Форониды

Темерева, Елена Николаевна

Бесплатный автореферат и диссертация по биологии на тему
Форониды
ВАК РФ 03.00.08, Зоология

Автореферат диссертации по теме "Форониды"

на правах рукописи Темерева Елена Николаевна

Форониды (Phoronida): строение, развитие, мировая фауна, филогения

03.00.08 - зоология

Автореферат диссертации на соискание ученой степени доктора биологических наук

Москва-2008

003478625

Работа выполнена на кафедре зоологии беспозвоночных Биологического факультета Московского государственного университета имени М.В. Ломоносова. Научный консультант доктор биологических наук,

профессор, член-корр. РАН Малахов Владимир Васильевич Официальные оппоненты: доктор биологических наук,

академик РАН

Адрианов Андрей Владимирович, Институт биологии моря ДВО РАН; доктор биологических наук Зезина Ольга Николаевна

Институт океанологии РАН; доктор биологических наук Бритаев Темир Аланович, Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН Ведущая организация: Санкт-Петербургский государственный университет.

Защита состоится «27» октября 2008 г. в 15 ч. 30 мин. на заседании диссертационного совета Д 501.001.20 в Московском государственном университете имени М.В. Ломоносова по адресу: 119991, Москва, МГУ имени М.В. Ломоносова, Биологический факультет.

С диссертацией можно ознакомиться в библиотеке Биологического факультета МГУ имени М.В. Ломоносова.

Автореферат разослан «26» сентября 2008 г.

Ученый секретарь диссертационного совета кандидат биологических наук Барсова Лариса Ивановна

Актуальность темы. Форониды — морские организмы, имеющие всесветное распространение и обнаруженные во всех акваториях Мирового океана за исключением антарктических широт. Phoronida — тип животного царства, в составе которого насчитывается всего 12 видов. Некоторые из этих видов могут достигать огромной численности — до 94000 экз./кв.м (Emig, 1982). Как показали результаты наших исследований, в морях России обитает 8 видов форонид, которые образуют обширные поселения в акваториях Черного и Японского морей (Скарлато и др., 1967; Тарасов, 1978). Из-за большой численности форониды доминируют в некоторых морских сообществах (особенно на мягких грунтах) и определяют их состав. Большинство форонид имеет планктот-рофных личинок, которые живут в планктоне 1-3 месяца. За это время они достигают большой численности и составляют значительную долю меропланктона. Многочисленность форонид и их личинок делает эту группу важной при изучении состава донных и планктонных сообществ, учете биоразнообразия и проведении различных других гидробиологических, экологических и зоологических работ.

Форониды имеют необычный план строения, а сама группа — исключительно интересная с точки зрения сравнительной анатомии и эмбриологии. По совокупности признаков она занимает промежуточное положение между типичными первичноротыми (Protostomia) и вторич-норотыми (Deuterostomia) животными. В связи с этим положение форонид в системе животного царства долгое время оставалось невыясненным. Большинство исследователей сближали форонид и вторичноротых животных на основании организации целомической системы и особенностей эмбриологии. В некоторых крупных зоологических руководствах форониды рассматриваются как одна из наиболее примитивных групп Bilateria, и само рассмотрение билатерально симметричных животных начинается с форонид (Remane et al., 1975). Надтиповой таксон Lopho-phorata, куда вместе с форонидами включают мшанок и брахиопод, долгое время рассматривался и рассматривается некоторыми исследователями до сих пор как базальный среди всех Radiata (Jeíferies, 1986; Ах 1989, 2000). Однако, согласно новым данным, полученным современными методами молекулярной филогенетики, форониды рассматриваются как группа, родственная первичноротым животным — аннелидам, моллюскам, плоским червям (Halanych et al., 1995). Эта точка зрения пока не нашла никаких подтверждений со стороны классической анато-

мии и эмбриологии, поэтому положение форонид в системе животного царства так и остается невыясненным, а разрыв в представлениях морфологов и молекулярных филогенетиков не только не уменьшается, а лишь увеличивается со временем.

Цели и задачи исследования. Целью настоящей работы является реконструкция морфологии, развития, таксономической структуры, плана строения и филогении Р1югошс1а — отдельного типа животного царства.

В задачи исследования входило:

1. осуществить полную реконструкцию анатомической организации взрослых форонид;

2. изучить ультраструктуру всех тканей и органов взрослых животных;

3. исследовать эмбриональное развитие форонид;

4. изучить анатомическую организацию и ультраструктуру всех тканей и органов у личинок форонид, принадлежащих разным родам;

5. провести изучение метаморфоза личинок форонид и проследить судьбу в метаморфозе отдельных органов;

6. составить синопсис мировой фауны взрослых форонид с подробными описаниями морфологических и анатомических особенностей животных из различных акваторий Мирового океана. Составить расширенные и дополненные описания видов и ключ для их определения;

7. изучить личиночное развитие форонид, а так же морфологию и анатомию актинотрох из планктонных проб, собранных в ходе экспедиций институтов РАН, составить полные описания всех известных к настоящему времени личинок форонид и ключ для их определения;

8. дать объяснение необычному плану строения форонид и пересмотреть филогенетические отношения этой группы с учетом данных морфологии и молекулярной филогенетики.

Научная новизна. Предложена оригинальная схема для объяснения плана строения форонид и новая концепция их филогении, которая объединяет традиционные взгляды сравнительных анатомов и новые молекулярные данные.

В ходе детальных исследований морфологии, микроскопической анатомии и ультраструктуры форонид обнаружено, что группа в целом характеризуется чрезвычайно примитивной морфологической, гистологической и цитологической организацией. Все ткани и системы органов демонстрируют архаичное строение: покровный эпидермис образован моноцилиарными клетками, в которых базальным телом жгута является

одна из центриолей; все элементы нервной системы залегают в толще покровного эпителия и имеют организацию интраэпидермального плек-суса; энтодермальный эпителий желудка и средней кишки образован эпителиально-мышечными моноцилиарными клетками, подобное строение энтодермы ставит форонид в особое положение среди всех ВПа1епа. Строение половой системы форонид так же демонстрирует черты архаичности: постоянно существующих гонад у форонид нет, половые клетки развиваются из клеток целомической выстилки, образующих стенки кровеносных сосудов.

Впервые проведен морфо-функциональный анализ пищедобывательного аппарата фофронид и выявлен механизм размерной сегрегации частиц.

Впервые обнаружены и сформулированы некоторые закономерности эмбрионального развития форонид, доказан радиальный тип дробления яйца. Впервые обнаружено, что борозды четвертого и пятого делений дробления проходят по-разному в зависимости от типа развития. Впервые обнаружено два источника и два способа формирования целомической мезодермы. Впервые выделено два типа планктотрофных личинок форонид, различающихся особенностями морфологии, анатомии и биологии. Выявлена корелляция между типом развития и типом личинки.

Впервые проведенное детальное исследование всех систем органов личинок форонид позволило выявить ряд уникальных черт их организации: моноцилиарные эпителиально-мышечные клетки в покровах (в том числе и в ресничных шнурах) и целомических выстилках; наличие развитой кровеносной системы (это необычная черта строения планктонных личинок); наличие двух типов организации целомической системы, в том числе тримерной системы у личинок рода Ркогопор518.

Впервые изучен метаморфоз Р/гогоио/гш кагтеп. Впервые для форонид показано возникновение дефинитивных щупалец из проксимальных концов личиночных щупалец. Впервые прослежена преемственность между пищеварительной системой взрослых форонид и их личинок. Впервые прослежена судьба в метаморфозе выделительных органов форонид и предложена схема их развития в филогенезе. Впервые достоверно установлено, что латеральные мезентерии в метаморфозе появляются в результате активной пролиферации клеток целомической выстилки туловищного целома. Впервые предложена оригинальная схема филогенетического развития латеральных мезентериев и плана строения форонид.

Найдено и описано 2 новых для науки вида форонид (в дополнение к

10 ранее известным). Впервые найдены и описаны форониды в арктическом бассейне Мирового океана, в Беринговом море, у тихоокеанского побережья Камчатки. 3 вида форонид впервые зарегистрированы в морях России (в дополнение к 5 известным). Впервые составлен полный ключ для определения всех известных видов форонид с учетом особенностей анатомической организации форонид из разных акваторий Мирового океана.

Впервые описана морфология и анатомия личинок форонид, постоянно обнаруживаемых в планктоне Черного моря и зал. Терпения Охотского моря. Обнаружены ранее неизвестные личинки, предположительно принадлежащие видам Phoronopsis albomaculata и Ph. californica. Впервые для форонид описан феномен гигантских личинок и проанализирована проблема гигантизма личинок морских животных. Впервые подробно описаны последовательные стадии личиночного развития трех наиболее массовых видов форонид Японского моря. Впервые составлен ключ для определения личинок форонид. Впервые в качестве родового определительного признака предложено использовать форму предрото-вого целома.

На защиту выносятся следующие положения.

Новые представления о плане строения, морфологической, гистологической и цитологической организации форонид.

Новые представления о типе эмбрионального развития форонид.

Полный синопсис мировой фауны форонид с описанием всех видов и ключей для определения взрослых и личинок.

Новые представления о плане строения Lophophorata как олигомер-ных (а не архимерных) животных и их положении среди Lophotrochozoa

Апробация работы и публикации. Результаты работы доложены на

11 Всероссийском симпозиуме «Экологические проблемы онтогенеза», Москва, 2000 г.; на конференции Беломорской биологической станции в 2000 г.; на научных коллоквиумах Института биологии моря в ДВО РАН 1999-2005 гг.; на Юбилейной конференции памяти A.B. Иванова «Проблемы эволюционной морфологии животных» ЗИН РАН; на 7-м Международном симпозиуме «Larval Biology» в 2006 г. в г. Coos Bay (Орегон, США); на чтениях памяти B.J1. Вагина «Морская зоология и паразитология: поиски и открытия» в Казанском государственном университете в 2007 г.; на заседаниях кафедры зоологии беспозвоночных Биологического факультета МГУ имени М.В. Ломоносова.

По теме диссертации опубликованы 32 работы (из них 28 статей в рецензируемых журналах).

Структура и объем работы. Диссертация представляет рукопись в 2-х томах. Первый том содержит текст основной части и приложения, второй — иллюстрации к основной части и приложению. Текст основной части состоит из введения, 7 глав, выводов и списка литературы. Список литературы включает 401 название, из которых 342 на иностранных языках. Том первый содержит 514 стр., том второй — 287 стр.

Благодарности. Автор выражает глубокую благодарность научному консультанту глубокоуважаемому Малахову Владимиру Васильевичу, а также многочисленным коллегам и друзьям, оказавшим помощь в получении научного материала, литературы, ценных советов, хорошего настроения и боевого настроя: Юшину В.В., Чернышеву A.B., Радашевс-кому В.И., Адрианову A.B., Михайлову К.Г., Русину JL, Юрченко О., Маслаковой С., Чикиной М., Слободову С., Державину Д., Соловьеву К., Р. Зиммеру, С. Сантагате, К. Эмигу и др. Автор глубоко признателен сотрудникам кафедры зоологии беспозвоночных Биологического факультета МГУ имени М.В. Ломоносова и лаборатории эмбриологии Института биологии моря ДВО РАН. Особую благодарность автор выражает Г.Н. Давидовичу, А.Г. Богданову и всем сотрудникам межкафедральной лаборатории электронной микроскопии МГУ имени М.В. Ломоносова.

ГЛАВА 1. ИСТОРИЯ ИЗУЧЕНИЯ ФОРОНИД

В главе подробно рассмотрены основные этапы изучения строения, развития и таксономии форонид.

ГЛАВА 2. МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ

Материалом для работы послужили взрослые форониды 8 видов из различных районов Мирового океана: Phoronis ovalis, Р. ijimai, Р. hippo-crepia, Р. psammophila, Р. australis, Р. svetlanae, Phoronopsis harmeri, Ph. malakhovi, собранные автором лично, а также отобранные в коллекциях институтов Российской академии наук. Все форониды из разных мест обитания изучены при помощи гистологических методов (всего получено около 140 серий поперечных, 3 серии сагиттальных и 2 серии фронтальных срезов).

Тонкая морфология различных участков тела и трубки исследована на примере Р. у/таг, Р. Ырросгерга, Рк. кагтеп методами сканирующей электронной микроскопии (СЭМ). Тонкое строение всех систем органов исследовано методами трансмиссионной электронной микроскопии (ТЭМ) на примере Рк кагтеп. Развитие изучено на примере двух видов Р. у/тт и Рк. кагтеп.

Материалом для работы также послужили личинки 9 видов форо-нид, выращенные из оплодотворенных яиц и отобранные из планктонных проб, взятых из различных акваторий. Все личинки исследованы гистологическими методами (всего получено 15 сагиттальных, 20 поперечных и 6 фронтальных серий срезов). Тонкая морфология методами СЭМ изучена у личинок 5 видов. Тонкое строение всех систем органов изучено на А. \ancouverensis, А. Бр., А. кагтеп. Гистохимическими методами (для выявления общей анатомии мышечного аппарата) с применением лазерной конфокальной микроскопии исследованы личинки Р. щта1 и Рк кагтеп. Метаморфоз форонид изучен на примере Рк кагтеп.

ГЛАВА 3. МОРФОЛОГИЯ, АНАТОМИЯ, УЛЬТРАСТРУКТУРА ВЗРОСЛЫХ ФОРОНИД

3.1. Трубка и морфология мягкого тела. Форониды образуют две экологические группы: обитающие в мягком субстрате (рис. 1 А) и сверлящие форониды, обитающие в камнях и раковинах моллюсков (рис. 1Б). Трубки форонид состоят из трех слоев (рис. 1В) и образованы кислыми мукополисахаридами, основными сульфомукополисахаридами и белками. Впервые показано, что слои трубки состоят из тонких субслоев (сс) (рис. 1В), каждый из которых образован сетчатым переплетением тонких фибрилл. Тонкое строение трубок форонид значительно проще, чем у других тубикольных животных (например, полихет и вести-ментифер). Трубки форонид имеют не коническую, а цилиндрическую форму, и даже слегка расширены на заднем конце. Можно предположить, что в процессе роста форониды способны частично растворять и заново выделять материал заднего участка трубки. Размеры тела животных варьируют от 1 до 50 см в длину. Мягкое тело животных может быть подразделено на участки, различающиеся особенностями морфологии: передний (пкт), несущий лофофор со щупальцами (щ), передний туловищный (пту), задний туловищный (зту) и ампулу (ам) (рис. 1Г).

3.2. Лофофор и щупальца. Выделено два новых типа организации лофофора: переходный между овальным и подковообразным и переходный между подковообразным и спиральным. Эволюционное усложнение лофофора форонид корреллирует с размерами самих организмов. С увеличением размеров животного лофофор усложняется от овального к подковообразному, далее к спиральному и хеликоидальному. Впервые выделено два типа организации щупалец у форонид, различающиеся формой поперечного сечения, расположением латеральных зон и наличием (отсутствием) промежуточной зоны. Анализ строения щупалец и организации лофофора в целом позволяет предложить оригинальную схему механизма фильтрации у форонид и сегрегации частиц. Форони-ды, как и другие Lophophorata относятся к группе «upstream» фильтра-торов. Потоки воды устремляются сверху внутрь лофофора и выходят наружу в промежутках между щупальцами (рис. 2А). Нижний предел размера задерживаемых лофофором частиц определяется расстоянием между латеро-фронтальными ресничками (рис. 2Б) и составляет у форонид около 1 мкм. Более крупные частицы переносятся фронтальными ресничками к основанию щупалец (рис. 2В). Верхний предел размеров частиц, пригодных к пище, регулируется расстоянием между эпистом-ной складкой и наружным рядом щупалец (рис. 2В). В пищевой желобок и далее в рот попадают частицы меньше 10-12 мкм. Более крупные частицы накапливаются в пространстве между внутренним кругом щупалец и наружной поверхностью эпистомной складки и выводятся из лофофора в промежутке между щупальцами на дорсальной стороне эпи-стома (рис. 2Г). В регулировании процесса фильтрации важную роль играет индивидуальная подвижность щупалец лофофора, которая обеспечивается развитой мускулатурой целомической выстилки и богатой иннервацией. Основными лабильными опорными структурами внутри щупалец являются слепые кровеносные сосуды, тургор которых поддерживается сокращением мускулатуры сосудистой стенки.

3.3. Эпидермис. Форониды характеризуются сохранением одного из наиболее архаичных вариантов организации эпидермиса среди трехслойных животных — это однослойный моноцилиарный микровиллярный эпидермис (рис. ЗА). Микроворсинки эпидермиса погружены в слой тонковолокнистой протокутикулы, заселенной эписимбиотическими бактериями (рис. ЗБ). Помимо форонид такой тип организации покровов встречается у брахиопод, полухордовых, иглокожих. Нами впервые обнаруже-

Рис. 1. Форониды, обитающие в мягком грунте (А, Г — РУюгопоръгз кагтеп, В — РИоготз Ырросггр1а) и в толще раковин моллюсков (Б — Ркоготъ у таг). А, Б, Г — фотографии с живых животных. В — поперечный срез через передний туловищный участок.

но, что на протяжении туловищного отдела в эпидермисе форонид может быть выделено три зоны, отличающихся наличием или отсутствием жгутиков, заселенностью бактериями и распределением железистых клеток.

3.4. Нервная система. Нервная система форонид представляет собой один из наиболее ярких примеров плексусного типа организации нервного аппарата. У форонид нет ни нервных ганглиев, ни настоящих нервных стволов. Сохранение нервного плексуса у форонид отражает общую примитивность тканевой организации этих животных. В то же время не следует считать, что плексусный уровень организации нервной системы обязательно свидетельствует о большой примитивности той группы животных, у которой он присутствует. Кроме форонид мощное развитие нервного плексуса в покровах (правда, наряду с нервными стволами и ганглиями) характерно для полухордовых, иглокожих, ресничных червей, немертин, моллюсков (Беклемишев, 1964; Bullock, Horridge, 1965). Все эти группы характеризуются отсутствием кутикулы (за исключением тонкой протокутикулы) и сохранением ресничного или жгутикового типа эпидермиса. Такой тип организации покровов позволяет сенсорной информации из внешней среды беспрепятственно поступать к чувствующим элементам нервной системы. Вот почему в нервном плек-сусе форонид и других организмов с плексусной нервной системой так много чувствительных и ассоциативных нейронов в покровах. Толстая микровиллярная кутикула аннелид и близких групп (например, сипун-кулид) уже представляет собой некоторое препятствие для поступления сенсорных импульсов и в соответствии с этим нервный плексус в покровах аннелид развит слабее, чем у немертин или ресничных червей (Bullok, Horrige, 1965). Детальный анализ организации периферической нервной системы у аннелид показывает ее существенные отличия от нервной системы форонид (Лагутенко, 1985, 1996, 1997, 1998, 2002). Самые специализированные покровы характерны для представителей группы экдизозойных животных (Ecdysozoa), имеющих толстую кутикулу немикровиллярного типа, которая в большинстве случаев содержит хитин. Поступление сенсорной информации через такую кутикулу практически невозможно. Покровы экдизозоа, как правило, лишены свободных нервных окончаний, нервный плексус в покровах (за исключением специализированных участков) вообще отсутствует.

Наличие плексусной нервной системы вовсе не исключает определенной структурной дифференцировки, а также появления совершен-

Рис. 2. Схема предположительного механизма фильтрации и сегрегации пищевых частиц у форонид. А, Б — на щупальцах. В, Г — вблизи эпистома. Г — стрелками показано движение крупных несъедобных частиц на дорсальной стороне эпистома.

Рис. 3. Детали тонкого строения эпидермиса (А, Б), гастродермиса (В), эпителия воронки нефридия Ркогопорз^я Иагтег1. Обозначения: б — бактерия, бм — базальный матрикс, кцв — клетки целомической выстилки, кэж — клетки эпителия желудка, прк — протокутикула. Наконечниками указаны миофиламенты.

ных и высокоспециализированных элементов строения. Структурированность нервного плексуса форонид выражается, например, в его ярусной организации (рис. 4А). Нами впервые обнаружено, что цитоархи-тектоника дорсального и кольцевого нервных сплетений сходна с таковой эпителиального нервного плексуса и характеризуется ярусным расположением элементов в апикально-базальном направлении. К базаль-ной пластинке прилежат отростки нервных клеток, образующие мощный нейропиль (рис. 4А). Над нейропилем располагаются тела глиепо-добных клеток, следующий ряд образуют тела нервных клеток, над которыми смыкаются расширенные апикальные части поддерживающих клеток эпидермиса. Вся эта слоистая структура пронизана базальными отростками поддерживающих клеток, в которых проходят тонофиламен-ты (рис. 4А). Более того, в нервной системе форонид существуют такие высокоспециализированные черты, как, например, гигантские нервные волокна. Подобные специализации встречаются у животных с очень высоким уровнем морфологической дифференцировки нервной системы, например, у головоногих моллюсков.

3.5. Базальный матрикс. Форониды характеризуются относительно мощным развитием базального матрикса между эпидермальным и мезодермальным (целомическим) эпителиями. В его состав входит основное вещество, которое заселяется соединительно-тканными клетками. Строение базального матрикса форонид имеет черты конвергентного сходства с хрящеподобными структурами других беспозвоночных и с настоящим хрящом позвоночных животных.

3.6. Мускулатура стенки тела. Обнаружено, что мускулатура форонид характеризуется региональной дифференцировкой. Мускулатура в переднем туловищном участке тела образует решетку, в которой базаль-ные отростки клеток продольной мускулатуры проходят между клетками кольцевой мускулатуры и крепятся при помощи гемидесмосом к ба-зальной пластинке (рис. 4Б). В свою очередь, клетки кольцевой мускулатуры образуют ядросодержащие цитоплазматические выросты, которые входят в основания лент продольной мускулатуры или вдаются в полость туловищного целома (рис. 4Б). В ампуле имеет место инверсия слоев продольной и кольцевой мускулатуры.

Мускулатура стенки тела форонид представляет собой производное целомической выстилки и сохраняет черты примитивного миоэпителия. Мышечные клетки форонид несут апикальные жгутики (рис. 4Б), что подчеркивает их эпителиальную природу. Своеобразную перьевидную

Рис. 4. Схемы тонкой организации кольцевого нервного сплетения (А— реконструкция по данным ТЭМ), строения мышечной решетки в переднем туловищном участке тела (Б), взаимного расположения целомических компартментов на сагиттальном срезе (В). Г — трехмерная реконструкция кровеносной системы (вид на животное с оральной стороны). Д — схема подразделения пищеварительного тракта на отделы.

мускулатуру форонид можно трактовать как складки сплошного мышечного слоя, которые возникают для увеличения его площади и, следовательно, — мощности сокращения. Подобное строение мускулатуры может возникать и у других тубикольных животных (например, у седен-тарных аннелид). Это сходство следует рассматривать даже не как параллелизм, а как конвергенцию, поскольку главная ось тела форонид не гомологична передне-задней оси тела аннелид и других ВПагепа.

3.7. Целом. Проведенные в ходе настоящей работы оригинальные исследования позволяют надежно показать, что взрослые форониды обладают архимерией целома, который разделен на три отдела (не сегмента!): небольшой, но явственно выраженный и ограниченный миоэпите-лиальной выстилкой непарный целом эпистома, щупальцевый целом и обширный туловищный целом (рис. 4В). Особенностью организации туловищного целома является наличие в нем не только производных дорсо-вентрального мезентерия (оральный, анальный и интеринтести-нальный), но и латеральных мезентериев — правого и левого.

Анализ анатомической организации форонид в сопоставлении с особенностями метаморфоза личинок позволяет предложить оригинальную гипотезу происхождения латеральных мезентериев форонид, трактующую туловищный целом как состоящий из 2-х сегментов (подробнее см. главу 7).

В ходе исследований доказано, что выстилка полости тела форонид (как со стороны соматоплевры, так и со стороны спланхноплевры) представлена моноцилиарными эпителиально-мышечными клетками. Подобное строение стенки целома следует рассматривать, как архаичную особенность организации форонид. Такое строение целомической выстилки является наиболее примитивным типом целомической выстилки беспозвоночных (см. Ше§ег, ЬотЬагсН, 1987). В главе впервые для форонид приведено описание отростчатых клеток с фагоцитарной активностью, обнаруженных в полости туловищного целома.

3.8. Кровеносная система. Оргинальные трехмерные реконструкции кровеносной системы форонид позволили выявить ранее неизвестный дорсо-латеральный сосуд (длс) и кровеносный плексус на поверхности восходящей ветви кишечника (рис. 4Г). Впервые проведено описание тонкого строения сосудистой стенки главных кровеносных сосудов и кровеносных капилляров в разных участках тела (рис. 5). Исходный тип организации стенки кровеносных сосудов у форонид — это слой внеклеточного вещества, обращенного к просвету сосуда, и наружный слой

жгутиковых эпителиально-мышечных клеток целомического эпителия (рис. 5-1а). Этот исходный тип допускает несколько вариантов и служит основой для эволюционных усложнений, главным из которых является появление эндотелиальной выстилки за счет оседания на слой внеклеточного матрикса амебоцитов (рис. 5-П). У форонид можно наблюдать все этапы формирования эндотелиальной выстилки — от отдельных эндотелиальных клеток до настоящего внутрисосудистого эпителия. В эндотелии может формироваться мощная мускулатура, которая входит как одно из главных составляющих в состав мышечной стенки пульса-торного органа кровеносной системы — «сердца» форонид (рис. 5-Пв). Особое шестислойное строение стенки медиального сосуда (рис. 5-Ш) в переднем туловищном участке может быть объяснено наложением латерального мезентерия на кровеносный сосуд обычного строения. Продольные туловищные сосуды форонид закладываются как сосуды околокишечной кровеносной системы. У личинки форонид имеется дорсальный и парные вентро-латеральные сосуды. При формировании туловищного выроста кишечная трубка втягивается в него и вместе с ней втягиваются продольные кровеносные сосуды. Это позволяет гомологи-зировать латеральный сосуд взрослых форонид с одним из вентро-лате-ральных сосудов личинки, а через них с вентральными сосудами других беспозвоночных. Медиальный сосуд форонид может быть гомологизи-рован с дорсальным сосудом личинки и дорсальным сосудом других беспозвоночных. Эта гомологизация подтверждается сохранением у форонид общего для всех беспозвоночных направления циркуляции крови: по латеральному сосуду — от переднего конца тела, по медиальному сосуду — к переднему концу, а так же тем, что пульсаторный орган — «сердце» форонид — лежит на медиальном сосуде.

3.9. Пищеварительная система. На основе оригинальных исследований предложено новое подразделение кишечника на отделы, различающиеся особенностями цитологической организации и выполняемыми функциями (рис. 4Д). Кишечник форонид лишен дополнительных желез (таких, например, как слюнные железы) и печени и представляет собой простую изогнутую трубку, дифференцированную на отделы, различающиеся по диаметру, толщине эпителия и цитологическим особенностям. По длине кишечника можно выделить девять отделов: глотку (г), пищевод (п), преджелудок (прж), желудок (ж), пилорическую часть (пч), среднюю (ск), заднюю (зк) и прямую (пк) кишки и анальную камеру (ак) (рис. 4Д). Только глотка и прямая кишка вместе с анальной каме-

Рис. 5. Схемы организации основных типов сосудистой стенки. I — двухслойная стенка (1а — капилляры щупалец и латерльных сосудов, 16 — подоциты в стенке левого латерального сосуда). II — трехслойная стенка (Нб — афферент-ныйо лофофоральный сосуд, Пв — медиальный сосуд в переднем участке тела с пучком нервных волокон (нв)). III — шестислойная стенка медиального сосуда в переднем туловищном участке тела.

рой могут быть отнесены к эктодермальным участкам пищеварительного тракта. Слабое развитие эктодермальной составляющей пищеварительной трубки сближает форонид с вторичноротыми и отделяет их от первичноротых, для которых характерно наличие обширной эктодермальной составляющей пищеварительного тракта.

Цитологические особенности также позволяют рассматривать форонид как весьма примитивную группу ВПа1епа. Кишечный эпителий образован слабо дифференцированными клетками, сочетающими функции секреции, всасывания, эндоцитоза и внутриклеточного пищеварения. Все клетки гастродермиса форонид—это жгутиковые (а не ресничные) клетки. Даже в тех случаях, когда требуется увеличение плотности ресничек на единицу площади, у форонид возникают бицилиарные, но не ресничные клетки. Нами впервые обнаружено, что в состав гастродермиса форонид входят эпителиально-мышечные клетки, в которых миофиламен-ты проходят в базальных частях в кольцевом направлении (рис. ЗВ). Наличие эпителиально-мышечных клеток подчеркивает примитивность цитологической организации гастродермиса форонид и сближает его с эпителиально-мышечной выстилкой кишечной полости двуслойных многоклеточных.

3.10. Выделительная система. В подглаве приведены описания микроскопической анатомии (и трехмерные реконструкции) и тонкого строения выделительных органов форонид. Они представлены одной парой ресничных воронок, от которых отходят выделительные каналы различной формы и протяженности. Нефридии форонид выполняют две функции: они являются выделительными органами и (в период размножения) гонодуктами. Размеры и сложность организации выделительных органов сильно связаны с размерами самих форонид. Самые простые нефридии в виде воронки с коротким и почти выпрямленным каналом характерны для самой маленькой форониды Р. оуаИя. Только у этой фо-рониды нефридии не участвуют в выведении половых продуктов. Длина и степень изогнутости выделительного канала у других форонид коррелирует с размерами тела (самые длинные и сложноизогнутые нефридии характерны для самых крупных форонид—Ркогопор$1$ саИ/огтса). Форма и размер выделительных воронок определяется тем, что в период нереста через низ выводятся половые продукты. Так, у многих видов развиваются две воронки на каждом нефридии. Одна из них, которая преимущественно связана с выведением яйцеклеток, крупнее другой, которая связана с выведением спермиев.

Нами впервые обнаружено, что у раздельнополых видов может иметь место половой диморфизм в строении воронок нефридиев: у самок они значительно крупнее, чем у самцов. Необычной цитологической особенностью нефридиев форонид является наличие эпителиально-мышечных клеток в воронке (рис. ЗГ) и эпителии восходящего колена нефридия. Наличие ресничных воронок коррелирует у форонид с хорошо развитой и сложно дифференцированной кровеносной системой. Ультрафильтрация осуществляется на стенке кровеносных сосудов, особенно там, где они одеты модифицированным целомическим эпителием — подоцитами (рис. 5-16). Модификация клеток эпителия восходящего и нисходящего колен метанефридия связана с тем, что нисходящее колено функционирует как экскреторная часть, а восходящее — как орган реаб-сорбции.

3.11. Наружное репродуктивные органы и гаметогенез. Впервые на ультраструктурном уровне описано развитие клеток вазоперитоне-альной ткани и женских половых клеток. Форониды не обладают оформленными половыми железами. Показано, что источником половых клеток форонид являются клетки целомической выстилки, образующие стенки кровеносных сосудов в заднем туловищном участке тела. На ранних этапах развития половые клетки остаются в составе сосудистой стенки и получают питание из кровеносных сосудов. С развивающимися половыми клетками тесно ассоциирована вазоперитонеальная ткань, клетки которой происходят так же от целомических клеток сосудистой стенки. Вазоперитонеальная ткань достигает максимального развития к периоду нереста. По-видимому, вазоперитонеальная ткань накапливает, а затем высвобождает питательные вещества, необходимые для развивающихся половых клеток.

Вокруг развивающихся женских половых клеток формируется фолликул из клеток вазоперитонеальной ткани (рис. 6), который, однако, не выполняет, трофической функции. Женские половые клетки форонид сохраняют развитый синтетический аппарат, а сам оогенез может быть отнесен к аутосинтетическому типу (рис. 6). Оплодотворение у форонид осуществляется посредством переноса сперматофоров. Это приводит к сильным модификациям в строении сперматозоидов, которые представляют собой У-образные клетки, где одно плечо — ядро и митохондрии, а другое — жгут. Акросома помещается в угле У-образной клетки.

Модификация процессов оплодотворения, а так же вынашивание эмбрионов у некоторых видов приводят к развитию наружных репродук-

тивных органов форонид. В подглаве впервые приведены описания микроскопической анатомии и ультраструктуры наружных репродуктивных органов форонид, иллюстрированные трехмерными реконструкциями. У гермафродитных видов имеются нидаментальные железы, которые представляют собой результат разрастания эпителия дна лофофораль-ной вогнутости и абфронтальной стороны щупалец внутреннего ряда. Секрет нидаментальных желез обеспечивает склеивание эмбрионов и прикрепление их к щупальцам лофофора. Оральные части нидаментальных желез функционируют как лофофоральные органы, участвующие в формировании сперматофоров. Нидаментальные железы отсутствуют у самок раздельнополых видов, которые выбрасывают оплодотворенные яйцеклетки в толщу воды. У самцов раздельнополых видов гипертрофированному развитию подвергаются лофофоральные органы, имеющие сложное строение и состоящие из частей, которые могут быть гомо-логизированы с оральной и аборальными частями нидаментальных желез. Сложное строение лофофоральных органов у раздельнополых видов коррелирует с более сложной организацией сперматофоров, имеющих спиральный парус и обладающих способностью парить в толще воды.

ГЛАВА 4. ЭМБРИОНАЛЬНОЕ РАЗВИТИЕ

4.3. Оплодотворение и нерест. Оплодотворение у форонид осуществляется путем передачи сперматофоров. Автору удалось обнаружить сперматозоиды в туловищном целоме самок Рк Иагтеп, что говорит об оплодотворении ооцитов еще до нереста. Нерест у форонид происходит уже оплодотворенными яйцами, а иногда — и эмбрионами на стадиях дробления. Число и размер яиц зависят от размеров тела животного и типа развития.

4.4. Классификация типов развития. У форонид можно выделить три типа развития. (1) Голопелагическое развитие характерно для крупных форонид, обитающих в толще мягкого грунта. Число выметываемых яиц измеряется тысячами, размеры яиц—до 90 мкм, первая плавающая личинка — бластула. (2) Развитие с вынашиванием характерно для небольших форонид, живущих в толще твердого грунта. Число продуцируемых яиц — сотни, диаметр яиц — 100 мкм, первая плавающая личинка — актинотроха. (3) Лецитотрофное развитие характерно только для одного вида—РЪопяш оуа/и. Число яиц — не более 20, диаметр яиц— 125 мкм. Личинка не плавает, не питается.

Рис. 6. Схемы последовательных стадий оогенеза Phoronopsis harmeri и преобразования окружающих клеток вазоперитонеальной ткани.

Широко распространенное в литературе мнение о спиральном типе дробления у форонид признано ошибочным. Оно основано на результате работы Раттенбари (Rattenbury, 1954), выполненной на Phoronopsis viridis (младший синоним Phoronopsis harmeri). В результате переисследования развития этого же вида документально показано, что дробление яйца протекает как радиальное (рис. 7). Это наблюдение подтверждено и на виде с другим типом развития — Р. ijimai.

Обнаружено, что некоторые особенности дробления коррелируют с типом развития (первым или вторым). При голопелагическом типе развития борозды четвертого деления дробления проходят под некоторым углом к анимально-вегетативной оси зародыша, что позволяет сформировать полость внутри эмбриона уже на стадии 16 бластомеров (рис. 7Е). При развитии с вынашиванием борозды четвертого и пятого делений дроб-

ления проходят строго в меридиональном направлении, в результате чего зародыш приобретает форму двухслойной пластинки. Такая форма «кирпичика» сохраняется на более поздних стадиях и обеспечивает компактную «упаковку» зародышей в эмбриональных скоплениях.

Нами впервые обнаружено, что у форонид мезодерма закладывается из двух зачатков: переднего и заднего. Передний мезодермальный зачаток формируется на стадии гаструлы за счет выселения клеток из передней стенки архентерона (рис. 7М, Н). Эти клетки впоследствии дадут целомическую выстилку предротового и щупальцевого целомов. Задний мезодермальный зачаток формируется на стадии молодой личинки. Он появляется как непарное дорсальное выпячивание стенки средней кишки, то есть образуется энтероцельным путем. Зачаток растет, отшну-ровывается от стенки кишки, огибает кишечник с боков, приобретая подковообразную форму. Постепенно края подковы сближаются и смыкаются на вентральной стороне тела личинки, где формируется единственный непарный мезентерий. Задний зачаток мезодермы дает выстилку туловищного целома.

Два источника мезодермы (передний и задний) характерны для многих других групп Bilateria. Так, у Spiralia задняя мезодерма происходит из квадранта D, точнее от клетки 4d, а как передний источник мезодермы можно трактовать клетки, происходящие от бластомеров 2а, 2Ь, 2с или За, ЗЬ, дающие начало мускулатуре глотки (Lillie, 1895; Biggelaar, 1983; Boyer et al., 1998; Henry, Martindale, 1998; Lartillot et al., 2002a). У хордовых задняя мезодерма—это мезодерма туловищно-хвостовой почки, а передняя — это так называемая «прехордальная мезодерма» (Adelman, 1922; Seifert et al., 1993; Kiecker, Niehrs, 2001). Два источника мезодермы характерны и для ракообразных, где основная часть мезодермы происходит в задней области зародышевого диска (см. Mantón, 1928, 1934; Nair, 1941, 1956; Weygoldt, 1960, 1961; Anderson, 1967; Behesch, 1969). В то же время в передней части зародыша у многих форм отмечено обособление так называемой преантеннальной мезодермы (см. Mantón, 1934; Nair, 1939,1941,1949,1956; Weygoldt, 1960,1961; Benesch, 1969), которая дает мускулатуру верхней губы, пищевода, а также мышцы глазных стебельков. В этой связи интересно отметить, что в области переднего и заднего мезодермальных зачатков у позвоночных и беспозвоночных отмечена экспрессия гомеобоксных генов — гомологов «Brachiury», «goosecoid» и «fork head» (Weigel et al., 1989; Artinger et al., 1997; Filosa et al., 1997; Bassham, Postlethwait, 2000; Tagawa et al., 1998,

Рис. 7. Развитие РУюгопор$1$ Иагтег1, фотографии с живых эмбрионов.

2001; Kusch, Reuter, 1999; Technau, 2001; Lartillot et al., 2002b; Takade et al., 2002). Вероятно, передний и задний мезодермальные зачатки Bilateria, связанные с передним и задним концами щелевидного бластопора, могли произойти путем расщепления кольцеобразного центра закладки мезодермы радиально-симметричного предка.

Молодая актинотроха планктотрофная (личинка форонид) имеет характерную Г-образную форму (рис. 7П), у нее имеется сквозной кишечник, дифференциованный на отделы, предротовой (для личинок рода Phoronopsis) и туловищный целомы, предротовой и послеротовой ресничные шнуры и протонефридии. Последние закладываются у молодой личинки как парные выпячивания эктодермы с вентро-латеральных сторон от ануса. У личинок на более поздних стадиях появляется телотрох (тг) — главный локомоторный орган (рис. 8). Преоральный шнур личинок форонид может быть гомологизирован с прототрохом личинок Spiralia, а посторальный шнур — с метатрохом. В то же время преоральный и посторальный ресничные шнуры актинотрохи могут быть гомологизирова-ны с соответствующими ресничными шнурами личинок вторичноротых.

Рис. 8. Личинки форонид с голопелагическим развитием (А) и развитием с вынашиванием (Б). Фотографии живых животных.

Нам впервые удалось четко проследить и сформулировать корреляцию между типом развития и типом личинки у форонид. У видов с голо-пелагическим развитием (рис. 8А) личинки имеют относительно крупные размеры (более 1 мм), прозрачные покровы, обширный бластоцель, большое число щупалец (более 24) и долго (2.5-3 мес.) находятся в планктоне.

У видов, для которых характерно вынашивание эмбрионов в кроне щупалец (рис.8Б), длина тела личинок меньше 1 мм. Личинки имеют плотные, непрозрачные («мясистые») пигментированные покровы тела, бластоцель узкий, число щупалец не превышает 14. Мощно развитый телотрох служит главным локомоторным органом. Личинки находятся в планктоне не более 1 месяца.

Лецитотрофная ползающая личинка характерна для одного вида форонид —РИоготз оуаИя, что связано с уменьшением размеров тела взрослого животного и, как следствие, невозможностью продуцировать большое количество яиц.

ГЛАВА 5. МОРФОЛОГИЯ, АНАТОМИЯ, УЛЬТРАСТРУКТУРА ЛИЧИНОК ФОРОНИД

5.1. Морфология личинок. Приведено описание внешней морфологии личинок форонид, относящихся к 6 видам (Ркоготь у таг, Р. рэат-торМ1а, Р. тиеПеп, РЪогопор&1$ Иагтеп, Рк а1Ьотаси1Ша, Рк саИ/ог-тса), а так же личинок, видовая принадлежность не была установлена (Ас(то(госИа эр., гигантской актинотрохи из Южно-Китайского моря и актинотрох из планктона Черного моря). Личинки большинства форонид устроены по общему плану. Важными для определения личинок форонид считаются следующие особенности внешней морфологии: длина тела, достигаемая к предметаморфозному периоду, прозрачность / непрозрачность покровов, наличие и локализация пигментации покровов, максимальное число щупалец, наличие / отсутствие зачатков дефинитивных щупалец. К важным для систематики особенностям организации личинок относятся: форма предротового цел ома, число печеночных дивертикул желудка (один или два), число скоплений эритроцитов, наличие / отсутствие фронтального органа.

Приведено описание гигантской актинотрохи, обнаруженной в ЮжноКитайском море. Кроме необычно крупных размеров (3.5 мм) личинка имела некоторые особенности анатомической организации, свойствен-

ные взрослым животным. В том числе у нее были обнаружены зачатки гонад. Дан анализ феномена гигантских пелагических личинок (которые известны для кишечнополостных, ресничных червей, сипункулид, полухордовых и некоторых позвоночных), который, по нашему мнению, связан не с существованием гигантских взрослых форм, а со сбоем в программе метаморфоза.

5.2. Эпидермис. Приведено описание тонкого строения эпидермиса Ас1то1госка кагтеп, А. \ancouverensis, А. эр. Подобные исследования выполнены на личинках форонид впервые. В теле личинки можно выделить несколько участков эпидермиса, которые различаются особенностями тонкой организации: преоральная лопасть, оральное поле, щупальца, туловище, эпидермис вблизи телотроха, телотрох, околоанальное кольцо. Покровный эпителий личинок форонид образован моноци-лиарными клетками (рис. 9А). Эктодерма преоральной лопасти, орального поля и области вблизи телотроха образована моноцилиарными эпителиально-мышечными клетками. Миофиламенты проходят в апикальных частях клеток, а так же формируют продольные тяжи (рис. 9А). Преоральный, посторальный ресничные шнуры и телотрох так же образованы моноцилиарными клетками, что сближает актинотрох и личинок вторичноротых животных. В эпидермисе актинотрох многочисленны чувствительные клетки, которые имеют сходное строение с обычными эпителиальными клетками и отличаются от них наличием воротничка вокруг жгута и наличием аксона.

5.3. Нервная система. Описана микроскопическая анатомия и тонкое строение главных элементов нервной системы АсНпо^оска Иагтеп, А. \anconverensis, А. эр. Главным элементом нервной системы личинок форонид является апикальный орган. В его составе можно выделить клетки трех типов, различающиеся расположением и особенностями тонкого строения. В основном, это чувствительные клетки, апикальная поверхность которых несет жгутик, а базальная преобразована в длинный нервный отросток. В апикальной цитоплазме клеток проходят поперечные миофиламенты. Нейропиль образован базальными отростками клеток. Медиальный нервный тракт преоральной лопасти является продолжением нейропиля апикального органа и состоит из трех пучков нервных волокон. Вблизи края преоральной лопасти средний пучок утолщается — здесь формируется фронтальный орган. Вдоль края пероральной лопасти проходит маргинальный нервный тракт, в состав которого входят нервные отростки клеток эпителия предротового ресничного шнура. В

основании щупалец проходят два полукольцевых нервных тракта: над-щупальцевый и подщупальцевый. В каждом щупальце проходят четыре пучка нервных волокон: два латеро-фронтальных, фронтальный и абф-ронтальный. У личинок форонид из трех имеющихся ресничных шнуров только один иннервирован наиболее мощно. Это ресничный шнур, проходящий вдоль щупалец. В то же время телотрох у некоторых акти-нотрох не иннервирован вовсе. Слабо иннервирован так же и предрото-вой ресничный шнур. Слабая иннервация телотроха и преорального ресничного шнура актинотрох может быть связана с тем, что в процессе метаморфоза телотрох и преоральная лопасть вместе с ресничным шнуром утрачиваются. В то же время щупальца личинок и область, прилежащая к ним, дают начало щупальцам ювенильного животного. Анализ организации нервной системы личинок форонид позволяет сравнивать ее с нервной системой личинок вторичноротых животных.

5.4. Полость тела. Приведено описание микроскопической анатомии (взаимного расположения) целомических и нецеломических полостей личинок 8 видов форонид. На примере АсПпо1госка Иагтег1, А. \ancouverensis, А. ер. описано тонкое строение клеток и неклеточного материала бластоцеля, а так же клеток целомической выстилки всех отделов целома и целомоцитов. Бластоцель наиболее развит у личинок тех видов форонид, для которых характерно голопелагическое развитие (рис. 8А). В бластоцеле воротничка развиваются скопления эритроцитов, из-за чего он получил название — гемоцель. Гемоцель — это главный элемент кровеносной системы личинок форонид. От гемоцеля отходят радиальные каналы в каждое щупальце и продольные кровеносные сосуды, расположенные между гастродермисом и целомической выстилкой туловищного целома. В полости бластоцеля обнаруживаются амебоидные клетки. Кроме эритроцитов и амебоцитов в бластоцеле присутствуют моноцилиарные мышечные клетки, формирующие мускулатуру личинки. Эритроциты несут рудиментарный жгутик и, вероятно, происходят от жгутиковых мезодермальных клеток, выселившихся из передней стенки архентерона на стадии гаструлы. Наличие у личинок хорошо развитой кровеносной системы — необычная особенность, указывающая на важное значение этой системы органов у форонид.

Вторичная полость тела подразделена на три отдела: предротовой целом, расположенный в преоральной лопасти, щупальцевый и туловищный целомы (рис. 10А). Нами опровергнуто распространившееся в ли-

Рис. 9. Детали тонкой организации личинок форонид. А — эпидермис субумб-реллы преральной лопасти (прямыми наконечниками указаны апикальные фи-ламенты, стрелками — продольные филаменты). Б — клетки эпителия печеночного выроста. В — бицилиарные клетки средней кишки. Г, Д — организация мускулатуры у Асйпо^осИа кагтегг (Г) и А. \ancoiwerensis (Д) (окраска на фаллоидин и клеточные ядра). Е — отросток мышечной клетки.

тературе последних лет предсталение об отсутствии тримерии целомов у личинок (и взрослых) форонид. Нами доказано, что предротовой целом достоверно имеется у личинок рода Phoronopsis, где он представляет собой замкнутую цилиндрическую полость (рис. 10Б), выстланную моноцилиарными эпителиальными клетками. Это состояние рассматривается как плезиоморфное. Апоморфное состояние обнаруживается у личинок рода Phoronis, у которых в преоральной лопасти нет замкнутых целомических полостей, однако обнаруживаются клеточные тяжи, образованные отростчатыми моноцилиарными клетками

Щупальцевый целом состоит из общего основания и радиальных целомических каналов, заходящих в щупальца (рис. 10В). Выстилка щупальцевого целома образована моноцилиарными эпителиально-мышечными клетками.

Туловищный целом имеет форму подковы, разомкнутой на вентральной стороне тела, где проходит вентральный мезентерий (рис. ЮГ). Со-матоплевра и спланхноплевра образованы эпителиально-мышечными жгутиковыми клетками.

5.5. Пищеварительная система. Дано описание микроскопической анатомии и ультраструктуры пищеварительного тракта Actinotrocha harmeri, А. vancoicverensis, А. sp. Согласно нашим данным, пищеварительная система личинок форонид может быть подразделена на несколько отделов, различающихся особенностями гистологической и цитологической организации, а так же выполняемыми функциями: вестибулюм, пищевод, желудок, средняя и задняя кишки. Желудок актинотрох характеризуется наличием особого печеночного выроста, эпителий которого образован, по преимуществу, секреторными клетками, а так же клетками, в которых происходит запасание питательных веществ (рис. 9Б). Клетки эпителия средней кишки бицилиарные (рис. 9В), что позволяет сравнивать их с клетками, образующими пилорический отдел кишечника взрослых форонид. Тонкое строение эпителия задней кишки актинотрох сходно с организацией этого отдела пищеварительного тракта у личинок иглокожих и сильно разнится по сравнению со строением задней кишки личинок полухордовых.

5.6. Мускулатура. Приведены результаты собственных электронно-микроскопических и иммуногистохимических исследований, выполненных на Actinotrocha harmeri, А. vancouverensis, А. sp. Мускулатура личинок форонид имеет сложную анатомическую организацию (рис. 9Г, Д). Наиболее мощно развита мускулатура преоральной лопасти (в том чис-

Рис. 10. Схема взаимного расположения полостей тела у Ас1то1госИа Иагтеп на сагиттальном срезе (А. Цветами обозначены: черный — целомические полости, серый — бластоцель, белый — кишечник и метасомальный вырост (мв), полоски — вентральный мезентерий (вм)). Б, В, Г — трехмерные реконструкции предротового, щупальцевого и туловищного целомов (соответственно).

ле вокруг пищевода — рис. 9Д) и воротничка (рис. 9Г, Д). Работа этих мышц обеспечивает сложное поведение личинок в течение длительной жизни в планктоне. Мышечные клетки бластоцеля берут свое начало от клеток, выселившихся в полость бластоцеля из эпителия вегетативного полюса еще на стадии бластулы (рис. 7К). В ходе метаморфоза эти мышцы, как и большая часть личиночного тела, дегенерируют. В целом сложную мускулатуру личинок форонид следует рассматривать как провизорную систему.

На ультраструктурном уровне мышцы у личинок форонид образованы моноцилиарными мышечными клетками, миофиламенты в которых организованы по типу поперечно-полосатой мускулатуры (рис. 9Е). Клетки не соединены друг с другом специализированными клеточными контактами и не образуют настоящих эпителиев. Особое строение имеет мускулатура стенки тела. Здесь в качестве кольцевой мускулатуры выступают мышечные клетки бластоцеля, а продольной — клетки целоми-ческой выстилки туловищного целома.

5.7. Выделительная система. Описано развитие, микроскопическая анатомия и ультраструктура выделительных органов Äctinotrocha harmeri. Протонефридии закладываются на ранних этапах эмбриогенеза как парные эктодермальные впячивания покровов внутрь тела. У молодой А. harmeri протонефридий состоит из прямого трубчатого канала и нескольких десятков терминальных клеток (рис. 11-IA). У той же личинки перед метаморфозом каждый протонефридий несет две ветви с терминальными клетками (верхнюю и нижнюю) и имеет изогнутый канал (рис. 11-1Б), открывающийся нефропором с вентро-латеральной стороны тела, под щупальцами. Наличие у личинок U-образного выделительного канала — это черта взрослых форм, формирующаяся у личинок. Терминальные клетки несут единственный жгутик. Канал образован моноцилиарными клетками, в которых проходят преимущественно процессы реабсорбции. Тонкое строение протонефридиев личинок форонид сравнимо со строением выделительных органов личинок первичноротых животных и резко отличается от организации выделительных органов личинок вторичноротых.

5.8. Метасомальный карман (вырост). Впервые приведено описание тонкого строения эпителия метасомального кармана и его выстилки со стороны полости тела у личинок двух видов форонид, принадлежащих разным родам — Phoronis {Äctinotrocha. sp.) и Phoronopsis (А. harmeri). Эпителий метасомального кармана личинок форонид образован

логенеза выделительных органов форонид (II). А — основной выделительный орган — протонефридий, воронки формируются только у половозрелых особей в период нереста. Б — присоединение воронки гонодукта к каналу протонефридия. В — полная редукция терминальных клеток и формирование нефромиксия.

моноцилиарными поддерживающими и железистыми клетками трех типов. Организация поддерживающих клеток соответствует организации этих клеток в эпидермисе взрослого животного. Разнообразие железистых клеток в эпителии метасомального мешка гораздо меньше, нежели в покровном эпителии взрослого животного. Между базальных частей эпителиальных клеток проходят пучки нервных волокон, которые в будущем сформируют нервный плексус туловища взрослого животного. Уже на личиночной стадии в составе метасомального мешка может быть выделена часть, соответствующая ампуле взрослого животного. В этой части клетки продольной мускулатуры прилежат непосредственно к слою базального матрикса, а клетки, образующие кольцевую мускулатуру, располагаются над ними. На большем протяжении метасомального мешка клетки продольной и кольцевой мускулатуры образуют мышечную решетку, которая характерна для переднего туловищного участка тела взрослого животного.

ГЛАВА 6. МЕТАМОРФОЗ

В главе приведено описание последовательных стадий метаморфоза /Тгоголо/мм Иагтеп, впервые изученных методами прижизненных наблюдений, гистологической техники и СЭМ. Метаморфоз личинок фо-ронид протекает с редукцией некоторых личиночных образований. Тем не менее, большинство имеющихся у личинки систем органов становятся органами взрослого животного. В ходе метаморфоза мацерируется и поедается часть преоральной лопасти личинки вместе с главным нервным центром — апикальным органом (рис. 12). Дорсальное нервное сплетение взрослого животного формируется заново. Кольцевое нервное сплетение образуется за счет нервного тракта, проходящего под щупальцами личинки. Дефинитивные щупальца у большинства форонид образуются непосредственно из личиночных. При этом дистальные концы личиночных щупалец мацерируются и поедаются, а оставшиеся проксимальные части разрастаются и становятся щупальцами взрослого животного. У некоторых видов форонид уже на личиночной стадии появляются зачатки дефинитивных щупалец. В этом случае личиночные щупальца в ходе метаморфоза мацерируются и поедаются полностью. Вентральный мезентерий личинки дает оральный и анальный мезентерии взрослого животного. Латеральные мезентерии взрослой форони-ды образуется за счет активной пролиферации клеток целомической

Рис. 12. Метаморфоз Р/гогсяо/ии кагтеп, стадия поедания преоральной лопасти (пл), по данным СЭМ.

выстилки туловищного целома. Пищеварительная система личинки становится пищеварительной системой взрослого животного при этом пищевод личинки дифференцируется на глотку и пищевод взрослого животного. Верхняя часть желудка личинки, следующая непосредственно за пищеводом, сильно растягивается и дает начало преджелудку взрослого животного. Желудок и средняя кишка личинки дают желудок и пилорическю часть (соответственно) кишечника взрослой формы. Задняя кишка личинки дифференцируется на среднюю, заднюю и прямую кишки взрослой форониды. Дефинитивная кровеносная система образуется из кольцевого гемоцеля, радиальных каналов щупалец и продольных кровеносных каналов личинки.

Показано, что выделительные органы взрослых форонид представляют собой нефромиксии, в которых выделительный канал происходит от эктодермального канала протонефридия, а воронка — от мезодер-мального эпителия выстилки туловищного целома (рис. 11-1В, Г). Раз-

витие выделительных органов форонид от протонефридиев к нефромик-сиям, вероятно, отражает результат последовательной эволюции нефри-диев этих животных в филогенезе (рис. 11-II).

ГЛАВА 7. К ВОПРОСУ О ПЛАНЕ СТРОЕНИЯ ФОРОНИД И ИХ ПОЛОЖЕНИИ В СИСТЕМЕ ЖИВОТНОГО ЦАРСТВА

Распространенные в научной и учебной литературе представления о плане строения форонид и их положении в системе вытекают из архи-целоматной концепции, которая впервые была предложена Мастерма-ном в конце XIX века (Masterman, 1898), а затем подхвачена и развита в работах Ремане (Remane, 1949), Ульриха (Ulrich, 1951), Зивинга (Siewing, 1980). Согласно архицеломатной концепции, предки Lophophorata и Deu-terostomia были не метамерные, а архимерные организмы. Они имели предротовой целом, щупальцевый целом и несегментированный туловищный целом. Большинство исследователей, изучавших форонид методами световой микроскопии, независимо от их отношения к архицеломатной концепции, признавали архимерию этих животных и выделяли у них три отдела целома, которые соответствуют трем отделам тела вторичноротых животных (Zimmer, 1964,1973,1978,1980; Siewing, 1974, 1975; Emig, Siewing, 1975; Emig, 1976a, b; Herrmann, 1976, 1980, 1986). В рамках архицеломатной концепции Lophophorata рассматривались как сестринская группа по отношению к Deuterostomia (рис. 13).

Для объяснения своеобразного плана строения взрослых форонид была предложена гипотеза складывания гипотетического билатерально симметричного предка на спинную сторону (Wilson, 1881; Мамкаев, 1962). Согласно этой гипотезе, червеобразные предки форонид обитали в U-образных норках. Постепенно произошло сближение двух половинок тела и их срастание. Имеющиеся у взрослых форонид латеральные мезентерии возникли в месте соприкосновения целомического мешка одной половины и целомического мешка другой половины.

Другая точка зрения на филогению форонид предложена в конце 20-го века и связана она с появлением новых методов молекулярных исследований (Halanych et al., 1995). Согласно этой точке зрения форониды — группа родственная трохофорным животным и вместе с аннелидами, моллюсками и плоскими червями образует единый надтиповой таксон

Рис. 13. Положение форонид в системе животного царства, согласно классическим представлениям.

Lophotrochozoa (рис. 14). Эта точка зрения не принимается большинством сравнительных анатомов и морфологов, поскольку не имеет очевидных морфологических подтверждений.

В результате наши исследований мы пришли к новой концепции плана строения форонид и других Lophophorata, которая, не отрицая основных положений архицеломатной концепции и доводов молекулярной фи-логенетики, позволяет рассматривать форонид как метамерных животных. Попытаемся представить основные положения этой новой концепции.

Lophotrochozoa

Trochozoa Lophophorata Deuterostomia (=Spiralia)

Protostom ia

Bilateria

Рис. 14. Положение форонид в системе животного царства, согласно новым данным молекулярной филогенетики.

ральные мезентерии представляют собой диссепимент между двумя туловищными сегментами (рис. 15А)? Такая трактовка подтверждается и тем, что на латеральных мезентериях открываются воронки нефридиев (рис. 15В), как это имеет место у типичных метамерных Bilateria. В этом случае форониды должны рассматриваться как метамерные, точнее оли-гомерные организмы, имеющие два туловищных сегмента.

Рис. 15. Гипотетическая схема преобразования плана строения форонид в филогенезе. А — гипотетический оли-гомерный предок форонид с тремя отделами целома, при этом туловищный целом подразделен на два сегмента диссепиментом, на котором открываются воронки нефридиев. Б — появление вентрального выпячивания, в который затягивается петля кишечника и диссепимент. В — схематизированное современное состояние.

дывается на брюшную сторону. Передняя часть спинной стороны личинки выделяет так называемую спинную (брахиальную) створку, а задняя часть спинной стороны — вентральную (педальную) створку. Предполагается, что эти процессы отражают филогенетические преобразования плана строения брахиопод.

Если принять идею о складывании брахиопод, то становится понятным наличие у них латеральных мезентериев. Они соответствуют двум последовательным диссепиментам, которые делили туловище предковых форм брахиопод на три сегмента (рис. 16). Сегментарная природа латеральных мезентериев подчеркивается тем, что на них открываются воронки нефридиев, как это часто бывает у метамерных животных (например, аннелид). У некоторых представителей отряда 1_Лп§иНс1а

имеется две пары гонад, каждая из которых связана с соответствующим латеральным мезентерием. Все это показывает, что брахиоподы сохраняют сегментарную организацию и во взрослом состоянии, но метамерия маскируется искривлением передне-задней оси. Таким образом, брахиоподы имеют больше туловищных сегментов, чем форониды. У бра-хиопод две пары латеральных мезентериев и, соответственно, три туловищных сегмента. Форониды имеют одну пару латеральных мезентериев и, соответственно, два туловищных сегмента. Более выраженная це-ломическая метамерия у брахиопод коррелирует с наличием у личинок метамерных пучков щетинок.

Таким образом, ЬорЬорЬо^а оказываются метамерными животными. Общий счет целомических компартментов у форонид оказывается таким: предротовой целом (выраженный у личинок Рйогоио/ию в виде целомичского цилиндра под аборальным органом, а у взрослых форм в виде целома эпистома), околоротовой щупальцевый целом, и два туловищных сегмента. У брахиопод метамерия выражена чуть полнее: у них имеется три туловищных сегмента, разделенных двумя парами латеральных мезентериев. И форониды и брахиоподы, таким образом — олиго-мерные животные (рис. 16). Причина их олигомерности понятна и состоит в том, что главная ось тела взрослых форм в обеих группах перпендикулярна оси метамерии. Подчеркнем лишний раз, что эволюционные преобразования плана строения у форонид и брахиопод протекали по-разному, что отражается в различном характере метаморфоза (в одной группе образуется брюшной вырост, а в другой группе тело личинки складывается на брюшную сторону). И, тем не менее, в обеих группах метамерия удерживается в организации взрослых форм. Это говорит о том, что метамерия — базисная черта организации лофофорат (рис. 16). Единственная группа Ьор1юр1юга1а, у которой метамерия утрачена полностью, — это мшанки. Здесь утрата метамерности связана с крайней миниатюризацией отдельных особей в колонии.

Обнаружение метамерии у лофофорат позволяет с высокой степенью вероятности предположить, что метамерная организация первична и для всех ЬорЬо!госКогоа (рис. 16). Более того, тот факт, что личинки Сгапиёа имеют метамерные пучки щетинок (которые идентичны щетинкам по-лихет) позволяет предполагать, что метамерные щетинконосные придатки — это синапоморфный признак для ЬорЬо^осЬогоа, и вероятный предок этой группы имел «аннелидную» организацию. Общего предка ЬорЬо^осЬогоа следует представлять себе как организм с выраженной

РНСШОТЧГОА ВЫУОгОА ВКАСНЮРСЮА

предок ЬорЬо^осИогоа

Рис. 16. Преобразование плана строения и филогенетические отношения ЬорЬорЬога1а.

целомической метамерией и метамерными щетинконосными придатками (рис. 16).

Разумеется, это не означает, что аннелиды были предками лофофо-рат. Аннелиды — это типичные БрпаНа и их развитие характеризуется типичными для этой группы синапоморфиями, а именно, детерминированным спиральным дроблением и телобластическим способом закладки целомической мезодермы, берущей начало от 4с1 бластомера. Радиальное недетерминированное дробление и многоклеточные способы закладки целомической мезодермы (включая энтероцелию), несомненно, более примитивные черты развития. Эволюция возможна от недетер-

минированного радиального дробления в сторону детерминированного спирального, и от многоклеточных способов закладки мезодермы к закладке мезодермы от двух клеток-мезобластов, но не наоборот. Это означает, что ЬорИорЬога1а отделились от ствола ЬорЬо^осИогоа раньше возникновения таких синапоморфий, как спиральное дробление и телобла-стический способ закладки мезодермы.

Сохранение у лофофорат примитивных черт в развитии коррелирует с целым рядом архаических особенностей их тканевой организации: мо-ноцилиарный эпителий в покровах личинок (включая ресничные шнуры) и взрослых форм, эпителиально-мышечные клетки в эпидермисе личинок, эпителиально-мышечные клетки в кишечнике взрослых форм, эпителиально-мышечные моноцилиарные клетки выстилки целома личинок и взрослых животных, интраэпителиальное расположение нервной системы, имеющей организацию нервного плексуса, отсутствие постоянно существующих гонад и др.

Спиральное дробление и телобластический способ закладки мезодермы (наряду с другими чертами организации) — синапоморфии Тго-сЬогоа (Буп. 8р1гаИа). А есть ли синапоморфии у ЬорЬорЬога1а, ведь, учитывая фундаментальное различие в плане строения форонид и брахио-под, может оказаться, что Ъор1юр110га1а — полифилетическая группа? Нам представляется, что такие синапоморфии могут быть найдены. У всех ЬорИорЬога1а при метаморфозе происходит редукция почти всей предротовой лопасти вместе с апикальным органом. В результате этого у взрослых лофофорат предротовой отдел редуцирован до степени относительно небольшого эпистома и нет надглоточного ганглия, который закладывается в связи с апикальным органом. Вторая синапоморфия более традиционна — это наличие лофофора. Здесь важно подчеркнуть, что речь идет не о ресничном щупальцевом аппарате вообще, а именно о лофофоре с определенным планом строения.

ПРИЛОЖЕНИЕ. СИНОПСИС МИРОВОЙ ФАУНЫ ФОРОНИД

Синопсис представляет собой сводку, обобщающую существующие к настоящему времени сведения по таксономии, распространению и биологии форонид и их личинок. Подобная сводка впервые составлена на русском языке, содержит оригинальные данные, в том числе описания двух новых для науки видов форонид, ключ для определения всех существующих видов взрослых форонид и личинок.

В главе приведены характеристики типа Р1югошс1а и двух родов РИого-тя и Пюгопор.ч'и. Для каждого вида дана сводная таблица, содержащая описания варьирующих определительных признаков по литературным и собственным данным. С учетом новых данных и ревизии каждого вида дано его уточненное описание. Описание иллюстрировано фотографиями и русинками животных, гистологических срезов через разные участки тела, трехмерными реконструкциями выделительных органов. Для каждого вида приведены дифференциальный диагноз, описание ареала распространения, иллюстрированное картой, и сведения по биологии.

Синопсис содержит подробные описания известных на настоящий момент личинок форонид. Для личинок четырех видов дано подробное описание личиночного развития, иллюстрированное фотографиями и рисунками личинок на разных стадиях. Для каждой личинки выделены определительные признаки и дано развернутое описание морфологии и анатомии. Впервые составлен ключ для определения личинок форонид. В качестве признака для определения родовой принадлежности личинок предложено использовать форму предротового целома.

ВЫВОДЫ

1. Форониды характеризуется необычным сочетанием специализированного плана строения и весьма архаичной тканевой организацией, а также примитивным типом эмбрионального развития.

2. Примитивной особенностью организации покровного эпителия форонид является то, что он образован жгутиковыми клетками, причем базальным телом жгута служит одна из центриолей. Эпидермальные клетки несут микроворсинки, которые пронизывают примитивную рыхлую протокутикулу. Обнаружено, что протокутикула форонид заселена симбиотическими бактериями.

3. Архаичным является строение нервной системы форонид, которая лишена нервных ганглиев и организованна по типу интраэпидермаль-ного нервного плексуса. Выявлено, что расположение элементов нервной системы в толще эпидермиса во всех участках тела подчиняется общему плану клеточной организации: непосредственно над базальной пластинкой проходят нервные волокна, образующие нейропиль, над ним располагаются тела глиеподобных клеток, а еще выше — тела нервных клеток. Слоистая структура нервного плексуса пронизана отростками эктодермальных поддерживающих клеток, снабженных мощными то-нофиламентами.

4. Обнаружено, что выстилка цел ома форонид во всех его участках образована примитивными жгутиковыми эпителиально-мышечными клетками. Мускулатура форонид представляет собой часть целомичес-кой выстилки и сохраняют организацию слоя эпителиально-мышечных жгутиковых клеток. Сократимая часть мышечных клеток организована по типу гладкой мускулатуры.

6. Форониды имеют замкнутую сложно организованную кровеносную систему, в состав которой входят два поперечных и четыре (а не три, как считалось ранее) продольных сосуда, слепые капилляры щупалец и сложная капиллярная сеть, развитая на поверхности пищеварительного тракта. Обнаружено, что по особенностям ультраструктурной организации сосудистая стенка у форонид может быть подразделена на три главных типа: двухслойная, трехслойная и шестислойная.

7. Впервые проведенный функционально-морфологический анализ фильтрационного аппарата форонид показал, что взвешенные в воде частицы задерживаются ситом из латеро-фронтальных ресничек, отбрасываются на фронтальную поверхность и транспортируются к основанию щупалец. Показано, что протяженная эпистомная складка направленная в сторону внешнего ряда щупалец регулирует верхний размер частиц проникающих в пищевой желобок, ведущий ко рту.

8. Впервые, основываясь на особенностях цитологической организации, предложено новое подразделение пищеварительного тракта форонид на следующие отделы: глотка, пищевод, преджелудок, желудок, пи-лорическая часть, средняя, задняя и прямая кишки. Во всех отделах гас-тродермис представлен моноцилиарными микровиллярными клетками. Архаичной особенностью гистологической организации кишечника форонид является то, что в желудке и средней кишке гастродермис образован эпителиально-мышечными клетками.

9. Выделительные органы представлены парными нефридиями, состоящими из ресничной воронки и выделительного канала. Строение дистальной части нефридия является одним из важнейших определительных признаков в таксономии форонид. Впервые для форонид обнаружен половой диморфизм в строении дистальной части нефридия. Эпителий воронки и канала образован моноцилиарными эпителиально-мышечными клетками, в которых миофиламенты проходят в апикальных (воронка, канал) и базальных (канал) частях.

10. У форонид нет постоянно существующих гонад. Оогенез может быть охарактеризован как аутосинтетический на фоне развитого фолли-

кула. Имеются наружные репродуктивные органы, представленные ни-даментальными железами и лофофоральными органами. Они представляют собой разрастание эпителия лофофоральной вогнутости и эпителия абфронтальной стороны щупалец внутреннего ряда. Нидаменталь-ные железы выделяют секрет, склеивающий развивающиеся в кроне щупалец эмбрионы в скопления. В лофофоральных органах происходит формирование сперматофоров.

11. Опровергнуты ранее существовавшие в литературе представления о спиральном типе дробления форонид. Дробление яйца форонид недетерминированное и протекает по радиальному типу. Мезодерма формируется из двух многоклеточных зачатков — переднего и заднего, при этом передний образуется за счет иммиграции клеток, задний — типичным энтероцельным способом. Передний зачаток дает начало пред-ротовому и щупальцевому целомам, задний — туловищному целому.

12. Форониды характеризуются разнообразием типов личиночного развития. В наиболее примитивном типе свободное существование личинки начинается со стадии жгутиковой бластулы. Жгутиковый характер покровных клеток сохраняется на всех стадиях развития. Ресничные шнуры личинок форонид тоже образованы жгутиковыми клетками. В эпидермисе личинки обнаружены эпителиально-мышечные клетки.

13. Ресничные шнуры актинотрохи представлены преоральным и посторальным ресничными шнурами и телотрохом. Щупальцевый аппарат личинки образуется за счет постротового ресничного шнура. Реснички преорального шнура бьют спереди назад (как у первичноротых), а реснички посторального — также спереди назад (как у вторичноротых). Щупальца личинки функционируют по типу "up-stream" механизму.

14. Доказано наличие истинной тримерии целома у личинок форонид рода Phoronopsis. Тримерная организация целомического аппарата — исходное состояние для личинок форонид. У личинок рода Phoronis наблюдается редукция передней стенки предротового целома, что ведет к частичной утрате тримерии целома.

15. Целомическая выстилка у личинок образована моноцилиарными эпителиально-мышечными клетками. Описана кровеносная система у личинок форонид, наличие которой — уникальная особенность организации планктотрофных личинок беспозвоночных.

16. Впервые обнаружено, что мускулатура личинок форонид образована жгутиковыми мышечными клетками бластоцеля, которые не образуют эпителиев, а их сократимая часть организована по типу поперечно-полосатой мускулатуры.

17. Впервые прослежено развитие выделительных органов личинок />/гого«о/)5и Иагтеп. Обнаружено, что протонефридий образован ЦТ-образно изогнутым выделительным каналом и двумя ветвями, несущими терминальные клетки.

18. Впервые описан метаморфоз .Рйогойо/лш Иагтеп. В ходе метаморфоза происходит редукция большей части преоральной лопасти (вместе с апикальным органом) и дистальных участков щупалец. Дефинитивные щупальца возникают из базальных участков личиночных щупалец. Дефинитивная кровеносная система развивается на основе личиночной. При метаморфозе происходит редукция терминальных клеток протонефридия, в эктодермальный канал протонефридия открывается выделительная воронка, формирующаяся за счет мезодермального эпителия целома. Таким образом, дефинитивные нефридии форонид суть нефромиксии.

19. Ревизия мировой фауны форонид выявила в ее составе 12 валидных видов (2 из них описано автором настоящей работы), имеющих всесветное распространение. В фауне России зарегистрировано 8 видов форонид, из них 8 в морях Дальнего Востока, 3 в Черном море, 1 в Белом море (первая находка представителей типа в Арктическом бассейне).

20. Впервые у личинок форонид выделены морфологические признаки, позволяющие надежно идентифицировать род, а в ряде случаев — и вид. В водах России обнаружены личинки 6 видов форонид. Впервые для форонид описаны гигантские личинки и проанализирован феномен гигантских личинок, которые известны в разных группах животных: у кишечнополостных, ресничных червей, полухордовых, хордовых.

21. Анализ особенностей организации и метаморфоза форонид позволяет предложить новую трактовку плана строения форонид. Латеральные мезентерии являются производными диссепимента между двумя туловищными сегментами, что подтверждается их положением (перпендикулярным к передне-задней оси личинки) и наличием на них воронок нефридиев. У брахиопод имеются две пары латеральных мезентериев — производных от диссепиментов между тремя туловищными сегментами. ЬорИорИо^а, таким образом, являются метамерными (точнее, олигомерными) животными. Это позволяет признать справедливость выделения таксона ЬорЬойосЬогоа, в котором ЬорЬор1юга1а являются примитивной группой, сохранившей плезиоморфные черты развития и тканевой организации.

Список публикаций по теме диссертации

Малахов В.В., Темерева E.H., 1999. Эмбриональное развитие форониды Phoronis ijimai: два источника целомической мезодермы // Доклады Российской Академии наук, 365 (4), 574-576.

Малахов В.В., Темерева E.H., 2000. Эмбриональное и личиночное развитие форониды Phoronis ijimai II Биология моря, 26 (6), 392-399.

Малахов В.В., Темерева E.H., 2000. Проблема планов строения лофофорных животных // Материалы II Всероссийского симпозиума «Экологические проблемы онтогенеза» Институт биологии развития им. Н.К. Кольцова, Москва. С. 8.

Темерева E.H., Малахов В.В., 1999. Новый вид сверлящих форонид Phoronis svetlanae (Lophophorata, Phoronida) из Японского моря // Зоологический журнал, 78 (5), 626-630.

Темерева E.H., 2000. Новый вид форониды Phoronopsis malakhovi (Lophophorata, Phoronida) из Южно-Китайского моря // Зоологический журнал, 79 (9), 10881093.

Темерева E.H., Малахов В.В., 2000. Кровеносная система личинок форонид // Доклады Российской Академии наук, 375 (5), 712-714.

Темерева E.H., Малахов В.В., Яковис E.JL, Фокин М.В., 2000. Phoronis ovalis (Phoronida, Lophophorata) в Белом море - первая находка форонид в Арктическом бассейне // Доклады Российской Академии наук, 374 (4) 1-3.

Темерева E.H., Малахов В.В., 2001. Морфология форониды Phoronopsis harmerill Биология моря, 27 (1), 34-42.

Темерева E.H., Малахов В.В., Юшин В.В., 2001. Гистология и ультраструктура кож-но-мускульного мешка форониды Phoronopsis harmeri // Биология моря, 27 (3), 192-201.

Темерева E.H., Малахов В.В., Яковис E.JI., Фокин М.В., 2001. Первая находка форонид в Белом море // Материалы V научной конференции Беломорской биологической станции имени H.A. Перцова, 10-12 августа 2000 года. С. 17-19.

Темерева E.H., Малахов В.В., 2002. Форониды имеют эпителиально-мышечные клетки в кишечнике // Доклады Российской Академии наук, 386 (4), 570-573.

Темерева E.H., 2003. Форониды. Отчет о деятельности РАН в 2002 г. Важнейшие итоги. Москва. С. 57

ТемереваЕ.Н., Малахов В.В., 2003. Организация и происхождение кровеносной системы форонид // Доклады Российской Академии наук, 389 (4), 1-4.

ТемереваЕ.Н., Малахов В.В., 2004. Ультраструктура кровеносной системы форониды Phoronopsis harmeri Pixell, 1912.1. Капилляры II Биология моря, 30 (1), 46-53.

Темерева E.H., Малахов В.В., 2004. Ультраструктура кровеносной системы форониды Phoronopsis harmeri Pixell, 1912. II. Главные сосуды II Биология моря, 30 (2), 120-130.

Темерева E.H., Малахов В.В., 2004. Определитель личинок форонид Японского моря // Зоологический журнал, 83 (9), 1115-1126.

Темерева E.H., Малахов В.В., 2004. Особенности микроскопической анатомии и ультраструктуры метанефридиев форониды Phoronopsis harmeri, Pixell, 1912

(Phoronida, Lophophorata) // Зоология беспозвоночных, 1 (1), 93-103.

Темерева Е.Н. 2005. Форониды // Биота Российских вод Японского моря. Т.З: Бра-хиоподы и форониды. Владивосток, Дальнаука. С. 50-136.

Кузьмина Т.В., Малахов В. В., Темерева Е.Н., 2006. Анатомия целомической системы замковой брахиоподы Hemithyris psittacea (Brachiopoda, Articulata) 11 Зоологический журнал, 85 (9), 1118-1128.

Темерева E.H., Малахов В.В., 2006. Развитие выделительных органов у личинок форонид: от протонефридия к нефромиксию // Зоологический журнал, 85 (6), 915-924.

Темерева Е.Н., Малахов В.В., 2006. Микроскопическая анатомия и ультраструктура лофофоральных органов и прилежащих к ним эпителиев лофофоральной вогнутости и анального бугра у форониды Phoronopsis harmeri Pixell, 1912 (Lophophorata, Phoronida) // Биология моря, 32 (6), 340-352.

Темерева Е.Н., Малахов В.В., 2006 Ответ Томасу Бартоломеусу: «Личинки форониды Phoronopsis harmeri имеют три отдела целома» // Зоология беспозвоночных, 3(1), 1-21.

Темерева Е.Н., Малахов В.В., 2006. Личинки форониды Phoronopsis harmeri Pixell, 1912 (Phoronida) имеют тримерную организацию целома // Доклады Российской Академии наук, 410 (3), 1-5

Темерева Е.Н., Малахов В.В., Чернышев А.В., 2006. Гигантская актинотроха - личинка форониды из Южно-Китайского моря и феномен гигантских личинок // Доклады Российской Академии наук, 410 (5), 1-4.

Temereva E.N., Malakhov V.V., 2006. Trimeric organization of the larval coelom in phoronids // Abstracts of VIIth International Larval Biology Symposium. P. 42.

Temereva E.N., 2006. Phoronid larvae of the Russian Seas // Abstracts of VIIth International Larval Biology Symposium. P. 52.

Малахов B.B., Темерева E.H., 2006. Эмбриональное и личиночное развитие форонид // Сборник статей по материалам Юбилейной конференции памяти А.В. Иванова «Проблемы эволюционной морфологии животных». С. 77-78.

Темерева Е.Н., Малахов В.В., 2006. Развитие выделительной системы форонид // Сборник статей по материалам Юбилейной конференции памяти А.В. Иванова «Проблемы эволюционной морфологии животных». С. 115-116.

Темерева Е.Н., Куликова В.А., 2007. Личинки форонид из залива Терпения (юго-восточный Сахалин) // Биология моря, 33 (1), 65-69.

Temereva E.N., Malakhov V.V., 2007. Embryogenesis and larval development of phoronid Phoronopsis harmeri Pixell, 1912: dual origin of the coelomic mesoderm // Invertebrate Reproduction and Development, 50 (2), 57-66.

Темерева E.H., Малахов B.B., 2007. Развитие и филогения форонид // Записки Казанского Государственного Университета. Т. 149. Серия Естественные науки. Кн. 3. С. 174-178.

Temereva E.N., 2008. New data on distribution, morphology and taxonomy of phoronid larvae (Phoronida, Lophophorata) // Marine Biology Research. In press.

Temereva E.N., Malakhov V.V., Yushin V.V., 2008. Ultrastructural study of oogenesis in the phoronid Phoronopsis harmeri (Phoronida) 11 Acta Zoologica. In press.

Содержание диссертации, доктора биологических наук, Темерева, Елена Николаевна

ВВЕДЕНИЕ.

ГЛАВА 1. История изучения форонид.

ГЛАВА 2. Материал и методы.

ГЛАВА 3. Морфология, анатомия, ультраструктура взрослых форонид

ГЛАВА 3.1. Трубка и Морфология мягкого тела.

ГЛАВА 3.2. Лофофор и щупальца.

ГЛАВА 3.3. Эпидермис.

ГЛАВА 3.4. Базальный матрикс.

ГЛАВА 3.5. Нервная система.

ГЛАВА 3.6. Мускулатура стенки тела.

ГЛАВА 3.7. Целом.

ГЛАВА 3.8. Кровеносная система.

ГЛАВА 3.9. Пищеварительная система.

ГЛАВА 3.10. Выделительная система.

ГЛАВА 3.11. Наружные репродуктивные органы и гаметогенез.

3.11.3. Наружные репродуктивные органы.

3.11.4. Половая система и гаметогенез.

3.11.4.1. Вазоперитонеальная ткань.

3.11.4.2. Гаметогенез.

3.11.4.2.1. Оогенез.

3.11.4.2.2. Сперматогенез.

ГЛАВА 4. Эмбриональное развитие.

4.3. Оплодотворение и нерест.

4.4. Классификация типов развития.

4.4.1. Голопелагическое развитие.

4.4.2. Развитие в эмбриональных скоплениях.

4.4.3. Лецитотрофное развитие.

4.5. Бесполое размножение.

4.6. Общие закономерности эмбрионального и личиночного развития форонид.

ГЛАВА 5. Морфология, анатомия, ультраструктура личинок форонид

ГЛАВА 5.1. Морфология личинок.248;

ГЛАВА 5.2. Эпидермис.

ГЛАВА 5.3. Нервная система.

ГЛАВА 5.4. Полость тела.

5.4.3.1. Бластоцель.

5.4.3.2. Целом.

ГЛАВА 5.5. Пищеварительная система.

ГЛАВА 5.6. Мускулатура.

ГЛАВА 5.7. Выделительная система.

ГЛАВА 5.8. Метасомальный карман (вырост).

ГЛАВА 6. Метаморфоз.

ГЛАВА 7. К вопросу о плане строения форонид и их положении в системе животного царства.

ВЫВОДЫ.

Введение Диссертация по биологии, на тему "Форониды"

АКТУАЛЬНОСТЬ ТЕМЫ

Форониды - это исключительно морские организмы, имеющие всесветное распространение и обнаруженные во всех акваториях Мирового океана за исключением антарктических широт. Phoronida - отдельный тип животного царства, в составе которого насчитывается всего 12 видов. Некоторые из этих видов могут достигать огромной численности — до 94000 экз./кв.м (Emig, 1982). Как показали результаты наших исследований, в морях России обитает 8 видов форонид, которые образуют обширные поселения в акваториях Черного и Японского морей (Скарлато и др., 1967; Тарасов, 1978). Из-за большой численности форониды доминируют в некоторых морских сообществах (особенно на мягких грунтах) и определяют их состав. Большинство форонид имеет планктотрофных личинок, которые живут в планктоне 1-3 месяца. За это время они достигают большой численности и составляют значительную долю меропланктона. Многочисленность форонид и их личинок делает эту группу важной при изучении состава донных и планктонных сообществ, учете биоразнообразия и проведении различных других гидробиологических, экологических и зоологических работ. ;

Форониды имеют необычный план строения, а сама группа -исключительно интересная и важная с точки зрения сравнительной анатомии и эмбриологии. По совокупности признаков она занимает промежуточное положение между типичными первичноротыми (Protostomia) и вторичноротыми (Deuterostomia) животными. В этой связи положение форонид в системе животного царства долгое время оставалось невыясненным. Большинство исследователей сближали форонид и вторичноротых животных на основании организации целомической системы и особенностей эмбриологии. В некоторых крупных зоологических руководствах форониды рассматриваются как одна из наиболее примитивных групп Bilateria и само рассмотрение билатерально симметричных животных начинается с форонид (Remane et al., 1975).

Надтиповой таксон ЬорЬорЬога1а, куда вместе с форонидами включают мшанок и брахиопод, долгое время рассматривался и рассматривается некоторыми исследователями до сих пор как базальный среди всех Б1асНа1а (животных с радиальным дроблением) {7е£Гепез, 1986; Ах 1989, 2000). Однако, согласно новым данным, полученным современными методами молекулярной филогенетики, форониды рассматриваются как группа, родственная первичноротым животным - аннелидам, моллюскам, плоским червям (На1ашсЬ а1., 1995). Эта точка зрения пока не нашла никаких подтверждений со стороны классической анатомии и эмбриологии, поэтому положение форонид в системе животного царства так и остается невыясненным, а разрыв в представлениях морфологов и молекулярных филогенетиков не только не уменьшается, а лишь увеличивается со временем.

ЦЕЛИ И ЗАДАЧИ ИССЛЕДОВАНИЯ

Целью настоящей работы является реконструкция морфологии, развития, таксономической структуры и филогении РЪогошёа - отдельного типа животного царства.

В задачи исследования входило:

1. Осуществить полную реконструкцию анатомической организации взрослых форонид.

2. Изучить ультраструктуру всех тканей и органов взрослых животных.

3. Исследовать эмбриональное развитие форонид.

4. Изучить анатомическую организацию и ультраструктуру всех тканей и органов у личинок форонид, принадлежащих разным родам.

5. Провести изучение метаморфоза личинок форонид и проследить судьбу в метаморфозе отдельных органов.

6. Составить синопсис мировой фауны взрослых форонид с подробными описаниями морфологических и анатомических особенностей животных из различных акваторий Мирового океана. Составить расширенные и дополненные описания видов и ключ для их определения.

7. Изучить личиночное развитие форонид, а так же морфологию и анатомию актинотрох из планктонных проб, собранных в ходе экспедиций институтов РАН, составить полные описания всех известных к настоящему времени личинок форонид и ключ для их определения.

8. Провести анализ плана строения форонид и попробовать предложить новую концепцию эволюции группы и ее филогении.

НАУЧНАЯ НОВИЗНА

В ходе работы впервые было проведено изучение анатомии и ультраструктуры всех систем органов форонид. При этом впервые для форонид показано закономерное изменение ультраструктуры покровных тканей в различных участках тела, найдены симбиотические бактерии в протокутикуле и выявлены закономерности их распространения по поверхности тела. Впервые исследована цитоархитектура и ультраструктура дорсального и воротничкового нервного сплетений, впервые показано, что гигантский аксон сопровождается продольными волокнами нормального размера, что позволяет говорить о наличии апикально-базального нерва. Впервые описаны расположение и ультраструктура клеток в толще базальной мембраны, впервые реконструировано взаимное расположение кольцевой и продольной мускулатуры стенки тела на всем его протяжении. Впервые описано тонкое строение клеток кольцевой и перьевидной мускулатуры, обнаружено, что это мноцилиарные эпителиально-мышечные клетки. Впервые описано тонкое строение целомической выстилки предротового целома представителей рода РАогоиорт. Реконструирована пространственная топография мезентериев в туловищном целоме на протяжении всего тела, описана ультраструктура основных и дополнительных мезентериев, обнаружены жгутики в клетках целомических выстилок. Впервые подробно исследована анатомия, гистология и ультраструктура пищеварительного тракта. Впервые обнаружено, что в некоторых отделах кишечника гастродермис представлен моноцилиарными эпителиально-мышечными клетками. Найдены ранее неизвестные для форонид элементы кровеносной системы (дорсолатеральный сосуд в задней части тела, сосуды кровеносного плексуса на поверхности восходящего колена кишечника), описана ультраструктура стенок кровеносных сосудов в разных участках тела, впервые описаны железистые клетки в составе лофофоральных сосудов и нервные тракты в стенке медиального сосуда. Предложено объяснение происхождения в филогенезе особого строения стенки медиального сосуда. Впервые для форонид описан половой диморфизм нефридиев, обнаружены миофиламенты в апикальных частях клеток воронки метанефридия. Впервые для форонид исследована ультраструктура клеток вазоперитонеальной ткани на разных этапах. Впервые изучен оогенез форонид. Впервые предложен механизм фильтрации у форонид.

Впервые обнаружены и сформулированы некоторые закономерности эмбрионального развития форонид, доказан радиальный тип дробления яйца у форонид. Впервые обнаружено, что борозды четвертого и пятого делений дробления проходят по-разному в зависимости от типа развития. Впервые обнаружено два источника и два способа формирования целомической мезодермы. Впервые выделено два типа планктотрофных личинок форонид, различающихся особенностями морфологии, анатомии и биологии. Прослежена корелляция между типом развития и типом личинки.

Впервые описано тонкое строение покровов личинок форонид в разных участках тела. Впервые обнаружено, что эпителий преоральной лопасти, вблизи телотроха и вокруг ануса образован моноцилиарными эпителиально-мышечными клетками. Впервые описана организация целомической системы личинок форонид, принадлежащих роду РНогопорягя, электронно-микроскопическими методами доказано наличе у этихличинок трех отделов целома. Впервые описано тонкое строение клеток целомической выстилки всех отделов целома. Впервые исследовано тонкое строение мезенхимынх клеток бласоцеля, образующих мускулатуру преоральной лопасти и воротничковой области. Впервые у личинок разных видов форонид описано тонкое строение мускулатуры стенки тела. Впервые описано тонкое строение всех отделов пищеварительного тракта личинок форонид. Впервые предложена трехмерная реконструкция кровеносной системы личинок форонид. Впервые изучено строение и развитие выделительной системы у личинок Ркогопор81з кагтеп. Впервые для форонид показано, что у этого вида характерная для выделительных органов взрослых животных и-образная форма канала появляется уже на личиночной стадии. Впервые описано тонкое строение метасомального кармана^у личинок разных видов.

Впервые изучен метаморфоз РИогопор818 кагтеп. Впервые для форонид показано возникновение дефинитивных щупалец из проксимальных концов личиночных щупалец. Впервые прослежена преемственность между пищеварительной системой взрослых форонид и их личинок. Впервые прослежена судьба в метаморфозе выделительных органов форонид и предложена схема их развития в филогенезе. Впервые достоверно установлено, что латеральные мезентерии в метаморфозе появляются в результате активной пролиферации клеток целомической выстилки туловищного целома. Впервые предложена оригинальная схема филогенетического развития латеральных мезентериев и плана строения форонид.

Найдено и описано 2 новых для науки вида форонид (в дополнение к 10 ранее известным). Впервые найдены и описаны форониды в арктическом бассейне Мирового океана. Впервые обнаружены форониды в Беринговом море и у тихоокеанского побережья Камчатки. 3 вида форонид (РНоготя ош/гя, Р. Ырросгерга, Р. зуейапаё) впервые зарегистрированы в морях России в дополнение к 5 известным). Впервые составлен полный ключ для определения всех известных видов форонид с учетом особенностей анатомической организации форонид из разных акваторий Мирового океана.

Впервые описана морфология и анатомия личинок форонид, постоянно обнаруживаемых в планктоне Черного моря. Впервые обнаружены ранее неизвестные личинки, предположительно принадлежащие видам Phoronopsis albomaculata и Ph. californica. Впервые для форонид описан феномен гигантских личинок и проанализирована проблема гигантизма личинок морских животных. Впервые подробно описаны последовательные стадии личиночного развития трех наиболее массовых видов форонид Японского моря. Впервые за всю историю составлен ключ для определения их личинок. Впервые в качестве родового определительного признака предложено использовать форму предротового целома.

Впервые предложена оригинальная схема для объяснения плана строения форонид, которая объединяет традиционные взгляды сравнительных анатомов и новые молекулярные данные.

НА ЗАЩИТУ ВЫНОСЯТСЯ:

Новые представления о типе эмбрионального развития форонид.

Полный синопсис мировой фауны форонид с описанием всех видов и ключей для определения взрослых и личинок.

Новые представления о плане строения Lophophorata как олигомерных животных и их положении среди Lophotrochozoa

АПРОБАЦИЯ РАБОТЫ И ПУБЛИКАЦИИ

Результаты работы были доложены на II Всероссийском симпозиуме "Экологические проблемы онтогенеза" Институт биологии развития им. Н.К. Кольцова, Москва, 2000 г., на конференции Беломорской биологической станции в 2000 г., на заседаниях научного коллоквиума Института биологии моря в ДВО РАН 1999-2003 гг., на Юбилейной конференции памяти A.B.

Иванова «Проблемы эволюционной морфологии животных» ЗИН РАН и на 7-м Международном симпозиуме «Larval Biology» в 2006 г. в г. Кус-Бей (Орегон, США), на чтениях памяти В.В. Вагина «Морская зоология и паразитология: поиски и открытия» в Казанском Государственном Университете в 2007 г., на заседаниях кафедры зоологии беспозвоночных биологического факультета МГУ.

По теме диссертации опубликована 32 работы (из них 28 статей в рецензируемых журналах).

СТРУКТУРА И ОБЪЕМ РАБОТЫ

Диссертация состоит из введения, 7 глав, выводов, списка литературы и приложения. Список литературы включает 411 названий, из которых 347 на иностранных языках. Диссертация состоит из двух томов. Том первый включает текст основной части работы и приложения. Том второй содержит иллюстрации к 7 главам основной части и приложению. Том первый состоит из 507 страниц, том второй - из 261 страницы.

Заключение Диссертация по теме "Зоология", Темерева, Елена Николаевна

выводы

3. Архаичным является строение нервной системы форонид, которая лишена нервных ганглиев и организованна по типу интраэпидермального нервного плексуса. Выявлено, что расположение элементов нервной системы в толще эпидермиса во всех участках тела подчиняется общему плану клеточной организации: непосредственно над базальной пластинкой проходят нервные волокна, образующие нейропиль, над ним располагаются тела глиеподобных клеток, а еще выше - тела нервных клеток. Слоистая структура нервного плексуса пронизана отростками эктодермальных поддерживающих клеток, снабженных мощными тонофиламентами.

4. Обнаружено, что выстилка целома форонид во всех его участках образована примитивными жгутиковыми эпителиально-мышечными клетками. Мускулатура форонид представляет собой часть целомической выстилки и сохраняют организацию слоя эпителиально-мышечных жгутиковых клеток. Сократимая часть мышечных клеток организована по типу гладкой мускулатуры.

8. Впервые, основываясь па особенностях цитологической организации, предложено новое подразделение пищеварительного тракта форонид на следующие отделы: глотка, пищевод, преджелудок, желудок, пилорическая часть, средняя, задняя и прямая кишки. Во всех отделах гастродермис представлен моноцилиарными микровиллярными клетками. Архаичной особенностью гистологической организации кишечника форонид является то, что в желудке и средней кишке гастродермис образован эпителиально-мышечными клетками.

10. У форонид нет постоянно существующих гонад. Оогенез может быть охарактеризован как аутосинтетический на фоне развитого фолликула. Имеются наружные репродуктивные органы, представленные нидаментальными железами и лофофоральными органами. Они представляют собой разрастание эпителия лофофоральной вогнутости и эпителия абфронтальной стороны щупалец внутреннего ряда. Нидаментальные железы выделяют секрет, склеивающий развивающиеся в кроне щупалец эмбрионы в скопления. В лофофоральных органах происходит формирование сперматофоров.

11. Опровергнуты ранее существовавшие в литературе представления о спиральном типе дробления форонид. Дробление яйца форонид недетерминированное и протекает по радиальному типу. Мезодерма формируется из двух многоклеточных зачатков - переднего и заднего, при этом передний образуется за счет иммиграции клеток, задний - типичным энтероцельным способом. Передний зачаток дает начало предротовому и щупальцевому целомам, задний - туловищному целому.

13. Ресничные шнуры актинотрохи представлены преоральным и посторальным ресничными шнурами и телотрохом. Щупальцевый аппарат личинки образуется за счет постротового ресничного шнура. Реснички преорального шнура бьют спереди назад (как у первичноротых), а реснички посторального - таже спереди назад (как у вторичноротых). Щупальца личинки функционируют по типу "up-stream" механизму.

14. Доказано наличие истинной тримерии цел ома у личинок форонид рода Phoronopsis. Тримерная организация целомического аппарата — исходное состояние для личинок форонид. У личинок рода Phoronis наблюдается редукция передней стенки предротового целома, что ведет к частичной утрате тримерии целома.

17. Впервые прослежено развитие выделительных органов личинок Ркогопоръгъ Иагтеп. Обнаружено, что протонефридий образован и-образно изогнутым выделительным каналом и двумя ветвями, несущими терминальные клетки.

18. Впервые описан метаморфоз РНогопоръгъ кагтеп. В ходе метаморфоза происходит редукция большей части преоральной лопасти (вместе с апикальным органом) и дистальных участков щупалец. Дефинитивные щупальца возникают из базальных участков личиночных щупалец. Дефинитивная кровеносная система развивается на основе личиночной. При метаморфозе происходит редукция терминальных клеток протонефридия, в эктодермальный канал протонефридия открывается выделительная воронка, формирующаяся за счет мезодермального эпителия целома. Таким образом, дефинитивные нефридии форонид суть нефромиксии.

19 Ревизия мировой фауны форонид выявила в ее составе 12 валидных видов (2 из них описано автором настоящей работы), имеющих всесветное распространение. В фауне России зарегистрировано 8 видов форонид, из них 8 в морях Дальнего Востока, 3 в Черном море, 1 в Белом море (первая находка представителей типа в Арктическом бассейне).

20. Впервые у личинок форонид выделены морфологические признаки, позволяющие надежно идентифицировать род, а в ряде случаев - и вид. В водах России обнаружены личинки 6 видов форонид. Впервые для форонид описаны гигантские личинки и проанализирован феномен гигантских личинок, которые известны в разных группах животных: у кишечнополостных, ресничных червей, полухордовых, хордовых.

21. Анализ особенностей организации и метаморфоза форонид позволяет предложить новую трактовку плана строения форонид. Латеральные мезентерии являются производными диссепимента между двумя туловищными сегментами, что подтверждается их положением (перпендикулярным к передне-задней оси личинки) и наличием на них воронок нефридиев. У брахиопод имеются две пары латеральных мезентериев — производных от диссепиментов между тремя туловищными сегментами. ЬорЬорЬога1а, таким образом, являются метамерными (точнее, олигомерными) животными. Это позволяет признать справедливость выделения таксона ЬорИо^осИогоа, в котором ЬорЬорЬога1а являются примитивной группой, сохранившей плезиоморфные черты развития и тканевой организации.

5. ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Метаморфоз личинок форонид протекает с редукцией некоторых личиночных образований. Тем не менее, большинство имеющихся у личинки систем органов становятся органами взрослого животного. В ходе метаморфоза мацерируется и поедается часть преоральной лопасти личинки вместе с главным нервным центром - апикальным органом. Дорсальное нервное сплетение взрослого животного формируется заново. Кольцевое нервное сплетение образуется за счет нервного тракта, проходящего под щупальцами личинки. Дефинитивные щупальца у большинства форонид образуются непосредственно из личиночных. При этом дистальные концы личиночных щупалец мацерируются и поедаются, а оставшиеся проксимальные части становятся щупальцами взрослого животного. У некоторых видов форонид уже на личиночной стадии появляются зачатки дефинитивных щупалец. В этом случае личиночные щупальца в ходе метаморфоза мацерируются и поедаются полностью. Вентральный мезентерий личинки дает оральный и анальный мезентерии взрослого животного. Латеральные мезентерии взрослой форониды образуется за счет активной пролиферации клеток целомической выстилки туловищного целома. Пищеварительная система личинки становится пищеварительной системой взрослого животного при этом пищевод личинки дифференцируется на глотку и пищевод взрослого животного. Верхняя часть желудка личинки, следующая непосредственно за пищеводом, сильно растягивается и дает начало преджелудку взрослого животного. Желудок и средняя кишка личинки дают желудок и пилоричесюо часть (соответственно) кишечника взрослой формы. Задняя кишка личинки дифференцируется на среднюю, заднюю и прямую кишки взрослой форониды. Дефинитивная кровеносная система образуется из кольцевого гемоцеля, радиальных каналов щупалец и продольных кровеносных каналов личинки. Выделительные органы взрослых форонид представляют собой нефромиксии, в которых выделительный канал происходит от эктодермального канала протонефридия, а воронка - от мезодермального эпителия выстилки туловищного целома. Развитие выделительных органов форонид от протонефридиев к нефромиксиям, вероятно, отражает результат последовательной эволюции нефридиев этих животных в филогенезе.

ГЛАВА 7. К ВОПРОСУ О ПЛАНЕ СТРОЕНИЯ ФОРОНИД И ИХ ПОЛОЖЕНИИ В СИСТЕМЕ ЖИВОТНОГО ЦАРСТВА

Форониды, как и любая группа животного царства, так же неисчерпаемы, как тот электрон, о котором писал ныне полузабытый В.И. Ленин. На каждом этапе изучения этой группы исследователи приходили к определенным заключениям о положении форонид в системе и их связях с другими таксонами животного царства. Менялись методы и методология, расширялся круг сравнений, менялись и представления о положении форонид в системе. Этот процесс, вероятно, не прекратится и в будущем. Хорошо понимая относительность таких представлений, их неизбежную смену в ходе развития науки, мы, тем не менее, считаем необходимым сформулировать то заключение об основном плане строения форонид и их положении в системе животного царства, которое вытекает из оригинальных результатов, положенных в основу настоящей работы, и данных других исследователей.

Напомним еще раз, какие точки зрения на происхождение форонид высказывались в литературе. Наиболее широко распространенные представления о плане строения форонид и их положении в системе вытекают из архицеломатной концепции, которая впервые была предложена Мастерманом в конце XIX века (Masterman, 1898), а затем подхвачена и развита в работах Ремане (Remane, 1949), Ульриха (Ulrich, 1951), Зивинга (Siewing, 1980). Согласно архицеломатной концепции, предки Lophophorata и Deuterostomia исходно были не метамерными животными, а архимерными (рис. 7-1). Они имели предротовой целом, щупальцевый целом и несегментированный туловищный целом. Большинство исследователей, изучавших форонид методами световой микроскопии, независимо от их отношения к архицеломатной концепции, признавали архимерию этих животных и выделяли у них три отдела целома, которые соответствуют трем отделам тела вторичноротых животных (Zimmer, 1964, 1973, 1978, 1980; Siewing, 1974, 1975; Emig, Siewing, 1975; Emig, 1976a, b; Herrmann, 1976,

1980, 1986). В рамках архицеломатной концепции Lophophorata рассматривались как сестринская группа по отношению к Deuterostomia.

Однако, в отличие от вторичноротых животных взрослые форониды имеют весьма своеобразный план строения. Спинная сторона у них сильно укорочена, рот и анус сближены, кишечник имеет U-образную форму, а туловищный целом подразделен не на две камеры (правую и левую) как у всех других Bilateria, а на четыре камеры. Кроме дорсального и вентрального мезентериев у форонид имеется одна пара латеральных мезентериев. Для объяснения своеобразного плана строения форонид была предложена гипотеза складывания гипотетического билатерально симметричного предка на спинную сторону (Wilson, 1881; Мамкаев, 1962). Согласно этой гипотезе, червеобразные предки форонид обитали в U-образных норках. Постепенно произошло сближение двух половинок тела и их срастание. Имеющиеся у взрослых форонид латеральные мезентерии возникли в месте соприкосновения целомического мешка одной половины и целомического мешка другой половины тела.

Латеральные мезентерии в туловищном целоме имеются так же и у брахиопод. Заметим, что сходство форонид и брахиопод было отмечено уже давно, и их вместе с мшанками выделили в надтиповой таксон "Tentaculata" (Hatschek 1888) или "Lophophorata" (Hyman 1959). Этот таксон (Lophophorata) рассматривался как базальный среди всех радиальных животных (Radialia) (Jefferies, 1986; Ах 1989, 2000) (рис. 7-1).

Согласно классическим представлениям, форониды и брахиоподы, несмотря на весьма значительное сходство организации, все же имеют принципиальное различие. Форониды - это животные, сложившиеся на спинную сторону, тогда как брахиоподы сложились на брюшную сторону. Однако, согласно результатам недавних молекулярно-филогенетических исследований (Cohen, 2000; Cohen, Weydmann, 2005), форониды являются не просто сестринской к брахиоподам группой, а рассматриваются в качестве отдельного таксона (Phoroniformea) внутри класса беззамковых брахиопод.

Тем не менее, все эти воззрения не решают проблемы положения форонид в системе животного царства. Архицеломатная концепция не объясняет почему, несмотря на наличие у форонид радиального дробления, которое характерно для вторичноротых животных, судьба бластопора у них такая же как и у первичноротых.

Другая точка зрения на филогению форонид была предложена в конце 20 века и связана она с появлением новых методов молекулярных исследований (Halanych et al., 1995). Согласно этой точке зрения форониды -группа родственная трохофорным животным и вместе с аннелидами, моллюсками и плоскими червями образует единый надтиповой таксон Lophotrochozoa (рис. 7-2). Эта точка зрения не принимается большинством сравнительных анатомов и морфологов, поскольку не имеет никаких морфологических подтверждений. В группе трохофорных животных (Trochozoa) все представители демонстрируют в той или иной степени выраженную метамерию. Центральная группа трохофорных животных — Annelida - обладают выраженной метамерией. Рудиментарная метамерия имеется у моллюсков, эхиурид. Отдельные элементы метамерии можно наблюдать в строении немертин (метамерное расположение гонад и кишечных дивертикул) и турбеллярий (см., например, Gunda segmentata). Возможно, метамерия - это плезиоморфная черта для Trochozoa.

Что касается форонид, то они не похожи на Trochozoa не только отсутствием метамерии туловищного отдела тела, но и такими важнейшими чертами развития, как радиальный тип дробления яйца и способ закладки цел омической мезодермы путем иммиграции многоклеточного зачатка и энтероцелии.

После возникновения идеи Lophotrochozoa стали находиться доводы, опровергающие некоторые положения классической архицеломатной концепции. Так, например, в результате исследований микроскопической анатомии личинок ряда форонид Томас Бартоломеус и его сотрудники (Bartolomaeus, 2001; Gruhl et al., 2005; Grobe, Bartolomaeus, 2007) пришли к выводу, что у личинок форонид достоверно имеется только один целомический компартмент - туловищный. У взрослых форонид имеются не три отдела целома, как считалось ранее, а только два - щупальцевый и туловищный. Если бы мнение Бартоломеуса и др. (Bartolomaeus, 2001; Gruhl et al., 2005; Grobe, Bartolomaeus, 2007) оказалось справедливым (а по нашему мнению оно основано на том, что упомянутый автор и его коллеги работали с личинками только рода Phoronis, см. выше), то оно было бы доводом против архицеломатной природы форонид, но не в пользу лофотрохозойной концепции. Таким образом, пропасть между морфологией и молекулярной биологией в отношении взглядов на форонид только углубилась бы.

В результате наши исследований мы пришли к новой концепции плана строения форонид и других Lophophorata, которая, не отрицая основных положений архицеломатной концепции и доводов молекулярной филогенетики, позволяет рассматривать форонид как метамерных животных. Попытаемся представить основные положения этой новой концепции.

Отправным пунктом наших рассуждений стало наличие у представителей Lophophorata латеральных мезентериев. У форонид, как уже упоминалось, латеральные мезентерии трактовались как результат складывания предковой формы на спинную сторону (Wilson, 1881; Мамкаев, 1962). Мы уже указывали, что эта элегантная концепция в действительности не подтверждается ходом метаморфоза личинок форонид. В самом деле, личинка форонид вовсе не складывается на спинную сторону и не принимает U-образную форму. У личинки просто формируется выпячивание на брюшной стороне тела, как это впервые увидел А.О. Ковалевский (1867) и многие авторы после него. Рост метасомального выроста происходит перпендикулярно оси тела личинки и перпендикулярно оси метамерии, если • бы таковая была. Латеральные мезентерии образуются в метасомальном выросте в плоскости перпендикулярной передне-задней оси личинки, то есть в той плоскости, в которой располагались бы диссепименты между сегментами. Так, может быть, латеральные мезентерии представляют собой диссепимент между двумя туловищными сегментами? Такая трактовка подтверждается и тем, что на латеральных мезентериях открываются воронки нефридиев, как это имеет место у типичных метамерных Bilateria (рис. 7-3). В этом случае форониды должны рассматриваться как метамерные, точнее олигомерные организмы, имеющие два туловищных сегмента.

Трактовка латеральных мезентериев форонид как диссепимента получила бы солидную поддержку, если бы оказалось, что латеральные мезентерии других лофофорат имеют такую же природу. Интересно, что точка зрения на латеральные мезентерии брахиопод как на диссепименты высказывалась еще тридцать лет назад (Gutmann et al., 1978). Идея эта не получила никакого распространения. Господствовавшие в то время взгляды на морфологию брахиопод были таковы, что передне-задняя ось брахиопод принималась тождественной их апикально-базальной оси. В этом случае латеральные мезентерии, если их трактовать как диссепименты, должны были бы располагаться перпендикулярно апикально-базальной оси, чего, конечно, не наблюдается.

После выяснения особенностей организации и метаморфоза личинок брахиопод Craniida взгляды на план строения брахиопод существенно изменились. Как оказалось личинка Neocrania anómala имеет метамерное строение (Nielsen, 1991). У нее есть три пары пучков щетинок, которым соответствуют три пары целомических мешков (плюс непарный предротовой целом). При метаморфозе личинка N. anómala складывается на брюшную сторону. Передняя часть спинной стороны личинки выделяет так называемую спинную (брахиальную) створку, а задняя часть спинной стороны - вентральную (педальную) створку. Предполагается, что эти процессы отражают филогенетические преобразования плана строения брахиопод.

Если принять идею о складывании брахиопод, то становится понятным наличие у них латеральных мезентериев. Они соответствуют двум последовательным диссепиментам, которые делили туловище предковых форм брахиопод на три сегмента. При складывании передний диссепимент превратился в гастропариетальный мезентерий, а задний - в илеопариетальный (Малахов, Кузьмина, 2006). Сегментарная природа латеральных мезентериев подчеркивается тем, что на них открываются воронки нефридиев, как это часто бывает у метамерных животных (например, аннелид). У некоторых представителей отряда Ьт^Нёа имеется две пары гонад, каждая из которых связана с соответствующим латеральным мезентерием. Все это показывает, что брахиоподы сохраняют сегментарную организацию и во взрослом состоянии, но метамерия маскируется искривлением передне-задней оси. Таким образом, брахиоподы имеют больше туловищных сегментов, чем форониды. У брахиопод две пары латеральных мезентериев и, соответственно, три туловищных сегмента. Форониды имеют одну пару латеральных мезентериев и, соответственно, два туловищных сегмента. Более выраженная целомическая метамерия у брахиопод коррелирует с наличием у личинок метамерных пучков щетинок.

Таким образом, Ьор1юрЬога1а оказываются метамерными животными. Общий счет целомических компартментов у форонид оказывается следующим: предротовой целом (выраженный у личинок Ркогопорз1Б в виде целомического цилиндра под апикальным органом, а у всех взрослых форм в виде целома эпистома), околоротовой щупальцевый целом, и два туловищных сегмента. У брахиопод метамерия выражена чуть полнее: у них имеется три туловищных сегмента, разделенных двумя парами латеральных мезентериев. И форониды и брахиоподы, таким образом - олигомерные животные (рис. 7-4). Причина их олигомерности понятна и состоит в том, что главная ось тела взрослых форм в обеих группах перпендикулярна оси метамерии. Удивительно, как в этих условиях метамерия вообще могла сохраниться хотя бы и в виде олигомерной организации. Подчеркнем лишний раз, что эволюционные преобразования плана строения у форонид и брахиопод протекали по-разному, что отражается в различном характере метаморфоза (в одной группе образуется брюшной вырост, а в другой группе тело личинки складывается на брюшную сторону). И, тем не менее, в обеих группах метамерия удерживается в организации взрослых форм. Это говорит о том, что метамерия - базисная черта организации лофофорат (рис. 7-4). Единственная группа ЬорЬорЬога1а, у которой метамерия утрачена полностью, - это мшанки. Здесь утрата метамерности связана с крайней миниатюризацией отдельных особей в колонии.

Обнаружение метамерии у лофофорат позволяет с высокой степенью вероятности предположить, что метамерная организация первична и для всех ЬорЬо1тосЬогоа. Более того, тот факт, что личинки Сгапиёа имеют метамерные пучки щетинок (которые идентичны щетинкам полихет) позволяет предполагать, что метамерные щетинконосные придатки - это синапоморфный признак для ЬорЬой*осЬогоа, и вероятный предок этой группы имел «аннелидную» организацию. Общего предка ЬорЬой*осЬо2оа следует представлять себе как организм с выраженной целомической метамерией и метамерными щетинконосными придатками.

Разумеется, это не означает, что аннелиды были предками лофофорат. Аннелиды - это типичные БркаНа и их развитие характеризуется типичными для этой группы синапоморфиями, а именно, детерминированным спиральным дроблением и телобластическим способом закладки целомической мезодермы, берущей начало от 4(1 бластомера. Радиальное недетерминированное дробление и многоклеточные способы закладки целомической мезодермы (включая энтероцелию), несомненно, более примитивные черты развития. Эволюция возможна от недетерминированного радиального дробления в сторону детерминированного спирального, и от многоклеточных способов закладки мезодермы к закладке мезодермы от двух клеток-мезобластов, но не наоборот. Это означает, что ЬорЬор1юга1а отделились от ствола ЬорЬо^осЬогоа раньше возникновения таких синапоморфий, как спиральное дробление и телобластический способ закладки мезодермы.

Сохранение у лофофорат (в частности, у форонид) примитивных черт в развитии коррелирует с целым рядом архаических особенностей в их тканевой организации: моноцилиарный эпителий в покровах личинок (включая ресничные шнуры) и взрослых форм, эпителиально-мышечные клетки в эпидермисе личинок, эпителиально-мышечные клетки в кишечнике взрослых форм, эпителиально-мышечные моноцилиарные клетки выстилки целома личинок и взрослых животных, целиком интраэпителиальное расположение нервной системы, имеющей организацию нервного плексуса, отсутствие постоянно существующих гонад и др.

Спиральное дробление и телобластический способ закладки мезодермы (наряду с другими чертами организации) - синапоморфии Trochozoa (syn. Spiralia). А есть ли синапоморфии у Lophophorata, ведь, учитывая фундаментальное различие в плане строения форонид и брахиопод, может оказаться, что Lophophorata - полифилетическая группа? Нам представляется, что такие синапоморфии могут быть найдены. У всех Lophophorata при метаморфозе происходит редукция почти всей предротовой лопасти вместе с апикальным органом. В результате этого у взрослых лофофорат предротовой отдел редуцирован до степени относительно небольшого эпистома и нет надглоточного ганглия, который закладывается в связи с апикальным органом. Вторая синапоморфия более традиционна - это наличие лофофора. Здесь важно подчеркнуть, что речь идет не о ресничном щупальцевом аппарате вообще, а именно о лофофоре с определенным планом строения. Ресничные щупальца полихет Canalipalpata происходят от околоротовой области личинки и имеют внутри целомические полости. Поэтому в общем плане они, скорее всего, гомологичны щупальцам Lophophorata. Строение щупальцевого аппарата полихет многообразно (Rouse, Fauchald, 1997, 1998). Что касается щупальцевого аппарата Lophophorata, то, как известно, он организован по общему плану и представляет собой подковообразное полукольцо щупалец, разомкнутое на спинной стороне. В своем развитии лофофор происходит только от посторальной части околоротового ресничного поля (то есть от той части, которая у личинок 8р1гаНа отвечает метатроху). Место разрыва щупальцевого кольца соответствует области соединения послеротового ресничного шнура с предротовым, который утрачивается в метаморфозе вместе с предротовой лопастью и в построении щупальцевого аппарата не участвует.

Библиография Диссертация по биологии, доктора биологических наук, Темерева, Елена Николаевна, Москва

1. Адрианов A.B., Реунов A.A., Малахов В.В., 1992. Тонкое строение гонад и сперматогенез беломорской приапулиды Halicryptus spinulosus (Cephalorhyncha, Priapulida). Зоологический журнал. Т. 71. С. 31-39.

2. Айзенштадт Т.Б., 1984. Цитологии оогенеза. Москва, «Наука».

3. Беклемишев В.Н., 1944. Принципы сравнительной анатомии беспозвоночных. Москва, «Советская наука». 492 с.

4. Беклемишев В.Н., 1964. Основы сравнительной анатомии беспозвоночных. Т.1. Проморфология. 432 стр. Т. 2. Органология. 446 стр., Москва "Наука".

5. Галаджиев М.А., 1948. Сравнительный состав, распределение и количественные соотношения зоопланктона Каркинитского залива и открытого моря в районе Южного берега Крыма. В кн. :Труды Севастопольской биологической станции. Т. 6.

6. Гуляев Д.В., 1976. Электронно-микроскопическое исследование контактов нервных и эпителиально-мышечных клеток Hydra vulgaris. Журнал общей биологии. Т. 37. № 2. С. 304-309.

7. Ежова О.В., Малахов В.В., 2007. Эпителиально-мышечные клетки в кишечнике представителя полухордовых Saccoglossus mereschkowskii (Hemichordata, Enteropneusta). Доклады академии наук. Т. 414. № 1. С. 137-139.

8. Заварзин A.A., 1945. Очерки эволюционной гистологии крови и соединительной ткани. Избранные труды. Т. 4. Изд-во АН СССР, Москва -Ленинград, 1953.

9. Заварзин A.A., 1976. Основы частной цитологии и сравнительной гистологии многоклеточных животных. Изд-во "Наука", Ленинград. С. 410.

10. Заварзин A.A., 1985. Основы сравнительной гистологии. Изд-во ЛГУ. Ленинград. 397 стр.

11. Заварзина Е.Г., Цетлин А.Б., 1990. Строение полости тела некоторых аннелид. Предварительные результаты. Зоологический журнал. Т. 69. С. 31-34.

12. Иванова-Казас О.М., 1977. Сравнительная эмбриология беспозвоночных. Трохофорные, щупальцевые, щетинкочелюстные, погонофоры. Москва "Наука". 311 стр.

13. Иванова-Казас О.М., 1995. Эволюционная эмбриологи животных. Санкт-Петербург "Наука". 564 стр.

14. Иванов A.B., 1960. Погонофоры. Фауна СССР, новая серия. № 75. M-JI. С. 1-271.

15. Иванов A.B., Полянский Ю.И., Стрелков A.A., 1981. Большой практикум по зоологии беспозвоночных. Т. 1-3. Москва, «Высшая школа».

16. Иванов И.Е., Цетлин А.Б., 1997. Тонкое строение полости тела у полихет семейства Phylodocidae (Annelida, Polychaeta). Морфофункциональный анализ. Доклады академии наук. Т. 354. № 2. С. 272-277.

17. Касьянов B.JI, Радашевский В.И., 1987. Первая находка форонид в в водах Вьетнама. Биология моря. Т. 4. С. 69-70.

18. Ковалевский А.О., 1867. Анатомия и история развития Phoronis. Записки СПб Академии наук. Т.2. С. 1-35.

19. Кузьмина Т.В., Малахов В.В., Темерева E.H., 2006. Анатомия целомической системы замковой брахиоподы Hemithyris psittacea (Brachiopoda, Articulata). Зоологический журнал. Т. 85. № 9. C.l 118-1128.

20. Кузьмина Т.В., Малахов В.В., 2007. Организация целома брахиопол. Палеонтологический журнал. № 5. С. 46-63.

21. Лагутенко Ю.П., 1985. О структурной организации нервного плексуса овениид (Polychaeta Oweniidae). Зоологический журнал. Т. 64. С. 1802-1806.

22. Лагутенко Ю.П., 1996. Клеточная организация афферентного звена в кожном нервном плексусе метасомы форонид (Tentaculata, Phoronidea). Журнал эволюционной биохимии и физиологии. Т. 32. № 4. С. 440-447.

23. Лагутенко Ю.П., 1997. Система двигательных нейронов в кожном нервном слое (плексусе) форонид (Tentaculata, Phoronidea). Журнал эволюционной биохимии и физиологии. Т. 33. № 2. С. 218-227.

24. Лагутенко Ю.П., 1998. Иитерневральная система в кожном нервном плексусе форонид (Tentaculata, Phoronidea) и проблема возникновения ассоциативной связи у низших Bilateria. Журнал эволюционной биохимии и физиологии. Т. 33. № 1. С. 64-75.

25. Лагутенко Ю.П., 2002. Ранние формы эволюции базиэпидермального нервного сплетения Bilateria как возможное свидетельство первичного разнообразия его исходного строения. Журнал эволюционной биохимии и физиологии. Т. 38. № 3. С. 354-363.

26. Ливанов H.A., 1914. Пограничные образования у Polychaeta. Труды общества естествоиспытателей Казанского университета. Т. 46.

27. Малахов В.В., Галкин C.B., 1998. Вестиментиферы бескишечные беспозвоночные морских глубин. Москва. КМК Scientific Press Ltd. 205 стр.

28. Малахов В.В., Темерева E.H., 1999. Эмбриональное развитие форониды Phoronis ijimai. Два источника целомической мезодермы. Доклады Российской Академии наук. Т. 365. № 4. С. 574-576.

29. Малахов В.В., Темерева E.H., 2000. Эмбриональное и личиночное развитие форониды Phoronis ijimai. Биология моря. Т. 26. № 6. С. 391-399.

30. Мамкаев Ю. В., 1962. О форонидах дальневосточных морей. Исследования Дальневосточных морей СССР. Т.8. С. 219-237.

31. Медников Б.М., 1971. Жизнь животных. Т. 4. Москва, «Просвещение».655 с.

32. Незлин Л.П., 1988. Развитие моноаминэргических нейронов у актинотрохи — планктонной личинки Phoronopsis harmeri. Журнал эволюционной биохимии и физиологии. Т. 24. С. 76-80.

33. Пунин М.Ю., 1991. Гистологическая организация кишечных эпителиев приапулид, брахиопод, двустворчатых моллюсков и полихет. Санкт-Петербург, «Наука». 248 с.

34. Скарлато О. А., Голиков А.Н., Василенко C.B., Цветкова Н.Л., Грузов E.H., Несис К.Н., 1967. Состав, структура и распределение биоценозов в прибрежных водах залива Посьет (Японское море).-В кн.: Биоценозы зал. Посьет Японского моря. Л.: Наука. С. 5-61.

35. Тарасов В.Г., 1978. Распределение и трофическое районирование донных сообществ мягких грунтов залива Восток Японского моря. Биология моря. № 6. С. 16-22.

36. Темерева E.H., 2000. Новый вид форониды Phoronopsis malakhovi (Lophophorata, Phoronida) из Южно-Китайского моря. Зоологический журнал. Т. 79. №9. С. 1088-1093.

37. Темерева E.H., 2005. Форониды. Биота Российских вод Японского моря. Т.З: Брахиоподы и форониды. Владивосток, Дальнаука. С. 50 136.

38. Темерева E.H., Куликова В.А., 2007. Личинки форонид из залива Терпения (юго-восточный Сахалин). Биология моря. Т. 33. № 1. С. 65-69.

39. Темерева E.H., Малахов В.В., 1999. Новый вид сверлящих форонид Phoronis svetlanae (Lophophorata, Phoronida) из японского моря. Зоологический журнал. Т. 78. № 5. С. 626-630.

40. Темерева E.H., Малахов В.В., 2000. Кровеносная система личинок форонид. Доклады Академии наук. Т. 375. № 5. С. 712-714.

41. Темерева E.H., Малахов В.В., 2001. Морфология форониды Phoronopsis harmeri. Биология моря. Т. 27. № 1. С. 34-42.

42. Темерева E.H., Малахов В.В., 2002. Форониды имеют эпителиально-мышечные клетки в кишечнике. Доклады Академии наук. Т. 386. № 4. С. 570573.

43. Темерева E.H., Малахов В.В., 2003. Организация и происхождение кровеносной системы форонид. Доклады Академии наук. Т. 389. № 4. С. 1-4.

44. Темерева E.H., Малахов В.В., 2004а. Ультраструктура кровеносной системы форониды Phoronopsis harmeri Pixell, 1912.1. Капилляры. Биология моря. Т. 30. № 1.С. 46-53.

45. Темерева E.H., Малахов В.В., 20046. Ультраструктура кровеносной системы форониды Phoronopsis harmeri Pixell, 1912. II. Главные сосуды. Биология моря. Т. 30. № 2. С. 120-130.

46. Темерева E.H., Малахов В.В., 2004в. Определитель личинок форонид Японского моря. Зоологический журнал. Т. 83. № 9, С. 1115-1126.

47. Темерева E.H., Малахов В.В., 2004г. Особенности микроскопической анатомии и ультраструктуры метанефридиев форониды Phoronopsis harmeri, Pixell, 1912 (Phoronida, Lophophorata). Зоология беспозвоночных. Т. 1. № 1. С. 93-103.

48. Темерева E.H., Малахов В.В., 2006а. Развитие выделительных органов у личинок форонид: от прогонефридия к нефромиксию. Зоологический журнал. Т. 85. №6. С. 915-924.

49. Темерева E.H., Малахов В.В. 2006в Ответ Томасу Бартоломеусу: «Личинки форониды Phoronopsis harmeri имеют три отдела цел ома». Зоология беспозвоночных. Т. 3. № 1. С. 1-21.

50. Темерева E.H., Малахов В.В., 2006г. Личинки форониды Phoronopsis harmeri Pixell, 1912 (Phoronida) имеют тримерную организацию целома. Доклады академии наук. Т. 410. № 3. С. 1-5

51. Темерева E.H., Малахов В.В., 2007. Развитие и филогения форонид. Записки Казанского Государственного Университета. Т. 149. Серия Естественные науки. Кн. 3. С. 174— 178.

52. Темерева E.H., Малахов В.В., Чернышев A.B., 2006. Гигантская актинотроха личинка форониды из Южно-Китайского моря и феномен гигантских личинок. Доклады академии наук. Т. 410. № 5. С. 1—4.

53. Темерева E.H., Малахов В.В., Юшин В.В., 2001. Гистология и ультраструктура кожно-мускульного мешка форониды Phoronopsis harmeri. Биология Моря. Т. 27. № 3. С. 192-201.

54. Темерева E.H., Малахов В.В., Яковис Е.Л., Фокин М.В., 2000. Phoronis ovalis (Phoronida, Lophophorata) в Белом море первая находка форонид в Арктическом бассейне. Доклады академии наук. Т. 374. № 4. С. 1-3.

55. Уголев A.M., 1972. Мембранное пищеварение: полисубстратные процессы, организация и регуляция. Ленинград. 385 с.

56. Уголев A.M., 1985. Эволюция пищеварения и принципы эволюции функций. Ленинград. 544 с.

57. Эмиг К. 1984. Новые данные о форонидах, собранных советскими экспедициями. Биология моря. N. 4. С.65-67.

58. Эмиг К.К., Голиков А.Н., 1990. Форониды Дальневосточных морей России и их распространение в Тихом океане. Зоологический журнал. Т. 69. № 6. С. 22-30.

59. Adelman Н., 1922. The significance of the prechordal plate. American Journal of Anatomy. V. 31. P. 55-101.

60. Afzelius B.A., Ferraguti M. 1978. Fine structure of brachiopod spermatozoa. Journal Ultrastructure Research. V. 63. P. 308-315.

61. Aguirre A., Fernandez F.P., Roldan C., Benito J., 1993. Further ultrastructural observation on the epidermis of phoronids: Phoronis australis and Phoronis hippocrepia. Transaction American Microscopical Society. V. 112. P. 280291.

62. Anctil M., 1979. The epithelial luminescenten system of Chaetopterus variopedatus. Canadian Journal of Zoology. V. 57. P. 1290-1310.

63. Anderson D.T., 1967. Larval development and segment formation in the Branchiopod crustaceans. Ibid. V. 15. P. 47-91.

64. Anderson E., 1974. Comparative aspects of the ultrastructure of the female gamete. International Review of Cytology. V. 4. P. 1-70.

65. Andrews E.A., 1890. On a new American species of the remarkable animal Phoronis. Boletin dela Real Sociedad espanola de Historia natural (Biologica). V. 71. P. 193-200.

66. Artinger M., Blitz I., Inoue K., Tran U., Cho K.W., 1997. Interaction of goosecoid and brachiury in Xenopus mesoderm patterning. Mechanics of Development. V. 65. P. 187-196.

67. Au D.W.T., Reunov A.A., Wu R.S.S., 1998. Four lines of spermatid development and dimorphic spermatozoa in the sea urchin Anthocidaris crassispina (Echinodermata, Echinoida). Zoomorphology. V. 118. P. 159-168.

68. Auber-Thomay M., 1964. Structure et innervation des cellules musculature de nematode. Microscopie. V. 3. P. 105-113.

69. Ax P., 1989. Basic phylogenetic systematization of the Metazoa. In: The Hierarchy of Life, Fernholm, B.; Bremer, K. & Jornvall, H. (eds.). Elsevier Science Publications New York. P. 229-245.

70. Ax P., 2000. Multicellular Animals. The Phylogenetic System of the Metazoa. Springer, Netherlands.

71. Baccetti B., 1984. Evolution of the spermatozoon. Bollettino Zoologico. V. 51. P. 25-33.

72. Back H., 1983. The effects of starvation on the chloragogenous and intestinal tissue of Tubifex tubifex Müll. (Annelida, Oligochaeta). Zoologischer Anzeiger, Jena. B.211. S. 353-358.

73. Bacon R.L., Julier S., 1963. Observation of the fine structure of echinoderm larvae. Anatomical Record. V. 145. P. 203-227.

74. Bailey-Brock Jh., Emig C., 2000. Hawaiian Phoronida (Lophophorata) and their distribution in the Pacific region. Pacific Science. V. 54. P. 119-126.

75. Bartolomaeus T., 1989a. Ultrastructure and relationship between protonephridia and metanephridia in Phoronis muelleri (Phoronida). Zoomorphology. V. 109. P. 113-122.

76. Bartolomaeus T., 1989b. Ultrastructure and development of the nephridia in Anaitides mucosa (Annelida, Polychaeta). Zoomorphology. V. 109. P. 15-32.

77. Bartolomaeus T., 2001. Ultrastructure and formation of the body cavity lining in Phoronis muelleri (Phoronida, Lophophorata). Zoomorphology. V. 120. N 3. P. 135-148.

78. Bartolomaeus T., Quast B., 2005. Structure and development of nephridial in Annelida and related taxa. Hydrobiologia. V. 535/536. P. 139-165.

79. Baskin D.G., 1971 a. The fine structure of neuroglia in the central nervous system of nereid polychaetes. Zeitschrift für Zellforschungen. B. 119. S. 295-308.

80. Baskin D.G., 1971b. Tine structure, functional organization and supportive role of neuroglia mNereis. Tissue and Cell. V. 3. P. 579-588.

81. Bassham S., Postlethwait J., 2000. Brachiury (T) expression in embryos of a larvacean urochordate, Oikopleura dioica, and the Ancestral Role of T. Developmental Biology. V. 220. P. 322-332.

82. Becker G., 1938. Untersuchung über den Darm und die Verdauung von Kamptozoen, Bryozoen und Phoroniden. Zeitschrift fur Morphologie und Ökologie der Tiere. V. 33. P. 15-31.

83. Benesch R., 1969. Zur Ontogenie und Morphologie von Artemia salina. Zoologische Jahrbücher, Anatomie. V. 86. P. 307-458.

84. Benito J., Pardos F., 1997. Hemichordata. In: F.W. Harrison, E.E. Ruppert (eds). Microscopic Anatomy of Ivertebrates. V. 15: hemichordate, Chaetognata, and the Invertebrate Chordates. NY: Willey-Liss. P. 15-101.

85. Benham W.B., 1889. The anatomy of Phoronis australis. Quarterly Journal of Microscopical Sciences. V. 30. P. 125-158.

86. Biggelaar J.A., 1983. Development of dorsoventral polarity and mesentoblast determination in Patella vulgate. Journal of Morphology. V. 154. P. 157-186.

87. Boilly B., Wissocq J.C., 1977. Présence de fibers striées transversalement dans une vaisseau contractile d'Annélide Polychaète: le Coeur dorsale de Magelone papillicornis. Biology of Cell. V. 28. P. 131-136.

88. Bouligand Y, Giraud Gulle M.M., 1985. Spatial organization of collagen fibrils in skeletal tissue: analogies with liquid crystals. In: Biology of invertebrate and lower vertebrate collagens. Eds. A. Biarati, Garrone. NATO Asi series. V. 93. P. 115-134.

89. Boveri, T., 1901. Di Polarität der Oocyte, Ei und Larve von Strongylocentrotus lividus. Zoologische Jahrbücher, Anatomie. B. 14. S. 630-651.

90. Boyer B.C., Henry J.J., Martindale M.Q., 1998. The cell lineage of a polyclad turbellarian embryo reveals close similarity to coelomic spiralians. Developmental Biology. V. 204. P. 111-123.

91. Braunbeck T., Dales R.P., 1984. The role of the heard-body and of the extravassal tissue in disposal of foreign cells in two polychaete annelids. Tissue and Cell. V. 16. P. 557-564.

92. Brito M.C., Emig C., Nunez J., Riera R., Roldän C., Vietiez J., 2002. Nuevos registros de foronideos en Lanzatore, isles Canarias (Lophophorata: Phoronida). Vieraea. V. 30. P. 153-159.

93. Brooks W.K. and Cowles R.P., 1905. Phoronis architecta: its life history, anatomy and breding habits. Memoirs of the National Academy of Sciences, Wshington 10, 72-113.

94. Broun, M., Sokol, S., Bode, H.R., 1999. Cngsc, a homologue of goosecoid, participates in the patterning of the head, and is expressed in the organizer region of Hydra. Development. V. 126. P. 5245-5254.

95. Brown S.C., McGree-Russel S., 1971. Chaetopterus tubes: Ultrastructural architecture. Tissue cell. V. 3. P. 65-70.

96. Bubel A., 1983. A transmission and scanning electron microscopy study of the cuticle and epidermis of Pomatoceros lamarckii (Polychaeta, Serpulidae). Transactions of the Zoological Society, London. V. 36. P. 217-268.

97. Burighel P., Cloney R.A., 1997. Urochordata. In: F.W. Harrison, RM. Woollacott (eds). Microscopic Anatomy of Ivertebrates. V. 15: Hemichordata, Chaetognatha, and the Invertebrate Chordates. NY: Willey-Liss. P. 221-347.

98. Burke R.D., 1978. The structure of the nervous system of the pluteus larva of Strongilocentrotus purpuratus. Cell and Tissue Research. V. 191. P. 233-247.

99. Burke R.D., 1981. Structure of the digestive tract of the pluteus larva of Dendraster excentricus (Echinodermata: Echinoidea). Zoomorphology. V. 98. P. 209-225.

100. Caldwell W.H., 1882. Preliminary note on the structure, development and affinitis of Phoronis. Proceedings of the Royal Society of London. Vol. 34. P. 371383.

101. Claparede E., 1873. Recherches sur la structure des Annelides sédentaires. Société de Physiologie de Geneve Mémoires. T. 20. P. 1-20.

102. Chuang S.H., 1983a. Brachiopoda. In: K.G. Adivodi and R.G. Adivodi (eds). Reproductive Biology of Invertebrates. Oogenesis. Oviposition and Oosorption. V. 1. NY: Willey and Sons Ltd. P. 571-584.

103. Chuang S.H., 1983b. Brachiopoda. In: K.G. Adivodi and R.G. Adivodi (eds). Reproductive Biology of Invertebrates. Spermatogenesis and Sperm Function. V. 2. NY: Willey and Sons Ltd. P. 517-530.

104. Clark R.B., 1964. Dynamics in Metazoan Evolution: the Origin of Coelom and Segments. London, New-York: Oxford Univ. Press. P. 1-375.

105. Cobb J.L.S., 1967. The innervation of the tubefoot in starfish Astropecten irregularis. Proceedings of the Royal Society of London Ser. B. V. 168. P. 91-99.

106. Cohen B.L., 2000. Monophyly of brachiopods and phoronids: reconciliation of molecular evidence with Linnean classification (the subphylum Phoroniformea nov.). Proceedings of the Royal Society of London Ser. B. V. 267. N 1440. P. 225231.

107. Coleman R., 1969. Ultrastructure of the tube foot wall of a regular echinoid, Diadema antillarium Philippi. Zeitschrift für Zellforschungen und Mikroskopisch Anatomie. B. 96. S. 162-172.

108. Cori C. J., 1889. Beitrag zur Anatomie der Phoronis. Inaug.-Diss. Prague (Univ. Leipzig), 48 pp.

109. Cori C.J., 1890. Untersuchung über die Anatomie und Histologie der Cattung Phoronis. Zietschrift fur wissenschaftliche Zoologie. V. 51. P. 480-568.

110. Cori C J., 1937. "Phoronidea. Handbuch der Zoologie" (Kukenthal and Krumbach, eds). V. 3. P. 71-135.

111. Cori C.J.,1939. Phoronidea. Bronn's Kl. Ordn. Tierreichs. B. 4. N 4. S. 1183.

112. Cowles R.P., 1904a. Origin and fate of the blood vessels and blood corpuscles of the Actinotrocha. Zoologicher Anzeiger. V. 27. P. 598-606.

113. Cowles R.P., 1904b. Origin and fate of the body-cavites and the nefridia of th & Actinotrocha. Annals and Magazine of Natural History. V. 14. P. 69-78.

114. Dales R.P., Pell J.S., 1970a. The nature of the peritrophic membrane in the gut of the terebellid polychaete Neoamphitrite figulus. Comparative Biochemistry and Physiology. V. 34. P. 819-826.

115. Dales R.P., Pell J.S., 1970b. Cytological aspects of haemoglobin and chlorocruorin synthesis in polychaete annelids. Zeitschrift fur Zellforschungen. V. 109. P. 20-32.

116. Dautov S.Sh., Nezlin L.P., 1992. Nervous System of the Tornaria Larva (Hemichordata: Enteropneusta). A Histochemical and Ultrastructural Study. Biological Bulletin. V. 183. P. 463-475.

117. Dautov S.Sh., Nezlin L.P., Yushin V.V., 1994. Structure of the digestive tract of tornaria larva in Enteropneusta (Hemichordata). Helgoland Marine Research. V. 48. P. 107-121.

118. Dawydoff G., Grasse P.-P., 1959. Classe des phoronidiens. In: P.-P. Grasse (ed.). Traite de Zoologie. B. 5. H. 1. S. 1008-1053.

119. Dilly P.N., 1972. The structure of the tentacles of Rhabdopleura compacta (Hemichordata) with special reference to neurociliary control. Zeitschrift fur Zellforschungen. V. 129. P. 20-39.

120. Dilly P.N., 1975. The pterobranch Rhabdopleura compacta: Its nervous system and phylogenetic position. Symposium of Zoological Society. V. 36. P. 1-16.

121. Eckelbarger K.J., 1984. Ultrastructure of spermatogenesis in the reef-building polychaete Phragmatopoma lapidosa (Sabellariidae) with special reference to acrosome morphogenesis. Journal of Ultrastructure Research. V. 89. P. 146-164.

122. Eckelbarger K.J., 1988. Oogenesis and female gametes. In W. Westheide and C.O. Hermans (eds). The Ultrastructure of Polychaeta. Stuttgart, Gustav Fisher. P. 281-307.

123. Eddy E.M., 1975. Germ plasm and the differentiation of the germ cell line. International Review of Cytology. V. 43. P. 229-280.

124. Eeckhaut I., Fievez L., Miiller M.C., 2003. Larval development of Myzostoma cirriferum (Myzostomida). Journal of Morphology. V. 258. N 3. P. 26983.

125. Emig C.C., 1966. Anatomie et ecologie de Phoronispsammophila Cori (Golf de Marseille et environs; Etang de Berre). Recueil des Travaux de la Station marine d'Endoume. T. 40. P. 161-248.

126. Emig C.C., 1967. Ultrastructure du tube digestif de Phoronis psammophila Cori. I. Estomac (cellules ciliees). Archives de Zoologie experimentale et generale. V. 108. P. 617-632.

127. Emig C.C., 1968. Ultrastructure du tube digestif de Phoronis psammophila Cori. II. Pre-estomac et intestin. Archives de Zoologie experementale et generale. V. 109. P. 145-155.

128. Emig C.C., 1969. Considérations sur la systématique des phoronidiens. VIII. Phoronispallida (Schneider) Silen, 1952. IX. Phoronis ovalis Wright, 1856. Bulletin du Museum d'Histore naturelle de Paris. V. 41. P. 1531-1542.

129. Emig C.C., 1971. Taxonomie et systématique des Phoronidiens. Bulletin du Museum d'Histoire naturelle de Paris (Zoologie). T. 8. P. 69-568.

130. Emig C. C., 1972a. Reproduction asexuée chez Phoronis psammophila Cori. Marine Biology. V. 13. P. 247-258.

131. Emig C.C., 1972b. Regeneration de la région antérieure de Phoronis psammophila. Cori (Phoronida). Zeitschrift fur Morphologie der Tiere. B. 73. S. 117144.

132. Emig C.C., 1973a. Ecologie des Phoronidiens. Bulletin d'Ecologie. T. 4. P. 339-364.

133. Emig C.C., 1973b. Les processus de l'ontogenèse, comparés à ceux de la régénération des Phoronida. Zeitschrift für Morphologie der Tiere. T. 75. P. 329-350.

134. Emig C.C., 1974a. The systematics and évolution of the phylum Phoronida. Zeitschrift für Zoologische Systematik und Evolutionsforschung. B. 12. S.128-151.

135. Emig C.C., 1974b. Observations et discussions sur le développement embryonnaire des Phoronida. Zeitschrift fur Morphologie der Tiere. T. 12. P. 128151.

136. Emig C.C., 1976a. Disposition et delimination des cavités coelomiques chez les Phoronidiens (Lophophorates). Comptes Rendus de l'Academie des Sciences de Paris. V. 282. P. 1445-1447.

137. Emig C.C., 1976b. Phylogenese des Phoronida, Les Lophophorates et le concept des Archimerata. Zeitschrift fur Zoologische Systematik und Evolutionsforschung. B. 14. S. 10-24.

138. Emig C.C., 1976c. Le Lophophore structure significative des Lophophorates (Brachiopoda, Bryozoa, Phoronida). Zoologica Scripta. V. 5. P. 133137.

139. Emig C.C., 1977a. Embriology of Phoronida. American Zoologist. V. 17. P.21.37.

140. Emig C.C., 1977b. Sur la structure des parois de l'appareil circulatore de Phoronis psammophila Cori (Phoronida, Lophophorata). Zoomorphologie. V. 87. P. 147-153.

141. Emig C.C., 1977c. Notes sur la lacalisation, l'ecologie et la taxonomie des Phoronidiens. Téthys. T. 7. P. 357-364.

142. Emig C.C., 1979. British and other Phoronides. Synopsis of the British Fauna. Vol. 13. P. 1-57.

143. Emig C.C., 1982. The biology of Phoronida. Advances in Marine Biology. V. 19. P. 2-90.

144. Emig C.C., 1983. Phoronida. In: K.G. and R.G. Adiyodi (eds). Reproductive Biology of Invertebrates. V. 1: Oogenesis, Oviposition, and Oosorption. John Wiley & Sons Ltd. P. 535-542.

145. Emig C.C., 1985. Philogenetic systematics inPhoronida (Lophophorata). Zeitschrift für zoologische Systematik und Evolutionforschung. B. 23. S. 184-193.

146. Emig, C., 2008. http://www.com.univ-mrs.fr/DIMAR/Phoro/

147. Emig C.C., Boesch D.F., Rainer S., 1977. Phoronida from Australia. Recorda of the Australian Museum. V. 30. N 16. P. 445-474.

148. Emig, C., £inar M., Ergen Z., 2003. Phoronida from the Eastern Mediterranean and Black Sea. Cahiers de Biologie Marine. 44: 185-190.

149. Emig, C., C. Roldán & J. Viéitez, 2005. Filo Phoronida. In: Fauna Ibérica. Museo de Ciencias Naturales, CSIC Madrid. T. 27. P. 19-56.

150. Emig C.C., Siewing R., 1975. The Epistome of Phoronispsammophila (Phoronida). Zoologischer Anzeiger. B. 194. N 1/2. S.47-54.

151. Extavour C., Akam M.E., 2003. Mechanisms of germ cell specification across the metazoans: epigenesist and preformation. Development. V. 130. P. 58695884.

152. Fernández M., 1904. Zur mikroskopischen Anatomie des Blutgefäßsystems der Tunicaten. Nebst Bemerkungen zur Phylogenese des Blutgefäßsystems im allgemeinen. Zeitschrift für Naturwissenschaften. B. 39. S. 45-67.

153. Fernández I., Aguirre A., Pardos F., Roldan C., Benito J., and Emig C., 1991. The epidermis oí Phoronis psammophila Cori (Phoronida, Lophophorata): An ultrastructural and histochemical stady. Canadian Journal of Zoology. V. 69. P. 2414-2422.

154. Fernández I., Pardos F., Benito J., Roldan C., 1996. Ultrastructural observation on thephoronid nervous system. Journal of Morphology. V. 230. P. 265281.

155. Filosa S., Rivera-Perez J.A., Gomez A.P., Gansmuller A., Sasak, H., Behringer P.R., Ang S.L., 1997. Goosecoid and HNF-3beta genetically interact to regulate neural tube atterning during mouse embryogenesis. Development. V. 124. P. 2843-2854.

156. Flood P.R.A., 1966. A peculiar mode of innervation in Amphioxus: Light and electron microscopie studies of the so-called ventral roots. Journal Comparative Neurology. V. 126. P. 181-227.

157. Forneris L., 1959. Phoronidea from Brazil. Boletin do Instituto Océanographico, Sao Paulo. V. 10. N 2. P. 1-105.

158. Fransen M.E., 1988. Coelomic and Vascular System. In: Microfauna Marina. Ed. P. Ax. V. 4: The ultrastructure of Polychaeta. Eds. W. Westhaide, C.O. Hermans. P. 199-214.

159. Franzén A., 1956. On spermatogenesis of the spermatozoon and biology of fertilization among invertebrates. Zoologiska Bidrad, Uppsala. V. 31. P. 355-482.

160. Franzén A., 1982. Ultrastructure of spermatids and spermatozoa in three polychaetes with modified biology of reproduction: Autolytus sp., Chitinopoma serrula and Capitella capitata. Int. J. Invartebrate Reproduction. V. 5. P. 185-200.

161. Franzén A. and Ahlfors K., 1980. Ultrastructure of spermatids and spermatozoa in Phoronis, phylum Phoronida. Journal Submicroscopical Cytology. V. 12. P. 585-597.

162. Freeman G., 1991. The bases for and timing of regional specification during larval development of Phoronis. Developmental Biology. V. 147. P. 157-163.

163. Freeman G., Martindale M.Q., 2002. The origin of mesoderm in Phoronids. Developmental Biology. V. 252. P. 301-311.

164. Friedman M.M., Weiss L., 1980. An electron microscopic study of hemoglobin synthesis in the marine annelid, Amphitrite ornate Polychaeta Terebellidae. Journal of Morphology. V. 164. P. 121-138.

165. Friclc J.E., Ruppert E.E., Wourms J.P., 1996. Morphology of the ovotestis of Synaptula hydriformis (Holothuroidea, Apoda): an evolutionary model of oogenesis and origin of egg polarity in echinoderms. Invertebrate Biology. V. 115. P. 46-66.

166. Gail F., Bouligand Y., 1985. Long pitch helices in invertebrate collagens. In: Biology of invertebrate and lower vertebrate collagens. Eds. A. Biarati, Garrone. NATO Asi series. V. 93. P. 267-274.

167. Gail F., Hunt S., 1986. Tubes of deep sea hydrothermal vent worms Riftia pachyptila (Vestimentifera) and AlvineUa pompejana (Annelida). Marine Ecology Program Series. V. 34. P. 267-274.

168. Gail F., Hunt S., 1988. Tubes. In: Mikrofauna Marina. Ed. P. Ax. V. 4 (The ultrastructure of Polychaeta. Eds. W. Westheide, C.O. Hermans). P. 61-70.

169. Gardiner S.L. 1978. Fine structure of the ciliated epidermis of the tentacles of Owenia fusoformis (Polychaeta, Oweniidae). Zoomorphologie. V. 97. P. 37-48.

170. Gardiner S.L., Jones M.L., 1993. Vestimentifera. In: F.W. Harrison, R.M. Woollacott (eds). Microscopic Anatomy of Ivertebrates. V. 12: Onychophora, Chilopoda, and lessere Protostomata. NY: Willey-Liss. P. 371-460.

171. Gilchrist J.D.F., 1907. New forms of the Hemichordata from South Africa. Transaction of the South African Philosophical Society. V. 17. P. 151-176.

172. Gilmour T.H.J., 1978. Ciliation and function of the food-collection and waste-rejection organs of Iophophorates. Canadian Journal of Zoology. V. 56. P. 2142-2155.

173. Goodrich M.A., 1903. On the Body-cavites and Nefridia of the Actinotrocha Larva. Quarterly Journal of Microscopical Science. V. 47. P. 103-121.

174. Goodrich M.A., 1910. Notes on the nepfridia of Dinophilus and of the larvae of Polygordius, Echiurus, and Phoronis. Quarterly Journal of the microscopical Science. V. 54. P. 111-118.

175. Goodrich E.S., 1945. The study of nephridia and genital ducts since 1895. Quarterly Journal of Microscopical Science. V. 86. P. 113-392.

176. Gordon D.P., 1974. Microarchitecture and function of the lophophore.in the bryozoan Cryptosulapallasiana. Marine Biology. V. 27. P. 147-163.

177. Gould S.J., 1977. Ontogeny and phylogeny. Cambridge and London, "The Belknap press of Harvard University press". 501 p.

178. Gravier C., 1904. Ann. Sci. Natur. V. 20. P. 253-294.

179. Grobe P., Bartolomaeus T., 2007. Coelomogenesis in larvae of Phoronis ovalis and P. muelleri (Phoronida). http://www.diss.fu-berlin.de/2008/81/chapter2.pdf

180. Gruhl A., 2008. Muscular systems in gymnolaemate bryozoan larvae (Bryozoa: Gymnolaemata). Zoomorphology DOI 10.1007/s00435-008-0059-3

181. Gruhl A., Grobe P., Bartolomaeus T. 2005. Fine structure of the epistome in Phoronis ovalis: significance for the coelomic organization in Phoronida. Invertebrate Biology. V. 124. N. 4. P. 332-343.

182. Gupta B.L., Little C., 1969. Studies on Pogonophora: II. Ultrastructure of the tentacular crown of Spirobranchia. Journal of Marine biology Assoc UK. V. 49. P. 717-741.

183. Gupta B.L., Little C., 1970. Studies on epy Pogonophoran. 4. Fine structure of the cuticle and epidermis. Tissue and cell. V. 2. P. 637-696.

184. Gupta B.L., Mallon D.J., Theheme J.K., 1969. The organization of the central nervous connectives in Anodonta cygnea (Linnaeus) (Mollusca: Eulamellibranchia). Tissue and Cell. V. 1. P. 1-30.

185. Gustafson T., Lundgren B., Truefeldt R., 1972a. Serotonin and contractile activity in the echinopluteus. A study of the cellular basis of larval behavior. Experimental Cell Research. V. 72. P. 115-139.

186. Gustafson T., Ryberg E., Truefeldt R., 1972b. Acetylcholine and and contractile activity in the echinopluteus. A study of the cellular basis of larval behavior. Acta Embryological Experiment. V. 2. P. 199-223.

187. Gutmann W.F., Vogel K., Zorn H., 1978. Brachiopods: Biomechanical interdependences governing their origin phylogeny. Science. V. 199. N. 4331. P. 890-893.

188. Halanych K.M., Bacheller J.D., Aguinaldo A.M., Liva S.M., Hillis D.M., 1995. Evidence from 18S ribosomal DNA that the lophophorates are protostome animals. Science. V. 267. P. 1641-1643.

189. Hatschek B., 1888. Lehrbuch der Zoologie. Gustav Fischer, Jena.

190. Hay-Schmidt A., 1987. The ultrastructure of the protonephridium of the Actinotroch Larva (Phoronida). Acta Zoologica. V. 68. P. 35-47.

191. Hay-Schmidt A., 1989. The nervous system of the actinotroch larva of Phoronis muelleri (Phoronida). Zoomorphology. V. 108. P.333-351.

192. Hay-Schmidt A., 1990a. Distribution of catecholamine containing, serotoninlike and processes in the nervous system of the actinotroch larva of Phoronis muelleri (Phoronida). Cell and Tissue Res. V. 259. P. 105-118.

193. Heath H., 1928. Journal of Morphology and Physiology. V. 45. P. 187-207.

194. Henry J.Q., Martindal M.Q., 1998. Conservation of the spiralian development program: Cell lineage of the nemerlean Cerebratulus lacteus. Developmental Biology. V. 201. P. 253-269.

195. Herrmann K., 1976. Untersuchungen über Morphologie, Physiologie, und Ökologie der Metamorphose von Phoronis muelleri (Phoronida). Zoologische Jahrbücher, Anatomie. B. 95. S. 354-426.

196. Herrmann K., 1979. Larvalentwicklung und Metamorphose von Phoronis psammophila (phoronida, Tentaculata). Helgolander wissenschaftliche Meeresuntersuchungen. V. 32. P. 550-581.

197. Herrmann K., 1980. The Regionation of Phoronis muelleri (Tentaculata). Zoologische Jahrbücher, Anatomie. B. 103. N 2. S. 234-249.

198. Herrmann K., 1986. Ontogenesis of Phoronis muelleri (Tentaculata) with a special sight for differentiation of mesoderm and phylogenesis of coelom. Zoologische Jahrbücher, Anatomie. B. 114. N 4. S. 441-463.

199. Herrmann K., 1997. Phoronida. In: F.W. Harrison, R.M. Woollacott (eds). Microscopic Anatomy oflvertebrates. V. 13: Lophophorates, Entoprocta, and Cycliophora. NY: Willey-Liss. P. 207-235.

200. Herrmann K., 2003. Tentaculata (Lophophorata). In: W. Westheide und R. Rieger (hrsg.). Spezielle Zoologie. Tiel 1: Einzeller und Wirbellose Tiere. Spectrum Akademischer Verlag. Heidelberg, Berlin. P. 737-754.

201. Hilton W.A., 1930. A new Phoronopsis from California. Transaction of the American Microscopical Society. V. 49. P. 154-159.

202. Hinz E., 1963. Electronenmicroscopische Untersuchengen an Parascaris equorum. Protoplasma. B. 56. S. 202-241.

203. Hodgson A.N., Reunov A.A., 1994. Ultrastructure of the spermatozoon and spermatogenesis of the brachiopods Discinisca tenuis (Inarticulata) and Kraussina rubra (Articulata). Invertebrate Reproduction and Development. V. 25. P. 23-31.

204. Holland L.Z., 1989. Fine structure of spermatids and sperm of Dollioletta gegenbauri and Doliolum nationalis (Tunicata: Thaliacea): implications for tunicate phylogeny. Marine Biology. V. 101. P. 83-95.

205. Hyman L. H., 1958. The occurrence of chitin in the lophophorate phyla. Biological Bulletin Marine Biological Laboratory Woods Hole. V. 114. P. 106-112.

206. Jagersten G., 1955. On the early phylogeny of the Metazoa. The Bilaterogastraea-theory. Zoologiske Bidrage Uppsala. V. 30. P. 321-354.

207. James M.A, 1997. Brachiopoda: Internal Anatomy, Embryology, and Development. In: Microscopic anatomy of Invertebrates. (Wiley-Liss). V. 13 (Lophophorates, Entoprocta, and Cycliophora). P. 297-407.

208. James M.A., Ansell A.D., Curry G.B., 1991a. Functional morphology of the gonads of the articulate brachiopod Terebratulina retusa. Marine Biology. V. 111. P. 401-410.

209. James M.A., Ansell A.D., Curry G.B., 1991b. Oogenesis in the articulate brachiopod Terebratulina retusa. Marine Biology. V. 111. P. 411-423.

210. Jefferies R.P.S., 1986. Metazoan relationships and the hemichordates and echinoderms. In: The Ancestry of the Vertebrates (Ch. 2). P. 17-54.

211. Jensen H., 1974. Ultrastructural studies of the hearts in Arenicola marina L. (Annelida: Polychaeta). Cell and Tissue Research. V. 156. P. 127-144.

212. Jensen H., Myklebust R., 1975. Ultrastmcture of muscle cells in Siboglinum fiordicum (Pogonophora). Cell and Tissue Research. V. 163. P. 185-197.

213. Kennedy G.Y., Dales R.P., 1958. The function of the heart body in polychaetes. Journal of marine biology Ass. U. K. V. 37. P. 15-31.

214. Kiecker C., Niehrs C., 2001. The role of prechordal mesoderm in neural patterning. Current Opinion in Neurobiology. V. 11. P. 27-33.

215. Korschelt E., Heider K. 1893. Lehrbuch der vergleichenden Entwicklungsgeschichte der wirbellosen Tiere. Spec. Theil (Jena). B. 3. S. 909-1509.

216. Kume N., 1953. Some observation of the fertilization and early development of Phoronis australis. Natural Science Report of Ochanomizu University. V. 16. P. 73-82.

217. Kupelweiser H. 1905. Untersuchungen über den feineren Bau und die Metamorphose des Cyphonautes. Bibliotheca Zoologica (Stuttgart). B. 19. H. 47. S. 1-50.

218. Manton S.M., 1934. On the embryology of the crustacean Nebalia bipes. Ibid. V. 223. P. 163-238.

219. Marcus E., 1949. Phoronis ovalis from Brazil. Zoologia, Sao Paulo. V. 14. P. 157-170.

220. Marsden J., 1959. Phoronidea from the Pacific coast of North America. Canadian Journal of Zoology V. 37. P. 87-111.

221. Martin J.N, 1992. Branchiopoda. In: F.W. Harrison, A.G. Humes (eds). Microscopic Anatomy of Ivertebrates. V. 9: Crustacea. NY: Willey-Liss. P. 25-224.

222. Martinez A, Lopez J, Villaro A, SesmaDra.P., 1991. Choanocyte-like cells in the digestive system of the starfish Marthasterias glacialis (Echinodermata). Journal of Morphology. V. 208. N. 2. P. 215-225.

223. Martinez D.E., Dirksen M.L., Bode P.M., Jamrich M., Steele R.E., Bode H.R., 1997. Budhead, a fork head/HNF-3 homologue, is expressed during axis formation and head specification in hydra. Developmental Biology. V. 192. P. 523536.

224. Masterman A.T., 1896. Preliminary note on the structure and affmites of Phoronis. Proceedings of the Royal Society of Edinburgh. V. 21. P. 59-71.

225. Masterman A.T., 1898. On the Diplochorda. Quarterly Journal of the Microscopical Science. V. 40. P. 281-366.

226. Masterman A.T., 1900. On the Diplochorda. 3. The early development and anatomy of Phoronis buskii. Quarterly Journal of Microscopical Science. V. 42. P. 255-306.

227. McMurrich J.P., 1910. Actinaria. I. Ceriantheria. Siboga Expedition. V. 15. N. 53. P. 1-48.

228. Meek A., 1917. On the Phoronidea. Report of Dove Marine Laboratory, Cullercoats. V. 6. P. 33-48.

229. Menon K.R., 1902. Notes of Actinotrocha. Quarterly Journal of Microscopical Science. Vol. 45. P. 473-484.

230. Metschnikoff E., 1871. Ueber Metamorphose einiger Seethiere. III. Ueber Actinotrocha. Zeitschrift fur wissenschaftliche Zoologie. B. 21. S. 286-313.

231. Metschnikoff E., 1874. Studien über die Entwicklung der Medusen und Siphonophoren. Mélanges biologiques. Academie des Sciences, St.-Petersbiurgh. T. 7. P. 1-3.

232. Morgan T.H., 1894. The development of Balanoglossus. Journal of Morphology. V. 9. P. 1-86.

233. Müller J., 1846. Bericht über einige Tierformen der Nordsee. Archiv fur Anatomie und Phisiologie. B. 13. S. 101-104 (IJht. no Hyman, L.H., 1959. The invertebrates. V. 5. Smaller Coelomate Groups. New York, McGraw-Hill. 783 p).

234. Mukai H., Teracado K., Reed C.G., 1997. Bryozoa. In: F.W. Harrison, R.M. Woollacott (eds). Microscopic Anatomy of Ivertebrates. V. 13: Lophophorates, Entoprocta, and Cycliophora. NY: Willey-Liss. P. 45-206.

235. Naef, A., 1927. Notizen zur Morphologie und Stammesgeschichte der Wirbeltiere. 14. Blastoporusverschluss und Schwanzknospenanlage bei den Anamnieneirn. Zoologische Jahrbücher, Anatomie. B. 49. S. 357-390.

236. Nair K.B., 1939. The reproduction, oogenesis and development of Macropodopsis orientalis. Proceedings of the Indian Academy of Science. V. 9. P. 175-223.

237. Nair K.B., 1941. On the embryology of Squilla. Ibid. V. 14. P. 543-576.

238. Nair K.B., 1949. The embryology of Caridina laevis. Ibid. V. 29. P. 211-288.

239. Nair K.B., 1956. On the embryology of the isopod Irona. Journal of Embryology and Experimental Morphology. V. 4. P. 1-33.

240. Nezlin L.P., Yushin V.V., 1994. The digestive tract of the echinopluteus of Echinocardium cordatum (Echinodermata, Echinoidea): its ultrastructure and innervation. Canadian Journal of Zoology. V. 72. P. 2090-2099.

241. Nezlin L.P., Yushin V.V., 2004. Structure of the nervous system in the tornaría larva of Balanoglossus proterogonius (Hemichordata: Enteropneusta) and its phylogenetic implications. Zoomorphology. V. 123. P. 1-13.

242. Nielsen C., 1971. Entoproct life cycle and the entoproct/extoproct relationships. Ophelia. V. 9. P. 209-341.

243. Nielsen C., 1977. The relationships of Entoprocta, Ectoprocta and Phoronida. American Zoologist. V. 17. P. 149-150.

244. Nielsen C., 1979. Larval ciliary bands and metazoan phylogeny. Fortschritte in der zoolgischen Systematik und Evolutionsforschung. B. 1. S. 178-184.

245. Nielsen C., 1987. Structure and function of metazoan ciliary bands and their phylogenetic significance. Acta Zoologica (Stockholm). V. 68. P. 205-262!

246. Nielsen C., 1991. The development of the brachiopod Crania (Neocrania) anómala (O. F. Mueller) and its phylogenetic significance. Acta Zoologica (Stockholm). V. 72. P. 7-28.

247. Nielsen C., 2001. Animal evolution: Interrelationships of the living phyla. 2nd edition. Oxford, New York: Oxford Univ. Press. 563 p.

248. Nielsen C., 2005. Trochophora larvae: cell-lineages, ciliary bands and body regions. 2. Other groups and general discussion. Journal of experimental zoology (Mol Dev Evol). V. 304B. P. 401-447.

249. Nielsen C., Riisgárd Ii. U., 1998. Tentacle structure and filter-feeding in Crisia ebúrnea and other cyclostomatous bryozoans, with a review of upstream-collecting mechanisms. Marine Ecology Progress Series. V. 168. P. 163-186

250. Nicaise G., 1973. The gliointerstitial system of Mollusca. International Review of Cytology. V. 34. P. 253-332.

251. Ohuye T., 1943. On the blood corpuscles and the blood formation in Phoronis. Scientific Report of the University of Tokyo (Biology). V. 17. P. 167-185. (IJht. no Emig C.C., 1982. The biology of Phoronida. Advances in Marine Biology. V. 19. P. 2-90.

252. Oka A., 1897. Sur une nouvelle espèce japonaise de genre Phoronis. Annotationes zoologicae Japonenses. T. 1. P. 147-150.

253. Pace R.M., 1906. On the early stages in the development of Flustrella hispida (Fabricius), and on the existence of a "yolk nucleus" in the egg of this form. Quarterly Journal of Microscopical Science. V. 50. P. 435-478.

254. Pardos F., Roldan C., Benito J., Emig. C.C., 1991. Fine structure of the tentacles of Phoronis australis. Acta Zoologica (Stockholm). V. 72. N 2. P. 81-90.

255. Pardos F., Roldan C., Benito J., Aguirre, Fernandez I., 1993. Ultrastructure of the lophophoral tentacles in the genus Phoronis (Phoronida, Lophophorata). Canadian Journal of Zoology. V. 71. P. 205-262.

256. Paulus W., 1989. Ultrastructural investigation of spermatogenesis in Spongilla lacustris and Ephydatia fluviatilis (Porifera, Spongillidae). Zoomorphology. V. 109. P. 123-130.

257. Person P., Mathews M.B., 1967. Endoskeletal cartilage of marine polychaete, Eudistiliapolymorpha. Biological Bulletin. V. 132. P. 244-252.

258. Peters W., 1968. Vorkommen, Zusammensetzung und Feinstruktur peritrophischer Membranen in Tierreich. Zeitschrift fur Morphologie der Tiere. B. 62. S. 9057.

259. Peters W., 1969. Vergleichende Untersuchungen der Feinstruktur peritrophischer Membranen von Insecten. Zeitschrift fur Morphologie Ökologie der Tiere. B. 64. S. 21-58.

260. Pixell H., 1912. Two new spcies of the Phoronidea from Vancouver Island. Quarterly Journal Microscopical Science V. 58. P. 257-284.

261. Pourreau C., 1979. Morphology, distribution and role of the epidermal gland cells inPhoronispsammophila Cori. Tethys. V .9 N. 2. P. 133-136.

262. Pochon-Masson J., Boquet-Vedrine J., Turquier Y., 1970. Contribution a l'etude du spermatozoidedes Crustaces Cirripedes. In: B. Baccetti. Comparative Spermatology. Academic press, New York. Pp. 205-219.

263. Pross A., 1974. Untersuchugen über die Muskulatur des Epistoms der Phoroniden {Phoronis ijimai Oka Phoronidea.). Zoologischen Jahrbucher, Anatomie. B. 92. S. 391-403.

264. Pross A., 1978. Motion of epistom in Phoronis ijimai (Phoronida). Zoologischen Jahrbücher, Anatomie. B. 99. S. 54-58.

265. Rahr H., 1981. The ultrastructure of blood vessels of Branchiostoma lancoelatum (Pallas) Cephalochordata: I. Relation between blood vessels, epithelia, basal laminae, and connective tissue. Zoomorphology. V. 97. P. 53-74.

266. Rattenbury J.S., 1953. Reproduction in Phoronopsis viridis. The annual cycle in the gonads, maturation and fertilization of the ovum. Biological Bulletin Marine Biological Laboratory Woods Hole. V. 104. P. 182-196.

267. Rattenbury J. S., 1954. The embryology of Phoronopsis viridis. Journal of Morphology. V. 95. P. 289-334.

268. Rattenbury J.S., 1959. Phoronidea from the Pacific coast of North America. Canadian Journal of Zoology. V. 37. N 2. P. 87-111.

269. Raven C.P., 1961. Oogenesis: the storage of developmental information. Pergamon, Oxford.

270. Reed C.G., 1991. Bryozoa. In A.C. Giese, J.S. Pearse, and V.B. Pears (eds): Reproduction of marine invertebrates. V. VI. Echinoderms and Lophophorates. Boxwood Press, Pacific Grove. P. 85-245.

271. Reed C.G., Cloney R.A., 1977. Brachiopod tentacles: ultrastructure and functional significance of the connective tissue and myoepitelial cells in Terebratalia. Cell and Tissue Research. V. 185. P. 17-42.

272. Reed C.G., Cloney R.A., 1982a. The larval morphology of the marine bryozoan Bowerbankia gracilis (Ctenostomata, Vesicularioidea). Zoomorphology. V. 100. P. 23-54.

273. Reed C.G., Cloney R.A., 1982b. The settlement and metamorphosis of the marine bryozoan Bowerbankia gracilis (Ctenostomata, Vesicularioidea), Zoomorphology. V. 101. P. 103-132.

274. Remane A., 1949. Die Entstehung der Metamerie der Wirbellosen. Verh. Dteutsch. Zool. Ges. in Mainz (1949). Zoologischer Anzeiger Supplements. B. 42. S. 16-23.

275. Remane A., 1963. The enterocelic origin of the coelom. In: Dougherty et al.: The lower Metazoa. Univ. Calif. Press, Bercley. P. 78-90. (L{ht. no Emig C.C., 1977a. Embriology of Phoronida. American Zoologist. V. 17. P. 21-37.).

276. Remane A., Storch, V., Welch, V., 1975. Systematishe Zoologie. Stamme des Tierreiches. VEB. Gustav Fisher. Jena. 678 p.

277. Reunov A.A., 1993. Ultrastructural investigation of spermiogenesis in Rhynchonella psittacea (Tentaculata, Brachiopoda). Invertebrate Reproduction and Development. V. 24. P. 213-216.

278. Reunov A.A., 2001. Is the "flagellate" pattern of spermatogenesis plesiomorphic in Metazoa? Invertebrate Reproduction and Development. V. 40. P. 239-242.

279. Reunov A.A., Au D.W.T., Wu R.S.S., 1999. Spermatogenesis of the green-lipped mussel Perna viridis with dual patterns of acrosome and tail development in spermatids. Helgolander Marine Research. V. 53. P. 62-69.

280. Reunov A.A., Hodgson A.N., 1994. Ultrastructure of the spermatozoa of five species of South African bivalves (Mollusca), and an examination of early spermatogenesis. Journal of Morphology. V. 219. P. 275-283.

281. Reunov A.A., Klepal W., 2003. Ultrastructural study of spermatogenesis in Phoronopsis harmeri (Lophophorata, Phoronida). Helgolander Marine Research. V. 57. P. 256-260.

282. Reunov A.A., Klepal W., 1997. Ultrastructural investigation of spermatogenesis in nemertine worm Procephalothrix sp. (Palaeonemertini, Anopla). Helgolander Meeresunters. V. l.P. 125-135.

283. Rice M.E., 1967. Ophelia, Copengagen. V. 4. P. 143-172.

284. Rice M.E., 1973. Smithson. Contr. Zool. V. 32. P. 1-23.

285. Rieger R.M., 1984. Evolution of the cuticle in the lower Eumetazoa. In: Biology of Integument. Vol.1. Invertebrates Ed. J. Bereiter-Hahn, A.G. Matoltsy, K.S. Richards. Berlin: Springer. P. 389-399.

286. Rieger R.M., Lombardi J., 1987. Ultrastructural of coelomic lining in echinoderm podia: significance for concepts in the evolution of muscle and peritoneal cells. Zoomorphology. V. 107. P. 191-208.

287. Rieger G.E., Reiger R.M., 1976. Fine structure of the archiannelid cuticle and remarks on the evolution of the cuticle within Spiralia. Acta Zoologica (Stockholm). V. 57. P. 63-68.

288. Riisgard, H.U., 2002. Methods of ciliary filter feeding in adult Phoronis muelleri (phylum Phoronida) and its free-swimming actinotroch larva. Marine Biology (Berlin). V. 141. P. 75-87.

289. Riisgârd, H.U., Nielsen C., Larsen P.S., 2000. Downstream collecting in ciliary suspension feeders: the catch-up principle. Marine Ecology Progress Series. V. 207. P. 33-51.

290. Rosenbluth J., 1963. Fine structure of body muscle cells and neuromuscular junction in Ascaris lumbricoides. Journal of Cell Biology. V. 19. P. 82-97.

291. Rosenbluth J., 1968. Obliquely striated muscle. IV. Sarcoplasmic reticulum, contractile apparatus and endomysium of the body muscle of polychaeta, Glycera, in relation to its speed. Journal of Cell Biology. V. 36. P. 245-259.

292. Roule L., 1889. Sur une nouvelle espèce méditerranéenne du genre Phoronis. Comptes Rendus de l'Academie des Sciences de Paris. T. 109. P. 195-196.

293. Roule L., 1896. Sur les metamorphoses larvaires de Phoronis sabatieri. Comptes Rendus de l'Academie des Sciences de Paris. T. 122. P. 1343-1345.

294. Roule L., 1900. Sur le développement embryonnare des Phoronidiens. Annales des Sciences naturelles. T. 11. P. 51-247.

295. Rouse G.W., FauchaldK., 1997. Cladistics and polychaetes. Zoologica Scripta. V. 26. P. 139-204.

296. Rouse G.W., Fauchald K., 1998. Recent view on the status, delineation and classification of the Annelida. American Zoologist. V. 38. P. 953-964.

297. Ruppert E.E., Baiser E.J., 1986. Nephridia in the larvae of hemichordates ans echinoderms. Biological Bulletin. V. 171. P. 188-196.

298. Ruppert E.E., Carle K. J., 1983. Morphology of Metazoan circulatory system. Zoomorphology. V. 103. P. 193-208.

299. Ruppert E. E., Smith P. S., 1988. The functional organization of filtration nephridia. Biological Review. V. 63. P. 231-258.

300. Ruppert E.E., Fox R.S., Barnes R.D., 2004. Invertebrate Zoology, 7th Edition. Brooks/Cole, Belmont, CA. 963 p.

301. Salvini-Plaven L., 1980. Was ist eine Trochophora? Zoologische Jahrbücher, Anatomie. B. 103. S. 389-423.

302. Santagata S., 2001. The larval development, settlement, and metamorphosis of Phoronispallida. Ph.D. thesis, University of Southern California, Los Angeles.

303. Santagata S., 2002. Structure and metamorphic remodeling of the larval nervous system and musculature of Phoronis pallida (Phoronida). Evolution and Development. V. 4. P. 28-42.

304. Santagata S., 2004. Larval development of Phoronis pallida (Phoronida): Implications for morphological convergence and divergence among larval body plans. Journal of Morphology. V. 259. P. 347-358.

305. Santagata S., 2007. The morphology and evolutionary significance of the ciliary fields and musculature among marine bryozoan larvae. Journal of Morphology. V. 269. P. 349-364.

306. Santagata S., Zimmer R.L., 2002. Comparison of the neuromuscular system among actinotroch larvae: systematic and evolutionary implication. Evolution and Development. V. 4. P. 43-54.

307. Schneider A., 1862. Ueber die Metamorphose der Actinotrocha branchiata. Archiv für Anatomie und Physiologie. S. 47-65.

308. Scholz C.B., Technau U., 2003. The ancestral role of Brachyury: expression ofNemBral in the basal cnidarian Nematostella vectensis (Anthozoa). Development, Genes and Evolution. V. 212. P. 563-570.

309. Schuel H., 1985. Functions of egg cortical granules. In C.B. Metz, and A. Monroy (eds): Biology of Fertilization. V. 3. The Fertilization Response of the Egg. Academic Press, Orlando. P. 1-43.

310. Schultz E., 1897. Über die Mesodermbildung bei Phoronis. Travaux de la Société des naturalistes de Saint-Petersbourg. T. 28. P. 47-50.

311. Schultz E., 1903. Aus dem Gebiete der Regeneration. VI. Uber Regenerationserscheinungen bei Actinotrocha branchiate Muller. Zeitschrift fur wissenschaftliche Zoologie. B. 75. S. 473-494.

312. Sedgwick A., 1884. On the origin of metameric segmentation and some other morphological question. Quarterly Journal of the Microscopical Science. V. 24. P. 125-147.

313. Seifert R., Jacob M., Jacob H.J., 1993. The avian prechordal head region: a morphological study. Journal of Anatomy. V. 183. P. 75-89.

314. Selys-Longchamps M., 1902. Développement des Phoronis. Archives de Biologie. T. 18. P. 495-597.

315. Selys-Longchamps M., 1903. Über Phoronis und Actinotrocha bei Helgoland. Wissenschaftliche Meeresuntersuchungen, Helgoland. B. 6. S. 1-55.

316. Selys-Longchamps, M., 1904. Développement post-embrionnaire et affinités des Phoronis. Memoires (Sciences) de l'Academie royale de Belgique. T. l.P. 1-150.

317. Selys-Longchamps, M., 1907. Phoronis. Fauna und Flora des Golfes von Neapel. Monogr. 30. 280 S.

318. Shearer C., 1906. Studies on the development of larval nephridia. Part 1. Phoronis. Mitterlungen Zoologische Station Neapel. V. 17. P. 487-514.

319. Shinn G.L., 1997. Chaetognatha. In F.W. Harrison and E.E. Ruppert (eds.): Microscopical Anatomy of Invertebrates. Vol. 15: Hemichordata, Chaetognatha, and the Invertebrate Chordates. NY: Wiley-Liss. P. 103-220.

320. Siewing R., 1974. Morphologische Untersuchungen zum Archicoelomatenproblem. The body segmentation in Phoronis muelleri de Selys-Longchamps (Phoronidea) Ontogenese Larve - Metamorphose - Adultus. Zoologische Jahrbücher, Anatomie. B. 92. N 2. S. 275-318.

321. Siewing R., 1975. Gliederung des Phoronidenkörpers. Verh. Dtsch. Zool. Ges. S. 116-121.

322. Siewing R., 1976. Probleme und neuere Erkenntnisse in der Gross-systemetik der Wirbollosen. VerhandLungsbericht der deutchen zoologichen Gesellschaft. B. 1976. S. 59-83.

323. Siewing R., 1980. Das Archicoelomatenkonzept. Zoologische Jahrbücher, Anatomie und Ontogenie. B.103. S.439-482.

324. Silen L., 1952. Researches on Phoronidea of the Gullmar Fiord area (West coast of Sweden). Arkiv för Zoologi. B. 4. N. 4. S. 95-140.

325. Silen L., 1954a. On the Nervous System of Phoronis. Arkiv for Zoologi, new ser. B. 6. S. 1-40.

326. Silen L., 1954b. Developmental biology of Phoronidea of the Gullmar Fiord area (West coast of Sweden). Acta Zoologica (Stockholm). B. 35. S. 215-257.

327. Smith P.R., Ruppert E.E., 1988. Nephridia. In: Microfauna Marina. Ed. P. Ax. V. 4: The ultrastructure of Polychaeta. Eds. W. Westhaide, C.O. Hermans. P. 231-262.

328. Smith P.R., Ruppert E.E., Gardiner S.L., 1987. A deuterostomelike nephridium in the mitraria larva of Oweniafusiformis (Polychaeta, Annelida). Biological Bulletin. V. 172. P. 315-323.

329. Spengler J., 1032. Scientific Research of Michael Sars North Atlantic Deep SeaExped. V. 5. № 5. P. 1-27.

330. Spies R.B., 1973. The blood system of the flabelligerid polychaetes Flabelliderma commensalis (Moore). Journal of Morphology. V. 139. P. 45-490.

331. Storch V., Herrman K., 1978. Podocytesin the blood vessel linings of Phoronis muelleri (Phoronida, Tentaculata). Cell and Tissue Research. V. 190. P. 553-556.

332. Storch V., Welsch U., 1974. Epiteliomuscular cells in Lingula unguis (Brachiopoda) and Branchiostoma lanceolatum (Acrania). Cell and Tissue Research. V. 154. P. 543-545.

333. Strathmann R.R., 1971. The behavior of planktotrophic echinoderm larvae: mechanisms, regulation, and rates of suspension feeding. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology. V. 6. P. 109-160.

334. Strathmann R.R., 1973. Function of lateral cilia in suspension feeding of lophophorates (Brochiopoda, Phoronida, Ectoprocta). Marine Biology, Berlin. B. 23. S. 129-136.

335. Strathmann R.R., 2006.Versatile ciliary behaviour in capture of particles by the bryozoan cyphonautes larva. Acta Zoologica (Stockholm). V. 87. P. 83-89.

336. Strathmann R.R., Bonar D., 1976. Ciliary feeding of tomaria larvae of Ptychodera flava (Hemichordata: Enteropneusta). Marine Biology. V. 34. P. 505519.

337. Strathmann R.R., Bone Q., 1997. Ciliary feeding assisted by suction from the muscular oral hood of phoronid larvae. Biol. Bull. Woods Hole. V. 193. P. 153-162.

338. Strathmann R.R., MacEdward L.R., 1986. Cyphonautes ciliary sieve breaks a biological rule of inference. Biological Bulletin of the Woods Hole. V. 171. P. 754760.

339. Strieker S.A., Reed C.G., Zimmer R.L. 1988. The cyphonautes larva of the marine bryozoan Membranipora membrcinacea, Part 1: General morphology, body wall, and gut. Canadian Journal of Zoology. V. 66. P. 368-383.

340. Tagawa K., Humpreys T., Satoh N., 1998. Novel pattern of Brachiury gene expression in hemichordate embryos. Mechanics of Development. V. 75. P. 139-143.

341. Tagawa K., Satoh N., Humpreys T., 2001. Molecular studies of hemichordate development: a key to understanding the evolution of bilaterian animals and chordata. Evolution and Development. V. 3. P. 443-454.

342. Takade N., Goto T., Satoh N., 2002. Expression pattern of the Brachiury gene in the arrow wormParaspaclella gotoi (Chaetognatha). Genesis. V. 32. P. 240-245.

343. Technau U., 2001. Brachiury, the blastopore andevolution of the mesoderm. Bioessays. V. 23. P. 788-794.

344. Technau U., Bode H.R., 1999. HyBral, a Brachiury homologue, acts during head formation in Hydra. Development. V. 126. P. 999-1010.

345. Temereva E.N., Malakhov V.V., 2007. Embryogenesis and larval development of phoronid Phoronopsis harmeri Pixell, 1912: dual origin of the coelomic mesoderm. Invertebrate Reproduction and Development. V. 50. N. 2. P. 5766.

346. TemerevaE.N., in press. New data on distribution, morphology and taxonomy of phoronids (Phoronida, Lophophorata). Marine Biology Research.

347. Torrey H.B., 1901. On Phoronispacifica n. sp. Biological Bulletin Marine Biological Laboratory Woods Hole. V. 2. P. 282-288.

348. Ulrich W., 1951. Vorschläge zu einer Revision der Großeinteilung des Tierreiches. Verhandlungen Deutsche Zoologische Gesellschaft, Marburg. P. 244271.

349. Valembios P., Roch P., Lassegues M., Davant N., 1982. Bacteriostatic activity of a chloragogen cell secretion. Pedobiology. V. 24. S. 191-195.

350. VanBeneden E., 1897. Ergebnisse der Plankton-Expedition der HumboldtStiftung. V. 2. P. 1-222.

351. Vandermeullen J.H., 1970. Functional morphology of the digestive tract epitelium in Phoronis vancouverensis Pixell: an ultrastructural and histological study. Journal of Morphology. V. 130. P. 271-286.

352. Vandermeullen J.H., Reid R.G., 1969. Digestive tract enzymes in Phoronida. Comparative Biochemistry and Physiology. V. 28. P. 443-448.

353. VandergonT. L., Colacino J. M., 1987. Sulfide insensitive hemoglobin of Phoronispsammophila (Phoronida). American Zoologist. V. 27. N. 4. P. 567-571.

354. Vandergon T. L., Colacino J. M., 1989. Characterization of hemoglobin from Phoronis architecta (Phoronida). Comparative Biochemistry and Physiology. V. 94. N. l.P. 31-39.

355. Vandergon T. L., Colacino J. M., 1991. Hemoglobin function in the lophophorate Phoronis architecta (Phoronida). Physiological Zoology. V. 64. N. 6. P. 1561-1577.

356. Van Deurs B., 1971. On the ultrastmcture of the mature spermatozoon of a Chaetognata, Spadella cephaloptera. Acta Zoologica (Stockgolm). V. 52. P. 93-104.

357. Veillet A., 1941. Description et mécanismes de la metamorphose de la larve actinotroque de Phoronis sabatieri Roule. Bulletin de l'Institut océanographique de Monaco. T. 810. P. 1-11.

358. Villa L., Tripepi S., 1983. An electron microscope study of spermatogenesis and spermatozoa of Ascidia malaca, Ascidiella aspersa and Phallusia mamillata (Ascidiacea, Tunicata). Acta Embriologiae et Morfologiae Experimentalis. V. 4. P. 157-168.

359. Wagner R., 1847. Über den Bau der Actinotrocha branchiata. Archiv fur Anatomie, Physiologie. S. 202.

360. Webb M., 1971. The morphology and formation of the pogonophoran tube and its value in systematics. Zeitschrift für Zoologie, Systemetic und Evolutionsforschung. B. 9. S. 169-181.

361. Welsch U., 1983. Fine structural observation on the epidermis and coelomic epitelium of Rhabdopleura nordemanni (Pterobranchia, Hemichordata). Zoologischen Jahrbücher, Anatomie und Ontogenie Tiere. B. 109. S. 51-58.

362. Welsch U., Fang Y.Q., 1996. The reproductive organs of Branchiostoma. Israel Journal of Zoology. V. 42. P. 183-212.

363. Welsch U., Storch V., 1976. Comparative animal cytology. Sidgwick and Jakson, London.

364. Wenzel C., Ehlers U., Lanfranchi A., 1992. The larval protonephridium of Stylochus mediterranem Galleni (Polycladida, Plathelminthes): an ultrastructural analysis. Microfauna Marina. V. 7. P. 323-340.

365. Weygoldt P., 1960. Embryo logische Untersuchungen an Ostracoden: Die Entwicklung von Cyprideis litoralis. Ibid. V. 78. P. 370-426.

366. Weygoldt P., 1961. Beitrag zur Kenntnis der Ontogenie der Decapoden: embryologische Untersuchungen an Palaemonetes varians (Lach.). Zoologischen Jahrbücher, Anatomie. V. 79. P. 223-294.

367. Wiegel D., Jürgens G., Kuttner F., Seifert E., Jackie H., 1989. The homeotic gene fork head encodes a nuclear protein and is expressed in the terminal regions of the Drosophila embryo. Cell. V. 57. P. 645-658.

368. Wilson E.B., 1881. The origin and significance of the metamorphosis of Actinitrocha. Quarterly Journal of Microscopical Science. V. 21. P. 202-218.

369. Wourms J.P., 1987. Oogenesis. In A.C. Giese, J.S. Pearse and V.B. Pearse (eds): Reproduction of Marine Invertebrates. Boxwood, Pacific Grove. V. 9. P. 49178.

370. Wright S., 1856. Description of two tubicolar animals. Edinburgh New Philosophical Journal. V. 4. P. 3-13.

371. Yatsu N., 1902. On the development of Lingula anatina. Journal of the Faculty of Science, Imperial University, Tokyo. V. 17. P. 30-112.

372. Zimmer R.L., 1964. Reproductive biology and development of Phoronida. University Microfilm, Ann Arbor 416pp.

373. Zimmer R.L., 1967. The morphology and function of accessory reproductive glands in the lophophores of Phoronis vancouverensis and Phoronopsis harmeri. Journal of Morphology. V. 121. P. 116-121.

374. Zimmer R.L., 1972. Structure and transfer of spermatazoa in Phoronopsis viridis. In C.J. Arceneaux (ed.), 30th Annual Proceedings of Electron Microscopy Society of America, Los Angeles. 2 pp.

375. Zimmer R.L., 1973. Morphological and developmental affinities of the lophophorates. In G.P. Larwood (ed.): Living and fossil Bryozoa. Recent Advances in Research. New York: Academic Press. P. 593-599.

376. Zimmer R.L., 1978. The comparative structure of the preoral hood coelom in Phoronida and the fate of this cavity during and metamorphosis. In: F.S. Chia and

377. M.E. Rice (eds). Settlement and Metamorphosis of Marine Invertebrate Larvae. Elsevier, New York. P. 23-40.

378. Zimmer R.L., 1980. Mesoderm proliferation and formation of the protocoel and metacoel in early embryos of Phoronis vancouverensis (Phoronida). Zoologische Jahrbücher, Anatomie. B. 103. N 2. S. 219-233.

379. Zimmer R.L., 1991. Phoronida. In A. C. Giese, J. S. Pearse, and V. B. Pearse (eds.). Reproduction of Marine Invertebrates. Echinoderms and Lophophorates. The Boxwood Press, Pacific Grove, CA.V. 4. P. 1-45.

Информация о работе