Изменение прооксидантно-антиоксидантного статуса хлоропластов гороха при действии стрессирующих факторов среды

Балалаева, Ирина Владимировна

Бесплатный автореферат и диссертация по биологии на тему
Изменение прооксидантно-антиоксидантного статуса хлоропластов гороха при действии стрессирующих факторов среды
ВАК РФ 03.00.12, Физиология и биохимия растений

Автореферат диссертации по теме "Изменение прооксидантно-антиоксидантного статуса хлоропластов гороха при действии стрессирующих факторов среды"

На правахрукописи

Балалаева Ирина Владимировна

ИЗМЕНЕНИЕ прооксидантно-антиоксидантного

СТАТУСА ХЛОРОПЛАСТОВ ГОРОХА ПРИ ДЕЙСТВИИ СТРЕССИРУЮЩИХ ФАКТОРОВ СРЕДЫ

03.00.12 - физиология и биохимия растений 03.00.16 - экология

Автореферат диссертациинасоисканиеученойстепени кандидата биологическихнаук

Нижний Новгород 2004

Работа выполнена на кафедре физиологии и биохимии растений Нижегородского государственного университета им. Н.И. Лобачевского

Научные руководители:

Официальные оппоненты:

доктор биологических наук, профессор А.П. Веселое кандидат биологических наук, доцент Л.Н. Курганова

доктор биологических наук, профессор А.Н. Ершова

доктор биологических наук, профессор А.Г. Охапкин

Ведущая организация: Санкт-Петербургский

государственный университет

Защита состоится «Л » октября 2004 г. в /¿Г часов на заседании диссертационного совета К 212.166.02 Нижегородского государственного университета им. Н.И. Лобачевского (603950, Нижний Новгород, пр. Гагарина, 23).

С диссертацией можно ознакомиться в библиотеке Нижегородского государственного университета им. Н.И. Лобачевского.

Автореферат разослан сентября 2004 г.

Ученый секретарь диссертационного совета, кандидат биологических наук

И.Ф. Александрова

ОБЩАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА РАБОТЫ

Актуальность проблемы. Исследование молекулярных механизмов развития стресс-реакции растений и формирования адаптации к изменяющимся условиям окружающей среды приобретает особую актуальность в связи с непрерывно ухудшающейся экологической обстановкой. Установление закономерностей ответа растительного организма на экстремальные воздействия, выявление общих и специфических черт действия различных стрессоров необходимо для создания теоретической основы последующих практических разработок в области повышения устойчивости растений к неблагоприятным условиям.

Наличие значительной качественной аналогии в многообразии физиологических реакций растений на различные типы воздействий позволяет предположить существование единого звена, общих принципов и механизмов в формировании стрессового ответа (Пахомова, 1995; Тарчевский, 2000; Шакирова, 2001). В качестве такого универсального компонента может рассматриваться окислительный стресс, развитие которого к настоящему времени показано при действии на растения самых разнообразных факторов: засухи, засоления, гипо- и гипертермии, вирусной и бактериальной инфекции (Gogorcena et al., 1995; Курганова и др., 1997,1999; Blumwald, Aharon, Lam, 1998; Chen, Li, 2001; Hernandez et al., 2001). В фототрофных тканях окислительный стресс, характеризующийся усилением продукции активных форм кислорода (АФК), в первую очередь связан с хлоропла-стами, а именно, с функционированием фотосинтетической электрон-транспортной цепи, ответственной за генерацию значительной части АФК в растительной клетке (Мерзляк, 1989; Foyer et al., 1997). Увеличение продукции АФК в стрессовых условиях приводит к активации окислительных процессов, в том числе перекисного окисления липидов (ПОЛ), протекающего в норме на определенном стационарном уровне (Владимиров, Арчаков, 1972; Барабой и др. 1992; Becana, Moran, Iturbe-Ormaetxe, 1998). Интенсификация ПОЛ способна привести к изменению свойств липидного матрикса мембран и модификации метаболизма всей клетки, однако его воздействие существенно ограничивается за счет работы антиоксидантной (АО) системы, включающей ферменты и низкомолекулярные соединения (Меньшикова, Зенков, 1993; Alscher, Donahue, Cramer, 1997; Noctor, Foyer, 1998). С другой стороны, одним из важнейших факторов, определяющих скорость развития неферментативных радикальных реакций переокисления, является липидный состав мембран, в связи с чем его важная роль при различных экологических условиях не вызывает сомнения (Бурлакова, Храпова, 1985; Corbineau etal.,2002).

Всё вышесказанное обуславливает несомненную значимость исследования взаимосвязи изменений продукции АФК, перекисного окисления липидов, работы АО-системы и липидного состава мембран хлоропластов при действии тех или иных стрессоров. В последние годы появились публикации, в которых проведено сопоставление ответных реакций растений на различные экстремальные факторы окружающей среды (Dat et al., 1998; Iturbe-Ormaetxe et al., 1998; Iannelli et al., 1999; Clarke et al., 2002). Однако, несмотря на постоянно увеличивающееся количество работ, посвященных данной проблеме, вопрос о механизмах, лежащих в

основе ответа на действие стрессоров, а также о степени неспецифичности реакции растительного организма и возможных специфических чертах, зависящих от природы и интенсивности воздействия, остается открытым, что обуславливает актуальность проведенного исследования.

Цель и задачи исследования. Цель работы состояла в определении общих и специфических черт ответа прооксидантно-антиоксидантного баланса хлоро-пластов на действие различных по своей природе стрессирующих абиотических факторов среды.

Для достижения сформулированной цели были поставлены следующие задачи:

1. Провести сравнительный анализ продукции АФК, как показателя окислительного стресса, и накопления продуктов ПОЛ в хлоропластах при действии стрессоров различной природы — высокой температуры, экзогенного перокси-да водорода, фотодинамического гербицида параквата и низкоинтенсивного ионизирующего излучения.

2. Оценить активность пластидных антиоксидантных ферментов в условиях действия данных абиотических факторов.

3. Исследовать динамику основных низко молекулярных антиоксидантов хлоропластов при экстремальных воздействиях для выявления их роли в системе АО-защиты.

4. Определить влияние неблагоприятных факторов среды на состав полярных липидов как один из важнейших аспектов поддержания структурно-функциональной целостности хлоропластов.

5. Провести сопоставление ответа прооксидантно-антиоксидантого статуса хлоропластов на действие отдельных стрессоров для выявления универсальных и специфических черт стрессовой реакции.

Основные положения, выносимые на защиту:

Индукция ПОЛ и относительное накопление тех или иных продуктов липо-пероксидации зависят не только от усиления генерации активных форм кислорода как такового, но и от соотношения различных типов продуцируемых АФК.

Изолированные хлоропласта гороха способны к дополнительному адаптивному усилению активности ряда АО-ферментов (супероксиддисмутазы, глутати-онтрансферазы).

Существует по меньшей мере две стратегии поддержания пластидного пула восстановленного глутатиона (08Ы): за счет работы системы рециклирования, а также за счет «экстренного» увеличения общего содержания глутатиона в хлоропластах при снижении концентрации 08Ы ниже «критического» уровня.

Окислительный стресс, развивающийся в хлоропластах при действии различных неблагоприятных факторов среды, вызывает быстрые однотипные сдвиги в относительном содержании фракций полярных липидов, направленные на стабилизацию мембранных структур и защиту фотосинтетического аппарата.

Ответ прооксидантно-антиоксидантного равновесия хлоропластов на экстремальные абиотические воздействия обладает определённой степенью неспецифичности, однако, тем не менее, существенно зависит от природы и интенсивности стрессора.

Научная новизна.

В работе впервые установлена роль соотношения различных активных форм кислорода (Of" И Н2О2) в индукции окислительных процессов в мембранах хло-ропластов.

Выявлены особенности воздействия на хлоропласты гороха гипертермии, обработки экзогенным пероксидом водорода и фотодинамическим гербицидом паракватом, а также впервые продемонстрировано влияние малых доз ионизирующей радиации в дозах 75-300 мкГр на супероксид-продуцирующую способность, липопероксидацию, активность антиоксидантных ферментов и липидный состав хлоропластов.

Впервые показана возможность активации в изолированных хлоропластах супероксиддисмутазы и глутатионтрансферазы, в условиях, исключающих возможность дополнительного синтеза этих ферментов.

Продемонстрирована способность хлоропластов к увеличению пула глута-тиона за счет собственных пластидных ресурсов.

Исследована динамика состава полярных липидов хлоропластов при кратковременных экспозициях различных воздействий (гипертермии, экзогенного пе-роксида водорода, параквата и малых доз радиации) и показана взаимосвязь окислительного стресса и липидного состава мембран хлоропластов.

Теоретическая и практическая значимость. Полученные результаты вносят вклад в развитие современных представлений 6 биохимических механизмах формирования стрессового ответа растительного организма на экстремальные воздействия окружающей среды. Исследование функциональной взаимосвязи продукции АФК, процесса ПОЛ, работы АО-системы и липидного состава мембран, а также выявление специфических и универсальных черт ответа хлоропластов на действие абиотических стрессоров открывают перспективы дальнейшего изучения роли окислительного стресса в жизнедеятельности клетки, а кроме того, важны для разработки новых подходов к повышению устойчивости растений к неблагоприятным условиям.

Основные выводы и результаты работы могут быть использованы в учебном процессе на биологических факультетах университетов, сельскохозяйственных и педагогических вузов.

Апробация работы. Основные результаты работы доложены на Международной конференции по фундаментальным наукам среди студентов и аспирантов «Ломоносов-2000» (Москва, 2000), Международном симпозиуме «Plants under Environmental stress» (Москва, 2001), Международной конференции «Актуальные вопросы экологической физиологии растений» (Сыктывкар, 2001), III съезде биохимического общества (Санкт-Петербург, 2002), XIV зимней международной молодежной научной школе «Перспективные направления физико-химической биологии и биотехнологии» (Москва, 2002), 3-ей Международной конференции молодых ученых и студентов «Актуальные проблемы современной науки» (Самара, 2002), Всероссийской научно-практической конференции «Физиология растений и экология на рубеже веков» (Ярославль, 2003), конференции «Экологическая и промышленная безопасность» (Сэров, 2003), II научной городской межвузовской конференции (Нижний Новгород, 2003), Международной конференции «Актуаль-

ные вопросы ботаники и физиологии растений» (Саранск, 2004), Международной научной конференции «Проблемы физиологии растений Севера» (Петрозаводск, 2004), 6-ой, 7-ой и 8-ой Путинской школах-конференциях молодых ученых «Биология - наука 21-го века» (Пущино, 2002,2003, 2004), 6-ой, 7-ой, 8-ой и 9-ой Нижегородских сессиях молодых ученых (Нижний Новгород, 2001, 2002, 2003, 2004) и 3-ей Всероссийской молодежной научной конференции по фундаментальным проблемам радиохимии и атомной энергетики (Нижний Новгород, 2004).

Публикации. По материалам диссертации опубликовано и направлено в печать 26 работ.

Структура и объем диссертации. Диссертация состоит из введения, обзора литературы, методов исследований, результатов и их обсуждения, заключения, выводов и списка литературы (427 источников, в том числе 308 иностранных). Работа изложена на 192 страницах, содержит 36 рисунков и 8 таблиц.

ОБЪЕКТ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЙ

Объект исследований и постановка опытов. Исследования проводились на суспензии хлоропластов, изолированных по методу D.L. Amon et al. (1956) из 14-дневных растений гороха (Pisum sativum L.) сорта Труженик, выращенных на фильтровальной бумаге, смачиваемой водопроводной водой, в условиях климатической камеры при 22-23°С. Хлоропласты выделялись из листьев 2-3 ярусов, считая сверху.

Для создания теплового шока суспензия помещалась в термостат при 42°С. Обработка Н2О2 и паракватом (PQ) осуществлялась путем внесения их в суспензию до расчетных конечных концентраций (10 мМ Н2О2, 100 и 500 мкМ PQJ. Ионизирующее облучение создавалось с помощью -источника мощность дозы составляла 0,3 мГр/ч. Время экспозиции во всех случаях составляло 5, 10,15,30,60 минут, контролем служила нестрессированная суспензия.

Анализ продукции активных форм кислорода и накопления продуктов липопероксидации. Скорость образования Ог" оценивалась по реакции накопления продукта его взаимодействия с эпинефрином - адренохрома (Часов и др., 2002). Содержание пероксидов определялось по методике JI.A. Романовой и И.Д. Стальной (1977), калибровка осуществлялась по Н2О2 известных концентраций. Развитие перекисного окисления липидов оценивалось по уровню первичных (диеновые конъюгаты) и вторичных (малоновый диальдегид) продуктов спектро-фотометрически с учетом молярных коэффициентов экстинкции (Стальная, 1977, Стальная, Гаришвили, 1977).

Анализ активности антиоксидантных ферментов и уровня низкомолекулярных антиоксидантов. Активность супероксиддисмутазы определяли по реакции с нитросиним тетразолием (Дубинина и др., 1983), глутатионредуктазы -по использованию НАДФН для восстановления глутатиона (Iavata, Tanaka, 1977) и глутатионтрансферазы - по реакции конъюгирования глутатиона с Cl-2,4-динитробензолом (Habig et al., 1974). Содержание белка оценивалось по методу О.Н. Лоури (Lowry et al., 1951).

Определение восстановленной и окисленной форм глутатиона проводилось титрометрически по методу Вудворда-Фрея (Удинцев и др., 1987). Расчет суммарного содержания каротиноидов осуществлялся согласно формуле Хольма-Веттштейна для 100%-ацетоновой вытяжки (Методы..., 1987).

Анализ состава полярных липидов хлоропластов. Выделение полярных липидов проводилось по методу И. Фолча (Folch et al., 1957). Разделение полярных липидов производилось в хроматографической камере с системой Letters — хлороформ : метанол : вода в соотношении 65 : 25 : 4 (Кейтс, 1975) с последующей проявкой 10% фосфорномолибденовой кислотой в 96% этаноле (Новицкая, 1972), идентификация фракций проводилась согласно метчикам и стандартным Rf. Для денситометрии и оценки относительного содержания индивидуальных фракций использовалось программное обеспечение ONE-Dscan for Windows.

Статистическая обработка полученных результатов. Обработка полученных результатов производилась методами параметрической статистики (Гланц, 1998, Гавриленко, 2003). На рисунках представлены средние арифметические 3-6 независимых опытов, каждый из которых проводился в трехкратной биологической повторности, и их стандартные ошибки. Значимость различий оценивалась по критерию Стьюдента с поправкой Бонферрони для множественных сравнений с контролем и критерию Даннета. В случае исследования липидного состава использовался метод парных сравнений (n=12).

РЕЗУЛЬТАТЫ ИИХ ОБСУЖДЕНИЕ

Продукция активных форм кислорода и процесс липопероксидации в хлоропластах гороха при действии факторов различной природы. Для индукции окислительного стресса нами использовались обработка суспензии хлоропла-стов фотодинамическим гербицидом паракватом (PQ), механизм действия которого в пластидах основан на ЭТЦ-зависимой генерации значительных количеств введение экзогенного пероксида водорода, малые дозы ионизирующей радиации, характеризующейся продукцией ОН как первичной АФК при радиолизе воды, а также воздействие высокой температуры, вызывающей усиление образования широкого спектра активированных молекулярных форм, а кроме того, влияющей на развитие окислительных процессов посредством ускорения радикальных реакций и модуляцией работы ферментов.

Развитие окислительного стресса в хлоропластах при тепловом шоке. Температура является наиболее типичным абиотическим фактором, влияющим на существование растений в природных условиях (Huner et al., 1996; Iba, 2002). Воздействие повышенной температуры приводит к увеличению образования широкого спектра активных молекулярных форм кислорода (Alscher, Donahue, Cramer, 1997; Dat et al., 1998; Курганова и др., 1999).

Как следует из рис. 1а, повышение температуры до 42°С вызывало увеличение продукции Oí'" примерно в 1,5 раза по сравнению с контролем, выдерживавшимся при 23-25°С. Основная масса Oj'" в хлоропластах продуцируется при фотовосстановлении молекулярного кислорода компонентами акцепторной стороны фотосистемы I (Badger et al., 2000; Noctor, Veljovic-Jovanovic, Foyer, 2000; Heber et

а1., 2001), кроме этого, источниками АФК могут являться водоокисляющий комплекс ФСП и пул пластохинонов (Застрижная и др., 1997; Casano et а!., 2000).

Рис. 1. Влияние теплового шока на скорость продукции СЬ " (а) и содержание пероксидов (6) в хлоропластах гороха.

Прямой пунктирной пинией показан уровень контроля

Образующийся Ог~ утилизируется ферментами так называемого водно-водного цикла (англ.: "water-water cycle") (Asada, 1999,2000), что приводит к увеличению в пластидах концентрации пероксидов (рис. 16).

Характерно, что данный эффект не наблюдался при отсутствии освещения (рис. 1 б), что подтверждает предположение о фотосинтетическом происхождении избыточных количеств данных АФК при тепловом шоке в пластидах.

Следствием разбалансировки проок-сидантно-антиоксидантной системы организма в сторону увеличения продукции АФК является накопление продуктов пере-кисного окисления липидов (ПОЛ): диеновых конъюгатов (ДК) и малонового диаль-дегида (МДА), содержание которых достигало 120-140% от исходного (рис. 2).

Воздействие экзогенного H¡0¡ на пе-рекисный гомеостаз хлоропластов. Обработка пероксидом водорода широко используется в качестве модельной системы для изучения ответов тех или иных защитных и регуляторных систем на действие окислительных стимулов (Price et al., 1994; Lopez-Delgado et al., 1998; Sairam, Srivastava, 2000; Neil et al., 2002). Вследствие наличия мощных антиоксидантных систем (Иванов, 1998; Mullineaux et al., 2000; Noctor et al., 2002) достигаемая концентрация H2O2 не является строго соответствующей расчетной, что отражает значительную «буферную ёмкость» пластид по отношению к данной АФК. Через 5 минут после внесения 10 мМ Н2О2 его концентрация в суспензии хлоропластов составляла 45 мкМ, при исходном значении 15 мкМ (рис. 3а).

Введение в суспензию хлоропластов экзогенного Н2О2, являющегося несомненным окислителем, не приводило к увеличению в пластидах концентрации диеновых конъюгатов (рис. 3б), в отдельных случаях отмечалось снижение уровня конъюгации ниже контрольных значений. Не отмечено существенного накопления и МДА(рис. 36).

Сравнительно «легкая» реакция хлоропластов на 10 мМ Н2О2 согласуется с представленными в литературе данными о том, что в стрессовых условиях концентрация эндогенного пероксида, составляющая в норме 1-50 мкМ, способна достигать 6-8 мМ (Polle, 2001; Mittler, 2002), что объясняет наличие очень высоких концентраций антиоксидантов в хлоропластах и обуславливает роль пластид как сенсора изменяющихся условий окружающей среды, передающего сигнал в другие компартменты, в том числе и ядро клетки (Huner et al., 1996; Noctor, Veljovic-Jovanovic, Foyer, 2000). В последнем случае именно redox-регуляция представляет собой важнейший механизм координации пластидами ядерных процессов транскрипции и посттранскрипционной модификации (Dumford, Falkowski, 1997; Desikan et al., 2001; Pfannschmidt, Allen, Oelmullera, 2001; Surpin, Larkin, Chory, 2002).

Эффект действия параквата на прооксидантный статус хлоропластов. Паракват (PQ) относится к ряду бипиридилиевых неселективных контактных гербицидов, обладающих фотодинамической активностью. Его токсический эффект в хлоропластах основан на способности к одноэлектронному восстановлению на акцепторной стороне фотосистемы I, в первую очередь при реакции с ферредоксином, и последующему взаимодействию радикала PQ с молекулярным кислородом с образованием Ог'~ (Iturbe-Ormaetxe et al., 1998; Ye, Gressel, 2000).

Кроме усиления продукции Oj", обработка 100 мкМ PQ вызывала накопление в хлоропластах пероксидов через 5 минут экспозиции (рис. 4). Однако через 30-60 минут содержание пероксидов снижалось ниже контроля. В случае 500 мкМ PQ достоверного отличия от контрольного варианта не наблюдалось (рис. 4).

Введение в суспензию хлоро-пластов 100 мкМ PQ приводило к резкому скачку содержания конъюги-рованных двойных связей через 5 минут экспозиции (рис. 5а) с возвращением к контролю через 10 минут и постепенным повторным накопление ДК к 60 минутам обработки. Такая динамика, характеризующаяся быстрым отклонением от исходного уровня и последующим не менее быстрым возвращением к нему, рассматривается В.А. Барабоем (1991, 1992) в качестве отражения стадий «тревоги» и «адаптации» неспецифического адаптационного синдрома. При этом наблюдающийся «пик» не только является следствием выхода из равновесия системы перекисного гомеостаза, но и способен играть роль сигнала для активации различных защитных механизмов. Увеличение концентрации PQ до 500 мкМ приводило к изменению характера динамики и отсутствию накопления ДК в хлоропластах (рис. 5а). В связи с этим можно говорить о наличии сложных, комплексно действующих факторов, влияющих на характер ответа хлоропластов на обработку паракватом. Как было показано ранее (рис. 4), это же заключение справедливо и для продукции общих пероксидов.

Несмотря на различие в концентрации параквата в 5 раз, обработка как 100, так и 500 мкМ гербицидом оказывала практически одинаковый эффект на содержание малонового диальдегида (рис. 5б). Накопление МДА до 120-140% от исходного уровня отмечалось уже через 5 минут экспозиции, что свидетельствует о значительном деструктивном эффекте окислительного стресса, вызываемого 100 и 500 мкМ PQ в хлоропластах.

- ■ -О- - - контроль

150 225 300 375 доза, мкГр —•—облученный вариант

Рис. б. Продукция О}'" хлоропластами гороха, предварительно подвергнутыми действию малых доз радиации

Продукция АФК и липопероксидация в хлоропластах при низкоинтенсивном ионизирующем облучении. В отличие от рассмотренных ранее воздействий, основными первичными АФК, образующимися при радиолизе воды, являются радикалы ОН (Кабакчи, Булгакова, 1997). Крайняя реакционная способность данного радикала и его короткое время жизни (порядка 10-9 с) обуславливают отсутствие специализированных антиок-сидантных систем и особую уязвимость организма (Мерзляк, 1989; Осипов, Ази-зова, Владимиров, 1990).

Воздействие малых доз ионизирующей радиации (75-150 мкГр) в наших опытах приводило к увеличению супероксидпродуцирующей способности суспензии хлоропластов (рис. 6), что свидетельствует о модифицирующем воздействии радиации на собственные АФК-продуцирующие процессы пластид. Данное предположение подтверждается отмеченным в условиях действия ионизирующего излучения изменением ряда фотохимических показателей, характеризующих работу фотосистем (Курганова и др., 2003).

Через 15 минут после начала действия ионизирующего излучения (доза облучения 75 мкГр) содержание ДК в облученной суспензии увеличивалось до 112% от контрольного варианта (рис. 7). Несмотря на столь малый рост конъюгации двойных связей в составе жирных кислот мембранных липидов, данное увеличение носило достоверный характер, свидетельствуя о значительной чувствительности хлоропластов к изменению радиационного

фона. Для малонового диальдегида также наблюдалось его накопление в мембранах хлоропластов, однако в данном случае максимальное содержание относительно контроля отмечалось при дозе 150 мкГр (рис. 7). Дальнейшее увеличение дозы до 300 мкГр приводило к снижению концентрации как ДК, так и МДА.

Таким образом, развитие окислительного стресса, характеризующего накоплением активированных кислородных форм и сопровождающегося ростом концентрации продуктов ПОЛ, является универсальным для всех исследованных воздействий. В то же время, природа стимула и его интенсивность оказывают существенное влияние на соотношение продуцирующихся АФК и, как следствие, определяют относительное накопление (или отсутствие такового) тех или иных про-

150

е 140

0 130 х а 120

М 110 | 5.100

1 3 «о

-ь ••л

'■•с

□дк

150 3

доза, мкГр

ВИДА

Рис. 7. Содержание ДК и МДА в хлоропластах, подвергнутых действию малых доз радиации

дуктов окисления липидов мембран. По-видимому, существенную роль в развитии ПОЛ играет не только сам факт накопления активированных молекулярных форм, но и баланс между определенными АФК. Продукция Ог" при обработке 500 мкМ Р(2 в отсутствие накопления Н2О2, а также экзогенный пероксид водорода без продукции О2'" не вызывали роста конъюгации двойных связей в составе мембранных липидов, в то время как накопление малонового диальдегида носило общий малоспецифичный характер.

Влияние абиотических стрессоров на антиоксидантный статус изолированных хлоропластов. Действие окислительного стресса на растения сопровождается изменением активности антиоксидантных систем, обеспечивающих сдерживание усиливающейся продукции активных форм кислорода и предотвращение накопления в клетке подвергшихся окислительной модификации макромолекул (Пескин, Столяров, 1994; Alscher, Donahue, Cramer, 1997).

Антиоксидантный статус хлоропластов при тепловом шоке. Основным механизмом детоксикации Ог" является его ферментативная дисмутация с участием супероксиддисмутазы (Monk, Fagerstedt, Crawford, 1989; Scandalios, 1997). Помещение суспензии изолированных хлоропластов в условия гипертермии в наших опытах не приводило к существенному изменению активности СОД (рис. 8а).

200-,

" 150

О ?

S loo

15 30 ' 45 время, мин -СОД .......ГР

15 30 45 время, мин -

Рис. 8. Активность АО-ферментов хлоропластов гороха при тепловом шоке: ■ - СОД и ГР, б - ГТ; прямой пунктирной линией показан уровень контроля

Утилизация образующегося при работе СОД Н2О2 в хлоропластах осуществляется при работе аскорбат-глутатионового цикла, основным ферментом которого является глутатионредуктаза (Чернов, 1995; Pastori, Mullineaux, Foyer, 2000). Воздействие гипертермии вызывало увеличение активности ГР до 160% от исходного значения через 30 минут после начала обработки, однако в дальнейшем активность фермента существенно снижалась, падая до 50-60% от уровня контроля (рис. 8а).

Другим глутатион-зависимым ферментом, осуществляющим детоксикацию продуктов липопероксидации, является- глутатионтрансфераза (Колесниченко, Кулинский, 1989; Marrs, 1996). Действие теплового шока приводило к скачку ак-

тивности ГТ уже через 5 минут прогрева (до 120% от исходного уровня), а в дальнейшем при всех экспозициях (10-60 минут) её активность практически не отличалась от контроля (рис. 8б).

Важнейшим низкомолекулярным водорастворимым антиоксидантом хлоро-иластов растительной клетки является глутатион (Кения, Лукаш, Гуськов, 1993;

^^г et Л, 1998). В условиях 42°С соотношение GSSG/GSH, отражающее общий гedox-статус пластид, увеличивалось от 0,17 до 0,34 через 60 минут прогрева (рис. 9). При этом максимальное значение GSSG/GSH при 60-минутном прогреве совпадало по времени с падением активности ГР, фермента, осуществляющего обратное восстановление глутатиона и его рециклирование.

Действие гипертермии приводило к увеличению концентрации каротиноидов в хлоропластах уже через 10 минут прогрева (табл. 1). К 15 минутам теплового шока их содержание достигало максимума, а впоследствии постепенно снижалось к исходному уровню.

Воздействие экзогенного Н2О2 на антиоксидантную системухлоропластов. В настоящее время пероксид водорода рассматривается как индуктор системной приобретенной устойчивости растений и запрограммированной гибели клеток (Chen, Silva, Klessig, 1993; Kuc, 2001), сигнальный мессенджер (Гамалей, Клюбин, 1996; Foyer et al., 1997; Bowler, Fluhr, 2000), регулятор транскрипции генов (Desikan et al., 2001; Orozco-Cardenas, Narvaez-Vasquez, Ryan, 2001) и развития защитных реакций (Lopez-Delgado et al., 1998). . .

Как показано на рис. 10а, введение в суспензию хлоропластов 10 мМ перок-сида водорода вызывало активацию СОД до 150-160% от исходного значения. Усиление работы фермента при действии микромолярных концентраций Н2О2 описывается, в частности, в работе Е.А. Kosenko et al. (1997) для эритроцитарной СОД животных. Ранее нами было показано, что реально достигаемые в условиях нашего эксперимента концентрации Н2О2 существенно ниже расчетных и также находятся в микромолярном интервале.

Активность ГР при обработке 10 мМ Н2О2 оставалась в районе контрольных

значений и даже снижалась к 60 минутам после обработки (рис. 10а). Причиной снижения активности фермента, по-§ OJO I \ —""—' ' видимому, является дефицит при окисли-

тельном стрессе НАДФН в хлоропластах (De Vos, Kraak, Bino, 1994, Kumar, Knowles, 1996).

Обработка 10 мМ Н2О2 приводила к росту активности глутатионтрансферазы через 10 минут после внесения пероксида (рис. 10б). При дальнейшей экспозиции активность фермента снижалась к контролю с повторным ростом активности ГТ к 60 минутам экспозиции.

Показан резкий пик значения показателя GSSG/GSH через 5 минут после внесения Н2О2 (в 3 раза выше контроля), его последующее снижение к 10-15 минутам и повторное постепенное увеличение к часу после обработки (рис. И). Что касается содержания в мембранах хло-ропластов каротиноидов, то их концентрация при действии пероксида водорода оставалась неизменной.

Работа антиоксидантной системы хлоропластов при обработке параква-том. В настоящее время в литературе присутствуют противоречивые данные как об активации, так и об ингибировании работы АО-системы при обработке PQ, что, по-видимому, является следствием сложной дозовой зависимости и специфики ответной реакции различных объектов исследования (Tsang et ah, 1991; Iturbe-Ormaetxe et al., 1998; Ianelli et al., 1999). В наших экспериментах введение в суспензию хлоропластов 100 мкМ PQ приводило к незначительному снижению активности СОД, однако при увеличении концентрации гербицида до 500 мкМ ин-гибирование фермента сменялось его активацией до 120-150% (рис. 12а).

Рис.11. Отношение GSSG/GSH в хлоропластах при введении экзогенного IOMMH2O2

Рис. 12. Антиоксидантный статус хлоропластов гороха при обработке паракватом: а - СОД, б - ГР, в - ГТ; г - суммарное содержание глутатиона (показано столбцами) и отношение GSSG/GSH; 1 и 2 -100 и 500 мкМ PQ соответственно; прямой пунктирной линией показан уровень контроля

Как и при обработке Н2О2, активность ГР при действии 100 мкМ PQ уменьшалась, увеличение концентрации PQ до 500 мкМ приводило к росту стабильности фермента и сохранению активности ГР на уровне контроля в течение всего эксперимента (рис. 12б).

В отличие от предыдущих стрессоров, 100 мкМ PQ не вызывал изменения активности ГТ (рис. 12в). В то же время, обработка 500 мкМ PQ приводила к значительной активации фермента через 30 минут воздействия (до 200%). В условиях in organello подобная активация не может носить продолжительный характер и к 60 минутам воздействия активность ГТ не превышает 120% от контроля (рис. 12в).

Наиболее существенным отличием ответа хлоропластов на действие PQ по сравнению с рассмотренными ранее факторами является возрастание общего содержания глутатиона, выраженного в GSH-эквивалентах (рис. 12г), при этом отношение GSSG/GSH возрастало до 0,5-0,8 в зависимости от концентрации PQ (рис. 12г). В качестве возможного механизма роста пула глутатиона предполагается снятие ингибирования ключевого фермента его синтеза, -глутамилцистеин-синтазы, восстановленным глутатионом (Noctor, Foyer, 1998). Подобный меха-

низм отрицательной обратной связи ранее показан в исследованиях in vitro (May etal., 1998; Noctoretal., 1998).

Введение PQ в суспензию хлоропластов оказывало влияние и на содержание каротиноидов (табл. 2). Обработка 100 мкМ PQ приводила к росту концентрации данных липофильных низкомолекулярных антиоксидантов, достигавшей 120% от контрольного уровня через 15 минут после внесения параквата. Напротив, обработка 500 мкМ PQ вызывала временную деструкцию каротиноидов (через 10 минут после внесения PQ) с последующим восстановлением их содержания.

Таблица 2,

Содержание каротиноидов в суспензии хлоропластов _при действии параквата_

Время обработки, мин 100 мкМ PQ 500 мкМ PQ

Содержание каротиноидов (мг/л) % от контроля Содержание каротиноидов (мг/л) % от контроля

0 18,34 ±0,21 100 19,09 ±0,22 100

5 20,78 ±0,25* 113* 19,2 ±0,3 101

10 20,3 ±0,3* 111* 18,14 ±0,09* 95*

15 22,0 ± 0,3* 120* 18,89 ±0,07 99

30 20,97 ±0,17* 114* 19,16 ± 0,15 100

60 19,99 ±0,24* 109* 18,77 ±0,26 98

Таким образом, различные концентрации одного стрессора могут приводить к качественно различающимся ответам антиоксидантной системы. В нашем случае это ингибирование активности СОД и ГР, отсутствие активации ГТ при действии 100 мкМ PQ, сопровождающемся показанной ранее активацией ПОЛ, а также, напротив, усиление работы СОД и ГТ, поддержание активности ГР и дополнительный синтез глутатиона при 500 мкМ PQ.

Модифицирующее действие низкоинтенсивной ионизирующей радиации на аптиоксидантные ферменты хлоропластов. Малые дозы облучения вызывали снижение ферментативной активности СОД (рис. 13а). Через 15 минут после начала действия радиации (доза 75 мкГр) активность хлоропластной СОД составляла только 60% от необлученного варианта. Однако, что характерно для малых доз, ответ носил нелинейный характер, и при больших дозах облучения снижения активности СОД. относительно контрольного варианта не наблюдалось. Согласно концепции мембранной мишени действия малых доз ионизирующего излучения (Эйдус, 2001), причиной инактивации данного фермента, основная часть которого представлена в хлоропластах мембраносвязанной формой, может становиться изменение свойств мембранного матрикса. Падение активности СОД наряду с модификацией работы фотосистем, является причиной усиления продукции покачанного ранее. При этом возвращение активности СОД к контрольному уровню согласуется с нормализацией процесса генерации супероксида при дозе 300 мкГр.

Исследованные дозы облучения (75-300 мкГр) приводили к некоторому уменьшению активности глутатионредуктазы, однако это снижение не носило достоверного характера (рис. 136). По-видимому, сохранение работоспособности ГР может рассматриваться как показатель отсутствия существенного влияния

низкоинтенсивной радиации на содержание восстановленных пиридиновых нук-леотидов, играющих роль кофактора при работе данного фермента.

доза, мкГр доза, мкГр

Рис. 13. Изменение активности АО-ферментов хлоропластов гороха при действии малых доз радиации: а-СОД, б-ГР

Таким образом, ответ АО-системы наблюдался при всех видах воздействия уже через 5-15 минут вне зависимости от интенсификации окислительных процессов в мембранах, что позволяет использовать реакцию антиоксидантной системы в качестве маркера развития окислительного стресса. При этом реакции различных антиоксидантов на действие стрессоров отличаются большим разнообразием, нежели это показано для липопероксидации. Для СОД и ГТ отмечена способность к дополнительной индукции ферментативной активности в условиях суспензии изолированных хлоропластов. В то же время, развитие окислительного стресса является лимитирующим фактором для работы ГР.

Полученные результаты свидетельствуют о значительной роли глутатиона и поддержании его восстановленного пула как за счет работы системы рециклирования, так и за счет «экстренного» увеличения содержания данного соединения в пластидах. Возможность увеличения пула показана и для липофильных антиокси-дантов - каротиноидов.

Сочетание универсальных и специфических черт определяет разнообразие вариантов картины ответа антиоксидантной системы хлоропластов в целом на действие экстремальных факторов.

Состав полярных липидов хлоропластов гороха в условиях окислительного стресса. Скорость протекания радикальных реакций в мембранах клеточных органелл в значительной степени определяется составом липидов, изменение которого способно привести как к ускорению процесса окисления, так и к его ингибированию.

Гликолипидный состав хлоропластов в условиях развития окислительного стресса. Основная часть полярных липидов, выполняющих мембранообразую-щую функцию, в фотосинтетических организмах представлена гликолипидами (Ohta, Awai, Takamiya, 2000). Присутствие ГЛ в тилакоидах необходимо для под-

держания их уникальной мембранной структуры и ассоциации светособирающих комплексов фотосистем (Maréchal et al., 2000; Ohta, Awai, Takamiya, 2000). Как видно из таблицы 3, гипертермия, экзогенный Н2О2 и обработка PQ приводили к снижению относительной концентрации ГЛ в мембранах хлоропластов, которое, как правило, носило временный характер. Несмотря на наличие полного синтетического комплекса для ГЛ в наружной мембране хлоропластов, в 18:3 растениях, к которым относится горох, синтез гликолипидов de novo требует поступления внепластидного диацилглицерольного каркаса (Heinz, Roughan, 1983; Moreau et al., 1998; Ohta, Awai, Takamiya, 2000). В связи с этим, хлоропласты гороха не являются полностью независимыми в отношении синтеза ГЛ. Однако возвращение показателей суммарного содержания данных соединений к исходному уровню при длительных экспозициях свидетельствует о том, что отмеченное уменьшение их концентрации не является простым следствием деградации гликолипидов в условиях ограниченного доступа субстрата для их синтеза.

Таблица 3.

Относительное содержание классов липидов в хлоропластах при окислительном стрессе

Время обработки. мин Гипертермия (42°С) ЮмМН2Ог 100 мкМ PQ Ионизирующее излучение

Гликолипиды

0(контроль) 81,8 81,8 81,6 82,5

15 75,7(2,6)» 79,1 (2,1) 78,2 (1,8)** ' 83,5 (2,1)

30 75,9 (2,6)* 78,0 (2,0)** 79,2(1,9) 82,2 (2,4)

60 82,9 (2,7) 82,3(1,8) 75,9(2,0)* 80,9(1,8)

МГДГ

0(контроль) 62,9 63,7 62,4 65,6

15 57,9 (2,1)* 62,9(1,4) 57,8(1,8)* 65,1 (1,2)

30 56,3 (2,3)» 60,6(1,4)* 61,4(1,9) 64,0 (1,2)

60 66,9 (2,2) 64,7(1,5) 61,7(1,7) 63,5(1,2)**

Фосфолипиды

0(контроль) ПД 17,4 18,3 17,0

15 21,5(1,9)* 19,6(1,4) 19,9(1,0) 16,1(1,1)

30 21.8 (2,0)* 20,3(1,3)* 19,5(1,0) 17,3(1,1)

60 17,0(1,9) 17,6(1,3) 20,3 (0,9)* 18,6(1,0)

Данные приведены в процентах от общего содержания полярных липидов, оценка значимости различий проводилась по методу парных сравнений (п" 12), в скобках приведена средняя квадратическая ошибка различий с контролем; *-р<0,05,' #*-0,05<р<0,|

В большинстве случаев, за исключение 60-минутной экспозиции с PQ, падение уровня ГЛ объяснялось снижением содержания моногалактозилдиацилгли-церола (МГДГ) (табл. 3). Более того, даже при неизменном уровне ГЛ в условиях действия малых доз радиации было отмечено некоторое уменьшение процентной концентрации МГДГ. Данный галактолипид содержит преимущественно ненасыщенные 18:3 жирные кислоты (Ohlrogge, Browse, 1995; Ohta, Awai, Takamiya, 2000) и развитие окислительного стресса, показанное нами ранее для выбранных типов воздействий, может обуславливать преимущественное выщепление его из мембран при развитии свободнорадикальных окислительных процессов в липид-

ной фазе. Кроме того, вследствие небислойной природы МГДГ, снижение его содержания обуславливает стабилизацию мембранных структур при действии стрессоров.

В отличие от МГДГ, содержание второго галактолипида - дигалатозилдиа-цилглицерола и сульфохиновозилдиацилглицерола практически не изменялось за время эксперимента.

Таким образом, действие окислительного стресса сопровождается неспецифическим снижением относительной концентрации гликолипидов в мембранах хлоропластов, основной причиной которого является уменьшение процентной концентрации МГДГ. Следствием этого процесса может являться рост устойчивости липидов мембран хлоропластов к окислительному.воздействию, увеличение их насыщенности и стабильности, что обуславливает адаптивную роль отмеченных нами изменений в развитии стрессового ответа.

Влияние окислительного стресса на фосфолипидный состав хлоропластов. Мембраны пластид содержат далеко не все классы фосфолипидов (ФЛ), представленные в других мембранных структурах растительной клетки. В составе наружной мембраны хлоропластов присутствуют фосфатидилхолин (ФХ), фосфати-дилглицерол (ФГ) и фосфатидилинозитол (ФИ), в то время как в тилакоидах присутствуют только ФГ и незначительные количества ФИ (не более 1-2%), не считая лизоформ (Marechal et al., 1997; Moreau et al., 1998).

Снижение относительной концентрации ГЛ в мембранах хлоропластов при развитии окислительного стресса сопровождалось соответствующим ростом ФЛ (табл. 3). Хлоропласта 18:3 растений не способны синтезировать галакто- и суль-фолипиды, составляющие основную часть их полярных липидов, без транспорта в пластиды ЛФХ (Moreau et al., 1998; Mongrand, Cassagne, Bessoule, 2000), что обуславливает особую роль ФХ и его лизоформы в липидном обмене данных орга-нелл. При действии всех исследованных стрессоров содержание ФХ практически не изменялось, составляя 8,4-9,5% от общего количества полярных липидов (рис. 14). Некоторое снижение уровня ФХ отмечалось только в случае малых доз ионизирующей радиации (75 мкГр при времени облучения 15 минут) с последующим возвращением к исходным значениям. Несмотря на поддержание неизменного уровня фосфатидилхолина, развитие окислительного стресса сопровождалось в большинстве случаев ростом степени его окисленности, оцениваемой по соотношению ЛФХ/ФХ. При этом динамика данного показателя, а также накопление в мембранах ЛФХ существенно зависели от природы воздействия (рис. 14). Во всех случаях рост показателя ЛФХ/ФХ совпадал с накоплением в хлоропластах продуктов ПОЛ. Наиболее существенные изменения ЛФХ/ФХ были вызваны низкоинтенсивным облучением (рис. 14г), что свидетельствует о значительной роли образующегося при действии радиации ОН в развитии окислительных процессов в мембранах.

В отличие от ФХ и гликолипидов, фосфатидилглицерол (ФГ) представляет собой единственный фосфолипид, синтез которого в пластидах 18:3 растений (в том числе и гороха) осуществляется полностью независимо от остальных компар-тментов клетки (Andrews, Mudd, 1985; Moreau et al., 1998). В условиях окислительного стресса отмечалось достоверное увеличение относительного содержания

ФГ от 7,5 до 9,0-10,5% с максимальными изменениями в случае гипертермии и минимальными - при облучении (рис. 15).

Согласно современным представлениям, ФГ является необходимым липидом для структурной организации реакционных центров и антенных комплексов фотосистем (Wallis, Browse, 2002; Yu, Benning, 2003). Полное ингибирование синтеза данного липида в мутантных растениях арабидопсиса приводило к потере способности к фотоавтотрофному метаболизму (Wallis, Browse, 2002). Соответственно, рост содержания ФГ может рассматриваться как адаптивная реакция липидной компоненты в условиях окислительного стресса, направленная на стабилизацию фотосинтетического аппарата (Yu, Benning, 2003).

Таким образом, липидная компонента мембран хлоропластов является достаточно лабильной структурой, способной к быстрому ответу (в течение 15-60 минут) на действие окислительного стресса. Значительная степень универсальности отмеченных изменений позволяет рассматривать окислительный стресс в качестве общего элемента в развитии ответа мембран на различные воздействия (в нашем случае 42°С, экзогенный 10 мМ пероксид водорода, 100 мкМ паракват, малые дозы ионизирующей радиации). В то же время, адаптивный характер сдвигов в относительном содержании тех или иных фракций полярных липидов мембран хлоропластов свидетельствует об их роли как одного из защитных механизмов, направленных на сохранение функциональной активности организма в условиях стресса.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Несмотря на значительную степень универсальности, присущую ответу растений на действие экстремальных абиотических факторов, природа и интенсивность воздействия оказывают значительное влияние на общую картину индивидуальной ответной реакции, наблюдаемую при действии того или иного стрессора. В значительной степени, данная специфичность обусловлена степенью усиления продукции и соотношением образующихся АФК. Именно баланс активных кислородных метаболитов является определяющим в интенсификации процесса ПОЛ, обуславливая накопление начальных и, в меньшей степени, конечных продуктов липопероксидации. Как усиление ПОЛ, так и непосредственно повышение концентрации АФК способны модулировать активность АО-ферментов и оказывать влияние на содержание низкомолекулярных антиоксидантов. При этом даже в условиях, исключающих возможность синтеза дополнительных количеств фермента, хлоропласты обладают способностью к увеличению активности супер-оксиддисмутазы и глутатионтрансферазы, что обуславливает дополнительную защиту в первые минуты действия окислительного стресса ещё до изменения экспрессии генов данных ферментов. Напротив, для глутатионредуктазы в большинстве случаев, за исключением теплового шока, окислительный стресс оказывается лимитирующим фактором, приводя к дефициту восстановленных пиридиновых нуклеотидов, являющихся кофактором работы фермента. В сложившихся условиях значительную роль приобретает возможность адаптивной индукции пластид-ного синтеза дополнительных количеств глутатиона, являющегося основным гedox-буфером в клетке и, в нашем случае, хлоропластах. Непосредственно в ли-пидной фазе АО-защита осуществляется при участии каротиноидов. Рост продукции АФК и ускорение свободно-радикальных процессов окисления в липидном матриксе мембран становятся одной из причин сдвигов в относительном содержании в мембранах пластид фракций полярных липидов. Адаптивное уменьшение процентной концентрации ненасыщенных фракций, рост уровня стабилизирующих липидов, в особенности увеличение содержания фосфатидилглицерола, обуславливают дополнительный механизм, направленный на минимизацию возможных повреждений в хлоропластах при окислительном стрессе.

Сочетание универсальности, обуславливающей быстроту и эффективность защитных реакций, а также возможность предупреждения негативных воздействий стрессоров при первых сигнальных изменениях окружающей среды, и специфичности, являющейся необходимым условием строгой адекватности адаптивного ответа оказанному воздействию и точной регуляции работы всех систем организма, определяют многообразие индивидуальных картин ответа хлоропластов на действие тех или иных экстремальных факторов.

ВЫВОДЫ

1. Увеличение скорости липопероксидации при экстремальных воздействиях (гипертермия, экзогенный пероксид водорода, паракват и низкоинтенсивное ионизирующее излучение) обусловлено не только ростом продукции активных форм кислорода (АФК), но и соотношением между типами активных молекулярных форм - Ог" и Н2О2. Избирательное увеличение содержания только одной АФК не вызывает роста содержания диеновых конъюгатов, в то же время накопление конечного продукта ПОЛ - малонового диальдегида — носит более универсальный характер.

2. Показана возможность усиления активности ряда ферментов антиокси-дантной системы хлоропластов (супероксиддисмутазы, глутатионтрансферазы) в условиях, исключающих возможность их синтеза, что обуславливает дополнительную защиту пластид в ранние сроки действия экстремальных факторов.

3. В условиях невысокой скорости рециклирования глутатиона вследствие-ограничения работы глутатионредуктазы при окислительном стрессе, поддержание его восстановленного пула может осуществляться за счет адаптивного увеличения общего пула данного соединения. Возможность увеличения содержания в хлоропластах показана и для каротиноидов.

4. Неблагоприятные воздействия, приводящие к развитию окислительного стресса, вызывают быстрые адаптивные сдвиги в составе полярных липидов хло-ропластов. Снижение уровня моногалактозилдиацилглицерола и рост процентной концентрации фосфатидилглицерола являются дополнительными факторами, обуславливающими устойчивую работу хлоропластов в экстремальных условиях.

5. Неспецифическое усиление продукции АФК и скорости липопероксидации при действии абиотических стрессоров, приводящее к активации СОД и ГТ, ингибированию ГР и окислению пула глутатиона, а также сдвигам в липидном составе мембран/являются характерными для всех исследованных экстремальных воздействий. В то же время различное соотношение начальных и конечных продуктов ПОЛ, влияние температуры среды на скорость радикальных процессов и активность ферментов, активация пластидного синтеза глутатиона, различная скорость и степень выраженности изменений липидного состава обуславливают многообразие ответов хлоропластов на действие различных экстремальных факторов среды.

СПИСОК ПУБЛИКАЦИЙ ПО ТЕМЕ ДИССЕРТАЦИИ г

1. Лихачева А.В., Брилкина А.А., Балалаева И.В. Влияние гипертермии на лерекисный гомеостаз хлоропластов гороха // Материалы Международной конференции по фундаментальным наукам среди студентов и аспирантов "Ломоносов-2000,\ Выпуск 4. Москва, МГУ, 2000. С. 40-41.

2. Брилкина А.А., Балалаева И.В. Влияние предобработки экзогенной ИУК на перекисный гомеостаз хлоропластов клеток листьев гороха и экспрессию генов супероксиддисмутазы // Биосистемы: Структура и регуляция: Сборник работ молодых ученых биологического факультета ИНГУ (Труды биологического факультета Нижегородского государственного университета имени Н.И. Лобачевского. Вып. 3). Нижний Новгород, 2000. С. 105-109.

3. Брилкина А.А., Балалаева И.В. Влияние экзогенной ИУК на перекисное равновесие клеток листьев гороха при гипертермии // 6-я Нижегородская сессия молодых ученых. Нижний Новгород. 2001. С. 163-164.

4. Kurganova L.N., Veselov A.P., Brilkina A.A., Balalaeva I.V. The influence of hyperthermia and exogenous IAA cotreatment on the lipid peroxidation balance in pea leaves cells // The materials of International symposium "Plants under Environmental Stress" (Moscow, October 23-28,2001). Moscow, 2001. P. 147-148.

5. Веселое А.П., Курганова Л.Н., Брилкина АА., Балалаева И.В., Лихачева А.В. Ответ проокси-дантно-антиоксидантной системы растений на высокотемпературный стресс // Тезисы докладов Международной конференции "Актуальные вопросы экологической физиологии растений в XXI веке". Сыктывкар, 2001. С. 35-37.

6. Курганова Л.Н., Веселое А.П., Брилкина А.А., Балалаева И.В. Исследование процесса восстановления перекисного гомеостаза хлоропластов после теплового воздействия // Физиология, электрофизиология, ботаника и интродукция сельскохозяйственных растений: Сборник научных трудов / Нижегородская гос. с.-х. академия. Нижний Новгород, 2001. С. 144-148.

7. Курганова Л.Н., Веселое А.П., Балалаева И.В., Чурюмова В.А. Модифицирующее действие Р» индолилуксусной кислоты на липопероксидацию в листьях гороха Pisum sativum L. при тепловом шоке // Вестник Нижегородского университета им. Н. И. Лобачевского. Серия Биология. Вып. 1 (2). Нижний Новгород, 2001. С. 155-158.

8. Балалаева И.В., Курганова Л.Н. Изменение соотношения фракций фосфолипидов растений в ответ на действие гипертермии и его возможные адаптивные функции // XIV зимняя международная молодежная научная школа "Перспективные направления физико-химической биологин и биотехнологии". Москва, 2002. С. 66-67.

9. Брилкина А.А., Балалаева И.В.. Чурюмова В.А. Экзогенная Р-ИУК как модификатор липоис-роксидации и антиоксидантного статуса клеток гороха // Биология - наука XXI века: 6-ая Путинская школа-конференция молодых ученых. Пущино, 2002. С. 91.

10. Балалаева И.В., Синицы на Ю.В. Функциональное состояние мембран хлоропластов гороха при воздействии экзогенного // Биология - наука XXI века: 6-ая Путинская школа-конференция молодых ученых. Пущино, 2002. С. 187.

11. Веселое А.П., Курганова Л.Н., Брилкина АЛ., Лихачева А.В., Балалаева И.В. Возможная pe^-ляторная роль перекисного окисления липидов в индукции стресс-ответа у растений // Тезисы докладов Ш съезда биохимического общества. СПб., 2002. С. 432.

12. Балалаева И.В., Дунаева Н.Ю. Антиоксидантный статус и процесс липопероксидации изолированных хлоропластов в условиях обработки экзогенным пероксидом водорода // Труды 3-ей Международной конференции (интернет-версия) молодых учёных и студентов "Актуальные проблемы современной науки". Часть 7. Биологические науки. Электронное издание. Самара. 2002. Web-сайт. Системные требования: IBM PC, Internet Explorer ( http://povman.sstu.edu.ru ). № гос. per. 0320201180.

13. Балалаева И.В. Фосфолипидный состав и липопероксидация мембран в ответе растений на тепловой шок // 7-ая Нижегородская сессия молодых ученых. Нижний Новгород, 2002. С. 225-226.

14. Балалаева И.В., Чернышева М.И. Возможные стратегии поддержания глутатионового статуса изолированных хлоропластов при действии стрессирующих агентов // Биология - наука XXI века: 7-ая Путинская школа-конференция молодых ученых. Пущино, 2003. С. 307.

15. Балалаева И.В., Чернышева М.И. Адаптивная роль и возможный механизм активации системы пластидного синтеза глутатиона в условиях развития окислительного стресса // 8-я Нижегородская сессия молодых ученых. Нижний Новгород, 2003. С. 184—185.

16. Курганова Л.Н., Синицына Ю.В., Гончарова Т.А., Балалаева И.В., Веселов А.П. Влияние ле-роксида водорода на некоторые показатели функционального состояния мембран хлоропластов // Физиология растений и экология на рубеже веков: Материалы Всероссийской научно-практической конференции. Ярославль, 2003. С. 107.

17. Курганова Л.Н., Синицына Ю.В., Балалаева И.В., Федорова Е.О., Половинкина Е.О. Влияние малых доз радиации на функциональное состояние мембран хлоропластов растений гороха (Pisum sativum L.) // Тезисы докладов конференции "Экологическая и промышленная безопасность". Саров,

18. Балалаева И.В., Половинкина Е.О. Развитие окислительного стресса хлоропластов растений при действии стрессирующих факторов различной природы // 9-я Нижегородская сессия молодых ученых. Нижний Новгород, 2004. С. 184-185.

19. Балалаева И.В., Половинкина Е.О., Соколова В.А., Бердникова М.В. Модуляция прооксидант-но-антиоксидантного равновесия хлоропластов растений малыми дозами ионизирующей радиации // Третья Всероссийская молодежная научная конференция по фундаментальным проблемам радиохимии и атомной энергетики. Нижний Новгород, 2004. С. 16.

20. Балалаева И.В., Чернышева М.И., Тезина М.Н. Сравнительный анализ ответа липидной компоненты мембран хлоропластов на действие гипертермии и экзогенного Н2О2 // Биология - наука XXI века: 8-ая Путинская школа-конференция молодых ученых. Пущино, 2004. С. 45.

21. Половинкина Е.О., Федорова Е.О., Синицына Ю.В., Балалаева И.В. Ответная реакция хлоропластов гороха на действие малых доз ионизирующей радиации // Биология - наука XXI века: 8-ая Путинская школа-конференция молодых ученых. Пущино, 2004. С. 66.

22. Веселов А.П., Курганова Л.Н., Синицына Ю.В., Балалаева И.В. Сигнальные функции изменений перекисного гомеостаза растений при стрессорных воздействиях // Актуальные вопросы ботаники и физиологии растений: Материалы Международной научной конференции, посвященной 100-летию проф. В.Н. Ржавитина: (Первые Ржавитинские чтения). Саранск, 2004. С. 57-58.

23. Курганова Л.Н., Веселоа А.П., Синицына Ю.В., Балалаева И.В. Перекисный гомеостаз хлоропластов растений гороха {Pisum sativum L.) при действии низкоинтенсивного ионизирующего облучения // Проблемы физиологии растений Севера. Тезисы докладов Международной конференции. Петрозаводск, 2004. С. 107.

24. Курганова Л.Н., Веселов А.П., Балалаева И.В., Дунаева Н.Ю. Роль условий освещенности в развитии процессов липопероксидации в хлоропластах гороха при гипертермии // Вестник Нижегородского университета. Серия Биология. Вып. 3,2002. — В печати.

25. Балалаева И.В. Адаптивные изменения фосфолипидного состава клеток растений при действии гипертермии // Сборник работ молодых ученых биологического факультета ННГУ (Труды биологического факультета Нижегородского государственного университета имени Н. И. Лобачевского. Вып. 4). Нижний Новгород, 2002. - В печати.

26. Веселов А.П., Курганова JI.H., Балалаева И.В. Роль redox-статуса в регуляции активности глу-татионзависимых антиоксидантных ферментов хлоропластов при воздействии экзогенного // Вестник Нижегородского университета. Серия Биология. Вып. 4,2003. - В печати.

2003. С. 114.

СПИСОК ПРИНЯТЫХ СОКРАЩЕНИИ

АО - антиоксидантный

АФК - активные формы кислорода

ГЛ - гликолипиды

ГР - глута тионредуктаза

ГТ - глутатиотрансфераза

ДК - диеновые конъюгаты

ЛФХ - лизофосфатидилхолин

МГДГ-моногалактозилдиацилглицерол

МДА - малоновый диальдегид

ПОЛ - перекисное окисление липидов СОД - супероксиддисмутаза ФГ - фосфатидилглицерол ФЛ - фосфолипиды ФС1, II - фотосистема I, II ФХ - фосфатидилхолин

GSH, GSSG - восстановленный и окисленный глутатион PQ - парахват

Подписано в печать 13.092004. Формат 60x84 1/16. Бумага офсетная. Печать офсетная. Усл. печ. л. 1. Тир. 100. Зак. 1190.

Типография Нижегородского госуниверситета. Лицензия №18-0099. 603000, Н. Новгород, ул. Б. Покровская, 37.

» 1 703 t

Содержание диссертации, кандидата биологических наук, Балалаева, Ирина Владимировна

СПИСОК ПРИНЯТЫХ СОКРАЩЕНИЙ.

ВВЕДЕНИЕ.

1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1 Окислительный стресс, причины его возникновения и роль в жизнедеятельности растительной клетки.

1.2 Влияние неблагоприятных факторов среды на перекисный го-меостаз растений.

2. ОБЪЕКТ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

2.1 Объект исследований и постановка опытов.

2.2 Анализ продукции активных форм кислорода и накопления продуктов липопероксидации.

2.3 Анализ активность антиоксидантных ферментов и уровня низкомолекулярных антиоксидантов.

2.4 Анализ состава полярных липидов хлоропластов.

2.5 Статистическая обработка полученных результатов.

3. РЕЗУЛЬТАТЫ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ

3.1 Продукция активных форм кислорода и процесс липопероксидации в хлоропластах гороха при действии факторов различной природы.

3.2 Влияние абиотических стрессоров на антиоксидантный статус изолированных хл оропластов.

3.3 Состав полярных липидов хлоропластов гороха в условиях окислительного стресса.

Введение Диссертация по биологии, на тему "Изменение прооксидантно-антиоксидантного статуса хлоропластов гороха при действии стрессирующих факторов среды"

Актуальность проблемы. Исследование молекулярных механизмов развития стресс-реакции растений и формирования адаптаций к изменяющимся условиям окружающей среды приобретает особую актуальность в связи с непрерывно ухудшающейся экологической обстановкой. Установление закономерностей ответа растительного организма на экстремальные воздействия, выявление общих и специфических черт действия различных стрессоров необходимо для создания теоретической основы последующих практических разработок в области повышения устойчивости растений к неблагоприятным условиям.

Наличие значительной качественной аналогии в многообразии физиологических реакций растений на различные типы воздействий позволяет предположить существование единого звена, общих принципов и механизмов в формировании стрессового ответа (Пахомова, 1995; Тарчевский, 2000; Шакирова, 2001). В качестве такого универсального компонента может рассматриваться окислительный стресс, развитие которого к настоящему времени показано при действии на растения самых разнообразных факторов: засухи, засоления, гипо- и гипертермии, вирусной и бактериальной инфекции (Gogorcena et al., 1995; Курганова и др., 1997, 1999; Blumwald, Aharon, Lam, 1998; Chen, Li, 2001; Hernandez et al., 2001). В фототрофных тканях окислительный стресс, характеризующийся усилением продукции активных форм кислорода (АФК), в первую очередь связан с хлоропластами, а именно, с функционированием фотосинтетической электрон-транспортной цепи, ответственной за генерацию значительной части АФК в растительной клетке (Мерзляк, 1989; Foyer et al., 1997). Увеличение'продукции АФК в стрессовых условиях приводит к активации окислительных процессов, в том числе пере-кисного окисления липидов (ПОЛ), протекающего в норме на определенном стационарном уровне (Владимиров, Арчаков, 1972; Барабой и др. 1992; Becana, Moran, Iturbe-Ormaetxe, 1998). Интенсификация ПОЛ способна привести к изменению свойств липидного матрикса мембран и модификации метаболизма всей клетки, однако его воздействие существенно ограничивается за счет работы антиоксидантной (АО) системы, включающей ферменты и низкомолекулярные соединения (Меньщикова, Зенков, 1993; Alscher, Donahue, Cramer, 1997; Noctor, Foyer, 1998). С другой стороны, одним из важнейших факторов, определяющих скорость развития неферментативных радикальных реакций переокисления, является липидный состав мембран, в связи с чем его важная роль при различных экологических условиях не вызывает сомнения (Бурлакова, Храпова, 1985; Corbineau et al., 2002).

Всё вышесказанное обуславливает несомненную значимость исследования взаимосвязи изменений продукции АФК, перекисного окисления ли-пидов, работы АО-системы и липидного состава мембран хлоропластов при действии тех или иных стрессоров. В последние годы появились публикации, в которых проведено сопоставление ответных реакций растений на различные экстремальные факторы окружающей среды (Dat et al., 1998; Iturbe-Ormaetxe et al., 1998; Iannelli et al., 1999; Clarke et al., 2002). Однако, несмотря на постоянно увеличивающееся количество работ, посвященных данной проблеме, вопрос о механизмах, лежащих в основе ответа на действие стрессоров, а также о степени неспецифичности реакции растительного организма и возможных специфических чертах, зависящих от природы и интенсивности воздействия, остается открытым, что обуславливает актуальность проведенного исследования.

Цель и задачи исследования. Цель работы состояла в определении общих и специфических черт ответа прооксидантно-антиоксидантного баланса хлоропластов на действие различных по своей природе стрессирующих абиотических факторов среды.

Для достижения сформулированной цели были поставлены следующие задачи:

1. Провести сравнительный анализ продукции АФК, как показателя окислительного стресса, и накопления продуктов ПОЛ в хлоропластах при действии стрессоров различной природы - высокой температуры, экзогенного пероксида водорода, фотодинамического гербицида параквата и низкоинтенсивного ионизирующего излучения.

3. Исследовать динамику основных низкомолекулярных антиоксидан-тов хлоропластов при экстремальных воздействиях для выявления их роли в системе АО-защиты.

Основные положения, выносимые на защиту:

Индукция ПОЛ и относительное накопление тех или иных продуктов липопероксидации зависят не только от усиления генерации активных форм кислорода как такового, но и от соотношения различных типов продуцируемых АФК.

Изолированные хлоропласты гороха способны к дополнительному адаптивному усилению активности ряда АО-ферментов (супероксиддисмута-зы, глутатионтрансферазы).

Существует по меньшей мере две стратегии поддержания пластидного пула восстановленного глутатиона (GSH): за счет работы системы рециклирования, а также за счет "экстренного" увеличения общего содержания глутатиона в хлоропластах при снижении концентрации GSH ниже "критического" уровня.

Научная новизна.

В работе впервые установлена роль соотношения различных активных форм кислорода (Ог~ и Н2Ог) в индукции окислительных процессов в мембранах хлоропластов.

Выявлены особенности воздействия на хлоропласты гороха гипертермии, обработки экзогенным пероксидом водорода и фотодинамическим гербицидом паракватом, а также впервые продемонстрировано влияние малых доз ионизирующей радиации в дозах 75-300 мкГр на супероксид-продуцирующую способность, липопероксидацию, активность антиокси-дантных ферментов и липидный состав хлоропластов.

Продемонстрирована способность хлоропластов к увеличению пула глутатиона за счет собственных пластидных ресурсов.

Исследована динамика состава полярных липидов хлоропластов при кратковременных экспозициях различных воздействий (гипертермии, экзогенного пероксида водорода, параквата и малых доз радиации) и показана взаимосвязь окислительного стресса и липидного состава мембран хлоропластов.

Теоретическая и практическая значимость. Полученные результаты вносят вклад в развитие современных представлений о биохимических механизмах формирования стрессового ответа растительного организма на экстремальные воздействия окружающей среды. Исследование функциональной взаимосвязи продукции АФК, процесса ПОЛ, работы АО-системы и липид-ного состава мембран, а также выявление специфических и универсальных черт ответа хлоропластов на действие абиотических стрессоров открывают перспективы дальнейшего изучения роли окислительного стресса в жизнедеятельности клетки, а кроме того, важны для разработки новых подходов к повышению устойчивости растений к неблагоприятным условиям.

Апробация работы. Основные результаты работы доложены на Международной конференции по фундаментальным наукам среди студентов и аспирантов "Ломоносов-2000" (Москва, 2000), Международном симпозиуме "Plants under Environmental stress" (Москва, 2001), Международной конференции "Актуальные вопросы экологической физиологии растений" (Сыктывкар, 2001), III съезде биохимического общества (Санкт-Петербург, 2002), XIV зимней международной молодежной научной школе "Перспективные направления физико-химической биологии и биотехнологии" (Москва, 2002), 3-ей Международной конференции молодых ученых и студентов "Актуальные проблемы современной науки" (Самара, 2002), Всероссийской научно-практической конференции "Физиология растений и экология на рубеже веков" (Ярославль, 2003), конференции "Экологическая и промышленная безопасность" (Саров, 2003), II научной городской межвузовской конференции (Нижний Новгород, 2003), Международной конференции "Актуальные вопросы ботаники и физиологии растений" (Саранск, 2004), Международной научной конференции "Проблемы физиологии растений Севера" (Петрозаводск, 2004), 6-ой, 7-ой и 8-ой Пущинской школе-конференции молодых ученых "Биология - наука 21 -го века" (Пущино, 2002, 2003, 2004), 6-ой, 7-ой, 8-ой и 9-ой Нижегородских сессиях молодых ученых (Нижний Новгород, 2001, 2002, 2003, 2004) и 3-ей Всероссийской молодежной научной конференции по фундаментальным проблемам радиохимии и атомной энергетики (Нижний Новгород, 2004).

Публикации. По материалам диссертации опубликовано и направлено в печать 26 работ.

Структура и объем диссертации. Диссертация состоит из введения, обзора литературы, методов исследований, результатов и их обсуждения, заключения, выводов и списка литературы (427 работ, в том числе 308 иностранных). Работа изложена на 192 страницах, содержит 36 рисунков и 8 таблиц.

Заключение Диссертация по теме "Физиология и биохимия растений", Балалаева, Ирина Владимировна

ВЫВОДЫ

1. Увеличение скорости липопероксидации при экстремальных воздействиях (гипертермия, экзогенный пероксид водорода, паракват и низкоинтенсивное ионизирующее излучение) обусловлено не только ростом продукции активных форм кислорода (АФК), но и соотношением между типами активных молекулярных форм - 02 и Н202. Избирательное увеличение содержания только одной АФК не вызывает роста содержания диеновых конъюгатов, в то же время накопление конечного продукта ПОЛ - малонового диальдегида - носит более универсальный характер.

2. Показана возможность усиления активности ряда ферментов антиок-сидантной системы хлоропластов (супероксиддисмутазы, глутатионтранс-феразы) в условиях, исключающих возможность их синтеза, что обуславливает дополнительную защиту пластид в ранние сроки действия экстремальных факторов.

3. В условиях невысокой скорости рециклирования глутатиона, вследствие ограничения работы глутатионредуктазы при окислительном стрессе, поддержание его восстановленного пула может осуществляться за счет адаптивного увеличения общего пула данного соединения. Возможность увеличения содержания в хлоропластах показана и для каротиноидов.

4. Неблагоприятные воздействия, приводящие к развитию окислительного стресса, вызывают быстрые адаптивные сдвиги в составе полярных липидов хлоропластов. Снижение уровня моногалактозилдиацилглицерола и рост процентной концентрации фосфатидилглицерола являются дополнительными факторами, обуславливающими устойчивую работу хлоропластов в экстремальных условиях.

5. Неспецифическое усиление продукции АФК и скорости липопероксидации при действии абиотических стрессоров, приводящее к активации СОД и ГТ, ингибированию ГР и окислению пула глутатиона, а также сдвигам в липидном составе мембран, являются характерными для всех исследованных экстремальных воздействий. В то же время различное соотношение начальных и конечных продуктов ПОЛ, влияние температуры среды на скорость радикальных процессов и активность ферментов, активация пластидно-го синтеза глутатиона, различная скорость и степень выраженности изменений липидного состава обуславливают многообразие ответов хлоропластов на действие различных экстремальных факторов среды.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Несмотря на значительную степень универсальности, присущую ответу растений на действие экстремальных абиотических факторов, природа и интенсивность воздействия оказывают значительное влияние на общую картину индивидуальной ответной реакции, наблюдаемую при действии того или иного стрессора. В значительной степени данная специфичность обусловлена степенью усиления продукции и соотношением образующихся АФК. Именно баланс активных кислородных метаболитов является определяющим в интенсификации процесса ПОЛ, обуславливая накопление начальных и, в меньшей степени, конечных продуктов липопероксидации. Как усиление ПОЛ, так и непосредственно повышение концентрации АФК способны модулировать активность АО-ферментов и оказывать влияние на содержание низкомолекулярных антиоксидантов. При этом даже в условиях, исключающих возможность синтеза дополнительных количеств фермента, хлоропласта обладают способностью к увеличению активности супероксиддисмутазы и глутатионтрансферазы, что обуславливает дополнительную защиту в первые минуты действия окислительного стресса ещё до изменения экспрессии генов данных ферментов. Напротив, для глутатионредуктазы в большинстве случаев, за исключением теплового шока, окислительный стресс оказывается лимитирующим фактором, приводя к дефициту восстановленных пиридиновых нуклеотидов, являющихся кофактором работы фермента. В сложившихся условиях значительную роль приобретает возможность адаптивной индукции пластидного синтеза дополнительных количеств глутатиона, являющегося основным геёох-буфером в клетке и, в нашем случае, хлоропластах. Непосредственно в липидной фазе АО-защита осуществляется при участии каротиноидов. Рост продукции АФК и ускорение свободно-радикальных процессов окисления в липидном матриксе мембран становятся одной из причин сдвигов в относительном содержании в мембранах пластид фракций полярных липидов. Адаптивное уменьшение процентной концентрации ненасыщенных фракций, рост уровня стабилизирующих липидов, в особенности увеличение содержания фосфатидилглицерола, обуславливают дополнительный механизм, направленный на минимизацию возможных повреждений в хлоропластах при окислительном стрессе.

Библиография Диссертация по биологии, кандидата биологических наук, Балалаева, Ирина Владимировна, Нижний Новгород

1. Акимова Т.В., Балагурова Н.И., Титов А.Ф. Влияние локального прогрева на тепло-, холодо- и солеустойчивость клеток листа и корня растений // Физиол. раст., 1999. Т. 46, № 1. - С. 119-123.

2. Алесенко А.В., Пальмина Н.П. Роль липидов в функциональной активности и биосинтезе ДНК в нормальных и опухолевых клетках // Биоантиокислители в регуляции метаболизма в норме и патологии / Под ред. А.И. Журавлева. М.: Наука, 1982. - С. 84-89.

3. Андреев И.М. Роль механических свойств мембран в динамике поведения мембранных систем в растительных клетках // Физиол. раст., 1993. Т. 40, № 3. - С. 475-484.

4. Балагурова Н.И., Акимова Т.В., Титов А.Ф. Влияние локального охлаждения проростков огурца и пшеницы на различные виды устойчивости листа и корня // Физиол. раст., 2001. Т. 48, № 1. - С. 113-118.

5. Барабой В.А. Механизмы стресса и перекисное окисление липидов // Усп. совр. биол., 1991.-Т. 111, №6.-С. 923-932.

6. Барабой В.А., Брехман Н.Н., Голотин В.Г., Кудряшов Ю.Б. Перекисное окисление и стресс. СПб.: Наука, 1992. - 148 с.

7. Бекина P.M., Гусейнова Е.Е. Фотосинтез и фотоокислительные процессы //Физиол. раст., 1986.-Т. 33, вып. 1.-С. 171-184.

8. Бердоносов С.С., Сапожников Ю.А. Ионизирующее излучение и окружающая среда // Сорос, образоват. журнал, 2001. Т. 7, № 2. - С. 40-46.

9. Березин И.В., Клёсов А.А. Практический курс химической и ферментативной кинетики. М., 1976. - 322 с.

10. Браун А.Д., Моженок Т.П. Неспецифический адаптационный синдром клеточной системы. JL: Наука, 1987. - 232 с.

11. Бурлакова Е.Б., Архипова Г.В., Голощапов А.Н., Молочкина Е.М., Хохлов А.Г. Мембранные липиды как переносчики информации // Биоантиокислители в регуляции метаболизма в норме и патологии / Под ред. А. И. Журавлева. М.: Наука, 1982. - С. 74-83.

12. Бурлакова Е.Б., Храпова Н.Г. Перекисное окисление липидов мембран и природные антиоксиданты // Усп. химии, 1985. Т. 65, вып. 9. - С. 1540— 1557.

13. Бурлакова Е.Б. Действие сверхмалых доз // Вестник РАН, 1994. Т. 64. -С. 425^131.

14. Бурлакова Е.Б., Голощапова А.Н., Жижина Т.П., Конрадов А.А. Новые аспекты закономерностей действия низкоинтенсивного облучения в малых дозах // Радиац. биол. Радиоэкол., 1999. Т. 39, № 1. - С. 26-33.

15. Бурлакова Е.Б. Предисловие к книге: Эйдус JI.X. Мембранный механизм биологического действия малых доз. Новый взгляд на проблему. Москва, 2001.-82 с.

16. Бурханова Э.А., Федина А.Б., Кулаева О.П. Сравнительное изучение влияния салициловой кислоты и (2'-5')олигоаденилатов на синтез белка в листьях табака при тепловом шоке // Физиол. раст., 1999. Т. 46, № 1. -С. 16-22.

17. Бухов Н.Г., Буше Н., Карпантье Р. Последействие кратковременного теплового шока на фотохимические реакции в листьях ячменя // Физиол. раст., 1997. Т. 44, № 4. - С. 605-612.

18. Ванюшин Б.Ф. Апоптоз у растений // Усп. биол. хим., 2001. Т. 41. -С. 3-38.

19. Вартанян JI.C. Супероксиддисмутаза // Белки и пептиды: В 2 т. М.: Наука, 1995. - Т. 1. - С. 89-95.

20. Веселов А.П. Математическая модель возможного триггера обратимого включения режима стресса у растений // Физиол. раст., 2001. Т. 48, № 1. -С. 124-131.

21. Веселовский В.А. О роли биоантиоксидантов в устойчивости растений к неблагоприятным условиям существования // Биоантиокислители в регуляции метаболизма в норме и патологии / Под ред. А. И. Журавлева. -М.: Наука, 1982. С. 150-162.

22. Викторов С.В., Ремезова Г.Л. Индикационная геоботаника. М.: Изд-во Моск. ун-та, 1988.-с. 168.

23. Владимиров Ю.А., Арчаков А.И. Перекисное окисление липидов в биологических мембранах. М.: Наука, 1972. - 252 с.

24. Гавриленко В.Ф., Жигалова Т.В. Большой практикум по фотосинтезу. -М.: Издат. центр "Академия", 2003. 256 с.

25. Газарян И.Г., Упоров И.В., Чубаров Т.А., Фечина В.А., Мареева Е.А., Лагримини Л.М. Влияние рН на стабильность анионной пероксидазы табака и ее взаимодействие с перекисью водорода // Биохимия, 1998. Т. 63, № 5. -С. 708-715.

26. Гамалей И.А., Клюбин И.В. Перекись водорода как сигнальная молекула // Цитология, 1996. Т. 38, № 12. - С. 1233-1247.

27. Гланц С. Медико-биологическая статистика. М.: Практика, 1998. -459 с.

28. Гродзинский Д.М. Надежность растительных систем. Киев: Наукова думка, 1983. - 386 с.

29. Дмитриев Л.Ф. Цитохром Ь5 и токоферол обеспечивают функционирование липидно-радикальных циклов и преобразование энергии в мембранах // Биохимия, 1998. Т. 63, вып. 10. - С.1447-1450.

30. Досон Р., Эллиот Д., Эллиот У., Джонс К. Справочник биохимика. М.: Мир, 1991.-544 с.

31. Дубинина Е.Е., Салтыкова Л.А., Ефимова Л.Ф. Активность и изоферментный спектр супероксиддисмутазы эритроцитов и плазмы крови человека // Лаб. дело, 1983. С. 30-33.

32. Дятловицкая Э.В., Безуглов В.В. Липиды как биоэффекторы. Введение // Биохимия, 1998. Т. 63, вып. 1. - С. 3-5.

33. Евстигнеева Р.П., Волков И.М., Чудинова В.В. Витамин Е как универсальный антиоксидант и стабилизатор биологических мембран // Биол. мембраны, 1998.-Т. 15, вып. 2.-С. 119-131.

34. Ершова А.Н., Хрипун В.А. Влияние эпибрассинолида на процессы перекисного окисления липидов Pisum sativum в нормальных условиях и при кислородном стрессе // Физиол. раст., 1996. Т. 43, № 6. - С. 870-873.

35. Журавлев А.И. Развитие идей Б.И. Тарусова о роли цепных процессов в биологии // Биоантиокислители в регуляции метаболизма в норме и патологии / Под ред. А.И. Журавлева. М.: Наука, 1982. - С. 3-36.

36. Зайнуллин В.Г. Генетические эффекты хронического облучения в малых дозах ионизирующего облучения. СПб.: Наука, 1998. - 100 с.

37. Замятина В.А., Бакиева Л.Е., Александрушкина Н.И., Ванюшин Б.Ф. Апоптоз в первом листе у этиолированных проростков пшеницы: влияние антиоксиданта ионола (ВНТ) и перекисей // Биохимия, 2002. Т. 67, № 2. -С. 253-264.

38. Застрижная О.М., Хоробрых А.А., Христин М.С., Климов В.В. Фотообразование пероксида водорода на акцепторной стороне фотосистемы II // Биохимия, 1997. Т. 62, вып. 4. - С. 419-423.

39. Зыкова В.В., Колесниченко А.В., Войников В.К. Участие активных форм кислорода в реакции митохондрий растений на низкотемпературный стресс // Физиол. раст., 2002. Т. 49, № 2. - С. 302-310.

40. Ибрагимов А.К., Хабибуллин Р.Д., Ибрагимов А.А., Патова М.А. Экосистемы: антропогенный стресс, адаптация и стабилизация. Нижний Новгород: ННГУ, 1998.- 104 с.

41. Иванов Б.И. Восстановление кислорода в хлоропластах и аскорбатный цикл // Биохимия, 1998. Т. 63, вып. 2. - С. 165-170.

42. Ильенко А.И., Кроволуцкий Д.А. Радиоэкология. М.: Знание, 1971. -32 с.

43. Кабакчи С.А., Булгакова Г.П. Радиационная химия в ядерном топливном цикле. Москва, 1997. - 154 с.

44. Калашников Ю.Е., Балахнина Т.И., Закржевский Д.А. Эффект почвенной гипоксии на активацию кислорода и систему защиты от окислительной деструкции в корнях и листьях Hordeum vulgare II Физиол. раст., 1994. Т. 41. - С. 583-588.

45. Кейтс М. Техника липидологии. М.: Мир, 1975. - 322 с.

46. Кения М.В., Лукаш А.И., Гуськов Е.П. Роль низкомолекулярных антиоксидантов при окислительном стрессе // Усп. совр. биол., 1993. Т. 113, вып. 4.-С. 456-469.

47. Колесниченко JI.C., Кулинский В.И. Глутатионтрансферазы // Усп. совр. биол., 1989. Т. 107, вып. 2. - С.179-194.

48. Колупаев Ю.Е., Трунова Т.И. Особенности метаболизма и защитные функции углеводов растений в условиях стрессов // Физиол. и биохим. культ, раст., 1992. Т. 24, вып. 6. - С. 523-532.

49. Кондрашова М.Н. Отрицательные аэроионы и активные формы кислорода // Биохимия, 1999. Т. 64, вып. 3. - С. 43СМ32.

50. Котельников И.М., Некрасов Э.В., Крылов А.В. Влияние вируса табачной мозаики на содержание фосфолипидов и активность фосфолипазы D в листьях табака // Физиол. раст., 2004. Т. 51, № 1. - С. 73-79.

51. Красновский А.А., Парамонова Л.И. Взаимодействие синглетного кислорода с каротиноидами: константы скорости физического и химического тушения // Биофизика, 1983. Т. 28, вып. 5. - С. 725-729.

52. Красновский А.А. Синглетный кислород: механизмы образования и пути дезактивации в биологических системах // Биофизика, 1994. Т. 39, № 2. - С. 236-250.

53. Кузин A.M. О различии ведущих молекулярных механизмов при действии гамма-радиации на организм в больших и малых дозах // Известия АН СССР, сер. биол., 1980. №. 6. - С. 883-890.

54. Курганов Б.И. Оценка активности молекулярных шаперонов в тест-системах, основанных на подавлении агрегации белков // Усп. биол. химии, 2002.-Т. 42.-С. 89-138.

55. Курганова Л.Н., Веселов А.П., Гончарова Т.А., Синицына Ю.В. Перекисное окисление липидов и антиоксидантная система защиты в хлоропластах гороха при тепловом шоке // Физиол. раст., 1997. Т. 44, № 5. -С. 725-730.

56. Курганова Л.Н., Веселов А.П., Синицына Ю.В., Еликова Е.А. Продукты перекисного окисления липидов как возможные посредники между воздействием повышенной температуры и развитием стресс-реакции у растений // Физиол. раст., 1999. Т. 46, № 2. - С. 218-222.

57. Куценко С.А. Основы токсикологии. СПб., 2002. - 234 с.

58. Лапикова В.П., Гайворонская Л.М., Аверьянов А.А. Возможное участие АФК в двойной индукции противоинфекционных реакций растения // Физиол. раст., 2000. Т. 47, № 1. - С. 160-162.

59. Лархер В. Экология растений. М.: Мир, 1978. - 384 с.

60. Лихачева А.В. Роль перекисного окисления липидов в регуляции систем поддержания клеточного гомеостаза у растений при стрессовых воздействиях: Автореф. .канд. биол. наук: 03.00.12 / А.В. Лихачева. -Н.Новгород, 2002. 22 с.

61. Лозовская Е.Л., Вартанян Л.С. Супероксиддисмутаза: определение активности по ингибированию фотосенсибилизированнойхемилюминесценции глицилтриптофана // Биохимия, 2000. Т. 65, № 5. -С. 704-708.

62. Лукаткин А.С., Левина Е.Е. Влияние экзогенных модификаторов перекисного окисления на холодовое повреждение листьев огурца // Физиол. раст, 1997. Т. 44, № 3. - С. 397-403.

63. Лукаткин А.С. Вклад окислительного стресса в развитие холодового повреждения в листьях теплолюбивых растений. 1. Образование активированных форм кислорода при охлаждении растений // Физиол. раст., 2002а. Т. 49, № 5. - С. 697-702.

64. Лукаткин А.С. Вклад окислительного стресса в развитие холодового повреждения в листьях теплолюбивых растений. 2. Активность антиоксидантных ферментов в динамике охлаждения // Физиол. раст., 20026. -Т. 49, №6. -С. 878-885.

65. Лютова М.И., Каменцева И.Е. Структурная и функциональная термостабильность ферредоксин-НАДФ-редуктазы из листьев огурца и дыни // Физиол. раст., 1996. Т. 43, № 3. - С. 462-466.

66. Маторин Д.Н., Пёрс И., Хоффман П. Измерение светочувствительности фотосинтеза растений табака, трансформированных антисмысловым геном глютамат-1-семиальдегид аминотрансферазы // Физиол. раст., 1999. Т. 46, № 4. - С. 543-549.

67. Медведев С.С. Электрофизиология растений. СПб.: Изд-во СПбГУ, 1998- 180 с.

68. Меньшикова Е.Б., Зенков Н.К. Антиоксиданты и ингибиторы радикальных окислительных процессов // Усп. совр. биол., 1993. Т. 113, вып. 4.-С. 442-455.

69. Мерзляк М.Н. Активированный кислород и окислительные процессы в мембранах растительной клетки // Итоги науки и техники. ВИНИТИ. Физиология растений, 1989. Т. 6. - 168 с.

70. Методы биохимического исследования растений / Под ред. А.И. Ермакова. Л.: Агропромиздат, 1987. - 430 с.

71. Мишин В.М., Ляхович В.В. Дисмутаза 02": физико-химические свойства, каталитический механизм и биологическое значение // Усп. совр. биол., 1976. Т. 82, вып. 3 (6). - С. 338-355.

72. Мурадян Е.А., Клячко-Гурвич Г.Л., Цоглин Л.Н., Сергеенко Т.В., Пронина Н.А. Изменение обмена липидов при адаптации фотосинтетического аппарата Dunaliella salina к высокой концентрации С02 // Физиол. раст., 2004. Т. 51, № 1. - С. 62-72.

73. Нариманов А.А., Корыстов Ю.Н. Стимуляция роста клеток лимфомы человека ионизирующим излучением в малых дозах // Радиац. биол. Радиоэкология, 1995. Т. 35. - С. 282-285.

74. Нариманов А.А., Корыстов Ю.Н. Стимулирующее действие малых доз ионизирующего излучения на рост и развитие растений // Радиац. биол. Радиоэкология, 1997. Т. 37. - С. 312-319.

75. Новицкая Г.В. Методическое руководство по тонкослойной хроматографии фосфолипидов. -М.: Наука, 1972. 64 с.

76. Новицкая Г.В., Суворова Т.А. Изменение липидного состава мембранных фракций проростков озимой пшеницы при низкотемпературной адаптации // Физиол. раст., 1994. Т. 41, № 4. - С. 539-545.

77. Новицкая Г.В., Астахова Н.В., Суворова Т.А., Трунова Т.И. Роль липидной компоненты мембран в устойчивости растений огурца к низкой температуре // Физиол. раст., 1999. Т. 46, № 4. - С. 618-625.

78. Новицкая Г.В., Суворова Т.А., Трунова Т.И. Липидный состав листьев в связи с холодостойкостью растений томатов // Физиол. раст., 2000. Т. 47, № 6. - С. 829-835.

79. Осипов А.Н., Азизова О.А., Владимиров Ю.А. Активные формы кислорода и их роль в организме // Усп. биол. хим., 1990. Т. 31. - С. 11801208.

80. Охапкин А.Г., Старцева Н.А. Состав и экология массовых видов фитопланктона малых водоемов городских территорий (диатомовые, зеленые и синезеленые водоросли) // Ботанич. журнал, 2003. Т. 88, № 9. - С. 84-96.

81. Пахомова В.Н. Основные положения современной теории стресса и неспецифический адаптационный синдром у растений // Цитология, 1995. -Т. 37, № 1/2.-С. 66-91.

82. Пахомова В.Н., Чернов И.А. Некоторые особенности индуктивной фазы неспецифического адаптационного синдрома растений // Изв. Акад. Наук, 1996.-№6.-С. 705-715.

83. Пескин А.В., Столяров С.Д. Окислительный стресс как критерий оценки окружающей среды // Известия АН СССР. Сер. биологич., 1994. № 4. -С. 588-594.

84. Пескин А.В. Роль кислородных радикалов, образующихся при функционировании мембранных редокс-цепей, в повреждении ядерной ДНК //Биохимия, 1996. Т. 61, № 1. - С. 65-71.

85. Рогинский В.А. Фенольные антиоксиданты: реакционная способность и эффективность. -М.: Наука, 1988. 248 с.

86. Романова Л.А., Стальная И.Д. Метод определения гидроперекисей липидов с помощью тиоцианата аммония // Современные методы в биохимии / Под ред. В.Н. Ореховича. М.: Медицина, 1977. - С. 64-66.

87. Рощина В.В., Меныцикова Е.В. Хемочувствительность пыльцы к озону и пероксидам // Физиол. раст., 2001. Т. 48, № 1. - С. 89-99.

88. Рудиковская Е.Г. Участие эндогенных фенольных соединений в регуляции перекисного окисления липидов в начале инфицирования гороха

89. Rh. leguminosarum при разных температурах : Автореферат дисс. .канд. биол. наук: 03.00.12 / Е.Г. Рудиковская. Иркутск, 2004. - 24 с.

90. Серебряный Л.Н., Крашенинникова Г.А., Вахнина Л.В. Этиленобразующий фермент растений // Биохимия, 1995. Т. 60, вып. 7. -С. 1005-1016.

91. Серегин И.В., Иванов В.Б. Физиологические аспекты токсического действия кадмия и свинца на высшие растения // Физиол. раст., 2001. Т. 48, №4.-С. 606-630.

92. Синицына Ю.В. Фотохимическая активность и перекисный гомеостаз в хлоропластах растений при гипертермическом воздействии: Дисс. .канд. биол. наук: 03.00.12 / Ю.В. Синицына. Н.Новгород, 2002. - 157 с.

93. Синютина Н.Ф. Роль жирных кислот липидов в адаптации проростков кукурузы к температурному стрессу // Вестник Санкт-Петербургского ун-та, 1998. Сер. 3, вып. 2, № 10. - С. 85-89.

94. Скулачев В.П. О биохимических механизмах эволюции и роли кислорода // Биохимия, 1998. Т. 63, № 11. - С. 1570-1585.

95. Скулачев В.П. Явления запрограммированной смерти. Митохондрии, клетки и органы: роль активных форм кислорода // Сорос, образоват. журнал, 2001.-Т. 7, №6.-С. 4-10.

96. Стальная И.Д. Метод определения диеновой конъюгации ненасыщенных высших жирных кислот // Современные методы в биохимии / Под ред. В.Н. Ореховича. М.: Медицина, 1977. - С. 63-64.

97. Стальная И.Д., Гаришвили Т.Г. Метод определения малонового диальдегида с помощью тиобарбитуровой кислоты // Современные методы в биохимии / Под ред. В.Н. Ореховича. М.: Медицина, 1977. - С. 66-68.

98. Стржалка К., Костецка-Гугала А., Латовски Д. Каротиноиды растений и стрессовое воздействие окружающей среды: роль модуляции физических свойств мембраны каротиноидами // Физиол. раст., 2003. -Т. 50, № 2. -С. 188-193.

99. Тарчевский И.А. Регуляторная роль деградации биополимеров и липидов // Физиол. раст., 1992. Т. 39, № 6. - С. 1215-1223.

100. Тарчевский И.А., Максютова Н.Н., Яковлева В.Г., Гречкин А.Н. Янтарная кислота миметик салициловой кислоты // Физиол. раст., 1999. -Т. 46, № 1.-С. 23-28.

101. Тарчевский И.А. Элиситор-индуцируемые сигнальные системы и их взаимодействие // Физиол. раст., 2000. Т. 47, вып. 2. - С. 321-331.

102. Тарчевский И.А. Метаболизм растений при стрессе (избранные труды). Казань: Фэн, 2001. - 448 с.

103. Турков М.И. Супероксиддисмутаза: свойства и функции // Усп. совр. биол., 1976. Т. 81, вып. 3. - С. 341-354.

104. Удинцев Г.Н., Бланк В.Б., Кравец Д.А., Тимесков И.С. Пособие по лабораторным методам исследования. М.: Медицина, 1982. - 58 с.

105. Фрайкин Г.Я., Страховская М.Г., Рубин А.Б. Индуцированные светом процессы защиты клеток от фотоповреждений // Биохимия, 2000. Т. 65, вып. 6.-С. 865-875.

106. Часов А.В., Гордон JI.X., Колесников О.П., Минибаева Ф.В. Пероксидаза клеточной поверхности генератор супероксид-аниона в корневых клетках пшеницы при раневом стрессе // Цитология, 2002. - Т. 44, №7.-С. 691-696.

107. Чернов Н.Н. Глутатионредуктаза // Белки и пептиды: В 2 т. М.: Наука, 1995. - Т. 1. - С. 78-83.

108. Чиркова Т.В., Новицкая Л.О., Блохина О.Б. Перекисное окисление липидов и активность антиоксидантных систем при аноксии у растений с разной устойчивостью к недостатку кислорода // Физиол. раст., 1998. Т. 45, № 1. - С. 65-73.

109. Шакирова Ф.М. Неспецифическая устойчивость растений к стрессовым факторам и ее регуляция. Уфа.: Гилем, 2001. - 161 с.

110. Шаяхметов И.Ш., Трунова Т.И., Цыдендамбаев В.Д., Верещагин А.Г. Роль липидов клеточных мембран в криозакаливании листьев и узлов кущения озимой пшеницы // Физиол. раст., 1990. Т. 37, № 6. - С. 11861195.

111. Шорнинг Б.Ю., Смирнова Е.Г., Ягужинский JI.C., Ванюшин Б.Ф. Необходимость образования супероксида для развития этиолированных проростков пшеницы // Биохимия, 2000. Т. 65, № 12. - С.1612-1617.

112. Эйдус JI.X. Мембранный механизм биологического действия малых доз. Новый взгляд на проблему. Москва, 2001. - 82 с.

113. A.-H.-Mackerness S. Plant responses to ultraviolet-B (UV-B: 280-320 nm) stress: What are the key regulators? // Plant Growth Regul., 2000. Vol. 32. -P. 27-39.

114. A.-H.-Mackerness S., John C.F., Jordan B.R., Thomas B. Early signalling components in ultraviolet-B responses: distinct roles for different reactive oxygen species and nitric oxide // FEBS Letters, 2001. Vol. 489. - P. 237-242.

115. Abdul Karim M., Fracheboud Y., Stamp P. Photosynthetic activity of developing leaves of Zea mays is less affected by heat stress than that of developed leaves // Physiol. Plant., 1999. Vol. 105. - P. 685-693.

116. Alexieva V., Ivanov S., Sergiev I., Karanov E. Interaction between stresses // Bulg. J. Plant Physiol., 2003. Special issue. - P. 1-17.

117. Allen R.D., Webb R.P., Schake S. Use of transgenic plants to study antioxidant defenses // Free Rad. Biol. Med., 1997. Vol. 23, № 3. - P. 473-479.

118. Alscher R.G., Donahue J.L., Cramer C.L. Reactive oxygen species and antioxidants: relationships in green cells // Physiol. Plant., 1997. Vol. 100. -P. 224-233.

119. Alvarez M.E., Pennell R.I., Meijer P.-J., Ishikawa A., Dixon R.A., Lamb C. Reactive oxygen intermediates mediate a systemic signal network in the establishment of plant immunity // Cell, 1998. Vol. 92. - P. 773-784.

120. Anderson J.M., Chow W.S., Park Y.-I. The grand design of photosynthesis: Acclimation of the photosynthetic apparatus to environmental cues // Photosynth. Res., 1995. Vol. 46. - P. 129-139.

121. Anderson M.D., Chen Z., Klessig D.F. Possible involvement of lipid peroxidation in salicylic acid-mediated induction of PR-1 gene expression // Phytochem, 1998. Vol. 47, № 6. - P. 555-566.

122. Andrews J., Mudd J.B. Phosphatidylglycerol synthesis in pea chloroplasts. Pathways and localization // Plant Physiol., 1985. Vol. 79. - P. 259-265.

123. Arnon D.L., Allen M.B., Whatley L.B. Photosynthesis by isolated chloroplasts. Genetic concept and comparison of free photochemical reactions // Biochim. Biophys. Acta, 1956. Vol. 20, № 2. - P. 449.

124. Asada К. The water-water cycle in chloroplasts: scavenging of active oxygens and dissipation of excess photons // Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol., 1999. Vol. 50. - P. 601-639.

125. Asada K. The water-water cycle as alternative photon and electron sinks // Phil. Trans. R. Soc. bond. B, 2000. Vol. 355. - P. 1419-1431.

126. Athenstaedt K., Daum G. Phosphatidic acid, a key intermediate in lipid metabolism // Eur. J. Biochem., 1999. Vol. 266. - P. 1-16.

127. Badger M.R., von Caemmerer S., Ruuska S., Nakano H. Electron flow to oxygen in higher plants and algae: rates and control of direct photoreduction (Mehler reaction) and Rubisco oxygenase // Phil. Trans. R. Soc. Lond. B, 2000. -Vol. 355.-P. 1434-1446.

128. Bao Y., Williamson G., Mannervik В., Jemth P. Reduction of thymine hydroperoxide by phospholipid hydroperoxide glutathione peroxidase and glutathione transferases // FEBS Letters, 1997. Vol. 410, № 2-3. - P. 210-212.

129. Barber M.J., Kay C.J. Superoxide production of molecular oxygen by assimilatory nitrate reductase // Arch. Biochem. Biophys., 1996. Vol. 326, №. 2. -P. 227-232.

130. Bartley G.E., Scolnik P.A. Plant carotenoids: pigments for photoprotection, visual attraction, and human health // The Plant Cell, 1995. Vol. 7. - P. 10271038.

131. Basu U., Good A.G., Taylor G.J. Transgenic Brassica napus plants overexpressing aluminium-induced mitochondrial manganese superoxide dismutase cDNA are resistant to aluminium // Plant, Cell Environ., 2001. -Vol. 24, № 12. P. 1269-1278.

132. Baudouin E., Charpenteau M., Ranjeva R., Ranty B. Involvement of active oxygen species in the regulation of a tobacco defence gene by phorbol ester // Plant Sci., 1999. Vol. 142. - P. 67-72.

133. Becana M., Moran J.F., Iturbe-Ormaetxe I. Iron-dependent oxygen free radical generation in plants subjected to environmental stress: toxicity and antioxidant protection // Plant and Soil, 1998. Vol. 201. - P. 137-147.

134. Beckman K.B., Amest B.N. Oxidative decay of DNA // J. Biol. Chem., 1997. Vol. 272, № 32. - P. 19633-19636.

135. Beligni M. V., Lamattina L. Is nitric oxide toxic or protective? // Tr. Plant Science, 1999a. Vol. 4, № 8. - P. 299.

136. Beligni M.V., Lamattina L. Nitric oxide protects against cellular damage produced by methylviologen herbicides in potato plants // Nitric Oxide, 1999b. -Vol. 3, № 3. P. 199-208.

137. Benavides M.P., Gallego S.M., Comba M.E., Tomaro M.L. Relationship between polyamines and paraquat toxicity in sunflower leaf discs // Plant Growth Regul., 2000. Vol. 31. - P. 215-224.

138. Benhassaine-Kesri G., Aid F., Demandre C., Kader J.-C., Mazliak P. Drought stress affects chloroplast lipid metabolism in rape {Brassica napus) leaves // Physiol. Plant, 2002. Vol. 115. - P. 221-227.

139. Benning C. Biosynthesis and function of the sulfolipid sulfoquinovosyl diacylglycerol // Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol., 1998. Vol. 49. -P. 53-75.

140. Berczi A., Moller I.M. Redox enzymes in the plant plasma membrane and their possible roles // Plant, Cell and Environ., 2000. Vol. 23. - P. 1287-1302.

141. Berlett B.S., Standtman E.R. Protein oxidation in aging, disease, and oxidative stress 11 J. Biol. Chem., 1997. Vol. 272, № 33. - P. 20313-20316.

142. Bessoule J. J., Testet E., Cassagne C. Synthesis of phosphatidylcholine in the chloroplast envelope after import of lysophosphatidylcholine from endoplasmic reticulum membranes // Eur. J. Biochem., 1995. Vol. 228. - P. 490-497.

143. Bianchi M.W., Roux C., Vartanian N. Drought regulation of GST8, encoding the Arabidopsis homologue of ParC/Nt 107 glutathione transferase/peroxidase // Physiol. Plant., 2002. Vol. 116. - P. 96-105.

144. Biemelt S., Keetman U., Albrecht G. Re-aeration following hypoxia or anoxia leads to activation of the antioxidative defense system in roots of wheat seedlings // Plant Physiol., 1998. Vol. 116. - P. 651-658.

145. Biemelt S., Keetman U., Mock H.-P., Grimm В., Expression and activity of isoenzymes of superoxide dismutase in wheat roots in response to hypoxia and anoxia // Plant Cell Environ., 2000. Vol. 23. - P. 135-144.

146. Bilang J., Macdonald H., King P.J., Sturm A. A soluble auxin-binding protein from Hyoscyamus muticus is a glutathione S-transferase // Plant Physiol., 1993.-Vol. 102.-P. 29-34.

147. Bilang J., Sturm A. Cloning and characterization of glutathione S-transferase that can be photolabeled with 5-azido-indole-3-acetic acid // Plant Physiol., 1995. -Vol. 109.-P. 253-260.

148. Blanckaert A., Belingheri L., Vasseur J., Hilbert J.-L. Changes in lipid composition during somatic embryogenesis in leaves of Cichorium II Plant Sci., 2000.-Vol. 157.-P. 165-172.

149. Blee E. Phytooxylipins and plant defense reaction // Prog. Lipid Res., 1998. -Vol. 37, № l.-P. 33-72.

150. Blokhina O.B., Fagerstedt K.V., Chirkova T.V. Relationships between lipid peroxidation and anoxia tolerance in a range of species during post-anoxia reaeration // Physiol. Plant., 1999. Vol. 105. - P. 625-635.

151. Blokhina O.B., Chirkova T.V., Fagerstedt K.V. Anoxic stress leads to hydrogen peroxide formation in plant cells // J. Exp. Bot., 2001. Vol. 52, № 359. -P. 1179-1190.

152. Blokhina O.B., Virolainen E., Fagerstedt K.V. Antioxidants, oxidative damage and oxygen deprivation stress: a review // Annals Bot., 2003. Vol. 91. -P. 179-194.

153. Blumwald E., Aharon G.S., Lam B.C.-H. Early signal transduction pathways in plant-pathogen interactions // Tr. Plant Sci., 1998. Vol. 3, № 9. - P. 342-346.

154. Bohnert H.J., Nelson D.E., Jensen R.G. Adaptation to environmental stresses // The Plant Cell., 1995. Vol. 7. - P. 1099-1 111.

155. Bowler C., Fluhr R. The role of calcium and activated oxygens as signals for controlling cross-tolerance // Tr. Plant Sci., 2000. Vol. 3, № 6. - P. 241-244.

156. Bray E.A. Molecular responses to water deficit // Plant Physiol., 1993. -Vol. 103.-P. 1035-1040.

157. Bruce B.D. The role of lipids in plastid protein transport // Plant Mol. Biol., 1998.-Vol. 38.-P. 223-246.

158. Burke J.I., Oliver M.J. Differential temperature sensitivity of pea superoxide dismutases // Plant Physiol., 1992. Vol. 100. - P. 1595-1598.

159. Burner U., Obinger C. Transient-state and steady-state kinetics of the oxidation of aliphatic and aromatic thiols by horseradish peroxidase // FEBS Letters, 1997. Vol. 411. - P. 269-274.

160. Camp W.V., Montagu M.V., Inze D. H202 and NO: redox signals in disease resistance // Tr. Plant Science, 1998. Vol. 3, № 9. - P. 330-334.

161. Casano L.M., Martin M., Sabater B. Sensitivity of superoxide dismutase transcript levels and activities to oxidative stress is lower in mature-senescent than in young barley leaves // Plant Physiol., 1994. Vol. 106, № 3. - P. 1063-1069.

162. Casano L.M., Zapata J.M., Martin M., Sabater B. Chlororespiration and poising of cyclic electron transport. Plastoquinone as electron transporter between thylakoid NADH dehydrogenase and peroxidase // J. Biol. Chem., 2000. -Vol. 275, №.2.-P. 942-948.

163. Chaitanya K.V., Sundar D., Masilamani S., Ramachandra R.A. Variation in heat stress-induced antioxidant enzyme activities among three mulberry cultivars // Plant Growth Reg., 2002. Vol. 36, № 2. - P. 175-180.

164. Chamnongpol S., WillekensH., Moeder W., Langebartels C., Sandermann Jr. H., Van Montagu M., Inze D., Van Camp W. Defense activation and enhanced pathogen tolerance induced by H202 in transgenic tobacco // PNAS, 1998. -Vol. 95.-P. 5818-5823.

165. Chapman K.D. Phospholipase activity during plant growth and development and in response to environment stress // Tr. Plant Sci., 1996. Vol. 3, № 11. -P. 419-426.

166. Chen C., Thakker D.R. The fallacy of using adrenochrome reaction for measurement of reactive oxygen species formed during cytochrome P450-mediated metabolism of xenobiotics // J. Pharm. Exp. Therapeut., 2002. -Vol. 3000.-P. 417-420.

167. Chen W.P., Li P.H. Chilling-induced Ca overload enhances production of active oxygen species in maize (Zea mays L.) cultured cells: the effect of abscisic acid treatment // Plant, Cell Environ., 2001. Vol. 24. - P. 791-800.

168. Chen Z., Silva H., Klessig D.F. Active oxygen species in the induction of plant systemic acquired resistance by salicylic acid // Science, 1993. Vol. 262. -P. 1883-1886.

169. Chernikova Т., Robinson J.M., Lee E.H., Mulchi C.L. Ozone tolerance and antioxidant enzyme activity in soybean cultivars // Photosynth. Research, 2000. -Vol. 64.-P. 15-26.

170. Cho U.H., Park J.O. Mercury-induced oxidative stress in tomato seedlings // Plant Sci, 2000. Vol. 156. - P. 1-9.

171. Clarke S.F., Guy P.L., Burritt D.J., Jameson P.E. Changes in the activities of antioxidant enzymes in response to virus infection and hormone treatment // Physiol. Plant., 2002. Vol. 114. - P. 157-164.

172. Conklin P.L. Vitamin C: a new pathway for an old antioxidant // Tr. Plant Sci, 1998. Vol. 3, № 9. - P. 329-330.

173. Coppola S, Chibelli S. GSH extrusion and the mitochondrial pathway of apoptotic signaling // Biochem. Soc. Trans, 2000. Vol. 28. - P. 56-61.

174. Corbineau F, Gay-Mathieu C, Vinel D, Come D. Decrease in sunflower {Helianthus annuus) seed viability caused by high temperature as related to energy metabolism, membrane damage and lipid composition // Physiol. Plant, 2002. -Vol. 116.-P. 489-496.

175. Corpas F.J, Palma J.M, Sandalio L.M, Lopes-Huertas F, Romero-Puertas M.C. Barroso J.B, del Rio L.A. Purification of catalase from pea leaf peroxisomes: identification of five different isoforms // Free Radic. Res, supplement 1999. P. 235-241.

176. Corpas F.J, Barroso J.B, del Rio L.A. Peroxisomes as a source of reactive oxygen species and nitric oxide signal molecules in plant cells // Tr. Plant Sci, 2001. Vol. 8, № 4. - P. 145-150.

177. Crawford R.M.M, Braendle R. Oxygen deprivation stress in a changing environment // J. Exp. Bot, 1996. Vol. 47. - P. 145-159.

178. Croteau D.L., Bohr V.A. Repair of oxidative damage to nuclear and mitochondrial DNA in mammalian cells // J. Biol. Chem., 1997. Vol. 272, № 41. -P. 25409-25412.

179. Cunningham F.X. Regulation of carotenoid synthesis and accumulation in plants // Pure Appl. Chem., 2002. Vol. 74, № 8. - p. 1409-1417.

180. Danon A. Translation regulation in the chloroplast // Plant Physiol., 1997. -Vol. 115.-P. 1293-1298.

181. Dat J.F., Lopez-Delgado H., Foyer C.H., Scott I.M. Parallel changes in H202 production and catalase during thermotolerance induced by salicylic acid or heat acclimation in mustard seedlings // Plant Physiol., 1998. Vol. 116. - P. 13511357.

182. Dat J.F., Vandenabeele S., Vranova E., Van Montagu M., Inze D., Van Breusegem F. Dual action of the active oxygen species during plant stress responses // CMLS, Cell. Mol. Life Sci., 2000. Vol. 57. - P. 779-795.

183. Davies K.J.A. Protein damage and degradation by oxygen radicals. I. General aspects // J. Biol. Chem., 1987. Vol. 262, № 20. - P. 9895-9901.

184. Davies K.J.A., Lin S.W., Pacifici R.E. Protein damage and degradation by oxygen radicals. IV. Degradation of denatured protein // J. Biol. Chem., 1987. -Vol. 262, № 20. P. 9914-9920.

185. De Vos C.H.R., Kraak L.H., Bino R.J. Aging of tomato seeds involves glutathione oxidation // Physiol. Plant., 1994. Vol. 92. - P. 131-139.

186. Dean R.T., Fu S., Stocker R., Davies M.J. Biochemistry and pathology of radical-mediated protein oxidation // Biochem. J., 1997. Vol. 324. - P. 1-18.

187. Del Rio L.A., Pastori G.M., Palma J.M., Sandalio L.M., Sevilla F., Corpas F.J., Jimenez A., Lopez-Huertas E., Hernandez J.A. The activated oxygen role of peroxisomes in senescence // Plant Physiol., 1998. Vol. 116. - P. 1195-1200.

188. Delledonne M., Zeier J., Marocco A., Lamb C. Signal interactions between nitric oxide and reactive oxygen intermediates in the plant hypersensitive disease resistance response // PNAS, 2001. Vol. 98, № 23. - P. 13454-13459.

189. Desikan R., Neill S.J., Hancock J.T., Hydrogen peroxide-induced gene expression in Arabidopsis thaliana II Free Rad. Biol. Med., 2000. Vol. 28, № 5. -P. 773-778.

190. Desikan R., A.-H.-Mackerness S., Hancock J.T., Neil S.J. Regulation of the Arabidopsis transcriptome by oxidative stress // Plant Phisiol., 2001. Vol. 127. -P. 159-172.

191. Dixit V., Pandey V., Shyam R. Differential antioxidative responses to cadmium in roots and leaves of pea (Pisum sativum L. cv. Azad) // J. Exp. Bot., 2001.-Vol. 52, № 358. -P. 1101-1109.

192. Dolin V.V. Conception for radionuclides natural attenuation within contaminated lands // Proceedings of the First International Conference on Environmental Research and Assessment. Bucharest, 2003. - P. 96-103.

193. Donahue J.L., Okpodu C.M., Cramer C.L., Grabau E.A., Alscher R.G. Responses of antioxidants to paraquat in pea leaves // Plant Physiol., 1997. -Vol. 113-P. 249-257.

194. Dowhan W. Molecular basis for membrane phospholipid diversity: Why are there so many lipids? // Annu. Rev. Biochem., 1997. Vol. 66. - P. 199-232.

195. Draper J. Salycilate, superoxide synthesis and cell suicide in plant defense // Tr. Plant Sci., 1997. Vol. 2, № 5. - P. 162-165.

196. Durnford D.G., Falkowski P.G. Chloroplast redox regulation of nuclear gene transcription during photoacclimation // Photosynth. Res., 1997. Vol. 53. -P. 229-241.

197. Edwards R., Dixon D.P., Walbot V. Plant glutathione S-transferases: enzymes with multiple functions in sickness and in health // Tr. Plant Sci., 2000. -Vol. 5, № 5. P.193-198.

198. Ferreri С., Costantino С., Landi L., Mullozani Q.G., Chatgilialoglu C. The tiyl radical-mediated isomerisation of cw-monounsaturated fatty acids residues in phospholipids: a novel path of membrane damage? // Chem. Commun., 1999. -P. 407-408.

199. Filek M., Baczek R., Niewiadomska E., Pilipowicz M., Koscielniak J. Effect of high temperature treatment of Vicia faba roots on the oxidative stress enzymes in leaves // Acta Biochem. Polonica, 1997. Vol. 44, № 2. - P. 315-322.

200. Finkel T. Redox-dependent signal transduction // FEBS Letters, 2000. -Vol. 476. P. 52-54.

201. Flury Т., Wagner E., Kreuz K. An inducible glutathione S-transferase in soybean hypocotyl is localized in the apoplast // Plant Physiol., 1996. Vol. 112. -P. 1185-1190.

202. Folch I., Zess M., Stanly J.H. A simple method for the isolation and purification of total lipids from animal tissues // J. Biol. Chem., 1957. Vol. 226, №5.-P. 497-509.

203. Fowler D., Cape J.N., Coyle M., Flechard C., Kuylenstierna J., Hicks K., Johnson C., Stevenson D. The global exposure of forests to air pollutants // Water, Air, and Soil Pollution, 1999. Vol. 116. - P. 5-32.

204. Foyer C.H., Lopez-Delgado H., Dat J.F., Scott I.M. Hydrogen peroxide- and glutathione-associated mechanisms of acclimatory stress tolerance and signalling // Physiol. Plant., 1997. Vol. 100. - P. 241-254.

205. Foyer C.H., Theodoulou F.L., Delrot S. The functions of inter- and intracellular glutathione transport systems in plants // Tr. Plant Sci., 2001. Vol. 6, № 10.-P. 486-492.

206. Foyer C.H., Noctor G. Redox sensing and signalling associated with reactive oxygen in chloroplasts, peroxisomes and mitochondria // Phisiol. Plant., 2003. -Vol. 119.-P. 355-364.

207. Fridovich I. Superoxide radical and superoxide dismutases // Annu. Rev. Biochem., 1995. Vol. 64. - P. 97-112.

208. Fu J., Huang B. Involvement of antioxidants and lipid peroxidation in the adaptation of two cool-season grasses to localized drought stress // Environ. Exp. Bot., 2001.-Vol. 45.-P. 105-114.

209. Galatro A., Simontacchi M., Puntarulo S. Free radical generation and antioxidant content in chloroplasts from soybean leaves exposed to ultraviolet-B // Physiol. Plant., 2001. Vol. 113. - P. 564-570.

210. Gallego S.M., Benavides M.P., Tomaro M.L. Effect of heavy metal ion excess on sunflower leaves: evidence for involvement of oxidative stress // Plant Sci., 1996. Vol. 121.-P. 151-159.

211. Garab G., Lohner K., Laggner P., Farkas T. Self-regulation of the lipid content of membranes by non-bilayer lipids: a hypothesis // Tr. Plant Sci., 2000. -Vol. 5, № 11. P. 489-494.

212. Gechev Т., Gadjev I., Van Breusegem F., Inze D., Dukiandjiev S., Toneva V., Minkov I. Hydrogen peroxide protects tobacco from oxidative stress by inducting a set of antioxidative enzymes // CMLS, Cell. Mol. Life Sci., 2002. -Vol. 59.-P. 708-714.

213. Giannopolitis C.N., Ries S.K. Superoxide dismutases. 1. Occurrence in higher plants // Plant Physiol., 1977. Vol. 59. - P. 309-314.

214. Giles G.I., Tasker K.M., Jacob C. Hypothesis: the role of reactive sulfur species in oxidative stress // Free Rad. Biol. Med., 2001. Vol. 31, № 10. -P. 1279-1283.

215. Gogorcena Y., Iturbe-Ormaetxe I., Escuredo P.R., Becana M. Antioxidant defenses against activated oxygen in pea nodules subjected to water stress // Plant Physiol., 1995. Vol. 108. - P. 753-759.

216. Goni F.M., Alonso A. Structure and functional properties of diacylglycerols in membranes // Prog. Lipid Res., 1999. Vol. 38. - P. 1-48.

217. Grechkin A. Recent developments in biochemistry of the plant lipoxygenase pathway // Prog. Lipid Res., 1998. Vol. 37, № 5. - P. 317-352.

218. Green R., Fluhr R. UV-B-induced PR-1 accumulation is mediated by active oxygen species // Plant Cell, 1995. Vol. 7. - P. 203-212.

219. Grene R. Oxidative stress and acclimation mechanisms in plants // The Arabidopsis Book (TAB), ISSN: 1543-8120, 2002. http://www.aspb.org/publications/arabidopsis/index.cfm.

220. Guan L.M., Scandalios J.G. Hydrogen peroxide-mediated catalase gene expression in response to wounding // Free Rad. Biol. Med., 2000. Vol. 28, № 8. -P. 1182-1190.

221. Gullner G., Dodge A.D. Effects of singlet oxygen generating substances in the ascorbic acid and glutathione content in pea leaves // Plant Sci., 2000. -Vol. 154.-P. 127-133.

222. Habig W.H., Pabst M.V., Jacobi W.B. Glutathione S-transferases // J. Biol. Chem, 1974.-Vol. 249.-P. 7130-7135.

223. Harding S.A., Roberts D.M. Incompatible pathogen infection results in enhanced reactive oxygen and cell death responses in transgenic tobacco expressing a hyperactive mutant calmodulin // Planta, 1998. Vol. 206. - P. 253258.

224. Hartel H., Benning C. Can digalactosyldiacylglycerol substitute for phosphatidylcholine upon phosphate deprivation in leaves and roots of Arabidopsis? // Biochem. Soc. Trans., 2000. Vol. 28. - P. 729-732.

225. Havaux M. Carotenoids as membrane stabilizers in chloroplasts // Tr. Plant Sci, 1998.-Vol.3, №4.-P. 147-151.

226. Hegedus A, Erdei S, Horvath G. Comparative studies of H202 detoxifying enzymes in green and greening barley seedlings under cadmium stress // Plant Sci, 2001.-Vol. 160.-P. 1085-1093.

227. Heinz E, Roughan P.G, Similarities and differences in lipid metabolism of chloroplasts isolated from 18:3 and 16:3 plants // Plant Physiol, 1983. Vol. 72. -P. 273-279.

228. Hellgren L.I, Sandelius A.S. Age-dependent variation in membrane lipid synthesis in leaves of garden pea (Pisum sativum L.) // J. Exp. Bot, 2001. -Vol. 52, № 365. P. 2275-2282.

229. Henle E.S, Linn S. Formation, prevention, and repair of DNA damage by iron/hydrogen peroxide // J. Biol. Chem, 1997. Vol. 272, № 31. - P. 1909519098.

230. Hernandez J.A, Jimenez A, Mulleniaux P.M., Sevilla F. Tolerance of pea (Pisum sativum L.) to long-term salt stress is associated with induction of antioxidant defenses // Plant Cell Environ, 2000. Vol. 23. - P. 853-862.

231. Hernandez J.A, Ferrer M.A, Jimenez A, Barcelo A.R, Sevilla F. Antioxidant systems and 02~/H202 production in the apoplast of pea leaves. Its relation with salt-induced necrotic lesions in minor veins // Plant Physiol, 2001. -Vol. 127.-P. 817-831.

232. Hernandez J.A, Almansa M.S. Short-term effects of salt stress on antioxidant systems and leaf water relations of pea leaves // Physiol. Plant, 2002. -Vol. 115.-P. 251-257.

233. Hidalgo E, Ding H, Demple B. Redox signal transduction via iron-sulfur clusters in the SoxR transcription activator // TIBS, 1997. Vol. 22. - P. 207-210.

234. Hideg E, Kalai T, Hideg K, Vass I. Do oxidative stress conditions impairing photosynthesis in the light manifest as photoinhibition? // Phil. Trans. R. Soc. Lond. B, 2000. Vol. 355. - P. 1511-1516.

235. Hideg E, Ogawa K, Kalai T, Hideg K. Singlet oxygen imaging in Arabidopsis thaliana leaves under photoinhibition by excess photosynthetically active radiation // Physiol. Plant, 2001. Vol. 112. - P. 10-14.

236. Hideg E, Barta C, Kalai T, Vass I, Hideg K, Asada K. Detection of singlet oxygen and superoxide with fluorescent sensors in leaves under stress byphotoinhibition or UV radiation // Plant Cell Physiol., 2002. Vol. 43. - P. 11541164.

237. Hogg N., Singh R.J., Kalyanaraman B. The role of glutathione in the transport and catabolism of nitric oxide // FEBS Letters, 1996. Vol. 382. -P. 223-228.

238. Horemans N., Foyer C.H., Asard H. Transport and action of ascorbate at the plant plasma membrane // Tr. Plant Sci., 2000. Vol. 3, № 6. - P. 263-267.

239. Iannelli M.A., Van Breusegem F., Van Montagu M., Inze D., Massacci A. Tolerance to low temperature and paraquat-mediated oxidative stress in two maize genotypes // J. Exp. Bot., 1999. Vol. 50, № 333. - P. 523-532.

240. Iavata J., Tanaka U. Glutathione reductases "positive" spectro-photometre assays // Colled. Cresh. Chem. Commun, 1977. Vol. 42. № 3. - P. 1086-1089.

241. Iba K. Acclimative response to temperature stress in higher plants: approaches of gene engineering for temperature tolerance // Annu. Rev. Plant Biol., 2002. Vol. 53. - P. 225-245.

242. Irihimovitch V., Shapira M. Glutathione redox potential modulated by reactive oxygen species regulates translation of Rubisco large subunit in the chloroplast // J. Biol. Chem., 2000. Vol. 275, № 21. - P. 16289-16295.

243. Iturbe-Ormaetxe I., Escuredo P.R., Arrese-Igor С., Becana M. Oxidative damage in pea plants exposed to water deficit or paraquat // Plant Physiol., 1998. -V. 116.-P. 173-181.

244. Ivanova A., Stefanov K., Yordanov I. Effect of the herbicide atrazine on the bean leaf lipids // Biol. Plant, 1999. Vol. 42, № 3. - P. 417-422.

245. Jabs T. Reactive oxygen intermediates as mediators of programmed cell death in plants and animals // Biochem. Pharmacol., 1999. Vol. 57, № 3. -P. 231-245.

246. Jones A.M. Auxin-binding proteins // Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol., 1994. Vol. 45. - P. 393-420.

247. Jones A. Does the plant mitochondrion integrate cellular stress and regulate programmed cell death? // Tr. Plant Sci., 2000. Vol. 5, № 5. - P. 225-230.

248. Joo J.H., Bae Y.S., Lee J.S. Role of auxin-induced reactive oxygen species in root gravitropism // Plant Phisiol., 2001. Vol. 126. - P. 1055-1060.

249. Kanofsky J.R., Sima P.D. Singlet oxygen generation from the reaction of ozone with plant leaves // J. Biol. Chem., 1995. Vol. 270. - P. 7850-7852.

250. Kass G.E., Orrenius S. Calcium signaling and cytotoxicity // Environ. Health Perspect., 1999. Vol. 107, № 1. - P. 25-35.

251. Kauss H., Fauth M., Merten A., Jeblick W. Cucumber hypocotyls respond to cutin monomers via both an inducible and a constitutive H202-generation system // Plant Physiol., 1999. Vol. 120. - P. 1175-1182.

252. Kerkeb L., Donaire J.P., Venema K., Rodriguez-Rosales M.P. Tolerance to NaCl induces changes in plasma membrane lipid composition, fluidity and H+-ATPase activity of tomato calli // Physiol. Plant., 2001. Vol. 113. - P. 217-224.

253. Kliebenstein D.J., Monde R.A., Last R.L. Superoxide dismutase in Arabidopsis: an eclectic enzyme family with disparate regulation and protein localization // Plant Physiol., 1998. Vol. 118, № 2. - P. 637-650.

254. Kocsy G., Galiba G., Brunold C. Role of glutathione in adaptation and signalling during chilling and cold acclimation in plants // Physiol. Plant., 2001. -Vol. 113.-P. 158-164.

255. Koppenol W. H. The basic chemistry of nitrogen monoxide and peroxynitrite // Free Rad. Biol. Med., 1998. Vol. 25, № 4/5. - P. 385-391.

256. Kosenko E.A., Kaminsky Y.G., Stavrovskaya I.G., Sirota T.V., Kondrashova M.N. The stimulatory effect of negative air ions and hydrogen peroxide on the activity of superoxide dismutase // FEBS Letters, 1997. -Vol. 410.-P. 309-312.

257. Kuc J. Concept and direction of induced systemic resistance in plants and its application // Eur. J. Plant Pathol., 2001. Vol. 107. - P. 7-12.

258. Kumar G.N., Knowles N.R. Oxidative stress results in increased sink for metabolic energy during aging and spouting of potato seed-tubers // Plant Physiol., 1996.-Vol. 112.-P. 1301-1313.

259. Kupper H., Kupper F., Spiller M. Environmental relevance of heavy metal-substituted chlorophylls using the example of water plants // J. Exp. Bot., 1996. -Vol. 47.-P. 259-266.

260. Kurepa J., Herouart D., Van Montagu M., Inze D. Differential expression of Cu,Zn- and Fe-superoxide dismutase genes of tobacco during development, oxidative stress and hormonal treatments // Plant Cell Physiol., 1997. Vol. 38. -P. 463-470.

261. Lamb C., Dixon R.A. The oxidative burst in plant disease resistance // Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol., 1997. Vol. 48. - P. 251-275.

262. Larkindale J., Knight M.R. Protection against heat stress-induced oxidative damage in Arabidopsis involves calcium, abscisic acid, ethylene, and salicylic acid // Plant Physiol, 2002. Vol. 128. - P. 682-695.

263. Larkindale J, Huang B. Changes of lipid composition and saturation level in leaves and roots for heat-stressed and heat-acclimated creeping bentgrass (Agrostis stolonifera) // Envir. Exp. Botany, 2004. Vol. 51, № 1. - P. 57-67.

264. Larson R. The antioxidants in higher plants // Phytochem, 1988. Vol. 27. - P. 969-976.

265. Lee B.-H, Won S.-H., Lee H.-S, Miyao M, Chung W.-I, Kim I.-J, Jo J. Expression of the chloroplast-localized small heat shock protein by oxidative stress in rice // Gene, 2000. Vol. 245. - P. 283-290.

266. Levine A, Tenhaken R, Dixon R.A, Lamb C.J. H2C>2 from the oxidative burst orchestrates the plant hypersensitive disease resistance response // Cell, 1994. -Vol. 79.- P. 583-593.

267. Liochev S.I, Fridovich I. On the role of bicarbonate in peroxidations catalyzed by Cu,Zn superoxide dismutase // Free Rad. Biol. Med, 1999. Vol. 27, № 11/12.-P. 1444-1447.

268. Loggini B, Scartazza A, Brugnoli E, Navari-Izzo F. Antioxidative defense system, pigment composition, and photosynthetic efficiency in two wheat cultivars subjected to drought // Plant Physiol, 1999. Vol. 119. - P. 1091-1099.

269. Lopez-Delgado H, Dat J.F, Foyer C.H, Scott I.M. Induction of thermotolerance in potato microplants by acetylsalicylic acid and Н2Ог // J. Exp. Bot, 1998. Vol. 49, № 321. - P. 713-720.

270. Lowry O.N, Rosenbrough N.J, Tarr A.L, Randall R.J. Protein measurement with the Folin phenol reagent // J. Biol. Chem, 1951. Vol. 193, № l.-P. 265-275.

271. Lu C, Zhang J. Effects of water stress on photosystem II photochemistry and its thermostability in wheat plants // J. Exp. Bot, 1999. Vol. 50, № 336. -P. 1199-1206.

272. Mackenzie S, Mcintosh L. Higher plant mitochondria // The Plant J, 1999. -Vol. 11.-P. 571-595.

273. Mahalingam R, Fedoroff N. Stress response, cell death and signalling: the many faces of reactive oxygen species // Phisiol. Plant, 2003. Vol. 119. - P. 5668.

274. Marechal E, Block M.A, Dome A.-J, Douce R, Joyard J. Lipid synthesis and metabolism in the plastid envelope // Physiol. Plant, 1997. Vol. 100. -P. 65-77.

275. Marechal E, Awai K, Biock M.A, Brun D, Masuda T, Shimada H, Takamiya K.-I, Ohta H, Joyard J. The multigenic family of monogalactosyl diacylglycerol synthases // Biochem. Soc. Trans, 2000. Vol. 28. - P. 732-738.

276. Margolis A.S, Porasuphatana S, Rosen G.M. Role of paraquat in the uncoupling of nitric oxide synthase // Biochim. Biophys. Acta, 2000. Vol. 1524. -P. 253-257.

277. Marrs K.A. The function and regulation of glutathione S-transferase in plants // Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol, 1996. Vol. 47. - P. 127-158.

278. Martelli A.M., Capitani S, Neri L.M. The generation of lipid signalling molecules in the nucleus // Prog. Lipid Res, 1999. Vol. 38. - P. 273-308.

279. Matos M.C, Campos P.S, Ramalho J.C, Medeira M.C, Maia M.I, Semedo J.M, Marques N.M, Matos A. Photosynthetic activity and cellular integrity of the

280. Andean legume Pachyrhizus ahipa (Wedd.) Parodi under heat and water stress // Photosynthetica, 2002. Vol. 40, № 4. - P. 493-501.

281. May M.J, Vernoux T, Leaver C, Van Montagu M, Inze D. Glutathione homeostasis in plants: implication for environmental sensing and plant development // J. Exp. Bot, 1998. Vol. 49, № 321. - P. 649-667.

282. McGonigle B, Keeler S.J, Lau S.-M.C, Koeppe M.K, OKeefe D.P. A genomic approach to the comprehensive analysis of the glutathione S-transferase gene family in soybean and maize // Plant Physiol, 2000. Vol. 124. - P. 11051120.

283. Mehdy M.C. Active oxygen species in plant defense against pathogens // Plant Physiol, 1994. Vol. 105, № 2. - P. 467-472.

284. Misra H.P, Fridovich I. The role of superoxide anion in the autooxidation of epinephrine and a simple assay for superoxide dismutase // J. Biol. Chem, 1972a. -Vol. 247, № 10.-P. 3170-3175.

285. Misra H.P, Fridovich I. The generation of superoxide radical during the autooxidation of hemoglobin // J. Biol. Chem, 19726. Vol. 247, № 21. -P.6960-6962.

286. Mithofer A, Daxberger A, Fromhold-Treu D, Ebel J. Involvement of an NAD(P)H oxidase in the elicitor-inducible oxidative burst of soybean // Phytochem, 1997. Vol. 45, № 6. - P. 1101-1107.

287. Mittler R. Oxidative stress, antioxidants and stress tolerance // Tr. Plant Sci, 2002. Vol. 7, № 9. - P. 405-410.

288. Moller I.M. Plant mitochondria and oxidative stress: electron transport, NADPH turnover and metabolism of reactive oxygen species // Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol, 2001. Vol. 52. - P. 561-591.

289. Mongrand S, Cassagne C, Bessoule J.-J. Import of lyso-phosphatidylcholine into chloroplasts likely at the origin of eukaryotic plastidial lipids // Plant Physiol, 2000. Vol. 122. - P. 845-852.

290. Monk L.S, Fagerstedt K.Y, Crawford R.M.M. Oxygen toxicity and superoxide dismutase as an antioxidant in physiological stress // Physiol. Plant, 1989. Vol. 76. - P. 456-459.

291. Moreau P, Bessoule J.J, Mongrand S, Testet E, Vincent P, Cassagne C. Lipid trafficking in plant cells // Prog. Lipid Res, 1998. Vol. 37, № 6. - P. 371391.

292. Morel Y, Barouki R. Repression of gene expression by oxidative stress // Biochem. J, 1999. Vol. 342. - P. 481-496.

293. Mortensen A, Skibsted L.H, Sampson J, Rice-Evans C, Everett S.A. Comparative mechanisms and rates of free radical scavenging by carotenoid antioxidants // FEBS Letters, 1997. Vol. 418. - P. 91-97.

294. Munne-Bosch S., Jubany-Mari Т., Alegre L. Drought-induced senescence is characterized by a loss of antioxidant defences in chloroplasts // Plant, Cell Environ, 2001.-Vol. 24, № 12.-P. 1319-1327.

295. Munnik T, Irvine R.F, Musgrave A. Phospholipid signaling in plants // Biochim. Biophys. Acta, 1998. Vol. 1389. - P. 222-272.

296. Murphy T.M, Auh C.-K. The superoxide synthases of plasma membrane preparation from cultured rose cells // Plant Physiol, 1996. Vol. 110. - P. 621— 629.

297. Nakagawa I, Suzuki M, Imura N, Naganuma A. Involvement of oxidative stress in paraquat-induced metallothionein synthesis under glutathione depletion // Free Rad. Biol. Med, 1998. Vol. 24, № 9. - P. 1390-1395.

298. Neil S.J, Desikan R, Clarke A, Hurst R.D, Hancock J.T. Hydrogen peroxide and nitric oxide as signalling molecules in plants // J. Exp. Bot, 2002. -Vol. 53, № 372. P. 1237-1247.

299. Noctor G, Arisi A.-C.M, Jouanin L, Kunert K.J, Rennenberg H, Foyer C.H. Glutathione: biosynthesis, metabolism and relationship to stress tolerance explored in transformed plants // J. Exp. Bot, 1998. Vol. 49, № 321. - P. 623647.

300. Noctor G, Foyer C.H. Ascorbate and glutathione: keeping active oxygen under control // Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol, 1998. Vol. 49. -P. 249-279.

301. Noctor G, Veljovic-Jovanovic S, Foyer C.H. Peroxide processing in photosynthesis: antioxidant coupling and redox signalling // Phil. Trans. R. Soc. Lond. B, 2000. Vol. 355. - P. 1465-1475.

302. Noctor G, Gomez L, Vanacker H, Foyer C.H. Interaction between biosynthesis, compartmentation and transport in the control of glutathionehomeostasis and signalling // J. Exp. Bot., 2002. Vol. 53, № 372. - P. 12831304.

303. Noormets A., Podila G.K., Karnosky D.F. Rapid response of antioxidant enzymes to 03-induced oxidative stress in Populus tremuloides clones varying in Оз-tolerance 11 Forest Genetics, 2000. Vol. 7, № 4. - P. 339-342.

304. Nurnberger Т., Scheel D. Signal transmission in the plant immune response // Tr. Plant Sci., 2001. Vol. 6, № 8. - P. 372-379.

305. Ohlrogge J., Browse J. Lipid biosynthesis // The Plant Cell, 1995. Vol. 7. -P. 957-970.

306. Ohlsson A.B., Berglung T. Gibberellic acid-induced changes in glutathione metabolism and anthocyanin content in plant tissue // Plant Cell, Tissue and Organ Culture, 2001. Vol. 64. - P. 77-80.

307. Ohta H., Awai K., Takamiya K.-I. Glyceroglycolipids of photosynthetic organisms their biosynthesis and evolutionary origin // Tr. Glycosci. Glycotechnol., 2000. - Vol. 12, № 66. - P. 241-253.

308. Orendi G., Zimmermann P., Baar C., Zentgraf U. Loss of stress-induced expression of catalase 3 during leaf senescence in Arabidopsis thaliana is restricted to oxidative stress //Plant Sci., 2001. Vol. 161. - P. 301-314.

309. Palatnik. J.F, Valle E.M, Carrillo N. Oxidative stress causes ferredoxin-NADP+ reductase solubilization from the thylakoid membranes in methyl viologen-treated plants // Plant Physiol, 1997. Vol. 115, № 4. - P. 1721-1727.

310. Palma J.M, Lopez-Huertas E, Corpas F.J, Sandalio L.M, Gomez M, del Rio L.A. Peroxisomal manganese superoxide dismutase: Purification and properties of the isozyme from pea leaves // Physiol. Plant, 1998. Vol. 104. -P. 720-726.

311. Papadakis A.K, Roubelakis-Angelakis K.A. The generation of active oxygen species differs in tobacco and grapevine mesophyll protoplasts // Plant Physiol, 1999.-Vol. 121.-P. 197-206.

312. Pasqualini S, Delia Torre G, Ferranti F, Ederli L, Piccioni C, Reale L, Antonielli M. Salicylic acid modulates ozone-induced hypersensitive cell death in tobacco plants // Phisiol. Plant, 2002. Vol. 115. - P. 204-212.

313. Pastori G.M, Mullineaux P.M., Foyer C.H. Post-transcriptional regulation prevents accumulation of glutathione reductase protein and activity in the bundle sheath cells of maize // Plant Physiol, 2000. Vol. 122. - P. 667-675.

314. Pastori G.M, Foyer C.H. Common components, networks, and pathways of cross-tolerance to stress. The central role of "redox" and abscisic acid-mediated controls // Plant Physiol, 2002. Vol. 129. - P. 460-468.

315. Paul M.J, Foyer C.H. Sink regulation of photosynthesis // J. Exp. Bot, 2001.-Vol. 52, №360.-P. 1383-1400.

316. Pfannschmidt T, Allen J.F, Oelmtillera R. Principles of redox control in photosynthesis gene expression // Physiol. Plant, 2001. Vol. 112. - P. 1-9.

317. Piquery L, Huault C, Billard J.-P. Ascorbate-glutathione cycle and H202 detoxification in elongating leaf bases of ryegrass: effect of inhibition of glutathione reductase activity on foliar regrowth // Physiol. Plant, 2002. -Vol. 116.-P. 406^15.

318. Planel H, Soleilhavoup J, Tixador R. Influence on cell proliferation of background radiation or exposure to very low chronic gamma irradiation // Mutat. Res, 1987. Vol. 52. - P. 571-578.

319. Pogock D, Schoneich C. Thiyl radicals abstract hydrogen atoms from carbohydrates: reactivity and selectivity // Free Rad. Biol. Med, 2001. Vol. 31, № 1. - P. 98-107.

320. Polidoros A.N, Scandalios J.G. Role of hydrogen peroxide and different classes of antioxidants in the regulation of catalase and glutathione S-transferase gene expression in maize (Zea mays L.) // Physiol. Plant, 1999. Vol. 106. -P. 112-120.

321. Polle A. Dissecting the superoxide dismutase-ascorbate-glutathione-pathway in chloroplasts by metabolic modeling. Computer simulations as a step towards flux analysis // Plant Physiol, 2001. Vol. 126. - P. 445-462.

322. Potters G, Horemans N, Cauberg R.J, Asard H. Ascorbate and dehydroascorbate influence cell cycle progression in a tobacco cell suspension // Plant Physiol, 2000. Vol. 124. - P. 17-20.

323. Pou S, Rosen G.M. Generation of thiyl radicals by nitric oxide: a spin trapping study // J. Chem. Soc, Perkin Trans. 2, 1998. P. 1507-1512.

324. Prasad M.N.V. Metal-biomolecule complexes in plants: Occurrence, functions, and applications // Analusis Magazine, 1998. Vol. 26, № 6. - P. 2528.

325. Price A.H, Taylor A, Ripley S.J, Griffiths A, Trewavas A.J, Knight M.R. Oxidative signals in tobacco increase cytosolic calcium // The Plant Cell, 1994. -Vol. 6.-P. 1301-1310.

326. Purvis А.С, Shewfelt R.L, Gegogeine J.W. Superoxide production by mitochondria isolated from green bell pepper fruit // Physiol. Plant, 1995. -Vol. 94. P. 743-749.

327. Rauser W.E. Phytochelatins and related peptides // Plant Physiol, 1995. -Vol. 109.-P. 1141-1149.

328. Rawyler A, Arpagaus S, Braendle R. Impact of oxygen stress and energy availability on membrane stability of plant cells // Annals Bot, 2002. Vol. 99. -P. 499-507.

329. Riboni L, Viani P, Bassi R, Prinetti A, Tettamanti G. The role of sphingolipids in the process of signal transduction // Prog. Lipid Res, 1997. Vol. 33, №2/3.-P. 153-195.-Л I -Л I

330. Rivetta A, Negrini N, Coccuci M. Involvement of Ca -calmodulin in Cd toxicity during the early phases of radish {Raphanus sativus L.) seed germination // Plant Cell Environ, 1997. Vol. 20. - P. 200-608.

331. Romero-Puertas M.C, Palma J.M, Gomez M, del Rio L.A, Sandalio L.M. Cadmium causes the oxidative modification of proteins in pea plants // Plant, Cell Environ, 2002. Vol. 25. - P. 677-686.

332. Rosentsvet O.A, Saksonov S.V, Filin V.R, Dembitsky V.M. Seasonal changes of lipid content in the leaves of some ferns // Physiol. Plant, 2001. -Vol. 113.-P. 59-63.

333. Rossini L, Jepson I, Greenland A.J, Gorla M.S. Characterization of glutathione S-transferase isoforms in three maize inbred lines exhibiting differential sensitivity to alachlor // Plant Physiol, 1996. Vol. 112. - P. 15951600.

334. Rubinstein B. Regulation of cell death in flower petals // Plant Mol. Biol, 2000. Vol. 44. - P. 303-318.

335. Ryter S.W, Tyrrell R.M. Singlet molecular oxygen ('Ог): a possible effector of eukaryotic gene expression // Free Rad. Biol. Med, 1998. Vol. 24, № 9. -P. 1520-1534.

336. Sagi M, Fluhr R. Superoxide production by plant homologues of the gp91phox NADPH oxidase. Modulation of activity by calcium and by tobacco mosaic virus infection // Plant Phisiol, 2001. Vol. 126. - P. 1281-1290.

337. Sagripanti J.-L, Kraemer K.H. Site-specific oxidative DNA damage at polyguanosines produced by copper plus hydrogen peroxide // J. Biol. Chem, 1989. Vol. 264, № 3. - P. 1729-1734.

338. Sairam R.K, Srivastava G.C. Induction of oxidative stress and antioxidant activity by hydrogen peroxide treatment in tolerant and susceptible wheat genotypes // Biol. Plant, 2000. Vol. 43, №3.-P. 381-386.

339. Sairam R.K, Tyagi A. Physiology and molecular biology of salinity stress tolerance in plants // Cur. Sci, 2004. Vol. 86, № 3. - P. 407-421.

340. Salvador M.L,. Klein U. The redox state regulates RNA degradation in the chloroplast of Chlamidomonas reinhardtii II Plant Phisiol, 1999. Vol. 121. -P. 1367-1374.

341. Samuilov V.D, Oleskin A.V, Lagunova E.M. Programmed cell death // Biochem. (Mosc.), 2000. Vol. 65, № 8. - P. 873-887.

342. Sandalio L.M, Dalurzo H.C, Gomez M, Romero-Puertas M.C, del Rio L.A. Cadmium-induced changes in the growth and oxidative metabolism of pea plants // J. Exp. Bot, 2001. Vol. 52, № 364. - P. 2115-2126.

343. Sandermann Jr. H, Ernst D, Heller W, Langebartels C. Ozone: an abiotic elicitor of plant defence reactions // Tr. Plant. Sci, 1998. Vol. 3, № 2. - P. 4750.

344. Sang Y, Cui D, Wang X. Phospholipase D and phosphatidic acid-mediated generation of superoxide in Arabidopsis // Plant Phisiol, 2001. Vol. 126. -P. 1449-1458.

345. Scandalios J.G. Molecular genetics of superoxide dismutases in plants // Oxidative stress and the molecular biology of antioxidant defenses / ed. J.G. Scandalios. New York: Cold Spring Harbor Laboratory Press, 1997. - P. 527568.

346. Schafer F.Q, Buettner G.R. Redox environment of the cell as viewed through the redox state of the glutathione disulfide/glutathione couple // Free Rad. Biol. Med, 2001.-Vol. 30, № 11.-P. 1191-1212.

347. Schutzendiibel A, Polle A. Plant responses to abiotic stresses: heavy metal-induced oxidative stress and protection by mycorrhization // J. Exp. Bot, 2002. -Vol. 53, №372.-P. 1351-1365.

348. Scioli J.R, Zilinskas B.A. Cloning and characterization of a cDNA encoding the chloroplastic copper/zinc superoxide dismutase from pea // PNAS, 1988. -Vol. 85.-P. 7661-7665.

349. Semenza G.L. Perspectives on oxygen sensing // Cell, 1999. Vol. 98. -P. 281-284.

350. Shainberg O., Rubin В., Rabinowitch H.D., Libal Y., Tel O.E. Acclimation of beans to oxidative stress by treatment with sublethal iron levels // J. Plant Physiol., 2000. Vol. 157. - P. 93-99.

351. Shalata A., Neumann P.M. Exogenous ascorbic acid (vitamin C) increases resistance to salt stress and reduces lipid peroxidation // J. Exp. Bot., 2001. -Vol. 52, № 364. P. 2207-2211.

352. Shicanai Т., Takeda Т., Yamauchi H., Sano S., Tomizava K.-I., Yokota A., Shigeoka S. Inhibition of ascorbate peroxidase under oxidative stress in tobacco having bacterial catalase in chloroplasts // FEBS Letters, 1998. Vol. 428. -P. 47-51.

353. Sies H. Glutathione and its role in cellular functions // Free Rad. Biol. Med., 1999.-Vol. 27, №9/10.-P. 916-921.

354. Standtman E.R. Oxidation of free amino acids and amino acid residues in proteins by radiolysis and by metal-catalyzed reactions //Annu. Rev. Biochem., 1993.-Vol. 62.-P. 797-821.

355. Stevens R.G., Creissen G.P., Mullineaux P.M. Cloning and characterisation of a cytosolic glutathione reductase cDNA from pea (Pisum sativum L.) and its expression in response to stress // Plant Mol. Biol., 1997. Vol. 35. - P. 641-654.

356. Sun Y., Oberley L.W. Redox regulation of transcriptional activators // Free Rad. Biol. Med., 1996. Vol. 21, № 3. - P. 335-348.

357. Surpin M., Larkin R.M., Chory J. Signal transduction between the chloroplast and the nucleus // The Plant Cell, suppl. 2002. P. 327-338.

358. Suzuki Y.J, Forman H.J, Sevanian A. Oxidants as stimulators of signal transduction // Free Rad. Biol. Med, 1997. Vol. 22, № 1/2. - P. 269-285.

359. Tang Y, Chevone B.I, Hess J.L. Ozone-responsive proteins in a tolerant and sensitive clone of white clover (Trifolium repens) II Environ. Poll, 1999. -Vol. 104.-P. 89-98.

360. Thordal-Christensen H, Zhang Z, Wei Y, Collinge D.B. Subcellular localization of H202 in plants. H202 accumulation in papillae and hypersensitive response during the barley-powdery mildew interaction // The Plant J, 1997. -Vol. 11, №6.-P. 1187-1194.

361. Tsang E.W, Bowler C, Herouart D, Van Camp W, Villarroel R, Genetello C, Van Montagu M, Inze D. Differential regulation of superoxide dismutases in plants exposed to environmental stress // The Plant Cell, 1991. Vol. 3. - P. 783792.

362. Ulmasov T, Ohmiya A, Hagen G, Guilfoyle T. The soybean GH2/4 gene that encodes a glutathione S-transferase has a promoter that is activated by a wide range of chemical agents // Plant Physiol, 1995. Vol. 108. - P. 919-927.

363. Van Breusegem F, Vranova E, Dat J, Inze D. The role of oxygen species in plant signal transduction // Plant Sci, 2001. Vol. 161. - P. 405-414.

364. Vranova E, Inze D, Van Breusegem F. Signal transduction during oxidative stress // J. Exp. Bot, 2002. Vol. 53, № 372. - P. 1227-1236.

365. Wallis J.G, Browse J. Mutants of Arabidopsis reveal many roles for membrane lipids // Prog. Lipid Res, 2002. Vol. 41. - P. 254-278.

366. Wang C, Jarlfors U, Hildenbrand D.F. Regulation and subcellular localization of auxin-induced lipoxygenases // Plant Sci, 1999. Vol. 148. -P. 147-153.

367. Wang W, Vinocur B, Altman A. Plant responses to drought, salinity and extreme temperatures: toward genetic engineering for stress tolerance // Planta, 2003.-Vol. 218.-P. 1-14.

368. Weber H, Chetalat A, Reymond P, Farmer E.E. Selective and powerful stress gene expression in Arabidopsis in response to malondialdehyde // The Plant J., 2004. Vol. 37. - P. 877-888.

369. Wendehenne D, Durner J, Chen Z, Klessig D.F. Benzodiazole, an inducer of plant defenses, inhibit catalase and ascorbate peroxidases // Phytochem, 1998. -Vol. 47.-P. 651-657.

370. Wendehenne D, Pugin A, Klessig D.F, Dumer J. Nitric oxide: comparative synthesis and signaling in animal and plant cells // Tr. Plant Science, 2001. -Vol. 6, №4.-P. 177-183.

371. White D.A, Zilinscas B.A. Nucleotide sequence of a complementary DNA encoding pea cytozolic copper/zinc superoxide dismutase // Plant Physiol, 1991. -Vol. 96.-P. 1391-1392.

372. Willekens H, Chamnongpol S, Davey M, Schraudner M, Langebartels C, Van Montagu M, Inze D, Van Camp W. Catalase is a sink for H202 and is indispensable for stress defence in C3 plants // The EMBO J, 1997. Vol. 16, № 16.-P. 4806-4816.

373. Williams M, Robertson E.J, Leech R.M, Harwood J.L. The effect of elevated atmospheric C02 on lipid metabolism in leaves from mature wheat (Triticum aestivum cv. Hereward) plants // Plant Cell Environ, 1998. Vol. 21. -P. 927-936.

374. Wojtaszek P. Oxidative burst: an early plant response to pathogen infection // Biochem. J, 1997. Vol. 322. - P. 681-692.

375. Wong-Vega L, Burke J.J, Allen R.D. Isolation and sequence analysis of a cDNA that encodes pea manganese superoxide dismutase // Plant Mol. Biol, 1991. -Vol. 17.-P. 1271-1274.

376. Woodmansee A.N, Imlay J.A. Reduced flavins promote oxidative DNA damage in non-respiring Escherichia coli by delivering electrons to intracellular free iron 11 J. Biol. Chem, 2002. Vol. 277, № 27. - P. 34055-34066.

377. Xiang С, Miao Z.-H, Lam E. Coordinated activation of as-Z-type elements and a tobacco glutathione S-transferase gene by auxins, salicylic acid, methyl-jasmonate and hydrogen peroxide // Plant Mol. Biol, 1996. Vol. 32. - P. 415— 426.

378. Xiang C, Oliver D.J. Glutathione metabolic genes coordinately respond to heavy metals and jasmonic acid in Arabidopsis // The Plant Cell, 1998. Vol. 10. -P. 1539-1550.

379. Xiang C, Werner B.L, Christensen E.M, Oliver D.J. The biological functions of glutathione revisited in Arabidopsis transgenic plants with altered glutathione levels // Plant Phisiol, 2001. Vol. 126. - P. 564-574.

380. Xiong L, Shumaker K.S, Zhu J.-K. Cell signalling during cold, drought, and salt // The Plant Cell, suppl. 2002. P. 165-183.

381. Xiong L, Zhu J.-K. Molecular and genetic aspects of plant responses to osmotic stress // Plant, Cell Environ, 2002. Vol. 25. - P. 131-139.

382. Yamaguchi-Shinozaki K, Kasuga M, Liul Q, Nakashima K, Sakuma Y, Abe H, Shinwari Z.K, Seki M, Shinozaki K. Biological mechanisms of drought stress response // JIRCAS Working Report, 2002. P. 1-8.

383. Yan B, Dai Q, Liu X, Huang S, Wang Z. Flooding-induced membrane damage, lipid oxidation and activated oxygen generation in corn leaves // Plant and Soil, 1996. Vol. 179. - P. 261-268.

384. Yang Z, Li L, Xu Y, Kuang T. Phosphatidylglycerol effect on oxygen-evolving activity in Ca2+-depleted photosystem II // Chinese Sci. Bull, 2000. -Vol. 45, №21.-P. 1964-1968.

385. Ye B, Gressel J. Transient, oxidant-induced antioxidant transcript and enzyme levels correlate with greater oxidant-resistance in paraquat-resistant Conyza bonariensis II Planta, 2000. Vol. 211. - P. 50-61.

386. Yin D, Kuczera K, Squier T.C. The sensitivity of carboxyl-terminal methionines in calmodulin isoforms to oxidation by H202 modulates the ability toactivate the plasma membrane Ca-ATPase // Chem. Res. Toxicol., 2000. Vol. 13, №2.-P. 103-110.

387. Young Т.Е., Gallie D.R. Programmed cell death during endosperm development // Plant Mol. Biol., 2000. Vol. 44. - P. 283-301.

388. Yu В., Benning C. Anionic lipids are required for chloroplast structure and function in Arabidopsis // The Plant J., 2003. Vol. 36. - P. 762-770.

389. Zhang L., Paakkarienen V., Van Wijk K.J., Aro E.M. Biogenesis of the chloroplast-encoded D1 protein: regulation of translation elongation, insertion, and assembly into photosystem II // Plant Cell, 2000. Vol. 12. - P. 1769-1781.

390. Zhang N., Portis Jr. A.R. Mechanisms of light regulation of Rubisco: A specific role for the larger Rubisco activase isoform involving reductive activation by thioredoxin-f// Plant Biol., 1999. Vol. 96, № 16. - P. 9438-9443.

391. Zhao R., Lind J., Merenyi G., Eriksen Т.Е. Significance of the intramolecular transformation of glutathione thiyl radicals to 2-aminoalkyl radical. Thermochemical and biological implications // J. Chem. Soc., Perkin Trans. 2, 1997.-P. 569-574.

392. Zhou W., Leul M. Uniconasole-induced tolerance of rape plants to heat stress in relation to changes in hormonal levels, enzyme activities and lipid peroxidation // Plant Growth Regul., 1999. Vol. 27. - P. 99-104.

Информация о работе

Балалаева, Ирина Владимировна
кандидата биологических наук
Нижний Новгород, 2004
ВАК 03.00.12

Диссертация

Изменение прооксидантно-антиоксидантного статуса хлоропластов гороха при действии стрессирующих факторов среды - тема диссертации по биологии, скачайте бесплатно

Автореферат

Похожие работы