающие Монгольской народной Республики / М.; Изд-во АН СССР, 1954.

7. Банникова А. А. Молекулярные маркеры и современная филогенетика млекопитающих // Журнал общей биологии. 2004. Т. 65. № 4. С. 278-305.

8. Бобринский H. А., Кузнецов Б. А. Кузякин А. П. Определитель млекопитающих СССР / М.: Сов. Наука, 1965. 400с.

9. Булатова Н. III., Котенкова Е. В., Лялюхина С. И. Фертильность гибридов и цитогенетический эффект гибридного дисгенеза в скрещиваниях курганчиковой, домовой и лабораторной мышей // Докл. АН СССР. 1986. Т. 288. №4. С. 1018-1020.

10. Виноградов Б. С., Аргиропуло А. И., Гептнер В. Г. Грызуны Средней Азии. / М., Л.; Изд-во АН СССР, 1936. 228 с.

11. Воронцов H. Н. Синтетическая теория эволюции: её источники, основные постулаты и нерешённые проблемы // Журнал Всесоюзного химического общества им Д. И. Менделеева. 1980. Т. 25. № 3. С. 295-314.

12. Вознесенкая А. Е., Амбарян А. В., Ключникова M. А., Е. В. Котенкова Е.

13. B., Вознесенская В. В. Механизмы репродуктивной изоляции у домовых мышей надвидового комплекса Mus musculus s. lato: от поведения к рецепторам // Доклады академии наук. 2010. Т. 435. № 3. С. 417-419.

14. Гашев С. Н. Фотоколориметрирование шкурок млекопитающих с помощью цветового сканера к (ВМРС) // Тез.VI Съезда ВТО РАН. М., 1999. С. 57.

15. Гречко В. В., 2002. Молекулярные маркеры ДНК в изучении филогении и систематики // Генетика. Т. 38. № 8. С. 1013-1033.

16. Громов И. М., Баранова Г. И. Домовая мышь // Каталог млекопитающих СССР: Плиоцен-современность. / Л.: Наука, 1981 С. 140-141.

17. Демин Ю. С., Мазин С. М. Обнаружение и анализ t-гаплотипов в городской популяции домовой мыши (Mus musculus L. ) II Докл. АН СССР. 1984. Т. 277. № 6. С. 1476-1478.

18. Демин Ю. С., Мазин С. М. Обнаружение и анализ t-гаплотипов в генофонде домовой мыши (Mus musculus) на территории Литвы // Докл. АН СССР. 1985. Т. 285. № 3. С. 704-705.

19. Завадский K.M. Учение о виде. /Л., 1961.

20. Завадский К. М. Структура вида // Современные проблемы эволюционной теории. / Полянский В.Н., Полянский Ю.И., ред. Ленинград: Изд-во «Наука», 1967. С. 196-242.

21. Киршенблат Л. Д. Общая эндокринология / Учеб.пособие для биол.специальностей ун-тов. Изд. 2-е перераб. и доп. / М.: Высш.школа, 1971. 382 с.

22. Коробицина К. В., Якименко Л. В. Роль и место wagneri-подобных форм домовой мыши (Rodentia, Muridae) в фауне России и сопредельных стран // Зоологический журнал. 2004. Т. 83. № 8. Вып. 8. С. 1081-1030.

23. Корочкин Л. И. Гены, онтогенез и прблемы эволюционного развития // Эволюционная биология. Томск: Изд-во Томского ун-та, 2001. Т. 1. С. 49-72.

24. Котенкова Е. В. Методические подходы к изучению химической коммуникации млекопитающих: Обонятельные сигналы как механизмы этологической изоляции между видами // Итоги науки и техники. Зоология позвоночных. М.: ВИНИТИ, 1988. Т. 15. С. 92-151.

25. Котенкова Е. В., Найденко С. В. Видоспецифический запах у близкородственных видов: время формирования в онтогенезе у домовых {Mus musculus musculus) и курганчиковых мышей {M.spicilegus) II Изв. РАН, сер. биол. 1998. №5. С. 754-757.

26. Котенкова Е. В. Гибридизация синантропных видов домовых мышей и ее роль в эволюции // Успехи современной биологии. 2002. Т. 122. № 6. С. 580593.

27. Котенкова Е.В., Амбарян A.B. Этологические механизмы репродуктивной изоляции у домовых мышей надвидового комплекса Mus musculus s. I. Il Успехи современной биологии, 2003. Т. 123. № 6. С. 599-608.

28. Котенкова Е. В., Мальцев А. Н. Межвидовые взаимоотношения домовых мышей и их роль в эволюции надвидового комплекса Mus musculus sensu lato II Успехи современной биологии. 2010. Т. 130. №10. С. 306-318.

29. Котенкова Е. В., Осадчук JI. В. Влияние запаха синантропных домовых мышей на размножение восточноевропейской полевки Microtus rossiaemerïdionalis II Докл. АН. 2009. Т. 426. № 2. С. 1-3.

30. Крюков А. П. Современные концепции вида и роль российских биологов в их разработке // Проблемы эволюции. Владивосток: Дальнаука. 2003. Т. 5. С. 31-39.

31. Кулик И. Л. Mus musculus L., 1758 домовая мышь // Медицинская териология. /М.: Наука, 1979. С. 204-219.

32. Кучеру к В. В. Ареал домовых мышей надвидового комплекса Mus musculus s.lato II Домовая мышь. Происхождение, распространение, систематика, поведение / Е. В. Котенкова, Н. Ш.Булатова, ред. / М.: Наука, 1994. С. 56-61.

33. Лавренченко Л. А., Котенкова Е. В., Булатова Н. Ш., Лялюхина С. И. Гибридологический анализ форм надвидового комплекса Mus musculus s. lato II

34. Домовая мышь M.: ИЭМЭЖ АН СССР, 1989. С. 135-143.169

35. Лавренченко Л. А. Систематический анализ надвидового комплекса Mus musculus s.lato: Автореф.дис. . канд.биол.наук. Москва. 1990. 25с.

36. Лавренченко Л. А., Котенкова Е. В., Булатова Н. Ш. Экспериментальная гибридизация домовых мышей // Домовая мышь / Е. В. Котенкова, Н. Ш. Булатова, ред. / М.: Наука. 1994. С. 93-109.

37. Лавренченко Л. А. Анализ краниометрических признаков домовых мышей Mus musculus sensu lato (Rodentia, Muridae): многомерный подход II Зоол. журн. 1994. Т. 73. Вып. 7, 8. С. 169-178.

38. Лукашов В.В. Молекулярная эволюция и филогенетический анализ / М.: Бином. Лаборатория знаний, 2009. 256 с.

39. Лухтанов В. А., Кузнецова В.Г. Молекулярно-генетические и цитогенетические подходы к проблемам видовой диагностики, систематики и филогенетики // Журн. общ. биологии. 2009. Т. 70. № 5. С. 415-437.

40. Мазин С.М., Котенкова Е.В., Орлов В.Н. Обнаружение сложного t-гаплотипа в генофонде синантропной популяции Mus musculus Кишинёва // Докл. АН СССР. 1987. Т. 297. № 3. С. 715-717.

41. Мазин С. М. Распространение t-гаплотипов по ареалу домовой мыши (Mus musculus s.str.): автореф.дис. . канд. биол. наук. М., 1988. 21 с.

42. Майр Э. Зоологический вид и эволюция / М.: Мир. 1968. 597 с.

43. Майр Э. Принципы зоологической систематики / Под ред. Гептнера В.Г. М.: Мир, 1971. 597 с.

44. Майр Э. Популяции, виды и эволюция / М.: Мир. 1974. 460 с.

45. Мальцев А. Н. Динамика численности ишимской элементарной популяции домовой мыши (Mus musculus) II Материалы XLVI Международной научной студенческой конференции «Студент и научно-техническийпрогресс». / Новосибирск, 20086. С. 35-36.170

46. Мальцев А. H. Таксономическая оценка популяций домовых мышей г.Ишима на основании особенностей фенотипа // Divertisitatea, valorificarea raDionalä §i protectia lumii animale: Simpoz. intern. / Ch.: I.E.Stiinta, 2009. P. 6365.

47. Мальцев А. H. Оценка фертильности самцов домовых мышей из зоны гибридизации в Закавказье // Материалы конференции «Целостность вида у млекопитающих. Изолирующие барьеры и гибридизация». / М.: Изд-во Товарищество научных изданий КМК, 2010а. С. 57.

48. Мальцев А. Н. Особенности экологии городских популяций домовых мышей (на примере г.Ишима) // Поволжский экологический журнал. 2011а. №1. С. 93-97.

49. Малыгин В.М. Систематика обыкновенных полевок. / М.: Изд-во «Наука». 1983. 207 с.

50. Межжерин С. В. Сравнительный анализ электрофоретических спектров белков и ферментов трёх форм домовых мышей // Докл. АН СССР. 1987. Т. 297. №2. С. 503-505.

51. Межжерин С. В. Генетическая дивергенция домовой и курганчиковой мышей // Генетика. 1988. Т. 24. № 12. С. 2197-2202.

52. Межжерин С. В., Котенкова Е. В., Зыков А. Е. Михайленко А. Г. Морфологическая и генетическая изменчивость западнопалеарктических домовых мышей Mus musculus s. lato // Синантропия грызунов и ограничения их численности. М., 1992. С. 231-255.

53. Межжерин С. В.Таксономия и современные взгляды на систему домовых мышей Палеарктики // Домовая мышь. Происхождение, распространение, систематика, поведение / Е. В. Котенкова, Н. Ш. Булатова, ред. / М.: Наука, 1994. С. 15-27.

54. Межжерин С. В. Биохимическая систематика // Домовая мышь. Происхождение, распространение, систематика, поведение / М., Наука. Е. В. Котенкова, Н. Ш. Булатова, ред. / 1994. С. 27-36.

55. Межжерин С. В., Котенкова Е. В., Михайленко А. Г. Гибридные зоны // Домовая мышь. Происхождение, распространение, систематика, поведение / Е.

56. B. Котенкова, Н. Ш. Булатова, ред. / М.: Наука, 1994. С. 37-50.

57. Межжерин С. В., Загороднюк Н. В. Морфологические, кариологические и генетические различия домовой Mus musculus и курганчиковой Mus musculus hortulanus мышей // Домовая мышь. Соколов В. Е. И др., ред. / М.: ИЭМЭЖ РАН. 1989. С. 99-114.

58. Межжерин С. В., Котенкова Е. В. Генетическое маркирование подвидов домовых мышей фауны СССР // Докл. АН СССР. 1989. Т. 304. № 5. С. 12721275.

59. Мейер M. Н., Грищенко Г. А., Зыбина Е. В. Экспериментальная гибридизация как метод изучения степени дивергенции близких видов полёвок рода Microtias // Зоол.журн., 1981. Т. 60. Вып. 2. С. 290-300.

60. Мейер M. Н., Голенищев Ф. Н., Раджабли С. И. Саблина О. В. Серые полёвки (подрод Microtus) фауны России и сопредельных территорий // Труды Зоологического института РАН. Т. 232. / Под. ред. Т. А. Асановича. 1996. 3191. C.

61. Мешкова H. H., Загоруйко H. В., Котенкова Е. В., Федорович Е. Ю., Савинецкая JI. Е. Исследовательское поведение // Домовая мышь. Е. В. Котенкова, Н. Ш. Булатова, ред. / М.: Наука, 1994. С. 214-229.

62. Мешкова H. Н., Федорович Е. В. Ориентировочно-исследовательская деятельность, подражание и игра как психологические механизмы адаптации высших позвоночных к урбанизированной среде / М.: Аргус, 1996. 225 с.

63. Милишников А. Н., Лавренченко Л. А., Рафиев А. Н. Орлов В. Н. К вопросу о биохимической и морфологической идентификации форм надвидового комплекса Mus musculus s. lato // Домовая мышь / Соколов В. Е. и др., ред./М., 1989. С. 80-98.

64. Милишников А. Н., Лавренченко Л. А., Рафиев А. Н., Орлов В. Н. Высокий уровень интрогрессии генов Mus domesticus в популяции мыши Mus musculus s. str. Закавказья II Докл. АН СССР. 1990. Т. 311. № 3. С. 764-768.

65. Милишников А. Н., Рафиев А. Н. Высокий уровень интрогрессии ядерных белковых генов Mus domesticus в популяции мыши Mus musculus s. str. Азербайджана II V съезд Всесоюзн. териол. о-ва. Тез. докл. М., 1990. С. 87-88.

66. Милишников А. И., Рафиев А. Н., Орлов В. Н. Популяционно-генетическая изменчивость домовых мышей Mus musculus L. 1758 s. stricto из западной, центральной и юго- восточной частей ареала вида // Генетика. 1994. Т. 30. №7. С. 906-912.

67. Милишников А. Н. Сравнительная белковая изменчивость в популяциях // Домовая мышь. Происхождение, распространение, систематика, поведение / Е. В. Котенкова, Н. Ш. Булатова, ред. / М.: Наука., 1994. С. 116-140.

68. Милишников А. Н. Разграничение древнего и эволюционно-нового полиморфизма в популяциях надвидового комплекса домовых мышей Mus musculus sensu lato II Доклады Академии Наук. 2004 а. Т. 397. № 2. С. 281-285.

69. Милишников А. Н., Лавренченко Л. А., Лебедев В. С. Происхождение домовых мышей Закавказья (надвидовой комплекс Mus musculus). Новый взгляд на пути их расселения и эволюцию // Генетика. 2004. Т. 40. № 9. 12341250.

70. Наджафова Р. С. Таксономия и родственные связи видов семейства Muridae Восточного Закавказья (Азербайджанская ССР): Дис. канд.биол.наук. М., 1989. 150 с.

71. Огнев С. И., Гептнер В. Г. Род Mus / Млекопитающие Среднего Копет-Дага и прилежащей равнины // Тр. науч.-исслед. ин-та зоол. Москва: МГУ, 1929. Т. 3. Вып. 1. С. 92-98.

72. Орлов В. Н., Наджафова Р. С., Булатова Н. Ш. Таксономическая обособленность Mus abbotti (Muridae, Rodentia) Азербайджана // Зоол. журн. 1992. Т. 71. Вып. 7. С. 116-122.

73. Павлинов И. Я., Россолимо О. JI. Систематика млекопитающих СССР / М.: Изд-во МГУ, 1987. С. 1-285.

74. Павлинов И. Я., Любарский Г. Ю. Биологическая систематика: Эволюция идей /М.: Т-во научн.изд. КМК, 2011. 667 с.

75. Рафиев А. Н. Белковый полиморфизм домовых мымей (род Mus) на территории СССР: автореф. дис.канд.биол.наук. Москва, 1990. 19 с.

76. Сатунин К. А. Матер1алы к познашю млекопитающихъ Кавказского края и Закаспшской области // Изв. Кавк. музея. 1908. Т. 4. С. 41-141.

77. Симпсон Д. Г. Принципы таксономии животных. Пер. с англ. / М.: Товарищество научных изданий КМК, 2006. 293 с.

78. Соколов В. Е., Лялюхина С. И., Котенкова Е. В. Сравнительное изучение реакции на обонятельные сигналы домовых и курганчиковых мышей (Rodentia, Muridae) // Зоол. журн. 19836. Т. 62. № 9. с. 1394-1398.

79. Соколов В. Е., Котенкова Е. В., Лялюхина С. И. Распознавание близкородственных форм по обонятельным сигналам у домовых (Mus musculus1.) и курганчиковых (Mus hortulanus Nordm.) мышей // Докл. АН СССР. 1984а. Т. 63. №3. С. 429-439.

80. Соколов В. Е., Котенкова Е. Н., Лялюхина С. И. Распознавание по запаху близкородственных форм у домовых мышей (Mus musculus L.) и курганчиковых (M.hortulanus) мышей: Возможность обмена информацией // Изв. АН СССР. Сер. биол. 1985. № 1. С. 5-15.

81. Соколов В. Е., Осадчук А. В., Котенкова Е. В. Маркировочная активность, морфометрический анализ и видоспецифичность половой активации у самцов домовой и курганчиковой мышей // Докл. АН СССР. Т. 300. 1988. № 5. с. 1270-1273.

82. Соколов В. Е., Котенкова Е. В., Лялюхина С.И. Биология домовой и курганчиковой мышей / М.: Наука. 1990. 207с.

83. Спиридонова Л. Н., Коробицина К. В., Якименко Л. В., Богданов А. С. Генетическая дифференциация подвидов домовой мыши Mus musculus и их таксономические взаимоотношения: данные RAPD-PCR анализа // Генетика. 2008 а. Т. 44. № 6. С. 841-849.

84. Спиридонова Л. Н. Молекулярно-генетические аспекты естественной гибридизации: автореф. дис. . канд. биол. наук / Биол.-почв. ин-т ДВО РАН. Владивосток, 2005. 23 с.

85. Сулимова Г. Е. ДНК-маркеры в генетических исследованиях: типы маркеров, их свойства и области применения // ИО Ген им.Н.И.Вавилова РАН,лаборатория сравнительной генетики животных, сетевой журнал. 2004. URL: http://www.labsgi.bv.rn.

86. Тихонова Г. Н., Тихонов И. А., Богомолов П. J1. Структура популяций и особенности размножения четырех фоновых видов грызунов в Цимлянских песках // Зоол. журн. 2008 а. Т. 87. Вып. 4. С. 494-504.

87. Тихонова Г. Н., Тихонов И. А., Богомолов П. JI. Особенности экологии четырёх фоновых видов грызунов в Цимлянских песках // Зоол. журн. 2008 б. Т. 87, № 4. с. 495 504.

88. Туликова Н. В. Изучение размножения и возрастного состава популяций мелких млекопитающих // Методы изучения природных очагов болезней человека/М.: Метиздат, 1964. С. 154-194.

89. Фрисман Л. В. Белковый полиморфизм домовых мышей: взгляд на систематику из центров расселения // Эволюционные исследования вавиловской темы. Владивосток: ДВО АН СССР, 1988. С. 94-109.

90. Фрисман Л. В., Коробицина К. В., Якименко Л. В., Воронцов Н. Н. Какие биохимические группы домовых мышей обитают на территории СССР // Эволюционные генетические исследования млекопитающих. Тез. докл. Владивосток: ДВО АН СССР. 19906. Ч. 1. С. 35-54.

91. Фрисман Л. В., Коробицина К. В. Генетическая дифференциация домовых мышей юга Дальнего Востока СССР // Генетика. 1990. Т. 26. № 2. С.2147-2155.

92. Фрисман, Л. В. Видообразование и систематика грызунов (Rodentia: Sciuridae, Cricetidae, Muridae) по данным аллозимного анализа : автореф. дис. . д-ра биол. наук / Биол.-почв. ин-т ДВО РАН. Владивосток, 2008. 35 с.

93. Холодова М. В. Сравнительная филогеография: молекулярные методы, экологическое осмысление // Мол. биол. 2009. Т. 43. № 5. С. 910-917.

94. Шидловский М. В. Определитель грызунов Закавказья. 2-е издание / Тбилиси: Мецниереба. С. 1-255.

95. Шилов И. А. Популяционнын гомеостаз // Зоол. журн. 2002. Т. 81. № 9. С. 1029- 1047.

96. Шилова С. А., Краснов Б. Р., Щипанов Н. А. Прикладной аспект изучения экологии популяций на модели мелких млекопитающих // Экология популяций /Под ред. И. А. Шилова. М.: Наука, 1991. С. 35 54.

97. Шварц С. С. Вопросы внутривидовой изменчивости наземных позвоночных животных и микроэволюция // Тезисы докладов совещания / Отв. редактор С. С. Шварц. Институт биологии Уральского филиала АН СССР. Свердловск 28-31 янв., 1964. 160 с.

98. Шварц С. С., Смирнов В. С., Добринский JI. Н. Метод морфофизиологических индикаторов в экологии наземных позвоночных / Под ред. В. Н. Павлинина. / Свердловск : Изд-во Урал. фил. АН СССР, 1968. 387 с.

99. Якименко JI. В., Коробицина К. В., Фрисман J1. В., Мориваки К., Ионекава X. Генетические исследования домовых мышей в гибридной зоне Приморского края // Генетика, 2000. Т. 36. С. 77-86.

100. Якименко JI. В., Коробицина К. В., Фрисман JI. В., Мориваки К., Ионекава X. Цитогенетика и систематика России и прилежащих стран // Проблемы эволюции. Т. 5. Сборник научных трудов. Владивосток: Дальнаука, 2003. С. 62-89.

101. Aljanabi S.M., Martinez I. Universal and rapid saltextraction of high quality genomic DNA for PCRbased techniques // Nucl. Acids Res. 1997. V. 25. № 22. P. 4692-4693.

102. Allen G. M. The mammals of China and Mongolia // Amer. Mus. Natur. Hist., 1940. P. 621-1349.

103. Amadon D. The seventy-five per cent rule for subspecies // Condor, 1949. V. 51. P. 250-258.

104. Arnold S. J.,Verrell P. A., Tilley S. G. The evolution of asymmetry in sexual isolation: a model and a test case // Evolution. 1996. V. 50. P. 1024-1033.

105. Arnold M. L. Natural Hybridization and Evolution. / New York, Oxford: Oxford University press, 1997. 215 p.

106. Avise J. C., Arnold J., Ball R. et al. Intraspecific phyiogeography: the mitochondrial DNA bridge between population genetics and systematics // Annu. Rev. Ecol. Syst. 1987. V. 18. P. 489-522.

107. Avise. J. C. Phyiogeography: the history and formation of species. Harvard University Press, 2000. Cambridge. MA. 484 p.

108. Avise J. C. Molecular markers, natural history and Evolution. 2004 // Sinauer Associates, Inc. Publishers, Sunderland, Massachusetts, 2004. P. 669.

109. Bandelt H-J., Forster P., Rohl A. Median-Joining Networks for Inferring Intraspecific Phylogenies // Mol. Biol. Evol. 1999. V. 16(1). P. 37-48.

110. Bayona-Bafaluy M. P, Acin-Perez R. Mullikin J. C., Park J. S., Moreno-Loshuertos R., Hu P., Perez-Martos A., Fernandez-Silva P., Bai Y., Enriquez. A. Revisiting the mouse mitochondrial DNA sequence // Nucleic Acids Research. 2003. V. 31. P. 5349-5355.

111. Bibb M. J., Van Etten R. A., Wright C. T., Walberg M. W., Clayton D. A. Sequence and gene organization of mouse mitochondrial DNA // Cell. 1981. V. 26. P. 167-180.

112. Biddle F. G., Eales B. A., Dean W. L. Haldane's rule and heterogametic female and male sterility in the mouse // Genome. 1994. V. 37(2). P. 198-200.

113. Bimova B., Karn R. C., Pialek J. The role of salivary androgen-binding protein in reproductive isolation between two subspecies of house mouse: Mus muscuius musculus and Mus musculus domesticus II Biol. J. Linn. Soc. 2005. V. 84. P. 349361.

114. Blair W.F. Isolating mechanisms and interspecies interactions in anuran amphibians // Q. Rev. Biol. 1964. V. 39. P. 334-344.

115. Boissinot S., Boursot P. Discordant phylogeographic patterns between the Y chromosome and mitochondrial DNA in the house mouse: selection on the Y chromosome ? // Genetics. 1997. V. 146. P. 1019-1034.

116. BozYkova' E., Munclinger P., Teeter K. C. et al. Mitochondrial DNA in the hybrid zone between Mus musculus musculus and Mus musculus domesticus: acomparison of two transects // Biological Journal of the Linnean Society. 2005. V. 84. P. 363-378.

117. Bond J. E., Hedin M. C., Ramirez M. G., Opell B. D. Deep molecular divergence in the absence of morphological and ecological change in the Californian coastal dune endemic trap-door spider Aptostichus simus // Mol. Ecol. 2001. V. 10. P. 899-910.

118. Bonhomme F. Martin S. Thaler L. Hybridation en laboratoire de Mus musculus L. et Mus spretus Lateste // Experientia. 1978. V. 34. P. 1140-1141.

119. Bonhomme F., Catalan J., Gerasimov S. et. al. Le complexe d'espèces du henre Mus en Europe central et orientale. 1. Génétique // Z. Sâugetierkunde. 1983. Bd. 48. S. 78-85.

120. Bonhomme F., Catalan J., Britton-Davidian J., Chapman V. M., Morivaki K., Nevo E., Thaler L. // Biochemical diversity and evolution in the genus Mus // Biochem. Genet. 1984. V. 22. P. 275-303.

121. Bonhomme F. Evolutionary relationships in the genus Mus // Curr. Top. Microbiol, and Immunol. 1986. V. 127. P. 19-34.

122. Bonhomme F., Miyashita N., Boursot P., Catalan J., Moriwaki K. Genetical variation and polyphyletic origin in Japanese Mus musculus // Heredity. 1989. V. 63. P. 299-308.

123. Boursot P., Auffray J-C., Britton-Davidian J., Bonhomme F. The evolution of house mice // Annual Review of Ecology and Systematics. 1993. V. 24. P. 119-152.

124. Boursot P., Din W., Anand R., Darviche D., Dod B., Von Deimling F., Talwar G.P., Bonhomme F. Origin and radiation of the house mouse: mithochondrial DNA // J. Evol. Biol. 1996. V. 9. P. 391—415.

125. Britton J., Thaler L. Evidence for the presence of two sympatric species ofmice (genus Mus L.) in southern France based on biochemical genetics // Biochem.1978. V.16. P. 213-225.

126. Brown W. M., George M. J., Wilson A. C. Rapid evolution of animal mitochondrial DNA // Proceeding of the National Academy of Sciences of the USA.1979. V. 76. P. 1967-1971.

127. Burruel V. R.,Yanagimachi R., Whitten W. K. Normal mice develop from oocytes injected with spermatozoa with grossly misshapen heads // Biol.Reprod. 1996. V. 55. P. 709-714.

128. Butlin, R. K., Tregenza T., 1998. Levels of genetic polymorphism: marker loci versus quantitative traits // Phil. Trans. R. Soc. Lond. 1998. V. 353. P. 187-198.

129. Capanna E., Gropp A., Winking H. Robertsonian metacentrics in the house mouse // Chromosoma. 1976. V. 58. P. 341-353.

130. Capanna E. Robertsonian numerical variation in animal speciation: Mus musculus, an emblematic model. In: Mechanism of Speciation (C. Barigozzi, ed.) // Alan Liss, New York, 1982. P. 155-177.

131. Capanna E., Corti M., Mainardi D., Parmigiani S., Brain P. F. Karyotype and intermale aggression in wild house mice: ecology and speciation // Behav. Genet. 1984. V. 14. P. 195-208.

132. Castiglia, R., Capanna E. Contact zone between chromosomal races of Mus musculus domesticus. 2. Fertility and segregation in laboratory-reared and wild mice heterozygous for multiple Robertsonian rearrangements // Heredity. 2000. V. 85. P. 147-156.

133. Corbet G. B. Mammals of the Palearctic Region, a Taxonomic Review. Supplement. / L.: Brit.Mus. 1984.

134. Coyne J. A., Orr H. A. Patterns of speciation in Drosophila // Evolution. 1989 b. V. 43. P. 362-381.

135. Coyne J. A., Orr H. A. Patterns of speciation in Drosophila revisited // Evolution. 1997. V. 51. P. 295-303.

136. Coyne J.A., Orr A. H. The evolutionary genetics of speciation // Phil.Trans. R. Soc. Lond. 1998. V. 353. P. 287-305.

137. Coyne J. and Orr A. Speciation. / Sinauer Associates Inc., Sunderland, MA, 2004. 545 p.

138. Csorba G., Demeter A. Annotated list of type specimens of recent mammals in the Hungarian Natural History Museum // Miscellanea Zoologica Hungarica. 1991. V. 6. P. 77-85.

139. Dallas J. F., Bonhomme F., Boursot P., Britton-Davidian J., Bauchau V. Population genetic structure in a Robertsonian race of house mice: evidence from microsatellite polymorphism // Heredity. 1998. V. 80. P. 70-77.

140. Darviche D., Benmehdi F., Britton-Davidian J., Thaler L. Donnees preliminaries sur la systematuque biochimique des genres Mus and Apodemus en Greece // Mammalia. 1979. V. 43. P. 427-430.

141. Dean, M. D., Nachman M. W., 2009. Faster fertilization rate in conspecific versus heterospecific matings in house mice // Evolution. V. 63. P. 20-28.

142. Demeter A., Csorba G., Racz G. Species identity and distribution od the mound-bulilding mouse in Hungary // Sixth International Theriological Congress. University of New South Wales, Sydney, 1993. P. 72.

143. Din W., Anand R., Boursot P., Darviche D., Dod B., Jouvin-Marche, Orth A., Talwar G. P. Cazenave P.-A., Bonhomme F. Origin and radiation of the house mouse: clues from nuclear genes // J. Evol. Biol. 1996. V. 9. P. 391-415.

144. Dobzhansky T. Genetics and the origin of species. Columbia Univ. Press, New York. 1937.

145. Dod B., Smadja C., Karn R. C., Boursot P. Testing for selection on the androgen-binding protein in the Danish mouse hybrid zone // Biological Journal of the Linnean Society. 2005. V. 84. P. 447-459.

146. Doty R. L. Methods for determining odor preferences in nonhuman mammals // Handbook of Olfaction and Gustation / Doty R.L., ed./ (2nd edition)/ New York: Marcel Dekker. Inc., 2003. P. 403-408.

147. Duplantier J.-M., Orth A., Catalan J., Bonhomme F. Evidence for a mitochondrial lineage originating from the Arabian peninsula in the Madagascar house mouse (Mus musculus) // Heredity. 2002. V. 89. P. 154-158.

148. Ellerman J.R., Morrison-Scott T. C. S. Checklist of Palearctic and Indian Mammals, 1758 to 1946 // Tr. Brit. Mus. 2d ed., 1951.

149. Elliott R., Miller D., Pearsall R., Hohman C., Zhang Y. et al. Genetic analysis of testis weight and fertility in an interspecies hybrid congenic strain for Chromosome X//Mamm Genome. 2001. V. 12. P. 45-51.

150. Excoffier, L., Smouse, P., and Quattro, J. Analysis of molecular variance inferred from metric distances among DNA haplotypes: Application to human mitochondrial DNA restriction data // Genetics. 1992. V. 131 P. 479-491.

151. Excoffier L., Laval G., Schneider S. Arlequin, version 3.0: an integrated software package for population genetics data analysis // Evolutionary Bioinformatics Online. 2005. V.l. P. 47-50.

152. Fel-Clair F., Catalan J., Lenormand T., Britton-Davidian J. Centromericincompatibilities in the hybrid zone between house mouse subspecies from Denmark: evidence from patterns of NOR activity // Evolution. 1998. V. 52. № 2. P. 592-603.

153. Felsenstein J. Confidence limits on phylogenies: An approach using the bootstrap//Evolution. 1985. V. 39. P. 783-791.

154. Ferguson J. W. H. On the use of genetic divergence for identifying species // Biol. J. Linn. Soc. 2002. V. 75. P. 509-516.

155. Forejt, J., Iv'anyi P. Genetic studies on male sterility of hybrids between between laboratory and wild mice (Mus musculus L.) // Genet. Res. 1975. V. 24. P. 189-206.

156. Forejt, J. Hybrid Sterility in the mouse // Trends Genet. 1996. V. 12. P. 412-417.

157. Feron C., Cheusi G. Social regulation of reproduction in female mound-builder mouse {Mus spicilegus) // Physiol. Behav. 2003. V. 78. P. 717-722.

158. Feron C., Gouat P. Paternal care in the mound-building mouse reduces inter-litter intervals // Reprod. Fertil. Dev. 2007. V. 19(3). P. 425-429.

159. Franchini P., Castiglia R., Capanna E. Reproductive isolation between chromosomal races of the house mouse Mus musculus domesticus in a parapatric contact area revealed by an analysis of multiple unlinked loci // J . Evol. Biol. 2008. V. 21. P. 502-513.

160. Frisman L.V., Korobitsina K.V., Yakimenko, L.V. Genetic differentiation of U.S.S.R. house mice: electrophoretic study of proteins // Biol. J.Lin. Soc. 1990. V. 41. P. 65-72.

161. Frynta D., Slabova M., Vohralik V. Why Do Male House Mice Have Such

162. Small Testes? // Zoological science. 2009. V. 26. P. 17-23.

163. Gavrilets S., Li H., Vose M. D. Patterns of parapatric speciation // Evolution.2000. V. 54(4). P. 1126-1134.

164. Ganem G., Litel C., Lenormand T. Variation in mate preference across a housemouse hybrid zone //Heredity. 2008. V. 100. P. 594-601.

165. Geraldes A., Basset P., Gibson B., Smith K. L., Harr B., Yu H.-T., Bulatova

166. N., Ziv Y., Nachman M.W. et al. Inferring the history of speciation in house mice183from autosomal, X-linked, Y-linked and mitochondrial genes // Molecular Ecology. 2008. V. 17. P. 5349-5363.

167. Geraldes A., Basset P., Smith K. L., Nachman M. W. Higher differentiation among subspecies of the house mouse (Mus musculus) in genomic regions with low recombination // Molecular Ecology. 2011. V. 20. P. 4722-4736.

168. Gleason, J.M., Ritchie M. G. Evolution of courtship song and reproductive isolation in the Drosophila willistoni species complex: do sexual signals diverge the most quickly? // Evolution. 1998. V. 52. P. 1493-1500.

169. Good J. M., Handel M. A., Nachman M.W. Asymmetry and polymorphism of hybrid male sterility during the early stages of speciation in house mice // Evolution. 2008 b. V. 62. P. 50-65.

170. Gouat P., Feron C. Deficit in reproduction in polygynously mated females of the monogamous mound-building mouse Mus spicilegus // Reprod.Fertil.Develop. 2005. V. 17. P. 617-623.

171. Gropp A., Winking H. Robertsonian translocations: cytology, meiosis, segregation patterns and biological consequences of heterozygosity // Symp Zool Soc Lond. 1981. V. 47. P. 141-181.

172. Guenet J. L., Nagamine C., Simon-Chazottes D. et. al. Hst-3: an X-linked hybrid sterility gene // Lbid. 1990. V. 56. P. 163-165.

173. Guenet J.-L., Bonhomme F. Wild mice: an ever-increasing contribution to a popular mammalian model // Trends in Genetics, 2003. V. 19. № 1. P. 24-31.

174. Giindiiz I., Tez C., Malikov V., Vaziri A., Polyakov A.V., Searle J. B. Mitochondrial DNA and chromosomal studies of wild mice (Mus) from Turkey and Iran //Heredity. 2000. V. 84. P. 458-467.

175. Giindiiz I., Rambau R. V., Tez C., Searle J. B. Mitochondrial DNA variation in the western house mouse (Mus musculus domesticus) close to its site of origin: studies in Turkey // Biological Journal of the Linnean Society. 2005. V. 84. P. 473485.

176. Haldane J. B. Sex ratio and unisexual sterility in animal hybrids // Genetics. 1922. V. 12. P. 101-109.

177. Hall T. A. BioEdit: a user-friendly biological sequence alignment editor and analysis program for Windows 95/98/NT // Nucl. Acids. Symp. Ser. 1999. V. 41. P. 95-98.

178. Halpin Z. T. Individual odors among mammals: origins and functions // Adv. Study Behav. 1986. V. 16. P. 39-70.

179. Harrison R. G. Hybrid zones: windows on evolutionary process // Oxford Surveys in Evolutionary Biology. 1990. V. 7. P. 69-128.

180. Hendry A. P., Vamosi S. M., Latham S. J. et al. Questioning species realities // Conserv. Genet. 2000. V. 1. P. 67-76.

181. Heptner W. G. Uber die Rassen von Mus musculus in ostlicken Kaukasus (Cis-und Transkaukasien) // Zool. Anz. 1930. V. 89. P. 5-22.

182. Heth G., Todrank J. Individual odor similarities across species parallel phylogenetic relationships in the S. ehrenbergi superspecies of mole-rats // Anim. Behav. 2000. V. 60. P. 789-95.

183. Heth G., Todrank J., Busquet N., Baudoin C. Odor-genes covariance and differential investigation of individual odors in the Mus species complex // Biol. J. Linn. Soc. 2001. V. 73 P. 213-20.

184. Hewitt G. M. Hybrid zones natural laboratories for evolutionary studies // Trends in Ecol. and Evol. 1988. V. 3. P. 158-167.

185. Hunt W. G., Selander R. K. Biochemical genetics of hybridization in European house mouse // Heredity. 1973. V.31. P. 11-33.

186. Huson D. H., Bryant D. Application of Phylogenetic Networks in Evolutionary Studies // Mol. Biol. Evol. 2006. V. 23(2). P. 254-267.1.win D. E. Phylogeographic breaks without geographic barriers to gene flow // Evolution. 2002. V. 56. № 12. P. 2383-2394.

187. Jones E. P., Kooij J., Solheim R., Searle J. B. Colonisation and interactions of two subspecies of house mouse (Mus musculus) in Norway // Molecular Ecology. 2010 b. V. 19. P. 5252-5264.

188. Jones E. P., Jensen J.-K., Magnussen E., Gregersen N., Heidi S., Hansen H. S., Searle J. B. A molecular characterization of the charismatic Faroe house mouse // Biological Journal of the Linnean Society. 2011. V. 102. P. 471-482.

189. Johnston R. E. Attraction of odors in hamsters. An evaluation of methods // J. Сотр. and Physiol.Pshychol. 1981. V. 95. P. 951-958.

190. Kaneshiro, K.Y. Sexual isolation, speciation, and the direction of evolution // Evolution. 1980. V. 34. P. 437-444.

191. Kawai Y., Hata Т., Suzuki O., Matsuda J. The relationship between sperm morphology and in vitro fertilization ability in mice // J. Reprod. Dev. 2006. V. 52. P. 561-568.

192. Kim I.-C., Kweon H.-S., Kim Y.J. et al. The complete mitochondrial genome of the javeline goby Acanthogobius hasta (Perciformes, Gobiidae) and phylogenetic considerations // Gene. 2004. V. 336. P. 147-153.

193. Kim I.-C., Jung S.-O., Lee Y.-M. et al. The complete mitochondrial genome of the ray fish Raja porosa (Chondrichthyes, Rajidae) // DNA Seq. 2005. V. 16. P. 187-194.

194. Kimura M. A simple method for estimating evolutionary rate of base substitutions through comparative studies of nucleotide sequences // Journal of Molecular Evolution. 1980. V. 16. P. 111-120.

195. Kot M. C., Handel M. A. Binding of morphologically abnormal sperm to mouse egg zonae pellucidae in vitro // Gamete Res. 1987 V. 18. P. 57-66.

196. Kotenkova E. V., Meshkova N. N., Zagoruiko N. V. Exploratory behaviour in synantropic and outdoor mice of superspecies complex Mus musculus // Polish Ecological Studies. 1994. V. 20. NN 3-4. P. 377-383.

197. Kotenkova E. V. Hybrid zones of house mice of genus Mus in Russia and neighboring countries: role of hybridization in evolution of commensal taxa // Russian Journal of Theriology. 2004. V. 3. № 1. P. 25-32. 2004.

198. Kraft R. Merkmale und Verbreitung der Hausmaus Mus musculus musculus L., 1758, und Mus musculus domesticus Rutty, 1772 (Rodentia, Muridae) in Bayern // Zeitshrift fur Zaugetierkunde. 1984/85. V. 32. P. 1-12.

199. Macholan M., Munclinger P., Sugerkova M. et al. Genetic analysis of autosomal and X-linked markers across a mouse hybrid zone // Evolution. 2007. V. 61. P. 746-771.

200. Makarenkov V., Kevorkov D., Legendre P. Phylogenetics network reconstruction approaches // Appl. Mycol. Biotechnol., Inernational Elsevier Series, Bioinformatics. 2006. V. 6. P. 61-97.

201. Maltsev A. N. Role of invasions in formation of house mice population of Ishim and their taxonomic evaluation // Russian Journal of Biological Invasions. 2011a. V. 2. №4. P. 245-249.

202. Maltcev A. N. Evaluation of fertility in males of the house mice from the Transcaucasian hybrid zone // 7th International Congress of Systematic and Evolutionary Biology «Biosystematics». Abstrats. Berlin, Germany, 21-27 February, 2011b. P. 239.

203. Mayden R. L. A hierarchy of species concepts: the denoument in the saga of the species problem // Species: The units of biodiversity / Eds M.F. Claridge, H.A. Dawah, M.R. Wilson. London: Chapman and Hall, 1997. P. 381-424.

204. Marshall J. T. A synopsis of Asian species of Mus (Rodentia, Muridae) // Bull. Am. Museum Nat. Hist. 1977. V. 158. P. 175-220.

205. Marshall J. T., Sage R. D. Taxonomy of the house mouse // Symp. Zool. Soc. London. 1981. V. 47. P. 15-25.

206. Marshall J. T. Systematics of the genus Mus // The wild mouse in immunology: current topics in microbiology and immunology / M. Potter, J.N. Nadeau, and M. P. Cancro, eds. Springer-Verlag, Berlin, 1986. V. 127. P. 12-18.

207. Marshall J. T. Identification and scientific names of Eurasian house mice and their European allies, subgenus Mus (Rodentia: Muridae) / Virginia, 1998. 80 p.

208. Matsuda Y., Hirobe T., Chapman V.M. Genetic basis of X-Y chromosome dissociation and male sterility in interspecific hybrids // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1991. V. 88. P. 4850-4854.

209. Mayr E. Systematics and the Origin of Species. Columbia Univ. Press, New York, 1942.

210. Mcmillan, W. O., Weigt L. A., Palumbi S. R. Color pattern evolution, assortative mating, and genetic differentiation in brightly colored butterfly fishes (chaetodontidae) //Evolution. 1999. V. 53. P. 247-260.

211. Mendelson, T. C. Sexual isolation evolves faster than hybrid inviability in a diverse and sexually dimorphic genus of fish (Percidae: Etheostoma) // Evolution. 2003. V. 57. P. 317-327.

212. Mezhzherin S. V., Kotenkova E. V. Biochemical systematics of house mice from the Central palearctic region // Z. zool. Syst. Evolut.-forsch. 1992. V. 30. P. 180-188.

213. Mezhzherin S. V., Kotenkova E. V., Mikhailenko A.G. The house mice, Mus musculus s.l., hybrid zone of Transcaucasus // Z. Saugetierkunde. 1998. V. 63. P. 154-168.

214. Minezawa M., Morivaki K., K., Kondo K. The third allele of supernatant isocitrate dehydrogenase of house mouse, Id-I C originates from Asian continent // Jap. J.Genet. 1980. V. 55. № 5. P. 389-396.

215. Montoto L. G., Magana C., Tourmente M., Martin-Coello J., Crespo C. L, Luque-Larena J. J., Gomendio M., Roldan E. R. S. Sperm Competition, Sperm Numbers and Sperm Quality in Muroid Rodents // PLoS ONE. 2011. V. 6. Issue 3. el8173 .

216. Moriwaki K., Miyashita N., Suzuki H. Genetic feature of major geographical isolates of Mus musculus // Curr. Top. Microbiol, and Immunol. 1986. V. 127. P. 5561.

217. Mucignat-Caretta C., Redaelli M.l, A. Orsetti A., M. Perriat-Sanguinet M., Zagotto G., Ganem G. Urinary Volatile Molecules Vary in Males of the 2 European Subspecies of the House Mouse and Their Hybrids // Chem. Senses. 2010. V. 35. P. 647-654.

218. Munclinger P., Boz'ikova' E., S vugerkova' M., Pia'lek J., Machola'n M. Genetic variation in house mice (Mus, Muridae, Rodentia) from the Czech and Slovak Republics // Folia Zoologica. 2002. V. 51. P. 81-92.

219. Musser G. G., Carleton N.D. Family Muridae // Mammal species of the world: a taxonomic and geographic reference (D. E. Wilson and D. M. Reeder, eds.). / Second ed. Smithsonian Institution Press, Washington, D. C., 1992. 1206 pp.

220. Oka A., Mita A., Sakurai-Ymatani, Yamamoto H., Takagi N., Takano-Shimizu, Toshimori K., Moriwaki K., Shiroishi T. Hybrid breakdown caused by substitution of the X chromosome between two mouse subspecies // Genetics. 2004. V. 166. P. 913-924.

221. Orth, A., Adama T., Dinn W., F. Bonhomme F. Natural hybridization of two subspecies of house mice, Mus musciihis domesticus and Mus musculus castaneus, near Lake Casitas (California) // Genome. 1998. V. 41. P. 104-110.

222. Orth A. L., Auffray J.-C., Bonhomme F. Two deeply divergent mitochondrial clades in the wild mouse Mus macedonicus reveal multiple glacial refuges south of Caucasus // Heredity. 2002. V. 89. P. 353-357.

223. Paterson H. E. The recognition concept of species // Species and Speciation / Ed. E. S. Vrba. Pretoria: Transvaal Museum. 1985. P. 21-29.

224. Patnaik R., Auffray J.-C., Jaeger J.-J., Sahni A. House mouse ancestor from late Pliocene Siwaliks sediments of India // Cr. Acad. Sc. Paris. III. 1996. V. 5. P. 120-123.

225. Patris B., Baudoin C. Female sexual preferences in Mus spicilegus and Mus musculus domesticus: the role of familiarization and sexual experience // Anim. Behav. 1998. V. 56. P. 1465-1470.

226. Patris B., Baudoin C. A comparative study of parental care between two rodent species: implications for the mating system of the mound-building mouse Mus spicilegus // Behav. Proc. 2000. V. 51. P. 35-43.

227. Payseur, B. A., Krenz J. G., Nachman M.W. Differential patterns of introgression across the X chromosome in a hybrid zone between two species of house mice // Evolution, 2004. V. 58. P. 2064-2078.

228. Pia' lek J., Hauffe H. C., Searle J. B. 2005. Chromosomal variation in the house mouse // Biol. J. Linn. Soc. 2005. V. 84. P. 535-563.

229. Pillay N., Eborall J., Ganem G. Divergence of mate recognition in the African striped mouse (Rhabdomys) // Behavioral Ecology. 2006. V.

230. Pogany G. C., Balhorn R. Quantitative fluorometry of abnormal mouse sperm nuclei // J. Reprod. //Fertil. 1992. V. 96. P. 25-34.

231. Posada D., Crandall K. A. ModelTest: testing the model of DNA substitution // Bioinformatics. 1998. V. 14. P. 817-818.

232. Prager E. M, Tichy H, Sage R. D. Mitochondrial DNA sequence variation in the eastern house mouse, Mus musculus: comparison with other house mice and report of a 75-bp tandem repeat // Genetics. 1996. V. 143. P. 427-446.

233. Prager E. M, Orrego C, Sage R. D. Genetic variation and phylogeography of central Asian and other house mice, including a major new mitochondrial lineage in Yemen // Genetics. 1998. V. 150. P. 835-861.

234. Prager E. R., Wilson A. C. Slow evolutionary loss of the potential for interspecific hybridization in birds: a manifestation of slow regulatory evolution // Proc. Natn. Acad. Sci. USA. 1975. V. 72. P. 200-204.

235. Rajabi-Maham H., Orth A., Bonhomme F. Phylogeography and postglacial expansion of Mus musculus domesticus inferred from mitochondrial DNA coalescent, from Iran to Europe // Molecular Ecology. 2008. V. 17. P. 627-641.

236. Raufaste N., Orth A., Belkhir K., Senet D., Smadja C., Baird S.J.E., Bonhomme F., Dod B., Boursot P. Inferences of selection and migration in the Danish house mouse hybrid zone // Biological Journal of the Linnean Society. 2005. V. 84. P. 593-616.

237. Rogers, A. R., Harpending H. Population growth makes waves in the distribution of pairwise genetic differences // Biol. Evol. 1992. V. P. 552-569.

238. Ronquist F., Huelsenbeck J. P. Mrbayes 3: Bayesian phylogenetic inference under mixed models // Bioinformatics. 2003. V. 19. P. 1572-1574.

239. Rozas J., Sanchez-Del, Barrio J. C., Messeguer X., Rozas R. Dnasp, DNA polymorphism analyses by the coalescent andother methods // Bioinformatics, 2003. V. 19. P. 2496-2497.

240. Sage R. D., Atchley W. R., Capanna E. House mice as models in systematic biology // Systematic Biology. 1993. V. 42. P. 523-561.

241. Sites J. W., Marshall J. C. Operational criteria for delimiting species // Annu. Rev. Ecol. Evol. Systemat. 2004. V. 35. P. 199-227.

242. Smadja C., Ganem G. Subspecies recognition in the house mouse: A study of two populations from the border of a hybrid zone // Behav. Ecol. 2002. V. 13. P. 312-320.

243. Smadja C., Catalan J., Ganem G. Strong premating divergence in a unimodal hybrid zone between two subspecies of the house mouse // J. Evol. Biol. 2004. V. 17. P. 165-176.

244. Smadja, C., Ganem, G. Asymmetrical reproductive character displacement in the house mouse//J. Evol. Biol. 2005. V. 18. P. 1485-1493.

245. Smadja C., Ganem G. Divergence of odorant signals within and between the two European subspecies of the house mice // Behav. Ecol. 2008. V.19. P. 223-230.

246. Schwarz E., Shwarz H. The wild and commensal stocks of the house mouse Mus musculus Linnaaeus // J. Mammal. 1943. V. 24. P. 59-72.

247. Searle A. G., Beechey C.V. Sperm-count, egg-fertilization and dominant lethality after X-irradiation Of mice // Mutat. Res. 1974. V. 22. P. 63-72.

248. Searle, J. B., Jamieson, P. M., Giindiiz, I., Stevens M. I., Jones, E. P., Gemmill, C. E., King C. M. The diverse origins of New Zealand house mice // Proc. Roy. Soc. Lond. Ser. B. 2009 a. V. 276. P. 209-217.

249. Selander R. K., Hunt W. G., Yang S. Y. Protein polymorphism and genie heterozygosity in two European subspecies of the house mice // Evolution. 1969. V. 23. P. 83-103.

250. She J. X., Bonhomme F., Boursot P., Thaler L., Catzeflis F. Molecular phylogenies in the genus Mus: Comparative analysis electrophoretic, scnDNA hybridization, and mtDNA RLFP data // Biol. J. Linn.Soc. 1990. V. 41. P. 83-103.

251. Soini H. A., Wiesler D., Koyama S., Feron C., Baudoin C., Novotny M. V. Comparison of Urinary Scents of Two Related Mouse Species, Mus spicilegus and Mus domesticus II J. Chem. Ecol. 2009. V. 35(5). P. 580-589.

252. Storchov'a, R., S. Gregorov'a, D. Buckiov'a, V. Kyselov'a, P. Divina, and J. Forejt. Genetic analysis of X-linked hybrid sterility in the house mouse // Mammal. Genome. 2004. V. 15. P. 515-524.

253. Sutovsky P., Moreno R.D., Ramalho-Santos J., Dominko T., Simerly C., Schatten G. Ubiquitin tag for sperm mitochondria // Nature. 1999. V. 402. P. 371372.

254. Sutovsky P., Schatten G. Paternal contribution to the mammalian zygote: fertilization after sperm-egg fusion // Int. Rev. Cytol. 2000. V. 195. P. 1-65.

255. Suzuki H., Shimada T., Terahima M., Tsuchiya K., Aplin K. Temporal, spatial, and ecological modes of evolution of Eurasian Mus based on mitochondrial and nuclear gene sequences // Mol. Phylogenet. Evol. 2004. V. 33. P. 626-646.

256. Tucker P. K., Sandstedt S. A., Lundrigan B. L. Phylogenetic relationships in the subgenus Mus (genus Mus, family Muridae, subfamily Murinae): examining gene trees and species trees // Biological Journal of the Linnean Society. 2005. V. 84. P. 653-662.

257. Tajima F. Statistical method for testing the neutral mutation hypothesis by DNA polymorphism // Genetics. 1989. V. 123. P. 585-595.

258. Tamura K., Dudley J., Nei M., Kumar S. MEGA4: Molecular Evolutionary Genetics Analysis (MEGA) software version 4.0 // Molecular Biology and Evolution. 2007. V. 24. P. 1596-1599.

259. Tatarenkov A., Avise J. C. Rapid concerted evolution in animal mitochondrial DNA // Proc. R. Soc. B. 2007. V. 274. P. 1795-1798.

260. Teeter K. C., Thibodeau L. M., Gompert Z., Buerkle C. A., Nachman M. W., Tucker P. K. The variable genomic architecture of isolation between hybridizing species of house mice // Evolution. 2010. V. 64. P. 472-485.

261. Templeton A.R. The role of molecular genetics in speciation studies // Molecular approaches to ecology and evolution / Eds De Salle R., B. Schrierwater. Basel: Birkhauser, 1994. P. 131-156.

262. Thaler L., Bonhomme F., Britton-Davidian J. Process of speciation and semispeciation in the house mice // Biology of the house mice. 1981 a. L.: Acad. Press. P. 27-41.

263. Thaler L., Bonhomme F., Britton-Davidian J. Hamar M. The house mouse complex of species: Sympatric occurrence of biochemical groups Mus 2 and 4 in Rumania // Z. Saugetierkunde. 1981 b. V. 46. P. 169-173.

264. Tilley S. G., Verrell P. A., S. J. Arnold S. J. Correspondence between sexual isolation and allozyme differentiation a test in the salamander Desmognathus ochrophaeus // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1990. V. 87. P. 2715-2719.

265. Todrank J, Heth G. Odor-genes covariance and genetic relatedness assessments: rethinking odor-based "recognition" mechanisms in rodents // Adv. Study Behav. 2003. V. 32. P. 77-130.

266. Tregenza T. Divergence and reproductive isolation in the early stages of speciation // Genetica. 2002. V. 116. P. 291-300.

267. Turelli M., Orr H.A. The dominance theory of Haldane's rule // Genetics. 1995. V. 140. P. 389-402.

268. Turelli M., Barton N.H., Coyne J.A. Theory and speciation // Trends in Ecology and Evolution. 2001. V. 16 № 7. P. 330-343.

269. Turner L. M., Schwahn D. J., Harr B. Reduced male fertility is common but highly variable in form and severity in a natural house mouse hybrid zone // Evolution. 2011. doi:10.1111/j. 1558-5646.2011.01445.x. URL:http://onlinelibrarv.wiley.com

270. Tzur S., Todrank J., Juergens T., Nevo E., Heth G. Odour-genes covariance within a natural population of subterranean Spalax galili blind mole rats II Biological Journal of the Linnean Society. 2009. V. 96. Issue: 3. P. 483-490.

271. Vanlerberghe F., Dod B., Boursot P., Bellis M., Bonhomme F. Absence of Y chromosome introgression across the hybrid zone between Mus musculus domesticus and Mus musculus musculus II Genetical Research. 1986. V. 48. P. 191-197.

272. Vanlerberghe F., Boursot P., Catalan J. et. al. Analyse génétique de la zone dD hybridization entre les deux sous-espèces de souris Mus musculus domesticus et Mus musculus musculus en Bulgare II Genome. 1988a. V. 30. P. 427-437.

273. Vanlerberghe F., Boursot P., Nielsen J.T., Bonhomme F. A steep cline for mitochondrial DNA in Danish mice // Genet. Res. 1988b. V. 52. P. 185-193.

274. Vyskocilova M., Trachtulec Z., Forejt J., Plalek J. Does geography matter in hybrid sterility in house mice? // Biologycal Journal of tne Linnean Society. 2005. V. 84. P. 663-674.

275. Watanabe T. K., Kawanishi M. Mating preference and the direction of evolution in Drosophila // Science. 1979. V. 205. P. 906-907.

276. White M. A., Steffy B.,Wiltshire T., Payseur B.A. Genetic dissection of a key reproductive barrier between nascent species of house mice // Genetics. 2011. V. 169 P. 289-304.

277. Yonekawa H., Moriewaki K., Gotoh O., Hayashi J.-I., Watanabe J., Miyashita N., Petras M. L., Tagashira Y. Evolutionary relationships among five subspecies of

278. Mus musculus based on restriction enzyme cleavage patterns of mithochondrial DNA // Genetics. 1981. V. 98. P. 801-816.

Информация о работе

Мальцев, Алексей Николаевич
кандидата биологических наук
Москва, 2011
ВАК 03.02.04

Диссертация

Микроэволюция и внутривидовая структура домовой мыши Mus musculus - тема диссертации по биологии, скачайте бесплатно

Автореферат

Похожие работы