Бесплатный автореферат и диссертация по биологии на тему

Эколого-физиологические основы формирования жизненных циклов планктонных копепод высоких широт

ВАК РФ 03.00.18, Гидробиология

Автореферат диссертации по теме "Эколого-физиологические основы формирования жизненных циклов планктонных копепод высоких широт"

9 (>У УЧРЕЖДЕНИЕ РОССИЙСКОЙ АКАДЕМИИ НАУК ИНСТИТУТ ОКЕАНОЛОГИИ им. П. П. Ширшова

<->□3465564

Пастернак Анна Федоровна

Эколого-физиологические основы формирования жизненных циклов планктонных копепод высоких широт.

03.00.18 - Гидробиология

Автореферат диссертации на соискание ученой степени доктора биологических наук

Г) П - , ■ ^

Москва 2009

003465564

Работа выполнена в Лаборатории экологии и распределения планктона Института океанологии им. П.П. Ширшова Российской Академии наук

Официальные оппоненты:

Доктор биологических наук Доктор биологических наук, профессор Доктор биологических наук

В.Р. Алексеев А.М. Гиляров Л.Б. Кляшторин

Ведущая организация:

Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова Российской Академии наук

Защита состоится 14 апреля 2009 г. в 14.00 на заседании Диссертационного совета Д 002.239.01 при Институте океанологии им. П.П. Ширшова РАН по адресу: 117997, г. Москва, Нахимовский проспект, д. 36

С диссертацией можно ознакомиться в библиотеке Института океанологии им. П.П. Ширшова РАН

Автореферат разослан 10 марта 2009 г.

Ученый секретарь Диссертационного совета, Кандидат биологических наук

а^икьс с> -

Г.Г. Николаева

ОБЩАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА РАБОТЫ

Актуальность проблемы. Пелагические экосистемы высоких широт Мирового океана отличаются высокой продуктивностью и одновременно резко выраженной сезонной цикличностью. Растительноядные планктонные копеподы - одно из основных звеньев пищевых цепей в пелагических сообществах, передающее органическое вещество от первичных продуцентов организмам высших трофических уровней (Marsha!!, 1973; Виноградов, 1977 и др.). Они также играют важнейшую роль в формировании потока органического вещества из трофогенного слоя в глубину (Urrere, Knauer, 1981; Aksnes, Wassmann, 1993). Функцию передаточного звена эти копеподы выполняют в условиях сильной изменчивости среды и ресурса, поскольку период обилия основного корма растительноядного зоопланктона, фитопланктона, в этих широтах ограничен 2-3 месяцами в год. Эти копеподы служат основным кормом многим промысловым рыбам, как молоди, так и взрослым (Cushing, 1984; Капе, 1984; Astthorsson, Gislason, 1997), и адекватная оценка их обилия и продукции необходима при прогнозировании кормовой базы рыб.

Наши суждения о биологических ресурсах пелагиали высоких широт и перспективах их использования зависят от понимания структуры и функционирования основных звеньев этих экосистем (Виноградов 1977; Флинт, Суханова, 2003; Флинт, 2005). Для того чтобы понять закономерности продуцирования пелагических сообществ и колебания обилия массовых видов, необходимо исследовать адаптации жизненных циклов, позволяющие популяциям гибко реагировать на изменения условий существования. Исследование механизмов, формирующих жизненные циклы - одна из важнейших задач современной экологии (Begon et al., 1990).

Жизненный цикл - это последовательность этапов, через которые проходит организм от появления из яйца до размножения. С этими этапами связаны особенности морфологии, метаболизма, биохимического состава, поведения и биотопа. Наиболее заметны морфологические изменения. Последовательность стадий, выделенных по морфологии, у морских планктонных копепод весьма однообразна (6 науплиальных и 6 копеподитных стадий). Однако даже внутри группы растительноядных копепод высоких широт наблюдаются значительные экологические и эколого-физиологические различия. В планктонологии жизненные циклы копепод исследуются на основе анализа популяционных характеристик. Среди таких характеристик можно выделить структурные (пространственное распределение, амплитуда миграций, сезонные изменения численности и биомассы, демографическая структура) и функциональные (особенности питания и размножения, роста и развития, накопление резервных веществ, способы переживания

неблагоприятных условий). Систематические исследования жизненных циклов массовых видов растительноядных копепод высоких широт начинались с анализа структурных характеристик (Гейнрих, 1962; Воронина, 1972, 1984; 0stvedt, 1955; Andrews, 1966; Heinrich, 1962; Voronina, 1970, 1978; Conover, 1988; Marin, 1988a,b; Atkinson 1991; Zmijewska, 1993; Schnack-Schiel, Hagen, 1994). Были выявлены общие черты жизненных циклов растительноядных копепод, которые предстают в виде чередования периодов активного размножения и роста численности популяций с торможением или прекращением репродуктивных процессов.

Несмотря на общее сходство, существуют значительные различия в соотношении этих периодов, а также вертикальном распределении копепод как на видовом, так и популяционном уровне. Структурные характеристики лишь описывают наблюдаемую пространственно-временную картину, не раскрывая механизмов ее образования. Для понимания причин и механизмов разнообразия циклов копепод необходимо исследовать эколого-физиологические характеристики их жизнедеятельности. Среди них основное внимание привлекают закономерности питания (Арашкевич 1969; Арашкевич, Пастернак, 1984), размножения (Кособокова, 1993; Hirche, 1996; Pasternak et al., 2002; Hirche, Kosobokova, 2003), диапаузы (Алексеев, 1990; Alekseev et al., 2007), жиронакопления (Lee et al., 2006), метаболизма (Ikeda, Mitchell, 1982; Pasternak et al., 1994). Предпринимались попытки объединить структурный и функциональный подходы к исследованию жизненных циклов копепод высоких широт (Conover, Huntley, 1991; Atkinson, 1998; Schnack-Schiel, 2001). Однако новые данные и современные представления о стратегиях жизненных циклов существенно расходятся с предложенными в этих работах классификациями, по-видимому, из-за фрагментарности имевшихся в распоряжении авторов данных и отсутствия единого подхода к анализу жизненных циклов.

Современная экология все больше переходит от исследований отдельных процессов жизнедеятельности к изучению сложных эколого-физиологических и поведенческих комплексов (Bollens, Frost, 1989; Lima, Dill, 1989; Begon et al., 1990; Михеев, 2006). Для выявления закономерностей формирования жизненных циклов необходимо не только исследовать основные параметры жизнедеятельности, но и проанализировать их взаимодействия. Изучение стратегий жизненных циклов требует получения сравнимых рядов данных, полученных на единой методической основе в течение сезонного цикла. К настоящему времени получены новые данные по сезонным изменениям эколого-физиологических характеристик массовых видов копепод высоких широт. Каждый жизненный цикл, строго говоря, уникален, поэтому, чтобы разобраться в этом многообразии, необходимо выделить минимальный набор определяющих его

параметров. В данной работе накопленные данные анализируются и обобщаются в рамках

предлагаемой гипотезы о формировании жизненных циклов копепод на основе

компромисса между основными процессами жизнедеятельности.

Цель работы: Выявить закономерности формирования жизненных циклов

растительноядных копепод высоких широт на основе анализа взаимозависимых

процессов питания, размножения и защиты от хищников.

Основные задачи:

- Проанализировать данные по сезонной активности питания и составу пищи массовых видов копепод Арктики и Антарктики. Выявить группы, различающиеся по продолжительности сезона пищевой активности и потребляемой пище.

- На основании оригинальных полевых и экспериментальных данных, а также сведений из литературы, выявить время начала, продолжительность и интенсивность периода размножения у массовых видов высокоширотных копепод. Исследовать зависимость этих характеристик от особенностей питания (продолжительности сезона пищевой активности и потребляемой пищи).

- Проанализировать закономерности оборонительного поведения планктонных копепод, как одного из факторов формирования жизненного цикла. Выявить роль избегания копеподами биотопов с высоким уровнем угрозы в комплексе оборонительного поведения.

- Исследовать основные признаки диапаузы у планктонных копепод: липидный статус и развитие гонад, пищевую и метаболическую активность, глубину обитания. На основе новых экспериментальных и полевых данных уточнить представления о роли диапаузы в формировании жизненных циклов растительноядных копепод.

- Исследовать динамику накопления липидных резервов у копепод в период активного питания и снижения этих резервов при голодании, а также исследовать состав липидов у планктсров, различающихся по характеру потребляемой пищи.

- Выявить основные стратегии жизненных циклов растительноядных копепод, в основе которых лежат разные сочетания ключевых процессов жизнедеятельности: питания, размножения и защиты от хищников.

Научная новизна. Сформулирована концепция формирования стратегий жизненных циклов планктонных копепод на основе компромисса между требованиями питания, размножения и защиты от хищников. Среди многообразия стратегий на основе характера взаимосвязи между основными процессами жизнедеятельности выделено четыре основных типа. Прежде всего, это 2 типа циклов, связанных с избеганием «трофогенной зоны» в неблагоприятный сезон и 2 типа циклов, связанных с приспособлением к этой

зоне зимой. Стратегии избегания предполагают, что при сезонном ухудшении условий обитания копеподы уходят на глубину и впадают в диапаузу. Для этих стратегий характерны: короткий (ограниченный весенне-летним сезоном) период размножения и накопление в продуктивный сезон значительных липидных резервов, состоящих преимущественно из восковых эфиров. Стратегии приспособления предполагают, что копеподы не уходят в диапаузу, а остаются активными круглый год. Для этих стратегий характерны: растянутый период размножения и значительно меньшие липидные резервы, которые служат не для переживания продолжительного неблагоприятного периода, а для подстраховки при локальном дефиците корма. У них в качестве липидных резервов в основном откладываются триацилглицерины.

Впервые на единой методической основе определена продолжительность сезона питания у доминирующих видов Антарктики и Арктики. Выявлены характерные сезонные изменения состава их пищи, различающиеся у разных онтогенетических стадий и разных групп видов.

Разработана новая модификация экспресс-метода определения интенсивности питания растительноядных копепод по флуоресценции пигментов в кишечнике с помощью лазерного флуориметра. Предложенный способ позволяет быстро проводить оценку растительных пигментов в кишечнике копепод при малой численности особей (вплоть до одной) в пробе.

Впервые одновременно сделана оценка сравнительной интенсивности дыхания и скорости экскреции в популяциях антарктических копепод, часть которых находилась в активном состоянии в поверхностных слоях, а другая часть находилась в диапаузе на глубине. Если у диапаузирующих особей скорость метаболизма (с поправкой на разницу температуры) в глубине была в 3-10 раз ниже, чем у находившихся в активном состоянии в поверхностных слоях воды особей той же популяции, то у не-диапаузирующих видов такой разницы не наблюдалось.

Впервые прослежены изменения, происходящие в генеративной системе пятых копеподитных стадий копепод в течение всей диапаузы. Показано, что увеличение размеров гонад и их дифференциация происходят на протяжении всего периода диапаузы исключительно за счет энергии накопленных липидов.

Исследовано возникновение диапаузы в популяции копепод под влиянием высокого пресса хищников. В популяции того же вида, существующей в биотопе с низким прессом хищников, диапаузы не наблюдалось.

Основные положения:

Жизненные циклы растительноядных копепод высоких широт определяются следующими основными эколого-физиологическими характеристиками: пищевой пластичностью, репродуктивной стратегией, тактикой превентивного избегания хищников и диапаузой.

Жизненные циклы планктонных копепод формируются на основе компромисса между требованиями питания, размножения и защиты от хищников. Типы жизненных циклов определяются различными способами разрешения этого компромисса.

Время и продолжительность размножения определяется балансом между питанием, возможностями жиронакопления и обороной. При размножении и активном питании возрастает риск быть замеченным и съеденным хищником. Более крупные и уязвимые для рыб-планктофагов копеподы размножаются в сжатый период до цветения фитопланктона, когда хищников также еще мало.

Практическое значение. Разработанные в диссертации представления о формировании жизненных циклов копепод важны для анализа потоков энергии в пелагических экосистемах и их изменчивости в связи с колебаниями среды обитания, вызванными изменениями климата и антропогенным воздействием. Выявленные закономерности могут служить основой для совершенствования методов оценки кормовой базы планктоядных рыб. Анализ эколого-физиологических характеристик копепод позволяет понять механизмы изменчивости и разнообразия жизненных циклов. В диссертации разработана концептуальная схема стратегий жизненных циклов растительноядных копепод высоких широт и проанализирована взаимосвязь между основными процессами жизнедеятельности. Показано, что тип жизненного цикла может существенно влиять на эффективность передачи энергии от первичных продуцентов к высшим трофическим уровням, формирование кормовой базы и кормовых миграций рыб. Положения диссертации об эколого-физиологические детерминантах, формировании жизненных циклов копепод на основе компромисса между питанием, размножением и обороной, схема классификации жизненных циклов могут быть включены в курсы лекций и учебные пособия по водной экологии и биоокеанологии для высших учебных заведений. Апробация работы. Основные результаты работы были доложены на 10 всероссийских/всесоюзных и 15 международных конференциях, а также на семинарах и коллоквиумах лаборатории экологии и распределения планктона Института океанологии РАН, Института морских и полярных исследований им. А. Вегенера (Бремерхафен, Германия), Института полярной экологии (Киль, Германия), университетов Бремена (Германия), Тромсе (Норвегия), Ювяскюля (Финляндия), Глазго (Великобритания).

Публикации. Результаты диссертации опубликованы в 61 научной работе, из них 53 статьи в рецензируемых журналах, 31 статья в международных журналах. Структура диссертации. Диссертация состоит из Введения, 7 глав, Заключения и Выводов. Работа изложена на 212 страницах машинописного текста, включает 31 рисунок и 7 таблиц. Список литературы содержит 349 наименований на русском и иностранных языках.

СОДЕРЖАНИЕ РАБОТЫ Глава 1. Подходы к изучению жизненных циклов планктонных копепод

Структурные характеристики, в первую очередь, данные по вертикальному распределению и возрастной структуре, полученные в разные сезоны и в разных районах, послужили основой анализа жизненных циклов и оценки продолжительности развития копепод высоких широт (Воронина, 1972, 1984; Ottestad, 1932; Andrews, 1966; Voronina, 1970; Conover, 1988; Marin, 1988a,b; Atkinson 1991; Schnack-Schiel, Hägen, 1994 и др.). В общих чертах жизненные циклы большинства растительноядных копепод высоких широт сходны. Это - интерзональные виды, населяющие в разные периоды своей жизни столб воды от поверхности до глубины 1000-1500 м (Виноградов, 1968; Воронина и др., 1978). Их молодые стадии откармливаются на обильном корме в поверхностном слое весной-летом в короткий период «цветения» фитопланктона, развиваются и откладывают жировые запасы. Многие из них осенью погружаются в глубину и впадают в диапаузу, прекращая питание и развитие. Сложившиеся представления о сходстве жизненных циклов растительноядных копепод представляют собой лишь самую общую схему, и конкретные виды, также как популяции того же вида в различных районах, заметно различаются по характеру адаптаций к сезонной цикличности ресурса.

Понимание механизмов, лежащих в основе формирования жизненных циклов копепод высоких широт, требует привлечения не только структурных, но и функциональных (эколого-физиологических) характеристик. По ним накоплен большой материал: питание (Арашкевич, 1969; Воронина, Суханова, 1976; Пастернак, 1984, 1988; Дриц, Пастернак, 1993; Marshall, Orr, 1955; Tande, Barnstedt, 1985; Pasternak, SchnackSchiel, 2001), продукция яиц (Conover, 1967; Hirche, 1989; Кособокова, 1993; Hirche, Niehoff, 1996; Niehoff et al., 2002.), составу и объемам накапливаемых липидов (Kattner, Hagen, 1995; Hagen, Auel, 2001; Lee et al,, 2006), скорости дыхания и других индикаторов метаболизма (Conover, Corner, 1968; Ikeda, Mitchell, 1982; Pasternak et al, 1994). Особую ценность для анализа жизненных циклов представляют круглогодичные данные по

эколого-физиологическим характеристикам. Они крайне немногочисленны (Hagen, Schnack-Schiel, 1996; Pasternak, Schnack-Schiel, 2001; Pasternak et al., 2001).

В нескольких работах, анализирующих жизненные циклы копепод, объединяются структурный и функциональный подходы (Conover, Huntley, 1991; Atkinson, 1998; Schnack-Schiel, 2001). Однако полученные обобщения и классификации довольно противоречивы. Одной из основных причин может быть отсутствие единого подхода и критериев к выделению элементов и типов жизненных циклов.

Каждый жизненный цикл по-своему уникален и для того, чтобы упорядочить это разнообразие, мне представляется правильным использовать ограниченное число признаков и критериев. В качестве минимального набора таких критериев для выделения типов жизненных циклов я предлагаю использовать особенности основных процессов жизнедеятельности: питания, размножения и защиты от хищников. Эти виды активности обеспечивают снабжение энергией, сохранение генофонда и выживание популяции. Баланс, или компромисс, между питанием, размножением и защитой от хищников служит основой формирования жизненных циклов планктонных копепод. Процессы жизнедеятельности взаимозависимы, и особенности одного из них накладывают ограничения на функционирование остальных. Например, свойственный данному виду характер питания связан со способом переживания периода недостатка пищи и параметрами репродуктивной активности. Быстрое накопление энергетических резервов вызвано необходимостью раннего ухода из поверхностного слоя в связи с увеличением пресса хищников.

При исследовании стратегий жизненных циклов растительноядных копепод высоких широт крайне важно получение длинных рядов данных по сезонным изменениям эколого-физиологических характеристик. Острый дефицит таких данных, особенно для зимнего и весеннего сезонов, отмечали еще Conover, Huntley (1991). К настоящему времени особенно плохо исследованы в этом отношении мелкие рачки. Помимо высокой численности и значительной роли в трофодинамике пелагических сообществ, данные по этим копеподам могут расширить базу для анализа разнообразия жизненных циклов. Нам удалось существенно пополнить имеющиеся данные результатами длительных наблюдений по питанию, развитию гонад, динамике липидов, а также по эколого-физиологическим характеристикам мелких копепод.

Для понимания механизмов формирования жизненных циклов копепод наиболее важны оценки, полученные на индивидуальном уровне. Мы уделяли особое внимание получению таких оценок, как в полевых, так и экспериментальных исследованиях.

Глава 2. Объект, материал и методы исследования.

Основной объект данного исследования - экологическая группа преимущественно растительноядных копепод (т.е., копепод, не относящихся к облигатным хищникам и использующим фитопланктон как основной источник корма) высоких широт. В строгом смысле слова практически все копеподы - эврифагами. Помимо фитопланктона, они потребляют простейших, детрит, яйца и мелких зоопланктонных животных. Однако в период «цветения» фитопланктона он составляет более 80-90% рациона этих животных (Huntley 1981). Основные материалы были получены мной в Атлантическом секторе Южного океана, северной Атлантике и прилегающих арктических морях, поэтому формирование жизненных циклов я рассматриваю на примере копепод из этих районов. 2.1. Питание. Среди традиционно используемых при изучении питания методов, полевых, экспериментальных и математического моделирования, особую ценность для меня представляли методы, позволяющие оценить процессы, происходящие в естественных условиях.

Состав пищи копепод изучался при микроскопическом исследовании содержимого кишечников. Для более точной оценки пищевого спектра проводили фотографирование пищевых остатков. Чтобы оценить сравнительную роль разных пищевых частиц, мы усовершенствовали метод, измеряя размеры пищевых частиц, рассчитывая их объемы и сопоставляя их с общим объемом пищевого комка (Арашкевич, Пастернак, 1984; Pasternak, Schnack-Schiel, 2001 a,b, 2007).

Активность питания оценивалась с помощью двух экспресс-индексов, доли в популяции особей, содержащих пищу в кишечнике (Дриц, 1981; Kehayias, 2003), и средней длине пищевой пеллеты (Ayukai, Nishizawa, 1986; Dagg, Walser, 1986). Мы показали, что эти индексы с высокой достоверностью коррелируют между собой и могут служить надежным показателем пищевой активности в естественных условиях (Pasternak et al., 2004).

Скорость потребления пищи и суточные рационы были нами исследованы как in situ с использованием флуоресцентной методики (Дриц и др., 1990; Дриц, Пастернак, 1993; Pasternak et al., 1994; in press), так и в лабораторных инкубационных экспериментах (Пастернак и др., 1981 ; Пастернак, 1984).

Объем материала. Проведено более 600 микроскопических исследований содержимого кишечников и около 1000 экспресс-оценок активности питания по проценту наполненных особей и длине фекальных пеллет. Скорость потребления пищи была определена по результатам более 1000 измерений флуоресценции пигментов в кишечнике и скорости прохождения пищи, а также 80 инкубационных экспериментов.

2.2. Размножение. Из разнообразных методов исследования репродуктивной активности копепод я выбрала оценку скорости продукции яиц при инкубации в лаборатории и определение доли самок со зрелыми гонадами в популяции. Эти подходы, примененные в течение годового цикла, позволили проследить сезонность в репродуктивной экологии копепод, что особенно важно при сравнительном анализе жизненных циклов. Выделение стадий зрелости гонад проводилось согласно классификации (Hirche, Niehoff, 1996; Niehoff, Hirche, 1996), в которую я внесла небольшие изменения, упрости;; ее :: по-иному определив 1-ю стадию (Pasternak et al., 2001). Готовность популяции к размножению определялась по доле самок со зрелыми гонадами (стадия GS4), а максимальный размер кладки - по числу зрелых ооцитов в гонадах (Runge, 1987; Niehoff, Hirche, 1996; Niehoff, 2003; Pasternak et al., 2004). При определении доли зрелых самок мы использовали метод, разработанный (Romeis, 1968) в модификации (Hirche, Niehoff, 1996). Кроме того, мы проследили рост и развитие гонад у пятой копеподитной стадии 2-х массовых видов, Calanus finmarchicus и С. hyperboreus, в течение года. Преимущество этих способов заключается в возможности анализа большого объема материала без экспериментального воздействия на животных.

Объем материала. Всего проведено 450 инкубационных экспериментов в Гренландском, Баренцевом и в море Уэдделла и 40 опытов по оценке интервалов между последовательными кладками (Баренцево море и море Уэдделла). Оценка зрелости гонад проведена в течение годового цикла на 140 экземплярах самок массовых видов копепод из Норвежского моря и моря Уэдделла и 200 экземплярах пятых копеподитов. Соотношение численности полов исследовано у Calanus finmarchicus и С. hyperboreus в течение года, а у антарктических копепод Calanoides acutus, Melridia gerlachei, Microcalanuspygmaeus, Ctenocalanus citer в весенний и в зимний период. Вскрыты гонады у 180 самок С. finmarchicus и по числу зрелых ооцитов оценен размер потенциальной кладки в течение сезона.

2.3. Защита от хищников. В морских условиях влияние пресса хищников на миграционную активность и жизненный цикл копепод трудно исследовать с необходимой детальностью. Влияние хищников на миграции и сезонную динамику мы исследовали на примере пресноводных пелагических копепод сем. Diaptomidae, широко распространенных в озерах умеренной и бореальной зоны. Для исследования миграций, изменений в численности и демографической структуре популяций проводился детальный отбор проб по стандартной схеме, а также соотношение особей в активном и пассивном состоянии.

Для оценки сезонных изменений пресса хищников в море использовались имеющиеся в литературе сведения о распределении, обилии и интенсивности питания основных потребителей копепод в водах Арктики и Антарктики (Kellermann, 1986; Hubold, 1992; Zmijewska, Yen, 1993; Dalpadado et al., 2000; Kaartvedt, 2000; Varpe et al., 2005).

Объем материала. Влияние хищников на миграции и сезонный ход популяций растительноядных копепод мы исследовали на примере рачков сем. Diaptomidae из мезотрофных озер: Глубокое (Московская область) и Валлерзее (Австрия). В жизненном цикле Eudiaptomus graciloides из озера Глубокого, где пресс рыб-плакктофагов был значителен, прослежены изменения численности, возрастной и вертикальной структуры популяции (более 50 проб), скорости развития старших копеподитных стадий (20 экспериментов продолжительностью от 1 до 4 недель) с мая по ноябрь. В озере Валлерзее, где за 10 лет существенно изменились пресс хищников (молоди окуня) и сезонная динамика популяции Eudiaptomus gracilis, были исследованы демографическая структура (около 200 проб), содержание пищи и жира (более 50 проб), вертикальное и горизонтальное распределение рачков (250 проб).

2.4. Диапауза. Предварительное представление о том, что популяция может находиться в состоянии диапаузы, можно получить на основании анализа структурных характеристик (вертикального распределения и возрастной структуры). Однако нахождение на глубине стадий, характерных для диапаузы, не всегда означает, что популяция находится в диапаузе. Необходимо выявить функциональные признаки диапаузы, прежде всего, оценить жировые запасы. Мы оценивали общий запас липидов у копепод тремя способами: гравиметрическим, геометрическим и фотохимическим. Состав запасенных жиров (оценка соотношения разных липидных классов) исследован с помощью жидкостной хроматографии, а состав жирных кислот - газовой хроматографии.

Кишечник копепод в состоянии диапаузы обычно пуст. Если поместить диапаузирующую копеподу в условия высокой концентрации пищи, животное не возобновляет питание в течение, по крайней мере, нескольких дней. Часто диапаузирующие животные обладают пониженной подвижностью и даже не реагируют на прикосновение. Мы использовали эти реакции в экспериментах, чтобы получить дополнительные показатели состояния копепод.

Уровень метаболизма копепод в состоянии диапаузы снижается. Скорость дыхания и экскреции копепод мы определяли при инкубации выловленных из моря животных в замкнутых сосудах по разнице содержания кислорода, соединений азота и фосфора в воде

и

до и после инкубации. Кроме того, потенциальная скорость дыхания оценивалась при определении активности ЭТС.

Объем материапа. Объем жирового мешка измеряли в течение годового цикла у самок, 5-х и 4-х копеподитных стадий Calanus finmarchicus и С. hyperboreus (около 2000 экз.) из фьорда в северной Норвегии. Вес и состав экстрагированного жира оценен у пяти видов доминирующих копепод Антарктики во время развития весеннего цветения (55 определений, 10-30 экз. в пробе). На этом же материале определено соотношение липидных классов у разных копепод и состав жирных кислот. Общее количество липидов оценено также у трех антарктических копепод в осенний период (50 определений). Кроме того, количество липидов определялось в активной и диапаузирующей гемипопуляциях пресноводного Eudiaptomus graciloides с весны по осень (80 определений, 20-80 экз. в пробе).

Скорость дыхания и экскреции определена у трех видов антарктических копепод в начальный период погружения этих популяций в глубокие слои (около 100 измерений) и в начале «цветения» фитопланктона (20 измерений).

Глава 3. Трофические адаптации растительноядных копепод к циклическим колебаниям среды.

Способность копепод-фитофагов переходить от питания фитопланктоном к потреблению другого корма связана с их пищевой пластичностью. Копеподы проявляют при питании избирательность, в соответствии с размерами и формой кормовых частиц и их вкусовыми качествами (Frost, 1977; Poulet and Marsot, 1978; Donaghay and Small, 1979; Huntley, 1981). Выбор частиц по размерам и форме связан со строением ротовых придатков и механизмом питания (Арашкевич, 1969; Nival, Nival, 1973, 1976; Boyd, 1976; Huntley, 1981). При изучении питания растительноядных копепод высоких широт мы сосредоточили основное внимание на исследовании пищевых спектров и сезонной изменчивости пищевой активности.

3.1. Формирование пищевых спектров. Исследуя размерный и качественный состав пищи зоопланктона фронтальных зон юго-восточной части Тихого океана, мы выделили 4 группы планктеров по доминированию в пище частиц разных размерных категорий (Рис. 1) (Арашкевич, Пастернак, 1984). В группу I (в пище доминирует фракция от 1 до 6 мкм) входят Appendicularia, копеподы родов Paracalanus, Calocalanus, Clausocalanus; в группу II (доминируют частицы 6-40 мкм) - рачки из р.Acrocalanus, Calanus, Neocaíanus; в группу III (преобладают пищевые частицы 40-250 мкм) - Eucalanus, Euchirella, Scolecithrix, Centropages, Temora; IV группу составляют животные, потребляющие,

главным образом, объекты крупнее 250 мкм, копеподы рода ЕисИае1а. Эти группы совпадают с принятым ранее разделением планктонных организмов по способу добывания пищи (группы тонких и грубых фильтраторов, животных с комбинированным способом добычи пищи, хватателей) (Тимонин, 1973; Сажин, 1982). Как видно из Рис. 1, границы пищевых спектров полностью перекрываются. Однако пищевые спектры существенно отличаются друг от друга по доминированию в пище той или иной категории частиц. Наиболее «растянутые» спектры, т.е., наибольшая пищевая пластичность у грубых фильтраторов и животных с комбинированным способом добывания пищи.

ig l

- О- 1 • 2 —А- 3 —Х- 4

Рис. 1. Размерные пищевые спектры планктеров юго-восточной части Тихого океана. Доля (%) частиц разного размера в пищевом комке копепод. Группа 1: в пище преобладают частицы размеров 1 до 6 мкм; группа 2: преобладают частицы 6-40 мкм; группа 3: преобладают частицы 40-250 мкм; группа 4: преобладают объекты крупнее 250 мкм (по Арашкевич, Пастернак, 1984).

Внутри выделенных трофических групп с увеличением размера консументов увеличивается процентное содержание крупных объектов в их пищевом комке. Крупные консументы при возможности используют более крупные кормовые объекты, сохраняя возможность дополнять свой рацион мелкими. Наши данные согласуются с существующими представлениями об изменениях в структуре ротовых придатков по мере увеличения размера животных (Marshall, 1973; Андронов, 1979; Nival, Nival, 1976; Vanderploeg, Ondricek-Fallscheer, 1982). В конкретной ситуации пищевые спектры, помимо размера консумента и способа добывания им пищи, определяются качественным и размерным составом доступной пищи и соотношением ее компонентов. Рассмотренные

особенности пищевых спектров планктеров разных трофических групп хорошо выделяются лишь при разнообразном составе пищи. Так, исследуя питание зоопланктона Тихого океана, мы показали, как сильно могут различаться размерные спектры у представителей одной трофической группы (Арашкевич, Пастернак, 1984) в зависимости от условий питания на разных станциях.

В период максимального обилия фитопланктона все исследованные копеподы потребляли почти исключительно фитопланктон (рис. 2А). Если летом доля неоформленной массы (образующейся при питании инфузориями, голыми жгутиковыми, детритом и бактериальными агрегатами) в кишечниках антарктических копепод составляла около 20% (за исключением Microcalanus pygmaeus), то зимой это -доминирующая составляющая пищевого комка (40-97%, рис. 2 В). Наиболее ярким исключением из этой закономерности служит мелкий рачок Ctenocalamis citer, обитающий и в зимнее время в поверхностных слоях и использующий в пищу ассоциированные со льдом водоросли (Pasternak, Schnack-Schiel, 2007). Крупный Calanoides acutus никогда не содержал пищу зимой.

Лрто А

!

^ у ,<f

с/

Л4

rlf

I

!Z Фитопланктон ■ Зоопланктон Q "Детрит*"

Рис. 2. Основные компоненты пищевого комка (в долях от общего) доминирующих растительноядных копепод (самок и СУ) Антарктики летом (А) и зимой (В).

Потенциальные пищевые спектры зависят от морфологии ротовых придатков, размера консумента, сенсорного оснащения копепод, а реализованные - также от концентрации и соотношения различных пищевых объектов в среде. Пищевая пластичность позволяет преимущественно растительноядным копеподам обеспечивать себя кормом в условиях резко меняющейся доступности ресурса. Фитопланктон в период обилия составляет львиную долю их пищи. При уменьшении концентрации фитопланктона одни копеподы продолжают питаться (наногетеротрофами, детритом, ледовыми водорослями, зоопланктоном), а другие полностью прекращают питание, впадая в диапаузу.

3.2. Интенсивность питания. Эмпирическая зависимость рациона от массы тела копепод (Сущеня, 1975) показывает, что с увеличением размера животного его удельный рацион снижается, что справедливо как для межвидовых, так и для внутривидовых сравнений. Мы сопоставили полученные данные по скорости потребления пищи рачками разного размера с общей зависимостью.

Масса тела, nw С

Рис. 3. Зависимость удельного рациона от массы тела массовых видов растительноядных копепод в период цветения в Баренцевом море. Кривая - общая зависимость удельного рациона от массы тела для копепод при избытке пищи (Сущеня, 1975). Точками показаны наши данные для Calanus hyperboreus, С. glacialis, С. fmmarchicus, Metridia longa, Pseudocalanus sp., Microcalanus sp., Oithona sp.

Удельный рацион Calanus hyperboreus существенно выше, чем у других, более мелких, копепод, питавшихся растительной пищей в период обилия фитопланктона (Рис. 3). Тем самым нарушается закономерность, согласно которой удельная скорость потребления пищи у крупных потребителей ниже, чем у мелких. В самый ответственный для питания растительноядных копепод период - цветение фитопланктона - самая

крупная копепода, С. hyperboreus, демонстрирует необычно высокую скорость потребления пищи.

3.3. Питание в условиях неоднородного размещения ресурсов Чаще всего при исследовании питания в водной среде принимается, что корм размещен случайным образом и частота встреч между потребителем и жертвой определяется средней концентрацией корма, двигательной активностью потребителя и областью его рецепции (Ивлев, 1961; Holling, 1959; Uerritsen, Strickler, 1577). Однаки пищевые ресурсы, как правило, распределены неравномерно во времени и пространстве, причем масштабы этой неоднородности различны.

Попытки свести баланс между поступлением энергии при питании планктонного животного и ее расходом на дыхание, рост и размножение часто приводят к выводу о недостатке корма для выживания. Экспериментальные и расчетные данные показывают, что зоопланктону не хватает корма для роста и размножения при средней концентрации фитопланктона, оцениваемой при стандартных сборах (Lasker 1966; Mullin & Brooks 1976; Cowles et al., 1998; Clay et al. 2004). Безусловно, определенную роль играют альтернативные источники пищи, которые не всегда учитываются. Однако чаще всего большую роль играет неоднородность в распределении пищевых частиц.

Рис. 4. Индексы питания (содержание хлорофилла в кишечнике, индивидуальные оценки) самок Calanns hyperboreus при низкой (0,6-0,8 мкг Chi л"1) и высокой (9-12 мкг Chi л"') средней концентрации фитопланктона. Светлые столбики - средние значения + SD. Заштрихованные столбики - максимальные значения.

600

Низкая концентрация

Высокая концентрация

Прямые оценки питания копепод в пятнах и слоях повышенной концентрации, к сожалению, отсутствуют, но полученные нами данные косвенно указывают на эффективное потребление пищи в местах ее скоплений. С помощью флуоресцентной методики нам удалось получить индивидуальные оценки наполнения кишечника у самок С. hyperboreus на станциях с низкой (0.6-1 мкг хл л"1) и высокой (9-12 мкг хл л"') концентрациями фитопланктона (Рис. 4). Хотя в среднем С. hyperboreus потреблял намного меньше пищи (в 3 раза) при низкой концентрации, чем при высокой, различия между максимальными величинами потребления были не столь велики. Максимальное потребление пищи при низкой концентрации фитопланктона выше среднего при высокой. Вариабельность в потреблении пищи выше при низком содержании фитопланктона в среде. Это указывает на то, что часть рачков смогла отыскать скопления фитопланктона даже при его низкой, в среднем, концентрации. Поэтому некоторая часть особей имела хорошо наполненные кишечники, а остальные были почти пустыми.

Концентрация фитопланктона в слоях повышенной концентрации бывает в 4-55 раз выше фоновой (Ryan et al., 2008). Пространственное распределение зоопланктона отличается столь же выраженной микромасштабной неоднородностью (Haury et al. 1978; Mackas et al. 1985; McManus et al., 2005). Te копеподы, которые способны эффективно отыскивать пятна и слои повышенной концентрации и питаться в них, могут обеспечивать себя пищей даже в период ее низкой, в среднем, концентрации. Ctenocalanus citer питается наиболее активно в осенне-зимний период. Его жизненный цикл существенно отличается от циклов рачков, которые прекращают питание при сезонном снижении концентрации фитопланктона.

3.4. Сезонная цикличность питания. Основной пик питания растительноядных копепод в высоких широтах связан с «цветением» фитопланктона. В период низкой концентрации фитопланктона те копеподы, которые остаются активными, дополняют свой рацион за счет других источников пищи, при этом их рацион обычно сильно снижается.

К числу копепод, не питавшихся в зимнее время, из исследованных нами в течение года относятся южный Calanoides acutus (Рис. 5) и северный Calanus hyperboreus (Рис. 6). Остальные антарктические виды, хотя и заметно снижали пищевую активность (кроме Ctenocalanus citer), сохраняли способность потреблять пищу. С. acutus и С. hyperboreus совершают сезонные миграции с большой амплитудой, зимуя на глубине до 1000-1500 (Воронина, 1984; Atkinson et al., 1997; Auel, Hagen, 2002; Hirche et al.( 2006) в состоянии диапаузы, к которой мы подробнее обратимся позже. Несмотря на уход основной части популяции Metridia gerlachei зимой в глубину (Schnack-Schiel, 1998), активность питания этого вида за счет перехода к хищничеству снижается незначительно. Доля питающихся

особей в популяциях Calanus propinquus и Rhincalanus gigas зимой резко падает, но часть животных продолжает питаться. Первый из этих видов, хотя в зимний период и уходит из поверхностного слоя, не погружается столь глубоко, как. С. acutus. Наши исследования показали, что при попадании в более благоприятные условия (биотоп с повышенной концентрацией пищи) С. propinquus начинают активно питаться, в то время как кишечники находившихся в том же «пятне» С. acutus оставались пустыми (Pasternak, Schnack-Schiel, 2001b.). Зимой R. gigas рассредоточен по глубине иг 100 до 1000 (Schnack-Schiel, 1998). Питавшиеся особи не были связаны с пятнами повышенной концентрации. Большая доля неоформленной массы в кишечниках (Рис. 2) предполагает питание микрозоопланктоном и хищничество, что согласуется с мнением ряда авторов (Арашкевич, 1978; Marin, Schnack-Schiel, 1993; Pasternak, 1995). Мелкий рачок Microcalanuspygmaeus, потребляющий фитопланктон и детрит, практически не меняет своего вертикального распределения со сменой сезона, погружаясь лишь на 50-60 м (Schnack-Schieî, 1998). Ядро его популяции расположено под термоклином, и мы полагаем, что этот рачок в основном пользуется оппортунистической тактикой добывания пищи, собирая все доступные ему погружающиеся частицы.

Необычная для растительноядной копеподы тактика обнаружена у Ctenocalanus citer (Рис. 5, Pasternak, Schnack-Schiel, 2007). Его пищевая активность намного выше в осенне-зимний период, чем в весенне-летний. Находясь в верхних слоях воды, рачок питается зимой связанными со льдом водорослями.

80 -,

□ Лето ПЗима

Рис. 5. Сезонные изменения активности питания (% самок и пятых копеподитных стадий с пищей в кишечнике) растительноядных антарктических копепод.

Нам удалось провести почти круглогодичное сравнение активности питания Са1апт ИурегЬогеиз и С. АптагсМст, совместно обитающих в норвежском фьорде Маланген (Рис. 6). Период питания у С. ЬурегЬогеш был намного короче (с марта по июль), чем у С. /ттагсЫсш (с марта по декабрь). Процент питавшихся особей за весь период питания был выше у С. курегЬогеиз - 80 и 100% у самок и пятых копеподитов против 35 и 52% у С./ттагсЫст. Этот факт, как и прямая оценка величины рациона, которая обсуждалась выше, говорит о необычно высокой интенсивности питания С. курегЬогет в период цветения.

Са1апиз ПптагсЫсиз, самки

Са/ализ ЬурегЬогеиз, самки

О-О т '»о

II III IV V VI VII УИН IX XXI XII

IV V VI VII VIII! IX X XI XII

Рис. 6. Сезонные изменения активности питания у самок и СУ Са1апи$АптагсЫсш (левая панель) и тех же стадий С. ЬурегЬогеш (правая панедь). Черные кружки и сплошная линия - среднее значение длины пеллеты + БО; белые кружки и прерывистая линия - процент особей с пищей в кишечнике.

Выделены 4 типа сезонных циклов пищевой активности растительноядных копепод высоких широт с учетом времени начала (по отношению к цветению фитопланктона) и продолжительности периода питания, использованию диапаузы и синхронности при начале и окончании питания (Рис. 7). Тип I (тип «Са/аягм ИурегЬогеия») характеризуется синхронным и ранним (еще до наступления максимума фитопланктона) началом периода питания. Этот период относительно короток и сменяется ранним переходом к диапаузе. Для этого типа характерна исключительно высокая удельная скорость питания, выше, чем

у гораздо более мелких видов растительноядных копепод (Рис. 3). Тип II (тип «С. finmarchicus») - питание наступает в период увеличения концентрации фитопланктона, причем пик питания приходится или на максимум «цветения» или слегка запаздывает. Хотя сезонная активность питания носит пиковый характер, питание с интенсивностью ниже максимальной происходит у части особей в течение почти всего года. Этот тип также предполагает уход в глубину и диапаузу, но позднее, чем у представителей I типа. Тип III (тип «Melridia geriachei») используется жившньшн, не делающим;; перерыва в сезонной активности на диапаузу. Активность их питания в осеннее-зимний период снижается незначительно. И, наконец, тип IV (тип «Ctenocalamis citen>) - питание происходит в течение всего года. Однако в отличие от большинства растительноядных копепод, максимум пищевой активности которых наблюдается весной и летом, активность питания представителей этого типа достигает максимума в осенне-зимний период. В настоящее время к копеподам, использующим этот тип сезонной цикличности питания, можно отнести лишь С. citer.

Рис. 7. Сезонные циклы пищевой активности растительноядных копепод высоких широт. I - ранневесенний, или тип "Calanus hyperboreus" (С. glacialis, Calanoides acutus); II -весеннее-летний, тип "С. finmarchicus" (С. propinquus, С. glacialis, Rhincalanus gigas); III -круглогодичный, с максимумом летом, тип "Metridia geriachei" (M. longa, Microcalanus pygmaeus, С. propinquus, Rhincalanus gigas); IV - круглогодичный, с максимумом осенью-зимой, тип "Ctenocalanus citer",

Глава 4. Репродуктивные стратегии растительноядных копепод высоких широт.

Разнообразие жизненных циклов растительноядных копепод в значительной

степени определяется особенностями их размножения. Связь процессов размножения и питания очевидна: самка должна быть обеспечена энергией сверх потребностей базового метаболизма, чтобы в ее организме могли формироваться и созревать ооциты. Начало и продолжительность периода размножения в условиях резко выраженной сезонной цикличности пищевых ресурсов имеют решающее значение, как для продукции яиц, так и для выживания потомства. Совпадение периода размножения рачков с периодом «цветения» фитопланктона и способ обеспечения процесса размножения энергией положены в основу анализа репродуктивных стратегий растительноядных копепод. 4.1. Сезонная цикличность в размножении. Естественно предположить, что у растительноядных копепод будет наблюдаться один сезонный максимум размножения, связанный с периодом цветения фитопланктона. Однако реальная картина гораздо разнообразнее. Используя собственные и опубликованные эмпирические данные, я выделяю основные типы репродуктивной активности копепод.

Изменение доли самок на стадии GS4 и числа зрелых ооцитов в гонадах указывают на два пика размножения у ключевого вида планктона северной Атлантики Calanus finmarchicus. Первый пик связан с размножением перезимовавшей популяции и совпадает с началом сезонного «цветения». Второй, наступающий раньше на шельфе и позже - в открытой части моря, был связан, скорее всего, с размножением новой генерации копепод этого года (Pasternak et al., 2004) и наблюдался на фоне снижения обилия фитопланктона. Однако активность питания С. finmarchicus была в этот период даже выше, чем во время цветения (Рис 5). Возможно, С. finmarchicus в этот период потреблял, кроме фитопланктона, наногетеротрофов и детрит.

Calanus hyperboreus откладывает яйца задолго до «цветения», находясь в глубоких слоях воды (Conover, 1965, 1967; Smith, 1990; Hirche, Niehoff, 1996). Развитие яиц происходит целиком за счет накопленных в предшествующий период питания липидных резервов. По собственным наблюдениям, уже в мае в период цветения С. hyperboreus в Баренцевом море и Маланген-фьорде в северной Норвегии не размножался. Большая часть самок, собранных в поверхностном слое в это время, обладала неразвитыми гонадами (стадия GS 1), меньшая - GS 5 (стареющие самки).

В ранних работах предполагалось, что сезонная периодичность процессов размножения Calanus glacialis сходна с таковой у С. finmarchicus. В дальнейшем было показано, что, по крайней мере, часть популяции С. glacialis откладывает яйца еще до начала цветения, подобно С. hyperboreus. Tourangeau, Runge (1991) связывали

начавшийся процесс размножения с питанием подо льдом. Smith (1990) предположила, что источником энергии для раннего размножения служат липидные резервы. Наши наблюдения в проливе Фрама также подтверждают раннее начало размножения у С. glacialis до начала «цветения» при низкой концентрации хлорофилла как в толще воды, так и подо льдом, за счет липидных резервов.

В популяциях антарктических копепод периодичность размножения тоже хорошо выделяется по изменению доли зрелых самок на стадии GS4 в течение года (SchnackSchiel, 1998; собственные данные). Помимо основных четырех сезонов, автор выделяет переходный период от зимы к весне (или раннюю весну), что объясняется существенными изменениями, происходящими в этот период (с одной стороны, «весна света», а с другой - столь же низкая, как в середине зимы, концентрация хлорофилла). У Calamities acutus и Calanus propinquus максимальная численность зрелых самок отмечена весной (начало цветения), у Microcalanus pygmaeus и Ctenocalanus citer в летне-осенний период (после цветения), а у Metridia gerlachei летом (в разгар цветения). Самый короткий период размножения из всех этих видов у С. acutus, затем в порядке возрастания следуют С. propinquus, С. citer, M. gerlachei и, наконец, размножающийся практически круглогодично M. pygmaeus. О сезонном изменении доли зрелых самок в популяции Rhincalanus gigas данных нет, но по имеющимся сведениям о растянутом (с весны до поздней осени) периоде размножения (Ommaney, 1936; Voronina, 1970; Воронина и др., 1980; Atkinson, 1991; Marin, Schnack-Schiel, 1993; собственные данные) этот вид можно поместить рядом с M. gerlachei.

Оценки продолжительности и времени начала периода размножения, полученные при определении доли самок со зрелыми гонадами в популяции, говорят о потенциальном репродуктивном сезоне. Реальный период откладки яиц у значительной части копепод ограничен, по-видимому, поступающей в организм самки энергией. Изменения интенсивности продуцирования яиц во времени свойственны всем копеподам, но параметры цикличности различны и связаны с прочими особенностями жизненных циклов (состав пищи и стратегии питания, особенности жиронакопления, диапауза, способы защиты от хищников).

4.2. Связь размножения с питанием. На полевых данных редко удается обнаружить зависимость скорости продукции яиц от концентрации фитопланктона. Отчасти это связано с тем, что копеподы, кроме фитопланктона, используют другие источники пищи. Основную же роль играет запаздывание между формированием яиц и потреблением пищи. Минимальное время, необходимое для перехода энергии пищи в ооциты, у Calanus finmarchicus составляет 2-3 дня (Hirche, 1990; Hirche et al., 1997; Niehoffet al., 1999). У

копепод, накапливающих жировые запасы и впадающих в диапаузу, связь между размножением и питанием еще более опосредована. Временной лаг у них может составлять до восьми месяцев. Одновременное использование при размножении энергии, поступающей с пищей, и запасенной в липидах, еще более усложняет картину. Развитие гонад и созревание ооцитов. Гипотезу о том, что у большинства растительноядных копепод формирование гонад и начальные стадии оогенеза происходит в основном за счет запасенных жиров (Niehoff, Hirche 1996), мы проверили, исследуя созревание гонад у самок Calanus finmarchicus в Норвежском море. Была получена достоверная отрицательная корреляция между степенью зрелости гонад и объемом жира (коэффициент корреляции Спирмэна R= - 0.56, р<0.001). Это показывает, что формирование гонад в отсутствии питания происходит за счет накопленных ранее липидных запасов.

Несмотря на достижение полной зрелости гонад за счет липидов, яйца у Calanus finmarchicus до конца не созревают и вымет не происходит, пока самка не начинает питаться. Питание на завершающей стадии играет роль скорее триггера, чем источника энергии. Так, наши данные указывают, что полностью созревшие ооциты появляются в гонадах С. finmarchicus у побережья северной Норвегии уже в марте, в самом начале увеличения концентрации фитопланктона и крайне низкой активности питания.

Иная картина наблюдается у С. hyperboreus, у которого все стадии формирования яиц осуществляются за счет липидных резервов (Heinrich, 1962; Conover, 1967; Smith, 1990; Hirche, Niehoff, 1996). У С. glacialis первые кладки полностью обеспечиваются внутренними энергетическими запасами, а последующие - за счет питания во время «цветения» фитопланктона. Исследователи расходятся во взглядах на роль раннего размножения (до начала питания) у С. glacialis: Smith (1990) считает, что оно играет определяющую роль в выживании популяции, a Hirche, Kattner (1993) и Melle, Skjoldal (1998) - что эта роль незначительна. Мы вернемся к адаптивному значению раннего размножения в главе 7.

Связь размножения и питания у антарктических копепод гораздо менее изучена. По-видимому, большинство из них нуждается в притоке свежей энергии для завершения оогенеза, однако, возможно, Calanoides acutus, подобно С. glacialis, может начинать размножение, не приступив к питанию, впоследствии увеличивая скорость продукции яиц при увеличении концентрации фитопланктона (Varpe et al., 2007). Продукция яиц и обеспеченность пищей. Изменчивость связи между продукцией яиц и скоростью питания в зависимости от временных масштабов исследований проанализирована нами в масштабах месяцев, суток, часов на примере Calanus glacialis и

С. finmarchicus из Баренцева моря (Рис. 8, по Pasternak et al., 2002). Скорость питания оценивалась по числу выделенных (в лаборатории) или собранных седиментационными ловушками (в море) фекальных пеллет, продукция яиц - по числу выметанных (в лаборатории) или собранных батометром (в море) яиц.

Возрастание продукции яиц с увеличением потребления пищи при 24-часовых наблюдениях обнаружена и у С. finmarchicus, и С. glacialis, но лишь у первого вида эта зависимость существенна и достоверна. Вероятии, причина различил кроется п тог.:, что С. glacialis в большей степени, чем С. finmarchicus, зависит от энергии запасенных жиров и в

"Месяцы" (С. finmarchicus*C. glacialis)

Rg= 0.68 (1*0.011

6000

'з

Э 4000

1

К 2000

0

0,6 0.8 1 1,2 1,4 Фекальные пеллеты, мг С м"1

Сутки

Дд

С. finmarchicus Rs= 0.44 р= 0.013

С. glacialis Rs= 0.18 р= 0.344

* * Г VS-4-

-Г7ЛЖ7

*

20 30 40 50 60 Фекал ьные пе ллеты,шт самка ■'суг*

Часы (C.finmarchlcus)

Фе кал ьныепеллеты,шт самка" час4

Рис. 8. Зависимость между продукцией яиц и активностью питания копепод в масштабах месяцев, суток и часов. Вверху: одновременно полученные оценки концентрации яиц и пеллет 2-х видов калянусов в марте-августе в Баренцевом море. На двух других графиках: результаты экспериментальных оценок продукции яиц и пеллет.

меньшей - от условий питания непосредственно перед кладкой. При почасовом наблюдении обнаруженная положительная зависимость меняется на отрицательную, т.е, во время откладки яиц самка С. [ттагсЫст прекращает питание. При осреднении полевых данных по месяцам выявлена четкая положительная связь между двумя процессами (Табл. 1).

Таблица 1. Связь между концентрацией яиц, науплиев и фекальных пеллет Са!апт /:\rimarchicus и С. glacialis и концентрацией пищи в слое 0-100 (март, май, июль 1999) в Баренцевом море. Приведены коэффициенты корреляции Спирмэна.

Фекальные пеллеты Яйца Науплии

Rs Р Rs Р Rs Р

Общий 0.16 0.590 0.36 0.223 0.32 0.288

фитопланктон

«Съедобный» 0.63 0.020 0.59 0.032 0.66 0.014

фитопланктон*

Фитопланктон и 0.66 0.001 0.62 0.025 0.69 0.009

простеишие

Фекальные пеллеты 0.68 0.011 0.83 0.000

Яйца 0.91 0.000

*В категорию «съедобного» фитопланктона включены клетки размером 5-80 микрон; в нее не попали весьма многочисленные мелкие жгутиковые и РйаеосузГ« роискеПи

Оценка величины кладки яиц у трех доминирующих видов северного полушария, Calanus hyperboreus, С. glacialis и C.fmmarchicus, проведенная до начала сезонного развития фитопланктона и во время «цветения», показала, что в условиях сезонно низкой концентрации хлорофилла лишь С. hyperboreus отличался значительным размером кладки (Рис. 9). Количество яиц в кладке С. glacialis было невелико, а C.fmmarchicus вообще не откладывал яиц. В период «цветения», напротив, С. hyperboreus не размножался, а С. finmarchicus приступил к размножению. Величина кладки у С. glacialis заметно возросла. Периодом, предшествующим «цветению», я называю период с крайне низкой концентрацией хлорофилла (< 0.1 мкг л"').

Различные типы репродуктивного ответа на возрастание концентрации фитопланктона были выявлены нами на примере двух массовых антарктических видов, Calanoides acutus и Metridia gerlachei на постоянной планктонной станции в декабре 2003 г. в море Уэдделла. По мере развития «цветения» продукция яиц самками С. acutus увеличилась от 14 до 30 экз сут"1 при возрастании доли питающихся самок от 6 до 60% и увеличении числа фекальных пеллет от 33 до 65 экз сут"'. Первые кладки были сделаны в основном за счет липидных запасов, в дальнейшем возрастала роль энергии, вновь

поступающей с пищей. Продукция яиц самками М. gerlache¡ (22-41 экз инд"1 сут"1) варьировала незакономерно на фоне практически постоянной пищевой активности (20-27 пеллет инд'1 сут'1). М. gerlachei питается круглый год, и заметного возрастания активности питания этого вида по мере развития цветения не наблюдалось.

Продукция яиц Са/апив зрр . в высоких широтах северного полушария

- 160 п

120

40

C.hyperboreus

C.glaicialis

С. finmarchicus

Ш До цветения И В период цветения

Рис. 9. Продукция яиц копеподами с разными репродуктивными стратегиями в период весеннего "цветения" фитопланктона и в предшествующий "цветению" период.

Зависимость генеративных процессов от обеспеченности пищей проявляется при формировании гонад, созревании ооцитов и продуцировании яиц. У одних копепод весь генеративный цикл может проходить за счет липидных резервов (Calanus hyperboreus), у других поступление новой пищи необходимо лишь на завершающих стадиях формирования яиц {С. finmarchicus), у третьих практически весь цикл должен быть обеспечен поступлением свежей пищи (Metridia gerlachei).

4.3. Типы репродуктивных стратегий. Анализ полученных данных по приуроченности периода размножения копепод к «цветению» фитопланктона, продолжительности репродуктивной активности и связи ее с процессом питания позволил выделить у растительноядных копепод высоких широт три основных типа репродуктивных стратегий.

Не у всех растительноядных копепод размножение приурочено к «цветению» фитопланктона. К числу копепод, не нуждающихся в свежей пищи для начала вымета яиц, относится Calanus hyperboreus, размножающийся задолго до начала «цветения». Этот рачок, зимующий в глубине, откладывает яйца до начала сезонного подъема в поверхностные слои. С. glacialis и Calanoides acutus также могут начинать продукцию яиц до начала питания, однако у этих видов размер кладки при интенсивном питании

существенно возрастает. То есть, по признаку начала продукции яиц за счет липидов эти виды сходны с С. курегЬогеиз, но по признаку ускорения продуцирования с увеличением потребления пищи они ближе к С. ]\'тпагсЫсж. С. /\nmarchicus не приступает к размножению, не начав питания. Период размножения у копепод этого типа более растянутый, чем у С. ИурегЬогеиз, что связано с более продолжительным периодом пищевой активности в поверхностных слоях.

Еще более растянут период размножения у многих более мелких копепод. Так, А&госа/аяг«1 ру§таеи$ размножается практически круглый год. Среди возможных причин следует отметить гораздо меньшие, чем у крупных копепод, липидные резервы, что не позволяет им произвести большое число потомков за короткий период. Пищевая пластичность позволяет им находить корм в течение всего года.

Предлагаемая схема репродуктивных стратегий копепод высоких широт основана на оригинальных и литературных данных (Рис 10). Определяющими параметрами мы считали: а) время начала размножения по отношению к «цветению» фитопланктона, б) продолжительность периода размножения и в) источники энергии для размножения.

ххх

[

зима

весна

лето

осень

2

•3

Рис. 10. Репродуктивные стратегии растительноядных копепод высоких широт. Над кривыми репродуктивной активности приведены источники энергии для размножения. Круги - запас липидов, многолучевые звезды - энергия пищи. ВЭ - восковые эфиры, ТАГ -триацилглицерины (о составе липидов подробнее - в гл. 6). 1 - размножение до начала цветения целиком за счет запасенных липидов (пример - Calamts hypèrboreus); 2 -размножение после начала цветения, за счет как липидов, так и вновь потребленной пищи (С. finmarchicus)', 3 - круглогодичное размножение, в основном за счет вновь потребленной пищи (Microcalanus pygmaeus).

Репродуктивная стратегия 1- размножение с резким сезонным пиком, до цветения фитопланктона. Типичный пример - Calamis hyperboreus. Этой стратегии может следовать С. glacialis и, возможно, Calanoides acutus; она характерна также для представителей р. Neocalanus из Тихого океана (Гейнрих, 2002; Miller, Clemons, 1988). 2 - размножение с выраженным пиком в период цветения фитопланктона. Ей следуют С. finmarchicus, С. propinquus, Rhincalanus gigas, которые размножаются после начала питания, за счет, как липидов, так и вновь потребленной пищи. 3 - растянутое размножение, слабо связанное с «цветением» фитопланктона. Этой стратегии следуют копеподы, питающиеся и размножающиеся в течение практически всего года (Microcalanus pygmaeus, Metridia gerlachei, M. longa, Ctenocalanus citer).

Глава 5. Защита от хищников у пелагических копепод: упреждающие и ответные тактики.

Традиционно при исследовании структуры и функционирования планктонных сообществ основное внимание уделялось обеспеченности организмов пищей («bottom-up» эффекты). В последнее время всс большая роль отводится влиянию хищников («top-down» эффект, Verity, Smetacek, 1996). Широко признается, что хищничество не только важнейший экологический фактор, но и фактор отбора, определяющий эволюцию целого ряда адаптаций в популяциях жертв, как в поведении (Gliwicz, 1986) и морфологии (Havel, 1987), так и в стратегиях жизненных циклов (Reznick et al., 1990).

Планктонными копеподами питаются как позвоночные (личинки и мальки всех рыб, взрослые планктоядные рыбы, птицы, киты), так и беспозвоночные (хетогнаты, хищные копеподы, медузы, эвфаузииды и др.) животные. Трудно дать в общем виде оценку риска, исходящего от разных групп хищников, тем более, что роль этих хищников изменяется в зависимости от сезона и района. Чаще всего, наибольшая смертность крупных планктонных копепод связана с выеданием рыбами (Brooks, Dodson, 1965; Zaret, 1980; Brodeur et al., 2000; De Robertis et al., 2000; Kaartvedt, 2000; Ciannelli et al., 2004; Leising et al., 2005).

Выделяют 4 группы способов защиты планктона от хищников: химические, морфологические, поведенческие и системные (связанные с жизненным циклом) (Verity, Smetacek, 1996). Другой подход к классификации способов защиты основан на выделении 1) постоянных защитных образований и реакций, 2) возникающих в присутствии хищников («inducible defenses») и 3) отсутствие каких бы то ни было защитных приспособлений (Cohen, Forward, 2005).

Принимая во внимание оба подхода, мы делим применяемые копеподами способы защиты на две крупные категории, «упреждающие» и «ответные», и дальнейшее разделение на морфологические, поведенческие и системные способы проводим внутри этих категорий. Под «упреждающими» мы понимаем все адаптации, не связанные с прямым воздействие хищника, а возникающие под воздействием каких-либо сигнальных факторов. В среде с циклическим закономерным функционированием таким фактором, заблаговременно сигнализирующих о скором увеличении пресса хищников, могут служить изменения освещенности и температуры. «Ответные» защитные реакции возникают лишь в присутствии хищника в ответ на химические, гидродинамические и зрительные стимулы.

5.1. Упреждающие способы защиты от хищников.

Основной морфологический способ защиты планктонных копепод - прозрачность их тела. Наиболее характерным примером поведенческих способов защиты служат суточные вертикальные миграции. Большинство авторов сходятся во мнении, что избегание зрительных хищников (рыб-планктофагов) является основной причиной суточных миграций растительноядного зоопланктона (Zaret, Suffern, 1976; Ohman, 1990; Lampert, 1993), который питается ночью в поверхностных слоях, а днем опускается в глубину, спасаясь от хищников.

В работе основное внимание уделено системным способам защиты. В морской среде у растительноядных копепод широко распространены модификации жизненных циклов, связанные с заблаговременным уходом (в пространстве и во времени) из опасных биотопов. Большинство копепод высоких широт совершает сезонные и онтогенетические миграции, откармливаясь в богатых пищей, но опасных поверхностных слоях летом и погружаясь в глубину зимой. Чаще всего, недостаток корма зимой считался главной причиной ухода из поверхностных слоев.

Начало миграции в глубину у разных видов происходит в разное время. Самки Calanus hyperboreus прекращают питаться и уходят из поверхностных слоев в начале лета, когда концентрация пищи максимальна, а старшие копеподиты (CIV и CV) на месяц позже (Pasternak et al., 2001). С. finmarchicus в это время не только продолжает питаться в

верхних слоях, но и демонстрирует максимум пищевой активности. Пресс зрительных хищников на крупных рачков сильнее (Zaret 1980; Гиляров 1987; Lazzaro, 1987), что сдвигает их уход из поверхностных слоев на более раннее время. Копеподы, активные круглый год, обычно обладают мелкими размерами и растянутым размножением (например, Oithona spp., Microcalanus pygmaeus), что позволяет распределить риски (гипотеза «bet hedging») по большей части года. Весь жизненный цикл Ctenocalanus citer проходит в поверхностном слое. Я предполагаю, что сдвиг его максимальной пищевой активности на осенне-зимний период связан с избеганием хищников. Заполненный кишечник увеличивает заметность рачка, поэтому в период максимального обилия хищников в весенне-летний период он снижает питание.

Изменения в жизненном цикле под влиянием хищников возникают и у пресноводных копепод, для которых механизмы взаимодействия удалось исследовать более подробно. Нами была обнаружена «личиночная диапауза» (sensu Алексеев, 1990) в летнее время у копеподы Eudiaptomus graciloides (Pasternak et al., 1996; Pasternak, Arashkevich, 1999) в озере с высоким прессом рыб-планктофагов (Boikova, 1986). Вместо сменяющих друг друга пиков последовательных возрастных стадий обнаружена аккумуляция старших копеподитов (Рис. 11), большая часть которых погружалась в

Рис. 11. Различные стратегии жизненного цикла Eudiaptomus graciloides. Вверху: типичное чередование последовательных копеподитных стадий при низком прессе хищников (оз. Кривое, по М.Б. Ивановой, 1975). Внизу: аккумуляция старших стадий из-за летней диапаузы при высоком прессе хищников в оз. Глубоком (по Pasternak, Arashkevich, 1999).

гиполимнион. Скорость развития (с поправкой на температуру) у особей в гиполимнионе, где они были недоступны для хищников, снижалась более чем в 2 раза. В озере Кривом, где пресс планктофагов был невелик, популяция graciloides развивалась непрерывно в течение летнее-весеннего сезона (Иванова, 1975). Diaptomus sanguineus переходил от продукции субитанных к откладке покоящихся яиц в прудах с высокой численностью рыб-планктофагов (Hairston 1987). 5.2. Ответные способы защиты от хищников.

При возникновении угрозы хищничества окрашенные рачки становятся более прозрачными (Hansson, 2004; Vestheim, Kaartvedt, 2006), что может рассматриваться как «ответный» механизм защиты. Широко распространенная тактика защиты зоопланктона от хищников, суточные вертикальные миграции (СВМ), проявляется по-разному при разном прессе хищников. Так, увеличение концентрации кайромонов хищников (рыб и гребневиков) меняло характер и параметры СВМ у Calanopia americana (Cohén, Forward, 2005). Мы показали, что при увеличении пресса рыб-планктофагов у Eudiaptomus gracilis возникают миграции, приводящие к образованию плотных придонных скоплений рачков в сублиторали.

В рамках данной работы наибольшее внимание привлекают системные изменения (изменения в жизненных циклах), происходящие в ответ на появление хищников. К системным изменениям относятся более ранее генеративное созревание при меньших размерах или увеличение размера кладки, что наблюдали у кладоцер (Stibor, 1992; De Meester et al., 1995; Gliwicz, Boavida, 1996; Sakwinska, Dawidowicz, 2005). Хотя прямых сведений о подобных модификациях цикла у копепод к настоящему времени нет, некоторые результаты позволяют предположить, что сходные ответы могут быть и у морских копепод. Так, размер половозрелых самок копепод внутри популяции может различаться на 20-30% (например, по нашим данным, самки зимней и весенней генерации С. finmarchicus из Норвежского моря). При угрозе самки циклопов могут раньше приступать к формированию яйцевых мешков, чем в благоприятной ситуации.

ххх

Мы предлагаем следующую схему основных оборонительных тактик растительноядных копепод (рис. 12). Граница между упреждающими и ответными способами защиты условна, однако в своих крайних проявлениях они хорошо различаются. При угрозе, исходящей от рыб-планктофагов, разница в размерах и скорости плавания между хищником и жертвой настолько значительна, что ответные реакции гораздо менее эффективны, чем упреждающие. Предотвратить возможную встречу с

хищником, заблаговременно покинув опасный биотоп, более выгодно.

Рис. 12. Оборонительные тактики растительноядных копепод (в скобах даны примеры).

На доступность копепод хищникам может существенно влиять зараженность паразитами, которая влияет на все аспекты экологии хозяев и модифицирует их жизненные циклы. Данных для морских копепод к настоящему времени мало для того, чтобы уверенно оценивать роль паразитов в жизненных циклах рачков. Хищничество и паразитизм, будучи мощными факторами отбора, часто действуют совместно.

Глава 6. Диапауза и переживание неблагоприятных условий: экологические и метаболические аспекты.

Наиболее радикальной из адаптации копепод, способствующих переживанию неблагоприятных периодов, является диапауза. Это состояние у копепод аналогично диапаузе насекомых (Elgmork, Nilssen, 1978). Помимо защитной функции, диапауза играет важную роль, синхронизируя размножение и рост младших стадий в благоприятных условиях (Santer, Lampert, 1995). Диапауза у копепод наблюдается на разных стадиях развития и подразделяется на эмбриональную, личиночную и имагинальную (Алексеев, 1990; Zeller et al., 2004). У животных в диапаузе снижается метаболизм и подвижность, приостановливается рост и развитие (Алексеев, 1990; Hutchinson, 1967; Mauchline, 1998).

Миграции - уход от неблагоприятных условий в пространстве, диапауза - во времени. В морях диапауза тесно связана с перемещением в пространстве. При эмбриональной диапаузе, характерной для прибрежных и мелководных районов, покоящиеся яйца копепод погружаются на дно. Старшие копеподиты и взрослые особи впадают в диапаузу, опускаясь в глубину.

6.1. Накопление и расходование липидов. Растительноядные копеподы в период цветения фитопланктона накапливают липиды, позволяющие пережить зиму без пищи в диапаузе, а следующей весной перелинять, подняться к поверхности и приступить к размножению. Высокое содержание энергии делает липиды наиболее подходящим энергетическим резервом (Lee et al., 2006).

Мы полагаем, что два периода в основном определяют динамику жировых резервов: цветение фитопланктона, во время которого идет накопление липидов, и переход от диапаузы к активной жизнедеятельности, во время которого основная часть липидов утилизируется. На квазистационарной станции в море Уэдделла во время развития весеннего «цветения» нам удалось детально проследить динамику накопления липидов у копепод с разным способом переживания неблагоприятных условий. Общее содержание липидов у CV С. acutus за три недели увеличилось более чем в 2 раза, а у Metridia gerlachei и Calanus propinquus лишь на 1-4% (Рис. 13). Скорость накопления

500 400 300 -200 100

С. acutus, Kon.V

С. acutus, самки

С. propinquus, коп. V

С. propinquus, самки

1000 800 600 -400 200

М. gerlachei, самки

Рис. 13. Накопление липидов и увеличение сухой массы тела у антарктических копепод по мере развития весеннего "цветения" фитопланктона. Черные кружки -сухая масса тела, треугольники -масса липидов, светлые кружки -удельная масса липидов.

о о

22 дек

липидов в период цветения у С. acutus выше, чем у других антарктических видов. Удельный рацион С. acutus выше, чем у С. propinquus. У экологически сходного арктического вида С. hyperboreus удельная скорость питания в период цветения такжн значительно выше, чем у более мелких совместно обитающих копепод (Рис. 3). Оба периода, накопления и расходования липидов, были охвачены круглогодичными измерениями объема жирового мешка у CV С. hyperboreus и C.ßmnarchicus, которые мы проводили во фьорде Маланген в северной Норвегии. Объем жира у С. hyperboreus начал увеличиваться в марте, когда фитопланктон лишь начал развиваться, а в апреле уже достиг максимума (Рис. 14), в то время как у С. finmarchtcus жир накапливался постепенно с мая (максимум цветения) по август (Pasternak et al., 2001). У С. hyperboreus, вида с более продолжительной диапаузой, как питание, так и накопление жира происходит с чрезвычайно высокой интенсивностью в очень ограниченный период.

Рис. 14. Размер гонад (сплошная линия) и объем жирового мешка (прерывистая линия) у CV Calanusßnmarchicus и С. hyperboreus из фьорда в северной Норвегии (слой 100-200 м). С конца лета на фоне уменьшения объема жира увеличивается размер гонад.

У растительноядных копепод высоких широт основным резервным веществом служат 2 класса липидов: восковые эфиры (ВЭ) и триацилглицерины (ТАГ). У видов с продолжительной диапаузой содержание ВЭ обычно высоко, за исключением С. propinquus, у которого преобладают ТАГ (Schnack-Schiel et al., 1991; Hagen et al., 1993; Kattner, Hagen, 1995). Наибольшие запасы высококалорийных ВЭ обнаружены у видов с наиболее продолжительной (до 8-9 месяцев) облигатной диапаузой, С. hyperboreus в северном полушарии и С. acutus в южном. Мы показали, что жировые запасы самок С. acutus в декабре на 85-90% состоят из ВЭ, доля ТАГ не превышает 1%. Содержание ВЭ у CIV и CV в среднем ниже (соответственно 56 и 78%). Доля жирных кислот и спиртов с 22 атомами углерода, обеспечивающих повышенную калорийность жира, у этого вида также значительно выше, чем у остальных антарктических видов. Содержание ВЭ в начальный период цветения у С. propinquus составляло 0.4-2%, у M. gerlachei - 7%, а ТАГ - 35-55% и 10%, соответственно.

По нашим расчетам, энергия накопленных липидов во много раз превышает расходы на базовый метаболизм С. propinquus (Drits et al., 1993). Это согласуется с современными представлениями о расходовании запасенных липидов в основном не на метаболизм, а на развитие гонад и ооцитов, а также подъем к поверхности (Hirche, Kattner, 1993; Hagen, Schnack-Schiel, 1996; Jönasdöttir, 1999). Одновременная оценка объема жира и размера гонад у CV С. hyperboreus и С. ßnmarchicus выявила их реципрокную связь (Pasternak et al., 2001). Та же зависимость выявлена нами и для самок - зрелые самки С. acutus содержали меньше жира с более низким содержанием ВЭ.

Как общий запас жира, так и его состав указывают на то, что к длительной зимовке без пищи наиболее приспособлены С. hyperboreus на севере и С. acutus на юге. Скорость накопления и общий запас липидов у них выше, чем у других видов. Выполненные нами одновременные исследования жировых запасов и стадии зрелости гонад арктических и антарктических копепод подтвердили представление о важнейшей роли липидов в генеративном развитии копепод.

6.2. Снижение уровня метаболизма. Нами впервые были получены оценки скорости метаболизма в «глубинной» и «поверхностной» частях популяций трех видов антарктических копепод. Скорость дыхания, определенная по активности ЭТС, у погрузившихся самок и CV Calanoides acutus из моря Уэдделла была, с поправкой на температуру, в 8 раз ниже, чем у остававшихся в поверхностном слое особей. Экскреция

аммония и фосфата снижалась более чем вдвое (Рис. 15). Также пониженная скорость экскреции и дыхания наблюдалась у «глубинных» Calamis propinquus, в то время как дыхание самок и CV Rhincalamis gigas в поверхностных и глубинных слоях не различалось (Pasternak et al., 1994; Pasternak, Schnack-Schiel, 2001). Это показывает, что погрузившиеся С. acutus и С. propinquus были в состоянии диапаузы, a R. gigas - в

активном состоянии. С. acutus

мл 02 мг С 'час '

О 0,2 0,4 0,6

CV

CV

С V

нг N /ид час'1

нг Ринд1 час1

с. fituptnquttb

Дыхание

мл О, мг С'час1

Экскреция N

нг N инд"1 час'1

ДО 80 120

Экскреция Р

нг Ринд-1 час1 i 8 12

A. g lg US

мл 02 мг С^час"1

О 0,2 0,4 0,6

Рис. 15. Скорость дыхания и экскреции у массовых видов антарктических копепод из поверхностных (0-100 м, светлые прямоугольники) и глубинных (500-1000 м, заштрихованные прямоугольники) слоев в период перехода от активной фазы развития популяций к диапаузе. Данные приведены к средней температуре поверхностного слоя.

В северном полушарии у зимующего Calamis hyperboreus дыхание снижалось в 2 раза (Auel et al., 2003), а у С. finmarchicus в 5 раз по сравнению с активными особями в поверхностном слое (Hirche, 1983, 1996). Практическая неподвижность животных в диапаузе делает их менее заметными для хищников, особенно «тактильных» (Gerritsen, Strickler, 1977; Greene, 1986; Bagaien et al., 2001), а низкий уровень метаболизма позволяет экономить энергию, необходимую для зимовки, развития гонад, линьки и подъема к поверхности после окончания диапаузы.

6.3. Развитие генеративной системы во время диапаузы. Остановка роста и развития копепод считается одним из основных признаков диапаузы. Тем не менее, в период диапаузы происходит закладка и, по меньшей мере, начальный этап созревания ооцитов.

Таким образом, диаиауза не означает полной остановки развития, так как генеративная система продолжает развиваться. Кроме того, часть энергии тратится на линьку.

Так как в диапаузе копеподы не питаются, жизнедеятельность и развитие генеративной системы обеспечиваются накопленным жиром. Примерно половина жировых запасов Calanus helgolandicus расходуется на гонадогенез и линьку CV в половозрелых особей (Gatten et al., 1980). Однако было неизвестно, происходит ли развитие и рост гонад только после того, как пройдена большая часть диапаузы и внутренние механизмы сигнализируют, что жира сохранилось достаточно для завершающего этапа, или развитие гонад идет в течение всей диапаузы.

Чтобы выявить характер сезонного развития гонад и динамики липидов, мы оценивали состояние гонад и объем жира у CV Calanus hyperboreus и С. finmarchicus в течение всего года. Полученные результаты показали, что в течение всей диапаузы (с июля по декабрь у С. hyperboreus и с августа по февраль у С. finmarchicus) происходит постепенное увеличение в размере и дифференциация гонад у особей в глубинных слоях (Рис. 14, Pasternak et al., 2001). Параллельно у обеих копепод уменьшается объем жира. В течение всего периода, но чаще к окончанию диапаузы в популяциях встречаются особи, не содержавшие липидов, и, по-видимому, обреченные на вымирание. У многих из них гонады были хорошо развиты. Их дальнейшее развитие, очевидно, останавливалось лишь нехваткой энергии. Созревание гонад у CV С. hyperboreus начиналось и завершалось раньше, чем у совместно обитающего С. finmarchicus, что согласуется с ранним началом размножения первого вида.

Полученные результаты убедительно свидетельствуют, что в период диапаузы у CV происходит непрерывное развитие гонад параллельно с расходованием жировых запасов, линька в половозрелых особей и созревание ооцитов. 6.4. Сигналы к началу и окончанию диапаузы. Стимулы к началу и завершению диапаузы, в основном изучавшиеся на пресноводных копеподах (обзоры - Алексеев, 1990; Dahms, 1995; Williams-Hoze, 1997), до конца не выяснены. Как возможные триггеры рассматривались изменения освещенности, температуры, концентрации пищи, уровня жиронакопления и пресса хищников (Cooley, 1978; Алексеев, 1984, 1990; Marcus, 1980; Hairston, 1987; Kaartvedt, 1996; Pasternak, Arashkevich, 1999; Niehoff, Hirche, 2005). Большинство авторов склоняется к тому, что основной сигнальный фактор - фотопериод, а температура лишь модифицирует его эффект (Hairston et al., 1990; Ban, 1992; Pasternak, Arashkevich, 1999). В морских биотопах освещенность также рассматривалась как фактор, инициирующий погружение в глубину и впадение в диапаузу у каляноид (на примере Calanus finmarchicus, Miller et al., 1991). Другие авторы нашли, что С. glacialis прекращает

питаться и размножаться при повышении температуры в поверхностном слое выше 6°С и уходит в диапаузу, несмотря на высокую концентрацию корма в поверхностных слоях (Kosobokova, 1999; Niehoff, Hirche, 2005).

По нашим данным, длина фотопериода играла решающую роль при переходе Eudiaptomus graciloides от продукции субитанных к откладке покоящихся яиц. Увеличивая в экспериментальных условиях осенью длину фотопериода, мы смогли задержать переход к продукции покоящихся яиц самками Е. graciloides (Pasternak, Arashkevich, 1999). Изменяя температурные и пищевые условия, мы не получили подобного результата. Сигналы к терминации диапаузы мы исследовали, помещая покоящиеся яйца в темноту при пониженной температуре (7° С) на 2-3,5 месяца. Науплии появлялись после перенесения покоящихся яиц в условия повышенной температуры (1718° С). Вылупление происходило даже в темноте, но ускорялось на свету. Науплии выклевывались более дружно при имитации зимних условий в течение 3,5, чем 2 месяцев. Эти результаты хорошо согласуются с данными по насекомым, где повышение температуры до завершения эндогенной фазы (наиболее глубокая диапауза, связанная с относительной независимостью от внешних условий) приводит к десинхронизации процесса активации (Mansingh, 1971; Алексеев, 1990). По завершении эндогенной фазы животные становятся восприимчивы к внешним сигналам.

Мы полагаем, что основным сигнальным фактором, инициирующим вхождение копепод в диапаузу, служит изменение фотопериода, как наиболее регулярного явления, надежно указывающего на изменения в среде. Вопрос о терминации диапаузы сложнее, так как трудно согласиться с мнением, что на глубине около 1000 м животные оценивают изменения в освещенности (Miller et al., 1991). Внутренние «биологические часы» или спонтанная реактивация представляются более вероятными.

6.5. Диапауза и миграции. Практически все крупные массовые виды копепод-фитофагов из высоких широт обитают в большом диапазоне глубин и зимой совершают миграции из поверхностных слоев на глубину (Виноградов, 1968; Воронина, 1984). Глубина погружения и рассредоточение в столбе воды или, напротив, концентрация в сравнительно узком слое различаются. Глубже всего (до 1000-2500 м у Calanus hyperboreus и Calanoides acutus) обычно погружаются копеподы в состоянии диапаузы. Однако не все копеподы, опустившиеся зимой в глубину, находятся в диапаузе. Metridia gerlachei, погрузившись зимой в глубину, переходит к хищничеству и/или детритофагии, сохраняя активность весь год. У более мелких копепод (Microcalanus pygmaeus, Ctenocalanus citer), остающихся активными зимой, амплитуда сезонных миграций меньше. Крупные Calanus propinquus и Rhincalanus gigas, погружаясь в глубину зимой, в

зависимости от условий питания могут впадать в диапаузу или оставаться активны. По сравнению с облигатно диапаузирующим С. acutus, эти копеподы могут питаться более крупными пищевыми частицами и хищничать, а их липидные резервы ниже. Диапауза у них не такая глубокая, и при попадании в благоприятные условия они могут сравнительно быстро перейти в активное состояние.

Так как в диапаузе копеподы малоподвижны и не реагируют на внешние стимулы, в верхних слоях они были бы беззащитны перед зрительными хищниками. Лишь уходя в недоступные для зрительных хищников (рыб) слои, рачки обеспечивают себе относительную безопасность. Копеподам, сохраняющим активность зимой, выгодно рассредоточиться - это позволяет им снизить риск выедания хищниками и конкуренцию за скудный пищевой ресурс. Это подтверждается их более «растянутым» профилем вертикального распределения зимой.

ххх

Возможность использования такого мощного защитного и синхронизирующего механизма, как диапауза, крайне важна при переживании неблагоприятного периода в среде с выраженной цикличностью. У морских копепод диапауза обязательно сопровождается погружением в глубокие слои воды. Возможность впадать в диапаузу зависит от способности копепод накапливать значительные липидные резервы, в первую очередь, высококалорийные восковые эфиры. Необходимая для этого быстрая аккумуляция энергии обеспечивается интенсивным питанием в плотных скоплениях корма. Принципиальным является выход из диапаузы и начало активной фазы к началу «цветения» фитопланктона.

Глава 7. Жизненные циклы растительноядных копепод в среде с резко выраженной цикличностью.

Обычно питание, размножение, диапауза и особенности жиронакопления копепод высоких широт рассматривались по отдельности, чаще всего в весенне-летний период. Основное внимание уделялось закономерностям питания, и циклический характер обилия пищи помещался во главу угла при объяснении особенностей жизненного цикла (например, Hirche, 1996). В дальнейшем больше внимания стали уделять генеративным стратегиям (Hirche, Kosobokova, 2003; Pasternak et al., 2004 и др.). Роль такого важного экологического фактора, как пресс хищников, в формировании жизненных циклов копепод, недооценена. Мы полагаем, что сезонный пик пресса хищников может оказывать не меньшее влияние на уход копепод в диапаузу, чем снижение концентрации пищи.

7.1. Основные типы жизненных циклов. Я рассматриваю формирование жизненного цикла растительноядных копепод как компромисс между требованиями питания, размножения и защиты от хищников. Присущие разным копеподам характерные особенности этих процессов и их различные сочетания приводят к возникновению многообразия жизненных циклов.

Предлагаемая концепция позволила свести это многообразие к четырем основным типам (рис. 16). Прежде всего, это 2 типа циклов, связанных с избеганием «трофогенной зоны» в неблагоприятный сезон и 2 типа циклов, связанных с приспособлением к ней. Под «трофогенной зоной» мы понимаем верхние слои воды с повышенной концентрацией доступной пищи и зрительных хищников. Копеподы, использующие стратегии избегания, уходят на глубину и впадают в диапаузу при сезонном уменьшении доступности пищи.

Рис. 16. Типы жизненных циклов растительноядных копепод высоких широт. Репродуктивный запас энергии - часть общего запаса энергии, необходимая для размножения.

Для таких стратегий характерны: короткий (весна-лето) период размножения и накопление в продуктивный сезон значительных липидных резервов, в основном, восковых эфиров. Копеподы со стратегией приспособления не уходят в диапаузу, а остаются активными круглый год. Для этих стратегий характерны: растянутый период размножения и значительно меньшие липидные резервы (в основном, триацилглицерины), которые служат не для переживания продолжительного неблагоприятного периода, а для подстраховки при локальном дефиците корма.

Далее разделение жизненных циклов идет по тому, как пополняется запас энергии, обеспечивающей размножение. Среди планктеров, использующих диапаузу, выделяется группа, накапливающая энергию лишь в сравнительно короткий период, предшествующий диапаузе; их размножение происходит целиком за счет резервных липидов. При этой стратегии периоды размножения и питания разнесены во времени. Характерный пример - Calanus hyperboreus. Необычайно высокая интенсивность питания в продуктивный период позволяет ему быстро накопить значительные жировые запасы. Очень короткий период активности связан, по-видимому, с сезонным пиком зрительных хищников в поверхностном слое. Раннее размножение обеспечивает быстрое развитие потомков и их заблаговременный (до пика зрительных хищников) уход в глубину. В исследовании на модели жизненного цикла Calanoides acutus было показано, что в наиболее благоприятном положении оказалось потомство, полученное из самых ранних яиц (Varpe et al., 2007). Хотя численность такого «раннего» потомства часто невысока, его роль в успешном развитии популяций непропорционально высока (Smith, 1990; Varpe et al., 2007).

Другая группа объединяет циклы, в которых размножение, хотя и происходит в значительной мере за счет липидов, начинается лишь при поступлении энергии с началом питания в новом сезоне. Характерный пример - C.finmarchicus. При этом периоды размножения и питания не разнесены во времени, как в описанной выше стратегии.

Копеподы со стратегиями приспособления непрерывно пополняют запас энергии. Растянутый период питания и размножения позволяет им распределить риски по разным сезонам и стадиям развития популяции (bet-hedging). Среди этих копепод одна группа питается в зимний период на «концентрированном ресурсе», т.е., использует локальные пятна фитопланктона и наногетеротрофов, слои повышенной концентрации взвеси. Эти копеподы отличаются практически круглогодичным размножением и относительно мелкими размерами. Характерный пример - Microcalanuspygmaeus, Ctenocalanus citer. Другая группа в зимний период использует «рассредоточенный ресурс», переходя к преимущественно хищному питанию и потребляя более крупные и питательные, хотя и

более редкие, частицы. Характерный пример - Melridia gerlachei, M. longa. При использовании рассредоточенного ресурса и потребители его рассредоточены, что, в свою очередь, снижает риск быть съеденными хищниками.

7.2. Роль размеров копспод. Параметры жизненных циклов взаимосвязаны и наличие одних черт лимитирует диапазон вариаций других в пределах возможностей организма. В экологических исследованиях большое внимание уделяется размерам организмов (Schmidt-Nielsen, 1984; Begon et al., 1990 и др.). Скорость основных процессов жизнедеятельности ракообразных зависит от их размеров (Винберг 1950; Сущеня, 1975). Размеры копепод играют важнейшую роль в формировании их жизненных стратегий, создавая для крупных организмов предпосылки для диапаузы, мелких же копепод в значительной степени выводя из-под пресса рыб-планктофагов.

Мелкие организмы тратят больше энергии на единицу массы тела, чем их более крупные сородичи, поэтому для мелких рачков любые миграции, в том числе, связанные с диапаузой, обходятся дороже. Удельные траты энергии на дыхание у мелких копепод выше, чем у крупных. Даже при равных удельных запасах липидов (а они выше у крупных копепод, см. Lee et al., 2006), этих резервов крупным копеподам будет хватать наиболее продолжительную зимовку. Число крупных видов с достоверно описанной диапаузой существенно выше, чем мелких. Более того, мы показали, что виды мелких копепод с предполагавшейся ранее диапаузой (Microcalanus pygmaeus, Ctenocalanus citer - Atkinson, 1998) были активны весь год (Pasternak, Schnack-Schiel, 2001, 2007).

Стратегии питания, размножения и защиты от хищников также связаны с размером копепод. Ранее мы показали, что с увеличением размера потребителя растет максимальный размер доступных ему жертв. В рационе крупных копепод увеличивается доля крупной добычи, хотя сохраняется способность потреблять и мелкие частицы, поэтому размерный диапазон пищевых частиц у крупных рачков шире. Кроме того, им легче справиться с подвижной добычей. Но концентрация пищи, при которой происходит насыщение, для них выше, чем для мелких рачков (Nival, Nival, 1976), поэтому при низких концентрациях мелкие рачки получают преимущество. Этим можно объяснить высокий процент мелких рачков среди активно питающихся зимой копепод.

Количество откладываемых яиц зависит от размера самки - более крупные самки, содержащие больше липидов, единовременно производят больше яиц (Hirche, 1989; Smith, 1990; Runge, 1984; Pasternak et al., 2004). С другой стороны, период репродукции обычно более продолжителен у мелких копепод. Тем самым мелкие рачки увеличивают общее число производимых потомков и распределяют риски во времени.

Зрительные хищники при прочих равных условиях избирают более крупных жертв, (Ивлев, 1955; Zaret, 1980). Это может определять ранний (в период, когда корма наверху еще много), уход крупных копепод, размножающихся до и во время пика цветения, из трофогенной зоны в глубину. Мелкие рачки менее уязвимы для рыб-планктофагов, что позволяет им питаться и размножаться практически круглый год. Уменьшение размера, при котором достигается половозрелость, еще один способ снизить угрозу хищничества (Stibor, Lampert, 2000; Sakwinska, 2002; Thys, Hoffmann, 2005).

В предлагаемой классификации жизненных циклов (Рис. 16) мелкие копеподы (Microcalanus pygmaeus, Ctenocalanus citer, Oilhona similis), a также несколько более крупные Metridia gerlachei, M. longa располагаются в правой части схемы (циклы без диапаузы, с незначительными жировыми резервами, непрерывным питанием и размножением). Наиболее крупные рачки (Calañas hyperboreus, С. glacialis, Calanoides acutus) занимают левую часть схемы, придерживаясь стратегии с уходом в продолжительную диапаузу, накоплением больших липидных резервов и коротким периодом пищевой и репродуктивной активности. Таким образом, размер копепод определяет вероятность, с которой они будут следовать той или иной стратегии жизненного цикла. У крупных копепод больше возможностей выбора между стратегиями, чем у мелких.

7.3. Вариабельность жизненных циклов. Стратегия жизненного цикла - это комплекс поведенческих и физиологических реакций животного, направленных на разрешение основных жизненных задач, и в конечном итоге, на повышение приспособленности. Выбор стратегии происходит на уровне индивидуума и в пределах нормы реакции находится под контролем генотипа (Stearns, 1992; Charnov, 1993).

Далеко не всегда наблюдаемая изменчивость в жизненно важных характеристиках рачков говорит о различиях в стратегиях жизненных циклов. Параметры жизненного цикла в пределах одной и той же стратегии могут модифицироваться конкретными условиями обитания. Региональная изменчивость может быть связана с местными условиями освещенности, временем наступления и продолжительностью цветения фитопланктона. Так, крупные антарктические копеподы Calanoides acutus, Calanus propinquus и Rhincalanus gigas поднимаются к поверхности раньше и остаются там дольше в северной зоне Южного океана, чем в южной (Воронина, 1969,1974; Voronina, 1970). Время появления новой генерации запаздывает в южном направлении, но от этой тенденции имеется ряд локальных отклонений в сторону более раннего развития в зонах дивергенций, в заливах, рано освобождающихся ото льда (Воронина, 1975, 1984).

В других случаях различия в параметрах жизненного цикла у разных популяций вида или в пределах одной популяции столь велики, что позволяют говорить о разных стратегиях. Мы обнаружили внутрипопуляционную неоднородность по важнейшему признаку, переживанию неблагоприятных условий в пассивном (диапауза) или активном состоянии, у С. propinquus и R. gigas (Pasternak, Schnack-Schiel, 2001). Большая часть рачков в популяциях этих копепод в море Уэдделла находилась зимой в диапаузе, но от 5 до 15% сохраняли активность. Разница во мнениях исследователей на наличие диапаузы у этих копепод (Marin, 1988; Schnack-Schiel, Hagen, 1994; Ward et al., 1997; Pasternak, Schnack-Schiel, 2001) связана с использованием осредненных показателей, характеризующих популяцию (вид). При использовании индивидуумами в популяции различных стратегии результат осреднения будет зависеть от соотношения в выборке особей с той или иной стратегией. В наиболее контрастных биотопах (например, в северных и южных областях ареала) могут преобладать (вплоть до 100%) особи с той или иной стратегией. В ситуациях не столь контрастных соотношение особей с разными стратегиями может варьировать (например, 60:40 или 75:25), что при осредненных показателях может привести к мысли о промежуточных стратегиях. Если измерения и анализ проводятся на уровне особей, которые и принимают жизненно важные решения, то таких противоречий во взглядах можно избежать.

Между видом копепод и стратегией их жизненного цикла нет однозначного соответствия. У одного и того же вида часть особей может впадать в диапаузу, а другая -нет (С. propinquus), часть особей может размножаться до начала питания, а часть - только начав питание (С. glacialis). То есть, у одного вида можно наблюдать как одну, так и несколько стратегий жизненного цикла.

7.4. Разнообразие классификаций жизненных циклов. В одной из первых работ, анализирующих жизненные циклы копепод из высоких широт на основе структурных и эколого-физиологических показателей, авторы (Conover, Huntley, 1991) разделяли копепод в первую очередь по трофическому положению. Обилие фитопланктона полагалось определяющим фактором. Такой подход привел к ошибочному выводу о сходстве жизненных циклов у Calanus hyperboreus и Rhincalanus gigas. Объяснение причин раннего (еще во время «цветения») прекращения питания и ухода в глубинные слои С. hyperboreus и С. glacialis необходимостью приурочить развитие потомства к «цветению» неубедительно. Авторы не придают значения тому, что крупные и накопившие липиды копеподы становятся хорошо заметны для рыб-планктофагов, численность которых к этому времени существенно возрастает. Поэтому, на наш взгляд, наиболее

привлекательные для планктоядных рыб крупные копеподы покидают поверхностный слой раньше, чем мелкие.

В других обобщениях по стратегиям жизненных циклов антарктических копепод авторы (Atkinson, 1998; Schnack-Schiel, 2001), также используя как структурные, так и эколого-физиологические данные, пришли к несколько различающимся выводам. Шнак-Шиль отмечает 2 стратегии: одна - с онтогенетическими миграциями и диапаузой, другая - без диапаузы. Первой стратегии придерживается лишь Calanoides acutus, в то время как большинство антарктических копепод не имеют покоящихся стадий. Аткинсон выделил 3 основные стратегии: 1) питание фитопланктоном летом, короткий период размножения, за которым следует диапауза на глубине (С. acutus, Ctenocalanus citer); 2) всеядные -детритоядные рачки, растянутый период питания, роста и размножения и менее выраженная диапауза в глубине (Metridia gerlachei, Calanus propinquus, Oithona similis, Oncaea spp., Microcalanus pygmaeus,); 3) питание, связанное зимой с морским льдом (науплии и копеподиты Stephos longipes и Paralabidocera antarctica). Автор полагает, что Rhincalanus gigas занимает промежуточную позицию между первой и второй стратегией. Ни тот, ни другой автор прямо не определили основные критерии, по которым проводится выделение стратегий, но, судя по сделанным ими выводам, это - отношение к диапаузе (Schnack-Schiel, 2001) и отношение к диапаузе плюс основной объект питания (Atkinson, 1998). Однако при таком разделении возникает ряд сложностей. Прежде всего, авторы не поясняют, на основании каких характеристик, популяционных или индивидуальных, проводится выделение стратегии. Как результат, появляется представление о промежуточных стратегиях, число которых может возрастать при увеличении объемов информации. Вторая проблема - основной объект питания. Показано, что спектры питания большинства этих копепод перекрываются. Если говорить о питании летом во время «цветения» фитопланктона, то все они потребляют почти исключительно фитопланктон. Различия проявляются в осенне-зимне-весенпий период при снижении концентрации доступного корма. Однако М. gerlachei, С. propinquus, О. similis, M. pygmaeus, отнесенные Аткинсоном ко 2-ой группе, различаются между собой в это время не меньше, чем С. acutus (1-ая группа) от С. propinquus.

Из расхождений по более конкретным вопросам следует отметить, что по нашим данным, С. citer и M pygmaeus совсем не включают диапаузу в свой цикл (а не «обладают менее выраженной диапаузой, как полагал Аткинсон). Эти виды сохраняют пищевую активность круглогодично и даже подо льдом (Pasternak, Schnack-Schiel, 2001,2007)..

Заключение

Предлагаемый нами подход позволяет трактовать формирование стратегий жизненных циклов на основе компромиссного распределения доступных ресурсов. Разные варианты разрешения этого компромисса приводят к возникновению различных стратегий или типов жизненных циклов. Разработанная концептуальная схема позволяет проанализировать взаимосвязи между основными процессами жизнедеятельности. Выявленные корреляции позволяют считать, что эта схема обладает определенной прогностической ценностью. Если исследуемый рачок обладает крупным размером, высока вероятность того, что он быстро накопит липидные резервы и заблаговременно покинет биотоп с высоким прессом хищников. Наличие каких-либо двух признаков связано со вполне определенным набором других. Например, ярко выраженное предпочтение растительной пищи и способность накапливать значительные липидные резервы с высокой вероятностью связаны с продолжительным нахождением в диапаузе и ограниченным периодом размножения. Использованный подход позволяет выявить наиболее вероятные сочетания жизненно важных параметров и выявить основные.типы жизненных циклов.

Выводы.

1. Выделены четыре пищевые стратегии: I - синхронное и раннее (до «цветения» фитопланктона) начало короткого периода питания (пример - Calanus hyperboreus). II -питание начинается в период «цветения». Интенсивность питания отличается выраженным сезонным пиком, но копеподы продолжают питаться с более низкой интенсивностью в течение большей части года (С. finmarchicus). III - питание круглогодичное с максимумом летом (Metridia gerlachei). IV - питание круглогодичное с максимумом в осенне-зимний период (Ctenocalanus citer).

2. Выделено три основные репродуктивные стратегии копепод высоких широт: 1 -размножение с резким сезонным пиком, до цветения фитопланктона, за счет липидных резервов. Типичным примером служит Calanus hyperboreus. 2 - размножение с выраженным пиком в период цветения фитопланктона. Ей следуют С. finmarchicus, С. propinquus, Rhincalanus gigas, которые размножаются после начала питания, используя энергию липидов и вновь потребленной пищи. 3 - растянутое размножение, слабо связанное с цветением фитопланктона. Этой стратегии следуют копеподы, размножающиеся и питающиеся в течение всего года (Microcalanuspygmaeus, Metridia gerlachei, M. longa, Ctenocalanus citer).

3. Рост и дифференциация гонад у Calanus flnmarchicus и С. hyperboreus происходит в течение всей диапаузы за счет липидных резервов с самого начала зимовки, независимо от объема накопленного и израсходованного жира.

4. В комплексе оборонительных реакций планктонных копепод важнейшими оказываются тактики, позволяющие предотвратить встречу с хищником. Сезонные вертикальные миграции и диапауза, как наиболее радикальный способ ухода копепод от хищников, в значительной степени определяют тип жизненного цикла. Миграции сильнее выражены среди наиболее уязвимых для хищников и репродуктивно ценных для популяции особей. Зараженность копепод паразитами повышает их уязвимость для хищников.

5. Копеподы с жизненным циклом, включающим наиболее длительную диапаузу (Calanus hyperboreus, Calanoides acutus), способны накапливать необходимый запас липидов (более 50% сухой массы тела) в короткий период «цветения» фитопланктона благодаря их необычайно высокой удельной скорости потребления пищи. Энергетическая ценность их резервов обусловлена высокой (до 90%) долей в них восковых эфиров со значительным содержанием полиненасыщенных жирных кислот.

6. Сезонное погружение в глубину не всегда сопровождается диапаузой. В начале зимы антарктические копеподы Calanoides acutus и Calanuspropinquus в глубинных слоях находились в диапаузе, что показывает значительное (в 4-8 раз) снижение их метаболизма. Погрузившиеся в глубину Rhincalanus gigas оставались активными и не снижали скорости метаболизма.

7. Стратегия жизненного цикла копепод не является видоспецифичной. Один и тот же вид может использовать одну или несколько стратегий. Например, впадать в диапаузу или нет (Calanus propinquus), размножаться до начала питания или одновременно с питанием (С. glacialis).

8. Размер копепод в значительной степени определяет возможность выбора между стратегиями. Спектр питания у крупных копепод обычно шире, чем у мелких, а удельные энергетические затраты на двигательную активность ниже. Крупные копеподы могут уходить в диапаузу в зависимости от уровня жировых резервов или оставаться активными при благоприятных локальных условиях среды (много корма и мало хищников).

9. Многообразие жизненных циклов растительноядных копепод высоких широт сводится к четырем основным типам:

1. Диапауза выражена

1.1. Периоды размножения и питания разделены во времени (как пример, Calanus hyperboreus)

1.2. Размножение одновременно с питанием (С. flnmarchicus)

2. Диапаузы нет

2.1. Размножение круглогодичное, питание зимой на концентрированном (слои повышенной концентрации мелких частиц) ресурсе (М\сгоса1апи& ру^таеиз)

2.2. Ограниченный период размножения, питание зимой преимущественно хищное (Ме1г1сИа gerlachei).

Основные публикации по теме диссертации

1. Пастернак А.Ф. 1974. Усвояемость пищи и коэффициент использования энергии усвоенной пищи на рост япономорской мизиды Neomysis mirabilis (Czcmjavsky). Вестник Московского Университета, сер. Биология, почвоведение, 1: 15-17

2. Шушкина Э.А., Кисляков Ю.Я., Пастернак А.Ф. 1974. Совмещение радиоуглеродного метода с математическим моделированием для оценки продуктивности морского зоопланктона. Океанология, 14(2): 227-235

3. Пастернак А.Ф. 1976. Некоторые данные о росте и размножении Tisbe furcala (Copcpoda, Harpacticoida) в Черном море. Зоологический журнал, 55 (10):1455-1462

4. Пастернак А.Ф. 1977. Изменение некоторых показателей трансформации энергии в процессе роста мизиды Neomysis mirabilis. Океанология, 17(4): 713-718

5. Пастернак А.Ф., Мусасва Э.И. 1980. Скорость дыхания мелкого зоопланктона в районе Перуанского апвеллинга. Стр. 190-198 в кн.: М.Е. Виноградов (ред.) «Пелагические экосистемы Перуанского района». Наука, Москва

6. Pasternak A.F., Averianov A.A. 1980. Respiration of minute forms of Zooplankton and net growth efficiency of some copcpods in the Peruvian upwclling region. Pol. Arch. Hydrobiol., 27(4): 485-496

7. Пастернак А.Ф., Копылов А.И., Моисеев E.B. 1981. Потребление гетеротрофных жгутиковых планктонными организмами. Океанология, 21(2): 375-379

8. Пастернак А.Ф. 1982. Сезонные изменения численности и биомассы зоопланктона у побережья северного Кавказа. Стр. 78-95 в кн.: М.Е. Виноградов (ред.) «Сезонные изменения в планктоне Черного моря». Наука, Москва

9. Шушкина Э.А., Лебедева Л.П., Сорокин Ю.И., Пастернак А.Ф., Кашевская Е.Е. 1982. Продукционные и деструкционныс характеристики планктонного сообщества северо-восточной части Черного моря в 1978. Стр. 139-177 в кн.: М.Е. Виноградов (ред.) «Сезонные изменения в планктоне Черного моря». Наука, Москва

10. Пастернак А.Ф., Мусасва Э.И., Шушкина Э.А. 1983. Изменение скорости дыхания массовых видов зоопланктона Черного моря в течение года. Океанология, 23(1): 145-149

11. Пастернак А.Ф. 1984. Питание веслоногих рачков рода Опсаеа (Copcpoda: Cyclopoida) в юго-восточной части Тихого океана. Океанология, 24(5): 808-812

12. Пастернак А.Ф., Арашкевич Е.Г., Сорокин Ю.И. 1984. Роль паразитических водорослей рода Blastodinium в экологии планктонных копепод. Океанология, 24(6): 994-998

13. Арашкевич Е.Г., Пастернак А.Ф. 1984. Размерный состав пищи представителей различных трофических групп зоопланктона восточной части Тихого океана. Стр. 247-256 в кн. «Фронтальные зоны юго-восточной части Тихого океана (ред. М.Е. Виноградов, К.Н. Федоров) Наука, Москва

14. Пастернак А.Ф., Демидов A.A., Дриц A.B., Фадеев В.В. 1987. Использование лазерного флуориметра для определения содержания растительных пигментов в кишечниках планктонных животных. Океанология, 27(5): 852-856

15. Пастернак А.Ф., Дриц A.B., Семенова Т.Н., Крылов П.И., Демидов A.A. 1987. Определение выедания фитопланктона зоопланктоном в Балтийском морс весной 1984. Стр. 343-369 в кн.: О.И. Кобленц-Мишке (ред.) «Экосистемы Балтийского моря в мае-июне 1984 г. Материалы 39-го рейса нис «Академик Курчатов». ИОАН, Москва

16. Сапожников В.В., Пастернак А.Ф. 1988. Исследование деградации фекальных пеллет при симуляции их погружения в толще воды. Океанология, 28(2): 316-321

17. Пастернак А.Ф. 1988. Состав пищи у доминирующих планктонных животных. Стр. 251-254 в кн.: М.Е. Виноградов, MB. Флинт (ред.) «Экосистемы субантарктической зоны Тихого океана». Наука, Москва

18. Pasternak A.F., Drits A.V. 1988. Possible degradation of chlorophyll-derived pigments during gut passage of herbivorous copcpods. Mar.Ecol.Progr.Ser., 49: 187-190

19. Дриц A.B., Пастернак А.Ф.1989. Влияние концентрации пищи на активность питания и время прохождения пищи через кишечник у растительноядных копепод в зонах апвеллингов. Океанология, 29(2): 309-315

20. Флинт М.В., Дриц А.В., Пастернак А.Ф. 1990. Особенности физиологии некоторых интерзональных видов копепод. Журнал Общей Биологии, 51(3): 382-392

21. Дриц А.В., Пастернак А.Ф., Цейтлин В.Б. 1990. Исследование суточного ритма питания антарктической копеподы Calanuspropinquus. Океанология, 30(6): 999-1005

22. Дриц А.В., Пастернак А.Ф., Семенова Т.Н., Флинт М.В. 1990. Питание копепод-фитофагов в районах апвеллингов. Суточные ритмы, рационы и выедание фитопланктона. Океанология, 30(2): 311-319

23. Цейтлин В.Б., Пастернак А.Ф., Дриц А.В. 1991. Зависит ли время прохождения пищи через кишечник копепод от концентрации пищи в среде? Океанология, 31(1): 47-54

24. Пастернак А.Ф., Дриц А.В. 1991. О возможности разрушения растительных пигментов (хлорофилла и его производных) при прохождении пищи через кишечник растительноядных копепод. Стр. 306-313 в кн.: Е.В. Гупало (ред.) «Исследования фитопланктона в рамках мониторинга Балтийского и других морей СССР». Гидрометеоиздат, Москва

25. Flint M.V., Drits A.V., Pasternak A.F. 1991. Characteristic features of body composition and metabolism in some interzonal copcpods. Mar.Biol., 111:199-205

26. Drits A.V., Pasternak A.F., Kosobokova K.N. 1993. Feeding, metabolism and body composition of the Antarctic copepod Calanusproninquus Brady with special reference to its life cycle. Polar Biol., 13(1): 13-21

27. Дриц A.B., Пастернак А.Ф. 1993. Питание массовых видов антарктического зоопланктона в летний период. Стр. 250-259 в кн. «Пелагические экосистемы Южного океана» (ред. Н.М. Воронина). Наука, Москва

28. Drits А. V., Pasternak A.F., Kosobokova K.N. 1994. Physiological characteristics of the Antarctic copepod Catanoides acutus during late summer in the Weddcll Sea. Hydrobiologia, 292/293: 201-207

29. Pasternak A.F. Gut fluorescence in herbivorous copcpods: an attempt to justify the method. 1994. Hydrobiologia, 292/293: 241-248

30. Pasternak A.F., Kosobokova K.N., Drits A.V. 1994. Feeding, metabolism and body composition of the dominant Antarctic copepods with comments on their life cyclcs. Russian Journ. Aquatic Ecology, 3(1): 49-62

31. Pasternak A.F., Huntingford F.A., Crompton D.W.T. 1995. Changes in metabolism and behaviour of the freshwater copcpod Cyclops strenuus abyssorum infected with Diphyllobothrium spp. Parasitology, 110:395-399

32. Pasternak A.F. 1995. Gut contents and dicl feeding rhythm in dominant copcpods in the ice-covcred Weddell Sea, March 1992. Polar Biology, 15: 583-586

33. Pasternak A.F., Arashkevich E.G., Scmcnova T.N. 1996. Summer delay in the development of Eudiaptomus graciloides: is this a diapause? Russian Journal of Aquatic Ecology, 5(1-2): 39-47

34. Семенова Т.Н., Пастернак А.Ф., Арашксвич Е.Г. 1998. Связь вертикального распределения и стратегии жизненного цикла Eudiaptomus graciloides (Lilljeborg 1888) в озере Глубоком. Биология внутренних вод, 1: 29-38.

35. Pasternak A.F. and Arashkevich E.G. 1999. Resting stages in the life cycle of Eudiaptomus graciloides (Lill) (Copepoda:Calanoida) in Lake Glubokoe. Journal of Plankton Research, 21: 309-325

36. Pasternak A.F., Pulkkinen K., Mikhecv V.N., Hasu T. and Valtoncn E.T. 1999. Factors affecting abundance of Triaenophorus infection in Cyclops strenuus, and parasite-induced changes in host fitness. Int. Journ for Parasitology 29: 1793-1801.

37. Reigstad M., Wassmann P., Ratkova Т., Arashkevich E., Pasternak A. and Oeygarden S. 2000. Comparison of the springtime vertical export of biogenic matter in three northern Norwegian fjords. Mar. Ecol. Progr. Scr. 201:73-89.

38. Pasternak A.F., Mikhcev V.N. and Valtoncn E.T. 2000. Life history characteristics of Argulus foliaceus L. (Crustacca: Branchiura) populations in Central Finland. Ann. Zool. Fcnnici 37: 25-35.

39. Pulkkincn К., Pasternak A.F., Hasu Т. and Valtoncn E.T. 2000. Effcct of Triaenophorus crassus (Cestoda) infection on behavior and susceptibility to prcdation of the first intermediate host Cyclops strenuus. J. Parasitology 86(4): 664-670.

40. Pasternak A., Arashkcvich E., Wcxcls Riser C., Rat'kova T. and Wassmann P. 2000. Seasonal variation in Zooplankton and suspended faccal pellets in the subarctic fjord Balsfjordcn, northern Norway, in 1996. Sarsia 85: 439-452.

41. Pasternak A.., Arashkcvich E., Tande K., Falkcnhaug T. 2001. Seasonal changcs in feeding, gonad development and lipid stores in Calanusfinmarchicus and C. hyperboreus from Malangcn, northern Norway. Marine Biology 138: 1I41-1152.

42. Pastcmak A . Schnack-Schicl S.B. 2001. Seasonal fccding patterns of the dominant Antarctic copcpods Calanuspropinquus and Calanoides acutus in the Wcddcll Sea. Polar Biology 24 (10): 771-784

43. Mikhecv V.N., Pasternak A.F., Valtoncn E.T., Lankincn Y. 2001. Spatial distribution and hatching of overwintered eggs of a fish ectoparasite, Argulus coregoni Thorcll (Crustacea: Branchiura). Diseases of Aquatic Organisms 46 (2): 123-128

44. Pasternak A., Schnack-Schicl S.B. 2001. Feeding patterns of dominant Antarctic copcpods: an interplay of diapause, selectivity and availability of food. Hydrobiologia 453/454: 25-36

45. Pasternak A., Wcxcls Riser C., Arashkcvich E., Rat'kova Т., Wassmann P. 2002. Calanus spp. grazing affccts egg production and vertical carbon flux (the marginal ice zone and open Barents Sea). Journal of Marine Systems V.38: 147-164

46. Arashkcvich E., Wassmann P., Pasternak A., Wexels Riser C. 2002. Seasonal and spatial changes in biomass, structure and development progress of the Zooplankton community in the Barents Sea. Journal of Marine Systems V. 38: 125-145

47. Михеев В., Пастернак А.Ф., Ванценбок Й. 2002. Пищевая реакция мальков окуня Рсгса fluviatilis и плотвы Rutilus rutilus на присутствие хищника. Доклады АН, Общая Биология, т. 383 (6): 842-844

48. Wcxcls Riser С., Wassmann Р., Olli К., Pasternak A., Arashkcvich E., 2002. Seasonal variation in production, retention and export of Zooplankton faccal pellets in the marginal ice zone and ccntral Barents Sea. Journal of Marine Systems V. 38: 175-188

49. Olli К., Wcxcls Riser C., Wassmann P., Ratkova Т., Pasternak A., Arashkcvich E., Pasternak A. 2002. Seasonal variation in vertical flux of biogenic matter in the marginal ice zone and the ccntral Barents Sea. Journal of Marine Systems V. 38: 189-204

50. Mikhccv V.N., Pasternak A.F., Valtoncn E.T.. 2003. How do fish ectoparasites Argulus spp. (Crustacca: Branchiura) match with their hosts at the behavioural and ecological scales? Журнал Общей Биологии, 64(3): 238-47

51. Hakalahti Т., Pasternak A.F., Valtoncn E.T. 2004. Seasonal dynamics of egg laying and egg-laying strategy of the ectoparasite Argute coregoni (Crustacca: Branchiura). Parasitology, 128: 655-660.

52. Pasternak A., Tande K.S., Arashkcvich E., Melle W. 2004. Reproductive patterns of Calanus finmarchicus at the Norwegian midshelf in 1997. Journ. of Plankton Res., 26 (8): 839-849.

53. Pasternak A., Mikheev V., Valtoncn E.T. 2004. Growth and development of Argulus coregoni (Crustacca: Branchiura) on salmonid and cyprinid hosts. Diseases of Aquatic Organisms, 58: 203-207.

54. Пастернак А.Ф., Михеев B.H., Валтонсн Э.Т. 2004. Адаптивное значение размерно-полового диморфизма у эктопаразита рыб Argulus coregoni (Crustacca: Branchiura). Доклады АН, Общая Биология, т. 398 (3): 1-4.

55. Arashkcvich E.G., Tande K.S., Pasternak A.F., Ellcrtscn В. 2004. Seasonal moulting patterns and the generation cycle of Calanus finmarchicus in the NE Norwegian Sea, as inferred from gnathobasc structures, and the size of gonads and oil sacs. Marine Biology, 146: 119-132.

56. Pasternak A., Wassmann P., Wcxcls Riser C. 2005. Docs mcsozooplankton respond to episodic phosphorus inputs in the eastern Mediterranean? Dccp-Sca Research II: Topical studies in oceanography, 52: 2975-2989

57. Mikheev V.N., Wanzcnböck J., Pasternak A.F. 2006. Effects of prcdator-induccd visual and olfactory cues on 0+ perch (Perca fluviatilis L.) foraging behaviour. Ecology of Freshwater Fish, 15: 111-117.

58. Pasternak A.F., Mikheev V.N., Wanzcnböck J. 2006. How plankton copcpods avoid fish prcdation: from individual responses to variations of the life cycle. Вопросы ихтиологии (Journal of Ichthyology), 46 (Suppl. 2): 220-226.

59. Mikhccv V.N., Pasternak A.F.2006. Defense behavior of fish against predators and parasites. Вопросы ихтиологии (Journal of Ichthyology), 46 (Suppl. 2): 173-179.

60. Olli К., Wassmann P., Reigstad M., Rat'kova Т., Arashkevich E., Pasternak A., Matrai P., Knulst J., Tranvik R., Klais R., Jacobscn A. 2007. The fate of production in the central Arctic Ocean - top-down regulation by zooplankton expatriates? Progress in Oceanography 72(1): 84-113.

61. Pasternak, A.F. and Schnack-Schiel, S.B. 2007. Feeding of Ctenocalanus citerm the eastern Weddell Sea: low in summer and spring, high in autumn and winter. Polar Biology, 30: 493-501.

На заключительном этапе работа выполнялась при финансовой поддержке Российского фонда фундаментальных исследований (проект № 07-04-00029)

Заказ № Ю-а/03/09 Подписано в печать 10.02.2009 Тираж 120 экз. Усл. пл. 3,3

ООО "Цифровичок", тел. (495) 649-83-30; (495) 778-22-20 (Л )' www.cfr.ru; e-mail:info@cfr.ru

Содержание диссертации, доктора биологических наук, Пастернак, Анна Федоровна

Общая характеристика работы.

Актуальность проблемы.

Глава 1. Подходы к изучению жизненных циклов планктонных копепод.

Глава 2. Объект, материал и методы исследования.

2.1 Питание.

2.2. Размножение.

2.3. Защита от хищников.

2.4. Диапауза.

Глава 3. Трофические адаптации растительноядных копепод к циклическим колебаниям среды.

3.1. Формирование пищевых спектров.

3.2. Интенсивность питания.

3.3. Питание в условиях неоднородного размещения ресурсов.

3.4. Сезонная цикличность питания.

Глава 4. Репродуктивные стратегии растительноядных копепод высоких широт.

4.1. Сезонная цикличность в размножении.

4.2. Связь размножения с питанием.

4.2.1. Развитие гонад и созревание ооцитов.

4.2.2. Продукция яиц и обеспеченность пищей.

4.3. Типы репродуктивных стратегий.

Глава 5. Защита от хищников у пелагических копепод: упреждающие и ответные тактики.

5.1. Упреждающие способы защиты от хищников.

5.1.1. Морфологические способы.

5.1.2. Поведенческие способы.

5.1.3.Системные способы.

5.1.4. Влияние паразитов.

5.2. Ответные способы защиты от хищников.

5.2.1. Морфологические способы.

5.2.2. Поведенческие способы.

5.2.3. Системные способы.

5.2.4. Влияние паразитов.

Глава 6. Диапауза и переживание неблагоприятных условий: экологические и метаболические аспекты.

6.1. Накопление и расходование липидов.

6.2. Снижение уровня метаболизма.

6.3. Развитие генеративной системы во время диапаузы.

6.4. Сигналы к началу и окончанию диапаузы.

6.5. Диапауза и миграции.

Глава 7. Стратегии жизненных циклов растительноядных копепод в среде с резко выраженной цикличностью.

7.1. Основные типы жизненных циклов.

7.2. Роль размеров копепод.

7.3. Вариабельность жизненных циклов.

7.4. Разнообразие классификаций жизненных циклов.

Введение Диссертация по биологии, на тему "Эколого-физиологические основы формирования жизненных циклов планктонных копепод высоких широт"

Актуальность проблемы.

Пелагические экосистемы высоких широт Мирового океана отличаются высокой продуктивностью и одновременно резко выраженной сезонной цикличностью. Растительноядные планктонные копеподы - одно из основных звеньев пищевых цепей в пелагических сообществах, передающее органическое вещество от первичных продуцентов организмам высших трофических уровней (Marshall, 1973; Виноградов, 1977 и др.). Они также играют важнейшую роль в формировании потока органического вещества из-, трофогенного слоя в глубину (Urrere, Knauer, 1981; Aksnes, Wassmann, 1993). Функцию передаточного звена эти копеподы выполняют в условиях сильной1 изменчивости среды и ресурса, поскольку период обилия основного корма растительноядного зоопланктона, фитопланктона, в этих широтах ограничен 2-3 месяцами в год. Эти копеподы служат основным кормом многим промысловым рыбам, как молоди, так и взрослым (Cushing, 1984; Капе, 1984; Astthorsson, Gislason, 1997), и адекватная оценка их обилия и продукции необходима при прогнозировании кормовой базы рыб.

Наши суждения о биологических ресурсах пелагиали высоких широт и перспективах их использования зависят от понимания структуры и функционирования основных звеньев этих экосистем (Виноградов 1977; Флинт, Суханова, 2003; Флинт, 2005). Для того чтобы понять закономерности продуцирования пелагических сообществ и колебания обилия массовых видов, необходимо исследовать адаптации жизненных циклов, позволяющие популяциям гибко реагировать на изменения условий существования. Исследование механизмов, формирующих жизненные циклы - одна из важнейших задач современной экологии (Begon et al., 1990).

Жизненный цикл — это последовательность этапов, через которые проходит организм от появления из яйца до размножения. С этими этапами связаны особенности морфологии, метаболизма, биохимического состава, поведения и биотопа. Наиболее заметны морфологические изменения. Последовательность стадий, выделенных по морфологии, у морских планктонных копепод весьма однообразна (6 науплиальных и 6 копеподитных стадий). Однако даже внутри группы растительноядных копепод высоких широт наблюдаются значительные экологические и эколого-физиологические различия. В планктонологии жизненные циклы копепод исследуются на основе анализа популяционных характеристик. Среди таких характеристик можно выделить структурные (пространственное распределение, амплитуда миграций, сезонные изменения численности и биомассы, демографическая структура) и функциональные (особенности питания и размножения, роста и развития, накопление резервных веществ, способы переживания неблагоприятных условий). Систематические исследования жизненных циклов массовых видов растительноядных копепод высоких широт начинались с анализа структурных характеристик (Гейнрих, 1962; Воронина, 1972, 1984; 0stvedt, 1955; Andrews, 1966; Heinrich, 1962;

Voronina, 1970, 1978; Conover, 1988; Marin, 1988a,b; Atkinson 1991; Zmijewska, 1993; Schnack-Schiel, Hägen, 1994). Были выявлены общие черты жизненных циклов растительноядных копепод, которые прёдстают в виде чередования периодов активного размножения и роста численности популяций с торможением или прекращением репродуктивных процессов.

Несмотря на общее сходство, существуют значительные различия в соотношении этих периодов, а также вертикальном распределении копепод как на видовом, так и популяционном уровне. Структурные характеристики лишь описывают наблюдаемую пространственно-временную картину, не раскрывая механизмов ее образования. Для понимания причин и механизмов разнообразия циклов копепод необходимо исследовать эколого- . физиологические характеристики их жизнедеятельности. Среди них основное внимание привлекают закономерности питания (Арашкевич 1969; ■ Арашкевич, Пастернак, 1984), размножения (Кособокова, 1993; Hirche, 1996; Pasternak et al., 2002; Hirche, Kosobokova, 2003), диапаузы (Алексеев, 1990; Alekseev et al., 2007), жиронакопления (Lee et al., 2006), метаболизма (Ikeda, Mitchell, 1982; Pasternak et al., 1994). Предпринимались попытки объединить структурный и функциональный подходы к исследованию жизненных циклов копепод высоких широт (Conover, Huntley, 1991; Atkinson, 1998; Schnack-Schiel, 2001). Однако новые данные и современные представления о стратегиях жизненных циклов существенно расходятся с предложенными в этих работах классификациями, по-видимому, из-за фрагментарности имевшихся в распоряжении авторов данных и отсутствия единого подхода к анализу жизненных циклов.

Современная экология все больше переходит от исследований отдельных процессов жизнедеятельности к изучению сложных эколого-физиологических и поведенческих комплексов (Bollens, Frost, 1989; Lima, Dill, 1989; Begon et al., 1990; Михеев, 2006). Для выявления закономерностей формирования жизненных циклов необходимо не только исследовать основные параметры жизнедеятельности, но и проанализировать их взаимодействия. Изучение стратегий жизненных циклов требует получения сравнимых рядов данных, полученных на единой методической основе в течение сезонного цикла. К настоящему времени получены новые данные по сезонным изменениям эколого-физиологических характеристик массовых видов копепод высоких широт. Каждый жизненный цикл, строго говоря, уникален, поэтому, чтобы разобраться в этом многообразии, необходимо выделить минимальный набор определяющих его параметров. В данной работе накопленные данные анализируются и обобщаются в рамках предлагаемой гипотезы о формировании жизненных циклов копепод на основе компромисса между основными процессами жизнедеятельности.

Цель работы:

Выявить закономерности формирования жизненных циклов растительноядных копепод высоких широт на основе анализа взаимозависимых процессов питания, размножения и защиты от хищников.

Основные задачи:

- Проанализировать данные по сезонной активности питания и составу пищи массовых видов копепод Арктики и Антарктики. Выявить группы,

1 различающиеся по продолжительности сезона пищевой активности и потребляемой пище.

- На основании оригинальных полевых и экспериментальных данных, а < также сведений из литературы, выявить время начала, продолжительность и интенсивность периода размножения у массовых видов высокоширотных копепод. Исследовать зависимость этих характеристик от особенностей питания (продолжительности сезона пищевой активности и потребляемой пищи).

- Проанализировать закономерности оборонительного поведения планктонных копепод, как одного из факторов формирования жизненного цикла. Выявить роль избегания копеподами биотопов с высоким уровнем угрозы в комплексе оборонительного поведения.

- Исследовать основные признаки диапаузы у планктонных копепод: липидный статус и развитие гонад, пищевую и метаболическую активность, глубину обитания. На основе новых экспериментальных и полевых данных уточнить представления о роли диапаузы в формировании жизненных циклов растительноядных копепод.

- Исследовать динамику накопления липидных резервов у копепод в период активного питания и снижения этих резервов при голодании, а также исследовать состав липидов у планктеров, различающихся по характеру потребляемой пищи.

- Выявить основные типы жизненных циклов растительноядных копепод, в основе которых лежат разные сочетания ключевых процессов жизнедеятельности: питания, размножения и защиты от хищников.

Научная новизна.

Сформулирована концепция формирования жизненных циклов планктонных копепод на основе компромисса между требованиями питания, размножения и защиты от хищников. Среди многообразия циклов на основе характера взаимосвязи между основными процессами жизнедеятельности выделено четыре основных типа. Прежде всего, это 2 типа циклов, связанных с избеганием «трофогенной зоны» в неблагоприятный сезон и 2 типа циклов, связанных с приспособлением к ней. Стратегии избегания предполагают, что при сезонном ухудшении условий обитания копеподы уходят на глубину и и впадают в диапаузу. Для этих стратегий характерны: короткий (ограниченный весенне-летним сезоном) период размножения и накопление в продуктивный сезон значительных липидных резервов, состоящих преимущественно из восковых эфиров. Стратегии приспособления предполагают, что копеподы не уходят в диапаузу, а остаются активными круглый год. Для этих стратегий характерны: растянутый период размножения и значительно меньшие липидные резервы, которые служат не для переживания продолжительного неблагоприятного периода, а для подстраховки при локальном дефиците корма. У копепод, использующих стратегию приспособления, в качестве липидных резервов в основном откладываются триацилглицерины.

Впервые на единой методической основе определена продолжительность сезона питания у доминирующих видов Антарктики и Арктики. Выявлены характерные сезонные изменения состава их пищи, различающиеся у разных онтогенетических стадий и разных групп видов.

Разработана новая модификация экспресс-метода определения интенсивности питания растительноядных копепод по флуоресценции пигментов в кишечнике с помощью лазерного флуориметра. Предложенный способ позволяет быстро проводить оценку растительных пигментов в кишечнике копепод при малой численности особей (вплоть до одной) в пробе.

Впервые одновременно сделана оценка сравнительной интенсивности дыхания и скорости экскреции в популяциях антарктических копепод, часть которых находилась в активном состоянии в поверхностных слоях, а другая часть находилась в диапаузе на глубине. Если у диапаузирующих особей скорость метаболизма (с поправкой на разницу температуры) в глубине была в 3-10 раз ниже, чем у находившихся в активном состоянии в поверхностных слоях воды особей той же популяции, то у не-диапаузируюгцих видов такой разницы не наблюдалось.

Впервые прослежены изменения, происходящие в генеративной системе пятых копеподитных стадий копепод в течение всей диапаузы. Показано, что увеличение размеров гонад и их дифференциация происходят на протяжении всего периода диапаузы исключительно за счет энергии накопленных липидов.

Исследовано возникновение диапаузы в популяции копепод под влиянием высокого пресса хищников. В популяции того же вида, существующей в биотопе с низким прессом хищников, диапаузы не наблюдалось.

Основные положения:

Жизненные циклы растительноядных копепод высоких широт определяются следующими основными эколого-физиологическими характеристиками: пищевой пластичностью, репродуктивной стратегией, тактикой превентивного избегания хищников и диапаузой.

Жизненные циклы планктонных копепод формируются на основе компромисса между требованиями питания, размножения и защиты от хищников. Типы жизненных циклов определяются различными способами разрешения этого компромисса.

Время и продолжительность размножения определяется балансом между питанием, возможностями жиронакопления и обороной. При размножении и активном питании возрастает риск быть замеченным и съеденным хищником. Более крупные и уязвимые для рыб-планктофагов копеподы размножаются в сжатый период до цветения фитопланктона, когда хищников также еще мало.

Практическое значение.

Разработанные в диссертации представления о формировании, жизненных циклов копепод важны для анализа потоков энергии в пелагических экосистемах и их изменчивости в связи с колебаниями среды обитания, вызванными изменениями климата и антропогенным воздействием. Выявленные закономерности могут служить основой для совершенствования методов оценки кормовой базы планктоядных рыб. Анализ эколого-физиологических характеристик копепод позволяет понять механизмы изменчивости и разнообразия жизненных циклов. В диссертации разработана концептуальная- схема стратегий жизненных циклов растительноядных копепод высоких широт и проанализирована взаимосвязь между основными процессами жизнедеятельности. Показано, что тип жизненного цикла может существенно влиять на эффективность передачи энергии от первичных продуцентов к высшим трофическим уровням, формирование кормовой базы и кормовых миграций рыб. Положения диссертации об эколого-физиологические детерминантах, формировании жизненных циклов копепод на основе компромисса между питанием, размножением и обороной, схема классификации жизненных циклов могут быть включены в курсы лекций и учебные пособия по водной экологии и биоокеанологии для высших учебных заведений.

Апробация работы.

Основные результаты работы были доложены на 10 всероссийских/ всесоюзных и 15 международных конференциях, а также на семинарах и коллоквиумах лаборатории экологии и распределения планктона Института океанологии РАН, Института морских и полярных исследований им. А. Вегенера (Бремерхафен, Германия), Института полярной экологии (Киль, Германия), университетов Бремена (Германия), Тромсе (Норвегия), Ювяскюля (Финляндия), Глазго (Великобритания).

Публикации.

Результаты диссертации опубликованы в 61 научной работе, из них 53 статьи в рецензируемых журналах, 31 статья в международных журналах.

Структура диссертации.

Диссертация состоит из Введения, 7 глав, Заключения и Выводов. Работа изложена на 212 страницах машинописного текста, включает 31 рисунок и таблиц. Список литературы содержит 349 наименований на русском и иностранных языках.

Заключение Диссертация по теме "Гидробиология", Пастернак, Анна Федоровна

Выводы.

1. Выделены четыре пищевые стратегии: I - синхронное и раннее (до «цветения» фитопланктона) начало короткого периода питания (пример - Calanus hyperboreus). II - питание начинается в период «цветения». Интенсивность питания отличается выраженным сезонным пиком, но копеподы продолжают питаться с более низкой интенсивностью в течение большей части года (С. fînmarchicus). III -питание круглогодичное с максимумом летом (Metridia gerlachei). IV — питание круглогодичное с максимумом в осенне-зимний период (Ctenocalanus citer).

2. Выделено три основные репродуктивные стратегии копепод высоких широт: 1 - размножение с резким сезонным пиком, до цветения фитопланктона, за счет липидных резервов. Типичным примером служит Calanus hyperboreus. 2 - размножение с выраженным пиком в период цветения фитопланктона. Ей следуют С. finmarchicus, С. propinquus, Rhincalanus gigas, которые размножаются после начала питания, используя энергию липидов и вновь потребленной пищи. 3 -растянутое размножение, слабо связанное с цветением фитопланктона. Этой стратегии следуют копеподы, размножающиеся и питающиеся в течение всего года (Microcalanus pygmaeus, Metridia gerlachei, M. longa, Ctenocalanus citer).

3. Рост и дифференциация гонад у Calanus finmarchicus и С. hyperboreus происходит в течение всей диапаузы за счет липидных резервов с самого начала зимовки, независимо от объема накопленного и израсходованного жира.

4. В комплексе оборонительных реакций планктонных копепод важнейшими оказываются тактики, позволяющие предотвратить встречу с хищником. Сезонные вертикальные миграции и диапауза, как наиболее радикальный способ ухода копепод от хищников, в значительной степени определяют тип жизненного цикла. Миграции сильнее выражены среди наиболее уязвимых для хищников и репродуктивно ценных для популяции особей. Зараженность копепод паразитами повышает их уязвимость для хищников.

5. Копеподы с жизненным циклом, включающим наиболее длительную диапаузу {Calanus hyperboreus, Calanoid.es acutus), способны накапливать необходимый запас липидов (более 50% сухой массы тела) в короткий период «цветения» фитопланктона благодаря их необычайно высокой удельной скорости потребления пищи. Энергетическая ценность их резервов обусловлена высокой (до 90%) долей в них восковых эфиров со значительным содержанием полиненасыщенных жирных кислот.

6. Сезонное погружение в глубину не всегда сопровождается диапаузой. В начале зимы антарктические копеподы Calanoides acutus и Calanus propinquus в глубинных слоях находились в диапаузе, что показывает значительное (в 4-8 раз) снижение их метаболизма. Погрузившиеся в глубину Rhincalanus gigas оставались активными и не снижали скорости метаболизма.

7. Стратегия жизненного цикла копепод не является видоспецифичной. Один и тот же вид может использовать одну или несколько стратегий. Например, впадать в диапаузу или нет (Calanus propinquus), размножаться до начала питания или одновременно с питанием (С. glacialis).

8. Размер копепод в значительной степени определяет возможность выбора между стратегиями. Спектр питания у крупных копепод обычно шире, чем у мелких, а удельные энергетические затраты на двигательную активность ниже. Крупные копеподы могут уходить в диапаузу в зависимости от уровня жировых резервов или оставаться активными при благоприятных локальных условиях среды (много корма и мало хищников).

9. Многообразие жизненных циклов растительноядных копепод высоких широт сводится к четырем основным типам:

1. Диапауза выражена

1.1. Периоды размножения и питания разделены во времени (как пример, Calanus hyperboreus)

1.2. Размножение одновременно с питанием (С. finmarchicus)

2. Диапаузы нет

2.1. Размножение круглогодичное, питание зимой на концентрированном (слои повышенной концентрации мелких частиц) ресурсе {М1сгоса1апт pygmaeus)

2.2. Ограниченный период размножения, питание зимой преимущественно хищное (МеМсНа gerlachei).

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Предлагаемый нами подход позволяет трактовать формирование стратегий жизненных циклов на основе компромиссного распределения доступных ресурсов. Разные варианты разрешения этого компромисса приводят к возникновению различных стратегий или типов жизненных циклов. Разработанная концептуальная схема позволяет проанализировать взаимосвязи между основными процессами жизнедеятельности. Выявленные корреляции позволяют считать, что эта схема обладает определенной прогностической ценностью. Если исследуемый рачок обладает крупным размером, высока вероятность того, что он быстро накопит липидные резервы и заблаговременно покинет биотоп с высоким прессом хищников. Наличие каких-либо двух признаков связано со вполне определенным набором других. Например, ярко выраженное предпочтение растительной пищи и способность накапливать значительные липидные резервы, преимущественно восковые эфиры, с высокой вероятностью связаны с продолжительным нахождением в диапаузе и ограниченным периодом размножения. Использованный подход позволяет выявить наиболее вероятные сочетания жизненно важных параметров и выявить основные типы жизненных циклов.

Библиография Диссертация по биологии, доктора биологических наук, Пастернак, Анна Федоровна, Москва

1. Алексеев В.Р. 1990. Диапауза ракообразных: Эколого-физиологические аспекты. М.: Наука, 144 с.

2. Андронов В.Н. 1979. Изменение фильтрующей способности массовых видов копепод Северного моря в онтогенезе. Тр. АтлантНИРО 78, 92-100.

3. Арашкевич Е.Г. 1969. Характер питания копепод северо-западной части Тихого океана. Океанология 9 (5), 857-873.

4. Арашкевич Е.Г. 1978. Некоторые характеристики питания копепод. Тр. ИОАН СССР 112, 118-121.

5. Арашкевич Е.Г., Дриц A.B. 1984. Экспериментальное исследование питания копепод и при разных концентрациях корма. Океанология 24 (2)6 316322.

6. Арашкевич Е.Г., Кособокова К.Н. 1988. К вопросу о жизненной стратегии растительноядных копепод: физиология и биохимический состав зимующего фонда Calanus glacialis в условиях голодания. Океанология 28 (4)6 657-662.

7. Бигон М., Харпер Дж., Таунсенд К. 1989. Экология. Т. 2. Особи, популяции и сообщества. Москва, «Мир», 477 с.

8. Богоров В.Г. 1960. Географические изменения жирности планктона в океане. Докл. АН СССР 134 (6), 1441-1442.

9. Винберг Г.Г. 1950. Интенсивность обмена и размер ракообразных. Журн. общей биологии 28 (5), 538-545.

10. Виноградов М.Е. 1968. Вертикальное распределение океанического зоопланктона. М., «Наука». 320 с.

11. Виноградов М.Е. 1977. Пространственно-динамический аспектсуществования сообществ пелагиали. Сс. 14-23 в кн. Океанология (ред. Виноградов М.Е.), т. 2, Биологическая продуктивность океана. М., Наука.

12. Виноградов М.Е., Флинт М.В. 1985. Исследование экосистемы черноморской пелагиали. Океанология 25 (1), 168-171.

13. Виноградов М.Е., Флинт М.В. 1988. Комплексное исследование экосистем зон восточных пограничных течений Тихого океана. Океанология 28 (2), 327-335.

14. Виноградов М.Е., Шушкина Э.А., Лебедева Л.П. 1980. Функциональныехарактеристики сообществ северной части перуанского прибрежья. В кн.: Виноградов М.Е. (ред.) Экосистемы пелагиали перуанского района. М., Наука. Сс. 242-257.

15. Виноградов М.Е., Суханова H.H., Флинт М.В. 1987. Экосистемыпограничных фронтов антициклонического круговорота южной части Тихого океана. Тр. Зоол. Ин-та АН СССР 172, 83-106.

16. Воронина Н.М. 1969. Планктон Южного океана. В кН.: Атлас Антарктики. Л.: Гидрометеоиздат т. 2, с. 496-515.

17. Воронина Н.М. 1972. Вертикальная структура пелагического сообщества в Антарктике. Океанология 12, 492-498.

18. Воронина Н.М. 1974. Вертикальное распределение антарктических копепод Calanus propinquus и Calanoides acutus. Тр. Всесоюзного гидробиологического общества 20, 246-269.

19. Воронина Н.М. 1975. К экологии и биогеографии планктона Южного океана. Тр. ИОАН СССР 103, 60-87.

20. Воронина Н.М. 1984. Экосистемы пелагиали Южного Океана. Наука, М., 206 с.

21. Воронина Н.М., Суханова И.Н. 1976. Состав пищи у массовыхрастительноядных копепод Антарктики. Океанология 16, 1082-1086.

22. Воронина Н.М., Владимирская Ю.В., ЖмиевскаМ.И. 1978. О сезонных изменениях возрастного состава и вертикального распределения массовых планктонных видов в Южном Океане. Океанология 18, 512517.

23. Воронина Н.М., Меншуткин В.В., Цейтлин В.Б. 1980. Модельныеисследования годового цикла популяции массового вида копепод

24. Rhincalanus gigas и оценка его продукции в Антарктике. Океанология 20 (6), 1079-1086.

25. Ивлев B.C. 1955. Экспериментальная экология питания рыб. М.: Пищепромиздат, 242 с.

26. Кособокова К.Н. 1993. Размножение и плодовитость беломорской копеподы Calanus glacialis в экспериментальных условиях. Океанология 33 (3), 392-396.

27. Куперман Б.И., Киреев В.К. 1976. Влияние процеркоидов Triaenophorus nodulosus на биологию их первого промежуточного хозяина, Cyclops strenuous. Паразитология 10, 434-438.

28. Мантейфель Б.П. 1970. Значение особенностей поведения животных в их экологии и эволюции. В кн. «Биологические основы управления поведением рыб». М., «Наука».

29. Михеев В.Н. 2006. Неоднородность среды и трофические отношения у рыб. М., Наука.

30. Пастернак А.Ф. 1984. Питание копепод Oncaea sp. (Copepoda: Cyclopoida) в юго-восточной части Тихого океана. Океанология 29(5), 808-812.

31. Пастернак А.Ф. 1988. Состав пищи у доминирующих планктонныхживотных. В кн.: Виноградов М.Е., Флинт М.В. (ред.) «Экосистемы субантарктической зоны Тихого океана». Наука, Москва, сс. 251-254.

32. Пастернак А.Ф., Копылов А.И., Моисеев Е.В. 1981. Потреблениегетеротрофных жгутиковых планктонными организмами. Океанология 21(2), 375-379.

33. Сажин А.Ф. 1982. Изменение с глубиной трофической структурыпланктонных сообществ в бореальных и тропических районах Тихого океана. Автореферат дисс. канд. биол. наук, М: ИОАН СССР, 29 с.

34. Сущеня JI.M. 1975. Количественные закономерности питания ракообразных. Минск, «Наука и Техника», с.208.

35. Тимонин А.Г. 1973. Трофическая структура зоопланктонных сообществ северной части Индийского океана. Океанология 13, 114-124.

36. Флинт М.В. 1989. Вертикальное распределение массовых видовмезопланктона в нижних слоях аэробной зоны в связи со структурой поля кислорода. Сс. 187-213 в кн.: Структура и продукционные характеристики планктонных сообществ Черного моря. М.: Наука

37. Флинт М.В. 2005. Роль шельфовых фронтов в формировании биологической продуктивности (на примере Берингова моря). Автореф. дисс.докт. биол. наук, ИО РАН, М., 56 с.

38. Флинт М.В., Суханова И.Н. 2003. Биологическая продукция в областивосточного континентального склона Берингова моря. Ce. 165-183 в кн.: Актуальные проблемы океанологии. М.: Наука.

39. Aksnes D.L., Wassmann P. 1993. Modeling the significance of zooplankton grazing for export production. Limnol. Oceanogr. 38 (5), 978-985.

40. Albaina A., Irigoien X. 2006. Fecundity limitation of Calanus helgolandicus by the parasite Ellobiopsis sp. J. Plankton Res. 28, 413-418.

41. Albers C.S., Kattner G., Hagen W. 1996. The compostion of wax esters, triacylglycerols and phospholipids in Arctic and Antarctic copepods: evidence of energetic adaptations. Mar. Chem. 55, 347-358.

42. Alekseev V.R., De Stasio B.T., Gilbert J.J. 2007. Diapause in aquatic invertebrates. Springer, Dordrecht.

43. Allen Y.C., De Stasio B.T., Ramcharan C.W. 1993. Individual and populationlevel consequences of an algal epibiont on Daphnia. Limnol. Oceanogr. 38, 592-601.

44. Andersen V., Sardou J. 1994. Pyrosoma atlanticum (Tunicata, Thaliacea) — Diel migration and vertical distribution as a function of colony size. J. Plankton Res. 16, 337-349.

45. Andrews D.J. 1983. Deformation of the active spaces in the low Reynolds number feeding current of calanoid copepods. Can. J. Fish Aquat. Sci. 40, 12931302.

46. Andrews K.J.H. 1966. The distribution and life-history of Calanoides acutus (Giesbrecht). Discovery rep. 34, 117-162.

47. Astthorsson O.S., Gislason A. 1997. On the food of capelin in the subarctic waters north of Iceland. Sarsia 82, 81-86.

48. Atkinson A. 1991. Life cycles of Calanoides acutus, Calanus simillimus and

49. Rhincalanus gigas (Copepoda: Calanoida) within the Scotia Sea. Mar. Biol. 109, 79-91.

50. Atkinson A. 1998. Life cycle strategies of epipelagic copepods in the Southern Ocean. J. Mar. Sys. 15, 289-311.

51. Atkinson A., Schnack-Schiel S.B., Ward P., Marin V. 1997. Regional differences in the life cycle of Calanoides acutus (Copepoda: Calanoida) within the Atlantic sector of the Southern Ocean. Mar. Ecol. Prog. Ser. 150, 99-111.

52. Auel H., Hagen W. 2002. Mesozooplankton community structure, abundance and biomass in the central Arctic Ocean. Marine Biology 140, 1013-1021.

53. Auel H., Klages M., Werner I. 2003. Respiration and lipid content of the Arctic copepod Calanus hyperboreus overwintering 1 m above the seafloor at 2,300 m water depth in the Fram Strait. Mar. Biol. 143, 275-282.

54. Ayukai T., Nishizawa S. 1986. Defecation rate as a possible measure of ingestion rate of Calanus pacificus (Copepoda: Calanoida). Bull. Plankton Soc. Japan 33,3-10.

55. Bagoien E., Kaartvedt S., Aksnes D.L., Eiane K. 2001. Vertical distribution and mortality of overwintering Calanus. Limnol. Oceanogr. 46, 1494-1510.

56. Bamstedt U. 2000. Life cycle, seasonal vertical distribution and feeding of Calanus finmarchicus in Skagerrak coastal water. Marine Biology 137, 279-289.

57. Ban S. 1992. Effects of photoperiod, temperature, and population density on induction of diapause egg production in Eurytemora affinis (Copepoda:

58. Calanoida) in Lake Ohnuma, Hokkaido, Japan. J. crustacean Biol. 12, 361367.

59. Brodeur R.D., Wilson M.T., Ciannelli L. 2000. Spatial and temporal variability in feeding and condition of age-0 walleye pollock (Theragra chalcogramma) in frontal regions of the Bering Sea. ICES Journ. Mar. Sci. 57, 256-264.

60. Brooks J.L., Dodson S.I. 1965. Predation, body size, and composition of plankton. Science 150, 28-35.

61. Buskey E.J. 1984. Swimming pattern as an indicator of the roles of copepod sensory systems in the recognition of food. Mar. Biol. 79, 165-175.

62. Buskey E.J. 1994. Factors affecting feeding selectivity of visual predators on the copepod Acartia tonsa: locomotion, visibility and escape responses. Hydrobiologia 292/293, 447-453.

63. Caceres C.E., Tessier A J. 2004. To sink or swim: Variable diapause strategies among Daphnia species. Limnol. Oceanogr. 49, 1333-1340.

64. Cassie R.M. 1962. Frequency distribution models in the ecology of plankton and other organisms. J. Anim. Ecol. 31, 65-92.

65. Cassie R.M. 1963. Microdistribution of plankton. Oceanogr. Mar. Biol. Ann. Rev. 1,223-252.

66. Chiavelli D.A., Mills E.L., Threlkeld S.T. 1993. Host preference, seasonality, and community interactions of zooplankton epibionts. Limnol. Oceanogr. 38 (3), 574-583.

67. Ciannelli L., Brodeur R.D., Napp J.M. 2004. Foraging impact on zooplankton by age-0 walleye pollock {Theragra chalcogramma) around a front in the southeast Bering Sea. Mar. Biol. 144, 515-526.

68. Cieri M.D., Stearns D.E. 1999. Reduction of grazing activity of two estuarine copepods in response to the exudate of a visual predator. Mar. Ecol. Prog. Ser. 177, 157-163.

69. Clay T.W., Bollens S.M., Bochdansky A.B., Ignoffo I.R. 2004. The effects of thin layers on the vertical distribution of larval Pacific herring, Clupea pallasi. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 305, 171-189.

70. Cohen J.H., Forward R.B., Jr. 2005. Photobehavior as an inducible defense in the marine copepod Calanopia americana. Limnology Oceanography 50,12691277.

71. Conover R.J. 1962. Metabolism and growth in Calanus hyperboreus in relation to its life cycle. Rapp. P.-V. Reun. Cons. Int. Explor. Mer. 153, 190-197.

72. Conover R.J. 1964. Food relations and nutrition of zooplankton. In: Symposium on experimental marine ecology. Occ. Publ. 2. Univ. Rhode Island, Kingston, 81-91.

73. Conover R.J. 1965. Notes on the molting cycle, development of the sexualcharacters and sex ration in Calanus hyperboreus. Crustaceana 8, 308-320.

74. Conover R.J. 1967. Reproductive cycle, early development, and fecundity inlaboratory populations of the copepod in Calanus hyperboreus. Crustaceana 13,61-72.

75. Conover R.J. 1988. Comparative life histories in the genera Calanus and

76. Neocalanus in high latitudes of the northern hemisphere. Hydrobiologia 167/168, 127-142.

77. Conover R.J., Corner E.D.S. 1968. Respiration and nitrogen excretion by some marine zooplankton in relation to their life cycles. J. Mar. Biol. Ass. Assoc. UK 48, 49-75.

78. Conover R.J., Huntley M. 1991. Copepods in ice-covered seas distribution,adaptations to seasonally limited food, metabolism, growth patterns and life cycle strategies in polar seas. J. Mar. Sys. 2, 1-41.

79. Conover R.J., Herman A.W., Prinsenberg S.J., Harris L.R. 1986. Distribution of and feeding by the copepod Pseudocalanus under fast ice during the arctic spring. Science 232, 1245-1247.

80. Cooley J.M. 1978. The effect of temperature on the development of diapausing and subitaneous eggs in several freshwater copepods. Crustaceana 35, 27-34.

81. Corkett C.J., McLaren I.A. 1978. The biology of Pseudocalanus. Adv. Mar. Biol. 15, 1-231.

82. Cowles T.R., Desiderio R.A., Carr M.E. 1998. Small-scale planktonic structure: persistence and trophic consequences. Oceanography 11, 4-9.

83. Dagg M.J, Walser W.E.J. 1986. Ingestion, gut passage, and egestion by thecopepod Neocalanus plumchrus in the laboratory and in the subarctic Pacific Ocean. Limnology and Oceanography 32, 178-188.

84. Dagg M.J, Frost B.W., Newton J.A. 1997. Vertical migration and feeding behavior of Calanus pacificus females during a phytoplankton bloom in Dabob Bay, US. Limnology and Oceanography 42 (1), 974-980.

85. Dahms H.-U. 1995. Dormancy in Copepoda an overview. Hydrobiologia 306, 199-211.

86. Dalpadado P., Ellertsen B., Melle W., Dommasnes A. 2000. Food and feeding conditions of Norwegian spring-spawning herring (Clupea harengus) through its feeding migrations. ICES J. Mar. Sci. 57, 843-857.

87. Dam H.G., Peterson W.T., Bellantoni D.C. 1994. Seasonal feeding and fecundity of the calanoid copepod Acartia tonsa in Long Island Sound: is omnivory important in egg production? Hydrobiologia 292/293, 191-199.

88. Dawson J.K. 1978. Vertical distribution of Calanus hyperboreus in the central Arctic ocean. Limnol. Oceanogr. 23, 950-957.

89. Dekshenieks M.M., Donaghay Sullivan J.M., Rines J.E.B., OsbornT.R., Twardowski M.S. 2001. Temporal and spatial occurrence of thin phytoplankton layers in relation to physical processes. Mar. Biol. Prog. Ser. 223,61-71.

90. Derenbach J.B., Astheimer H., Hansen H.P., Leach H. 1979. Vertical microscale distribution of phytoplankton in relation to the thermocline. Mar. Ecol. Prog. Ser. 1, 187-193.

91. De Robertis A. 2002. Size-dependent visual predation risk and the timing ofvertical migration: an optimization model. Limnol. Oceanogr. 47, 925-933.

92. De Robertis A., Jaffe J.S., Ohman M.D. 2000. Size-dependent visual predation risk and the timing of vertical migration in zooplankton. Limnol. Oceanogr. 45, 1838-1844.

93. De Meester L., Wieder L.J., Tollrian R. 1995. Alternative antipredator defences and genetic polymorphism in a pelagic predator-prey system. Nature 378, 483-485.

94. DeWitt TJ. 1998. Costs and limits of phenotypic plasticity: Tests with predator-induced morphology and life history in a freshwater snail. J. Evol. Biol. 11, 465-480.

95. Diel S., Tande K. 1992. Does the spawning of Calanus jinmarchicus in high latitudes follow a reproducible pattern? Marine Biology 113, 21-31.

96. Dolphin W.F. 1987. Prey densities and foraging of humpback whales, Megaptera novaeangliae. Experientia 43, 468-471.

97. Donaghay P.L., Small L.F. 1979. Food selection capabilities of the estuarine copepod Acartia clausi. Marine Biology 52, 137-146.

98. Drits A.V., Pasternak A.F., Kosobokova K.N. 1993. Feeding, metabolism andbody composition of the Antarctic copepod Calanus propinquus Brady with special reference to its life cycle. Polar Biol. 13, 13-21.

99. Drits A.V., Pasternak A.F., Kosobokova K.N. 1994. Physiological characteristics of the Antarctic copepod Calanoides acutus during late summer in the Weddell Sea. Hydrobiologia 292/293, 201-207.

100. Durbin E.G., Durbin A.G., Smayda T.J., Verity P.G. 1983. Food limitation of production by adult Acartia tonsa from Narragansett Bay, Rhode Island. Limnology and Oceanography 28, 1199-1213.

101. Ebert D., Hamilton W.D. 1996. Sex against virulence: the coevolution of parasitic diseases. Trends Ecol. Evol. 11, A79-A82.

102. Eiane K., Ohman M.D. 2004. Stage-specific mortality of Calanus Jinmarchicus, Pseudocalanus elongatus and Oithona similis on Fladen Ground, North Sea, during a spring bloom. Mar. Ecol. Progr. Ser. 268, 183-193.

103. Einsle U. 1967. Die äusseren Bedingungen der Diapause planktisch lebender Cyclops-Arten. Arch. Hydrobiol. 63, 387-403.

104. Elgmork K., Nilssen J.P. 1978. Equivalence of copepod and insect diapause.1.ternationale Vereinignung fur Theoretische und Angewandte Limnologie Verhandlungen 20, 2511-2517.

105. Fauchald P., Erikstad K.E. 2002. Scale-dependent predator-prey interactions: the aggregated response of seabirds to prey under variable prey abundance and patchiness. Mar. Ecol. Progr. Ser. 231, 279-291.

106. Fauchald P., Tveraa T. 2006. Hierarchical patch dynamics and animal movement pattern. Oecologia 149, 383-395.

107. Flint M.V., Sukhanova I.N., Kopylov A.I., Poyarkov S.G., Whitledge T.E. 2002. Plankton distribution associated with frontal zones in the vicinity of the Pribilof Islands. Deep-Sea Res. II 49, 6069-6093.

108. Forward R.B., Jr., Hettler, W.F, Jr. 1992. Effects of feeding and predator exposure on photoresposes during diel vertical migration of brine shrimp larvae. Limnol. Oceanogr. 37, 1261-1270.

109. Fransz H.G. 1988. Vernal abundance, structure and development of epipelagic copepod populations of the eastern Weddell Sea (Antarctica). Polar Biol. 9, 107-114.

110. Frost B.W. 1972. Effects of size and concentration of food particles on the feeding behavior of the marine planktonic copepod Calanus pacificus. Limnology and Oceanography 17, 805-815.

111. Frost B.W. 1977. A threshold feeding behavior in Calanus pacificus. Limnology and Oceanography 20, 263-266.

112. Frost B.W., Bollens S.M. 1992. Variability in diel vertical migration in the marine planktonic copepod Pseudocalanus newmani in relation to its predators. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences 49, 1137-1141.

113. Gatten R.R., Sargent J.R., Forsberg T.E.V., O'Hara S.C.M., Corner E.D.S. 1980. On the nutrition and metabolism of Zooplankton. XIV. Utilization of lipid by Calanus helgolandicus during maturation and reproduction. J. mar. biol. Ass. U.K. 60,391-399.

114. Grainger E.H. 1961. The copepods Calanus glacialis Jaschnov and Calanusfinmarchicus (Gunnerus) in Canadian subarctic waters. J. Fish. Res. Board Can. 18, 663-678.

115. Gerritsen J. 1984. Size efficiency reconsidered: a general foraging model for free-swimming aquatic animals. Am. Natur. 123, 450-467.

116. Gerritsen J, Strickler J.R. 1977. Encounter probabilities and community structure in Zooplankton: A mathematical model. J. Fish. Res. Board Can. 34, 73-82.

117. Gliwicz M.Z. 1986. Predation and the evolution of vertical migration in Zooplankton. Nature 320: 746-748.

118. Gliwicz M.Z. 2003. Between hazards of starvation and risk of predation: the ecology of offshore animals. Int. Ecol. Inst. Nordbunte Oldendorf/Luhe, Germany.

119. Gliwicz M.Z., Boavida M J. 1996. Clutch size and body size at first reproduction in Daphnia pulicaria at different levels of food and prédation. J. Plankton Research 18, 863-880.

120. Gowing M.M., Wishner K.F. 1992. Feeding ecology of benthopelagic zooplankton on the eastern tropical Pacific seamount. Marine Biology 112, 451-467.

121. Greene C.H. 1986. Patterns of prey selection: Implications of predator foraging tactics. Am. Nat. 128, 824-839.

122. Greene C.H. 1988. Foraging tactics and prey-selection patterns of omnivorous and carnivorous calanoid copepods. Hydrobiologia 167/168, 295-302.

123. Hagen W., Auel H. 2001. Seasonal adaptations and the role of lipids in oceanic zooplankton. Zoology 104, 313-326.

124. Hagen W., Schnack-Schiel S.B. 1996. Seasonal lipid dynamics in dominant

125. Antarctic copepods: energy for overwintering or reproduction? Deep-Sea Res.43, 139-158.

126. Hagen W., Kattner G., Graeve M. 1993. Calanoides acutus and Calanuspropinquus, Antarctic copepods with different lipid storage modes via wax esters or triacylglycerols. Mar. Ecol. Prog. Ser. 97, 135-142.

127. HairstonN.G. Jr. 1987. Diapause as a predator-avoidance adaptation. Pp. 281-290 in: W.C. Kerfoot, A. Sih (eds), Prédation: direct and indirect impacts on aquatic communities. Univ. Press, New England.

128. Hairston N.G. Jr., Dillon T.A., De Stasio B.T. 1990. A field test for the cues of diapause in a freshwater copepod. Ecology 71, 2218-2223.

129. Hamner W.M., Hamner P.P., Strand S.W., Gilmer R.W. 1983. Behavior of

130. Antarctic krill, Euphausia superbcr. chemoreception, feeding, schooling, and molting. Science 220, 433-435.

131. Hansson L.A. 2004. Plasticity in pigmentation induced by conflicting threats from predation and UV radiation. Ecology 85, 1005-1016.

132. Haury L.R., McGowan J.A., Wiebe P.H.I978. Patterns and processes in the timespace scales of plankton distribution. Spatial patterns in plankton communities. N.Y.: Plenum Press, p. 277-327.

133. Havel J.E. 1987. Predator-induced defenses: a review. In: Kerfoot W.C., Sih A. (eds). Predation: direct and indirect impacts on aquatic communities. University Press New England, Hanover, USA, and London, UK, pp. 263j278.

134. Hays G.C., Proctor C.A., John A.W.G., Warner A.J. 1994. Interspecific differences in the diel vertical migration of marine copepods: The implication of size, color and morphology. Limnology and Oceanography 39, 1621-1629.

135. Head E.J.H., Harris L.R. 1985. Physiological and biochemical changes in Calanus hyperboreus from Jones Sound NWT during the transition from summer feeding to overwintering condition. Polar Biol. 4, 99-106.

136. Heinrich A.K. 1962a. On the production of copepods in the Bering Sea. Int. Rev. Gesamten Hydrobiol. 47, 465-469.

137. Heinrich A.K. 1962b. The life histories of plankton animals and seasonal cycles of plankton communities in the ocean. J. Cons. Int. Explor. Mer 27, 15-24.

138. Herring P .J., Roe H.S J. 1988. The photoecology of pelagic oceanic decapods. Symp. Zool. Soc. London 59, 263-290.

139. Hirche H.-J. 1983. Overwintering of Calanus finmarchicus and C. helgolandicus. Mar. Ecol. Progr. Ser. 11, 281-290.

140. Hirche H.-J. 1989. Egg production of the arctic copepod Calanus glacialis: laboratory experiments. Marine Biology 103, 311-318.

141. Hirche H.-J. 1990. Egg production of Calanus finmarchicus at low temperature. Mar. Biol. 106, 53-58.

142. Hirche H.-J. 1996. Diapause in the marine copepod, Calanus finmarchicus a review. Ophelia 44, 129-143.

143. Hirche H.-J. 1998. Dormancy in three Calanus species (C. finmarchicus, C.glacialis and C. hyperboreus) from the North Atlantic. Arch. Hydrobiol. Spec. Issues 52, 359-369.

144. Hirche H.-J., Kattner G. 1993. Egg production and lipid content of Calanusglacialis in spring: indication of a food-dependent and food-independent reproductive mode. Mar. Biol. 117, 615-622.

145. Hirche H.-J., Kosobokova K. 2003. Early reproduction and development ofdominant calanoid copepods in the sea ice zone of the Barents Sea — need for a change of paradigms? Mar. Biol. 143, 769-781.

146. Hirche H.-J, Kwasniewski S. 1997. Distribution, reproduction and development of Calanus species in the Northeast Water in relation to environmental conditions. J. Mar. Sys. 10, 299-317.

147. Hirche H.-J., Niehoff B. 1996. Reproduction of the Arctic copepod Calanushyperboreus in the Greenland Sea — field and laboratory observations. Polar Biology 16,209-219.

148. Hirche H.-J., Meyer U., Niehoff B. 1997. Egg production of Calanus finmarchicus effect of food, temperature and season. Mar. Biol. 127,609-620.

149. Hirche H.-J., Muyakshin S., Klages M., Auel H. 2006. Aggregation of the Arctic copepod Calanus hyperboreus over the ocean floor of the Greenland Sea. Deep-Sea Reserch I 53 (2), 310-320.

150. Holling C.S. 1959. Some characteristics of simple types of predation and parasitism. Can. Entomol. 91, 385-398.

151. Hopkins T.L., Lancraft T.M., Torres J.J., Donnelly J. 1993. Community structure and trophic ecology of Zooplankton in the Scotia Sea marginal ice zone in winter (1988). Deep-Sea Res. I 40, 81-105.

152. Hubold G. 1992. Zur Ökologie der Fische im Weddellmeer. Ber. Polarforsch. 103, 1-157.

153. Hudson P.J., Dobson A.P., Cattadori I.M. 2002. Trophic interactions andpopulation growth rates: describing patterns and identifying mechanisms. Philos. Trans. R. Soc. Lond. Ser. B. 357, 1259-1271.

154. Huntley M. 1981. Nonselective, nonsaturated feeding by three calanid copepod species in the Labrador Sea. Limnology and Oceanography 26, 831-842.

155. Jamieson C.D. 2005. Coexistence of two similar copepod species, Eudiaptomus gracilis and E. graciloides: the role of differential predator avoidance. Hydrobiologia 542, 191-202.

156. Johnsen S. 2001. Hidden in plain sight: The ecology and physiology of organismal transparency. Biological Bulletin 201, 301-318.

157. Jonasdottir S.H. 1999. Lipid content of Calanus finmarchicus during overwintering in the Faroe-Shetland Channel. Fish. Oceanogr. 8 (Suppl. 1), 61-72.

158. Kaartvedt S. 1996. Habitat preference during overwintering and timing of seasonal vertical migration of Calanus finmarchicus. Ophelia 44, 145-156.

159. Kaartvedt S. 2000. Life history of Calanus finmarchicus in the Norwegian Sea in relation to planktivorous fish. ICES J. Mar. Sci. 57, 1819-1824.

160. Kane J. 1984. The feeding habits of co-occurring cod and haddock larvae from Georges Bank. Mar. Ecol. Prog. Ser. 16, 9-20.

161. Kattner G., Hagen W. 1995. Polar herbivorous copepods — different pathways in lipid biochemistry. ICES J. Mar. Sci. 52, 329-335.

162. Kehayias G. 2003. Quantitative aspects of feeding of chaetognaths in the eastern Mediterranean waters. J. Mar. Biol. Ass. UK 83, 559-569.

163. Kellermann A. 1986. Zur Biologie der Jugendstadien der Nototheioidei (pisces) an der Antarktischen Halbinsel. Ber. Polarforsch. 31, 1-148.

164. Ki0rboe T., Bagoien E. 2005. Motility patterns and mate encounter rates in planktonic copepods. Limnol. Oceanogr. 50 (6), 1999-2007.

165. Ki0rboe T., Kaas H., Kruse B., M0hlenberg F., Tiselius P., ^rtebjerg G. 1990. The structure of the pelagic food web in relation to water column structure in the Skagerrak. Marine Ecology Progress Series 59, 19-32.

166. Kiorboe T., Saiz E., Viitasalo M. 1996. Prey switching behaviour in the planctonic copepod Acartia tonsa. Marine Ecology Progress Series 143, 65-75.

167. Kosobokova K.N. 1999. The reproductive cycle and life history of the Arctic copepod Calanus glacialis in the White Sea. Polar Biology 22, 254-263.

168. Bue C.P., Bell M.A. 1993. Phenotypic manipulation by the cestode parasite

169. Schistocephalus solidus of its intermediate host, Gasterosteus aculeatus, the threespine sticklebacks. Am. Nat. 142, 725-735.

170. Mackas D.L., Denman K.L., Abbott M.R. 1985. Plankton patchiness: Biology in the physical vernacular. Bull. Mar. Sci. 37, 652-674.

171. Maier G., Berger I., Burghard W., Nassal B. 2000. Is mating of copepodsassociated with increased risk of predation? J. Plankton Research 22 (10), 1977-1987.

172. Mansingh A. 1971. Physiological classification of dormancies in insects. Canad. Entomol. 103, 983-1009.

173. Marcus N.H. 1980. Photoperiodic control of diapause in the marine calanoid copepod Labidocera aestiva. Biol. Bull. 159, 311-318.

174. Marin V. 1988a. Qualitative models of the life cycles of Calanoides acutus, Calanus propinquus and Rhincalanus gigas. Polar Biol. 8, 439-446.

175. Marin V. 1988b. Independent life cycles: an alternative to the asynchronismhypothesis for Antarctic calanoid copepods. Hydrobiologia 167/168, 161168.

176. Marin V., Schnack-Schiel S.B. 1993. The occurrence of Rhincalanus gigas,

177. Calanoides acutus, and Calanus propinquus (Copepoda: Calanoida) in late May in the area of the Antarctic Peninsula. Polar Biol. 13, 35-40.

178. Marshall S.M. 1924. The food of Calanus finmarchicus during 1923. J. Mar. Biol. Ass. UK 13,473-479.

179. Marshall S.M. 1973. Respiration and feeding in copepods. Advances in Marine Biology 11,57-120.

180. Marshall S.M., Orr A.P. 1972. The biology of a marine copepod. Oliver and Boyd, Edinburgh. 188 p.

181. Mauchline J. 1998. The biology of calanoid copepods. Advances in marine biology 23. Academic Press, San Diego, USA. 710 p.

182. McArdle B.H., Lawton J.H. 1979. Effects of prey-size and predator-instar on the predation of Daphnia by Notonecta. Ecol. Entomol. 4, 267-275. "

183. Melle W., Skjoldal H.R. 1998. Reproduction and development of Calanusfinmarchicus, C. glacialis and C. hyperboreus in the Barents Sea. Mar. Ecol. Prog. Ser. 169,211-228.

184. Metz C. 1995. Seasonal variation in the distribution and abundance of Oithona and " Oncaea species (Copepoda, Crustacea) in the southeastern Weddell Sea, Antarctica. Polar Biology 15, 187-194.

185. Mikolajewski D.J., Brodin T., Johansson F., Joop G. 2005. Phenotypic plasticity in gender specific life-history: effects of food availability and predation. Oikos 110,91-100.

186. Milinski M. 1985. Risk of predation of parasitized sticklebacks, Gasterosteusaculeatus L. under competition for food. Behaviour 93, 203-216.t

187. Milinski M.1990. Parasites and host decision-making. Pp. 95-116 in: Barnard C.J., Behnke J.M. (eds). Parasitism and host behaviour. London, Taylor & Francis '

188. Miller C.B., Clemons M.J. 1988. Revised life history analysis for large grazing copepods in the subarctic Pacific Ocean. Progress in Oceanographgy 20, 293-313.

189. Miller C.B., Cowles T.J., Wiebe P.H., Copley N.J., Grigg H. 1991. Phenology in Calanus Jinmarchicus; hypotheses about control mechanisms. Mar. Ecol. Progr. Ser. 72, 79-91.

190. Minchella D.J., Scott M.E. 1991. Parasitism: a cryptic determinant of animal community structure. Trends Ecol. Evol. 6, 250-254.

191. Morand S., Gonzalez E.A. 1997. Is parasitism a missing ingredient in model ecosystems? Ecol. Model. 95, 61-74.

192. Mullin M.M., Brooks E.R. 1976. Some consequences of distributionalheterogeneity of phytoplankton and zooplankton. Limnol. Oceanogr. 21, 784-796.

193. Mullin M.M., Stewart E.F., Fuglister F.J. 1975. Ingestion by planktonic grazers as a function of the concentration of food. Limnology and Oceanography 20, 259-262.

194. Murphy E.J., Morris D.J., Watkins J.L., Priddle J. 1988. Scales of interactionbetween Antarctic krill and the environment. In: Sharhage D. (ed.), Antarctic ocean and resources variability. Springer, Berlin, Heidelberg, NY.

195. Nachman G. 2006. A functional response model of a predator population foraging in a patchy habitat. J. Anim. Ecol. 75, 948-958.

196. Niehoff B. 2003. Gonad morphology and oocyte development in Pseudocalanus spp. in relation to spawning activity. Mar. Biol. 143, 759-768.

197. Niehoff B., Hirche H.-J. 1996. Oogenesis and gonad maturation in the copepod Calanus finmarchicus and the prediction of egg production from preserved samples. Polar Biol. 16, 601-612.

198. Niehoff B., Hirche H.-J. 2005. Reproduction of Calanus glacialis in the Lurefjord (western Norway): indication for temperature-induced female dormancy. Mar. Ecol. Progr. Ser. 285, 107-115.

199. Niehoff B., Klenke U., Hirche H.-J., Irigoien X., Head R., Harris R. 1999. A high frequency time series at Weathership M, Norwegian Sea, during the 1997 spring bloom: the reproductive biology of Calanus finmarchicus. Mar. Ecol. Progr. Ser. 176, 81-92.

200. Niehoff B., Schnack-Schiel S., Cornils A., Brichta M. 2002. Reproductive activity of two dominant Antarctic copepod species, Metridia gerlachei and Ctenocalanus citer, in late autumn in the eastern Bellingshausen Sea. Polar Biology 25, 583-590.

201. Nielsen T.G., Hansen B. 1995. Plankton community structure and carbon cycling on the western coast of Greenland during and after the sedimentation, of a diatom bloom. Marine Ecology Progress Series 125, 239-257.

202. Nival P., Nival S. 1973. Efficacité de filtration des copepodés planctoniques. Ann. Inst. Oceanogr. Paris 49, 135-144.

203. Nival P., Nival S. 1976. Particle retention efficiencies of an herbivorous copepod, Acartia clausi (adult and copepodite stages): Effects on grazing. Limnology and Oceanography 21, 24-39.

204. Ohman M.D. 1990; The demographic benefits of diel vertical migration by zooplankton. Ecol. Monogr. 60, 257-281.

205. Ommaney F.D. 1936. Rhincalanus gigas (Brady), a copepod of the southern macroplankton. Discovery report 13, 277-384.0stvedt O.-J. 1955. Zooplankton investigations from Weathership M in the Norwegian Sea, 1948-1949. Hvalrdets Skr. 40, 1-93.

206. Ottestad P. 1932. On the biology of some southern Copepoda. Hvalradets Skr. 5, 160.

207. Ottestad P. 1936. On Antarctic copepods from the "Norvegia" expedition 19301931. Sci. Res. Norw. Ant. Exp. 15, 1-44.

208. Paffenhofer G.-A. 1988. Feeding rates and behavior of zooplankton. Bulletin of Marine Science 43, 430-445.

209. Parsons T.R., LeBrasseur R.J., Fulton J.D. 1967. Some observations on thedependence of zooplankton grazing on the cell size and concentration of phytoplankton blooms. J. oceanogr. Soc. Japan 23 (1), 10-17.

210. Pasternak A.F. 1995. Gut contents and diel feeding rhythm in dominant copepods in the ice-covered Weddell Sea, March 1992. Polar Biology 15: 583r586

211. Pasternak A.F., Arashkevich E.G. 1999. Resting stages in the life cycle of

212. Eudiaptomus graciloides (Lill) (Copepoda:Calanoida) in Lake Glubokoe. J. Plankton Res. 21, 309-325.

213. Pasternak A., Schnack-Schiel S.B. 2001a. Feeding patterns of dominant Antarctic copepods: an interplay of diapause, selectivity and availability of food. Hydrobiologia 453/454: 25-36

214. Pasternak A., Schnack-Schiel S.B. 2001b. Seasonal feeding patterns of thedominant Antarctic copepods Calanus propinquus and Calanoides acutus in the Weddell Sea. Polar Biology 24, 771-784

215. Pasternak, A.F. and Schnack-Schiel, S.B. 2007. " Feeding of Ctenocalanusciter in the eastern Weddell Sea: low in summer and spring, high in autumn and winter". Polar Biology, 30, 493-501.

216. Pasternak A.F., Kosobokova K.N., Drits A.V. 1994. Feeding, metabolism and body composition of the dominant Antarctic copepods with comments on their life cycles. Russian Journ. Aquat. Ecology 3, 49-62.

217. Pasternak A.F., Huntingford F.A., Crompton D.W.T. 1995. Changes in metabolism and behaviour of the freshwater copepod Cyclops strenuus abyssorum infected with Diphyllobothrium spp. Parasitology 110, 395-399.

218. Pasternak A.F, Arashkevich E.G., Semenova T.N. 1996. Summer delay in-the development of Eudiaptomus graciloides: is this a diapause? Russian Journal of Aquatic Ecology, 5(1-2): 39-47.

219. Pasternak A.F., Pulkkinen K., Mikheev V.N., Hasu T. and Valtonen E.T.J999. Factors affecting abundance of Triaenophorus infection in Cyclops strenuus, and parasite-induced changes in host fitness. Int. Journ for Parasitology 29,1793-1801.

220. Pasternak A., Arashkevich E., Tande K., Falkenhaug T. 2001. Seasonal changes in feeding, gonad development and lipid stores in Calanus finmarchicus and C. hyperboreus from Malangen, northern Norway. Mar. Biol. 138, 1141-1152.

221. Pasternak A., Wexels Riser C., Arashkevich E., Rat'kova T., Wassmann P. 2002. Calanus spp. grazing affects egg production and vertical carbon flux (the marginal ice zone and open Barents Sea). J. Mar. Sys. 38, 147-164.

222. Pasternak A., Tande K.S., Arashkevich E., Melle W. 2004. Reproductive patterns of Calanus finmarchicus at the Norwegian midshelf in 1997. Journ. Plankton Res., 26 (8): 839-849.

223. Pasternak A.F., Mikheev V.N., Wanzenböck J. 2006. How plankton copepods avoid fish predation: from individual responses to variations of the life cycle. Journal of Ichthyology . 46 Suppl. 2, 220-226.

224. Pasternak A., Arashkevich E., Reigstad M., Wassmann P., Falk-Petersen S. 2008. Dividing mesozooplankton into upper and lower size groups: applications to the grazing impact in the Marginal Ice Zone of the Barents Sea. Deep-Sea Research II 55, 2245-2256.

225. Pinel-Alloul B. 1995. Spatial heterogeneity as a multiscale characteristic of Zooplankton community. Hydrobiologia 300/301, 17-42.

226. Pinel-Alloul B., Pont D. 1991. Spatial distribution patterns in freshwatermacrozooplankton: variation with scale. Canad. J. Zool. 69, 1557-1570.

227. Poulet S.A., Marsot P. 1978. Chemosensory grazing by marine calanoid copepods (Arthropoda: Crustacea). Science 200, 1403-1405.

228. Poulin R., Curtis M.A., Rau M.E. 1992. Effects of Eubothrium salvelini (Cestoda) on the behaviour of Cyclops vernalis (Copepoda) and its susceptibility to fish predator. Parasitology 105, 265-271.

229. Poulin R. 1999. The functional importance of parasites in animal communities: many roles at many levels? Int. J. Parasitol. 29, 903-914.

230. Price H.J. 1989. Swimming behavior of krill in response to algal patches: a mesocosm study. Limnol. Oceanogr. 34, 649-659.

231. Pulkkinen K., Pasternak A.F., Hasu T., Valtonen E.T. 2000. Effect of

232. Triaenophorus crassus (Cestoda) infection on behaviour and susceptibility to predation on the first intermediate host Cyclops strenuus. J. Parasitol. 86, 664-670.

233. Reznick D.A., Bryga H., Endler J.A. 1990. Experimentally induced life-history evolution in a natural population. Nature 346, 357-359.

234. Richardson K. 1985. Plankton distribution and activity in the North Sea/Skagerrak-Kattegat frontal area in April 1984. Marine Ecology Progress Series 26, 233-244.

235. Ringelberg J. 1991. Enhancement of the phototactic reaction in Daphnia hyalina by a chemical mediated by juvenile perch (Perca fluviatilis). J. Plankton Res. 13, 17-25.

236. Ringelberg J. 1999. The photobehavior of Daphnia spp. as a model to explain diel vertical migration in zooplankton. Biol. Rev. 74, 397-423.

237. Romeis B. 1968. Mikroskopische Technik. Oldenburg, Munchen, Wien.

238. Rossetti G. 2005. Fungal parasitism in freshwater calanoid population: ecological consequences and possible mechanisms involved in the infection process. Hydrobiologia 548, 167-176.

239. Runge J. A. 1984. Egg production of the marine, planktonic copepod, Calanus pacificus Brodsky: laboratory observations. J.Nexp. mar. Biol. Ecol. 74, 5366.

240. Runge J.A. 1987.Measurement of egg production rate of Calanus finmarchicus from preserved samples. Can. J. Fish. Aquat. Sci. 44, 2009-2012.

241. Ryan J.P., McManus M.A., Paduan J.D., Chavez F.P. 2008. Phytoplankton thin layers caused by shear in frontal zones of a coastal upwelling system. Marine Ecology Progress Series 354, 21-34.

242. Sakwinska O. 2002. Response to fish kairomone in Daphnia galeata life history traits relies on shift to earlier instar at maturation. Oecologia 131, 409-417.

243. Sakwinska O., Dawidowicz P. 2005. Life history strategy and depth selectionbehavior as alternative antipredator defenses among natural Daphnia hyalina populations. Limnology and Oceanography 50 (4), 1284-1289.

244. Sandstrom O. 1980. Selective feeding by baltic herring. Hydrobiologia 69, 199207.

245. Santer B., Lampert W. 1995. Summer diapause in cyclopoid copepods: adaptive response to a food bottleneck? Journ. Animal Ecology 64, 600-613.

246. Sargent J.R., Falk-Petersen S. 1988. The lipid biochemistry of calanoid copepods. Hydrobiol. 167/168, 101-114.

247. Sargent J.R., Henderson R.J. 1986. Lipids. In: Corner E.D.S., O'Hara S.C.M.eds). The biological chemistry of marine copepods. Clarendon, Oxford, 59108.

248. Sargent J.R., Gatten R.R., Corner E.D.S., Kilvington C.C. 1977. On the nutrition and metabolism of zooplankton. XI. Lipids in Calanus helgolandicus grazing Biddulphia sinensis. J Mar Biol Ass UK 57, 525-533.

249. Savino J.F., Stein R.A. 1989. Behavioural interactions between fish predators and their prey: effects of plant density. Anim. Behav. 37, 311-321.

250. Schmidt-Nielsen K. 1984. Scaling: Why is animal size so important? Cambridge University Press, Cambridge UK.

251. Schnack S.B. 1982.The structure of the mouth parts of copepods in Kiel Bay. Meeresforschung 29, 89-101.

252. Schnack-Schiel S.B. 1999. Life cycle strategies and seasonal-variations indistribution and population structure of calanoid copepod species in the eastern Weddell Sea, Antarctica. Habil. Thesis, Univ. of Kiel.

253. Schnack-Schiel S.B. 2001. Aspects of the study of the life cycles of Antarctic copepods. Hydrobiologia 453/454, 9-24.

254. Schnack-Schiel S.B., Hagen W. 1994. Life cycle strategies and seasonal variations in distribution and population structure of four dominant calanoid copepod species in the eastern Weddell Sea, Antarctica. J. Plankton Res. 16, 15431566.

255. Schnack-Schiel S.B., Hagen W. 1995. Life cycle strategies of Calanoides acutus, Calanus propinquus and Metridia gerlachei (Copepoda: Calanoida) in the eastern Weddell Sea, Antarctica. ICES J. Mar. Sci. 52, 541-548.

256. Schnack-Schiel S.B., Mizdalski E. 1994. Seasonal variations in distribution and population structure of Microcalanus pygmaeus and Ctenocalanus citer

257. Copepoda: Calanoida) in the eastern Weddell Sea, Antarctica. Marine Biology 119,357-366.

258. Schnack-Schiel S.B., Hagen W., Mizdalski E. 1991. Seasonal comparison of

259. Calanoides acutus and Calanus propinquus (Copepoda: Calanoida) in the southeastern Weddell Sea, Antarctica. Mar. Ecol. Prog. Ser. 70, 17-27.

260. Seppala O., Karvonen A., Valtonen E.T. 2005. Impaired crypsis of fish infected with a trophically transmitted parasite. Anim. Beh. 70, 895-900.

261. Shostak A.W., Dick T.A. 1986. Effect of food intake by Cyclops bicuspidatus thomasi (Copepoda) on growth of procercoids of Triaenophorus crassus (Pseudophyllidea) and on host fecundity. Am. Midi. Nat. 115, 225-233.

262. Sih A. 1987. Predators and prey lifestyles: an evolutionary and ecologicaloverview. In: Kerfoot W.C., Sih A. (eds). Predation: direct and indirect impacts on aquatic communities. University Press New England, Hanover, USA, and London, UK, pp. 203-224.

263. Skorping A., Hogstedt G. 2001. Trophic cascades: a role for parasites? Oikos 94, 191-192.

264. Skovgaard A. 2005. Infection with the dinoflagellate parasite Blastodinium spp. in two Mediterranean copepods. Aquat. Microb. Biol. 38, 93-101.

265. Skovgaard A., Saiz E. 2006. Seasonal occurrence and role of protistan parasites in coastal marine zooplankton. Mar. Ecol. Prog. Ser. 327 (7), 37-49.

266. Smith S.L. 1990. Egg production and feeding by copepods prior to the springbloom of phytoplankton in Fram Strait, Greenland Sea. Mar. Biol. 106, 5969.

267. Smith S.L., Schnack-Schiel S.B. 1990. Polar zooplankton. In: Smith W.O. (ed.), Polar Oceanography, Part B. Chemistry, biology and geology. Academic Press, San Diego, CA, pp. 527-587.

268. Stearns S.C. 1977. The evolution of life history traits. Annual Review of Ecology and Systematics 8, 145-171.

269. Stibor H. 1992.Predator induced life-history shifts in a freshwater cladoceran. Oecologia 92, 162-165.

270. Stibor H., Lampert W. 2000. Components of additive variance in life-history traits of Daphnia hyalina seasonal differences in the response to predator signals. Oikos 88, 129-138.

271. Svensen C., Kiorboe T. 2000. Remote prey detection in Oithona similis:hydromechanical versus chemical cues. J. Plankt. Res. 22 (6), 1155-1166.

272. Svensson J.-E. 1997. Fish predation on Eudiaptomus gracilis in relation,to clutch size, body size, and sex: a field experiment. Hydrobiologia 344, 155-161.

273. Tande K.S., Bamstedt U. 1985. Grazing rates of the copepods Calanus glacialis and C. fmmrchicus in arctic waters of the Barents Sea. Marine Biology 87, 251-258.

274. Thompson R.M., Mouritsen K.N., Poulin R. 2005. Importance of parasites and their life cycle characteristics in determining the structure of a large marine food web. J. Anim. Ecol. 74, 77-85.

275. Thys I., Hoffmann L. 2005. Diverse responses of planktonic crustaceans to fish predation by shifts in depth selection and size at maturity. Hydrobiologia 551,87-98.

276. TinbergenN., Impekoven M., Franck D. 1967. An experiment on spacing-out as a defense against predation. Behaviour 28, 307-321.

277. Torgersen T. 2003. Proximate causes for anti-predatory feeding suppression by zooplankton during the day: reduction of contrast or motion ingestion or clearance? J. Plankton Res. 25, 565-571.

278. Tourangeau S., Runge J.A. 1991. Reproduction of Calanus glacialis in reation to an ice microalgal bloom in the southeastern Hudson Bay. Mar. Biol. 106, 227-234.

279. Tsuda A., Miller C.B. 1998. Mate-finding behavior in Calanus marshallae Frost. Philos. Trans. R. Soc. London Ser. B 353, 713-720.

280. Tsuda A., Saito H., Hirose T. 1998. Effect of gut content on the vulnerability of copepods to visual predation. Limnology Oceanography 43, 1944-1947.

281. Turner J.T. 1987. Zooplankton feeding ecology: contents of the fecal pellets of the copepod Centropages velificatus from waters near the mouth of the Mississippi River. Biological Bulletin 173, 377-386.

282. Turner J.T., Roff J.C. 1993. Trophic levels and trophospecies in marine plankton: lessons from the microbial food web. Marine Microbial Food Webs 7, 225248.

283. Urrere M.A., Knauer G.A. 1981. Zooplankton fecal pellets fluxes and vertical transport of particulate organic material in the pelagic environment. J. Plankt. Res. 3 (3), 369-389.

284. Vanderploeg H.A., Ondricek-Fallscheer R.L. 1982. Intersetule distances are a poor predictor of particle-retention efficiency in Diaptomus sicilis. Journal of Plankton Research 4, 237-244.

285. Varpe 0., Fiksen 0., Slotte A. 2005. Meta-ecosystems and biological energy transport from ocean to coast: the ecological importance of herring migration. Oecologia 146, 443-451.

286. Varpe 0., J0rgensen C., Tarling G.A., Fiksen 0. 2007. Early is better: seasonal egg fitness and timing of reproduction in a zooplankton life-history model. Oikos 116,1331-1342.

287. Verity P.G., Smetacek V. 1996. Organism life cycles, predation, and the structure of marine pelagic ecosystems. Marine Ecology Progress Series 130, 277293.

288. Vestheim H., Kaartvedt S. 2006. Plasticity in coloration as an antipredator strategy among zooplankton. Limnology and Oceanography 51, 1931-1934.

289. Viitasalo M., Kiorboe T., Flinkman J, Pedersen L.W., Visser A.W. 1998. Predation vulnerability of planktonic copepods: consequences of predator foraging strategies and prey sensory abilities. Mar. Ecol. Progr. Ser. 175, 129-145.

290. Viitasalo M., Flinkman J., Viherluoto M. 2001. Zooplanktivory in the Baltic Sea: a comparison of prey selectivity by Clupea harengus and Mysis mixta, with reference to prey escape reactions. Mar. Ecol. Progr. Ser. 216, 191-200.

291. VoroninaN.M. 1970. Seasonal cycles of some common Antarctic copepod species. Pp. 162-172 in: M.W. Holdgate (ed). Antarctic ecology. V.l. Academic Press, London New York.

292. VoroninaN.M. 1978. Variability of ecosystems. In: Charnock H., Deacon G.E.R. (eds) Advances in oceanography. Plenum Press, New York, p. 221-243

293. Vuorinen I., Rajasilta M., Salo J. 1983. Selective predation and habitat shift in a copepod species — support for the predation hypothesis. Oecologia 59, 6264.

294. Ward P., Atkinson A., Schnack-Schiel S.B., Murray A.W.A. 1997. Regionalvariation in the Atlantic Sector of the Southern Ocean — re-examination of existing data (1928 to 1993). Mar. Ecol. Prog. Ser. 157, 261-275.

295. Webb D.G., Weaver A.J. 1988. Predation and the evolution of free spawning in marine calanoid copepods. Oikos 51, 189-192.

296. Wedekind C. 1997. The infectivity, growth and virulence of the cestode Schistocephalus solidus in its first intermediate host, the copepod Macrocyclops albidus. Parasitology 115, 317-324.

297. White M.D. 1998. Horizontal distribution of pelagic zooplankton in relation to predation gradients. Ecography 21, 44-62.

298. Wickstead J.H. 1963. A new record of Ellobiopsis chattoni (flagellata incertae sedis) and its incidence in a population of Undinula vulgaris var. major (Crustacea Copepoda). Parasitology 53, 293-296.

299. Wiens J.A. 1976. Population responses to patchy environments. Annu. Rev. Ecol. Syst. 7, 81-120.

300. Wiens J.A. 1989. Spatial scaling in ecology. Funct. Ecol. 3, 385-397.

301. Wiggins G.B., Mackay R.J., Smith I.M. 1980. Evolutionary and ecologicalstrategies of animals in temporary ponds. Arch. Für Hydrobiologie/Suppl. 58, 97-206.

302. Williams C.L., Gilberston D.E. 1983. Altered feeding response as a cause for the altered heartbeat rate and locomotor activity of Schistosoma mansoni-infected Biomphalaria glabrata. J. Parasitol. 69, 671-676.

303. Williams-Hoze J. 1997. Dormancy in the free-living Copepod orders Cyclopoida, Calanoida, and Harpacticoida. Oceanogr. Mar. Biol. Annu. Rev. 35, 257321.

304. Willey R.L., Cantrell P.A., Threlkeld S.T. 1990. Epibiotic euglenoid flagellates increase the susceptibility of some Zooplankton to fish predation. Limnol. Oceanogr. 35 (4), 952-959.

305. Willey R.L., Willey R.B., Threlkeld S.T. 1993. Planktivore effects on Zooplankton epibiont communities: Epibiont pigmentation effects. Limnol. Oceanogr. 38 (8), 1818-1822.

306. Williamson C.E. 1981. Foraging behavior of a freshwater copepod: frequency changes in looping behavior at high and low prey densities. Oecologia 50, 332-336.

307. Winfield I.J., Townsend C.R. 1983. The cost of copepod reproduction: increased susceptibility to fish predation. Oecologia 60, 406-411.

308. Wojtal A., Frankiewicz P., Izydorczyk K., Zalewski M. 2003. Horizontal migration of Zooplankton in a littoral zone of the lowland Sulejow reservoir (central Poland). Hydrobiologia 506/509, 339-346.

309. Wong C.K. 1988. The swimming behavior of the copepod Metridia pacifica. Journal of Plankton Research 10, 1285-1290.

310. Xu Z., Burns C.W. 1991. Effects of the epizoic ciliate, Epistylis daphniae, ongrowth, reproduction and mortality of Boeckella triarticulata (Thompson) (Copepoda: Calanoida). Hydrobiologia 209, 183-189.

311. Yen J., Weissburgh M.J., Doal M.H. 1998. The fluid physics of signal perception by mate-tracking copepods. Philos. Trans. R. Soc. London Ser. B 353, 787804.

312. Yoshida T., Toda T., Kuwahara V., Taguchi S., Othman B.H.R. 2004. Rapidresponse to changing light environments of the calanoid copepod Calanus sinicus. Marine Biology 145, 505-513.

313. Zaret T.M. 1972. Predators, invisible prey, and the nature of polymorphism in the Cladocera (Class Crustacea). Limnology and Oceanography 17, 171-184.

314. Zaret T.M. 1980. Predation and freshwater communities. New Haven, L.: Yale Univ. Press 187 p.

315. Zaret T.M., Suffern J.S. 1976. Vertical migration in zooplankton as a predator avoidance mechanism. Limnol. Oceanogr. 21, 804-813.

316. Zeller M., Jiménez-Melero R., Santer B. 2004. Diapause in the calanoid freshwater copepod Eudiaptomus graciloides. Journ. Plankton Res. 26, 1379-1388.