Бесплатный автореферат и диссертация по биологии на тему

Биоэнергетика рыб Северный морей

ВАК РФ 03.00.10, Ихтиология

Автореферат диссертации по теме "Биоэнергетика рыб Северный морей"

РОССИЙСКАЯ АКАДЕМИЯ НАУК ИНСТИТУТ ПРОБЛЕМ ЭКОЛОГИИ И ЭВОЛЮЦИИ имени А.Н. Северцова

На правах рукописи

КАРАМУШКО Лариса Ивановна

БИОЭНЕРГЕТИКА РЫБ СЕВЕРНЫХ МОРЕЙ

Специальность - 03.00.10 - ихтиология

АВТОРЕФЕРАТ диссертации на соискание ученой степени доктора биологических наук

Москва 2005

Работа выполнена в Мурманском морском биологическом институте Кольского научного центра РАН

Научныйконсультант:

Доктор биологических наук, профессор М.И. Шатуновский Официальныеоппоненты:

Доктор биологических наук, профессор Н.Д. Озернюк Доктор биологических наук, профессор H.H. Немова Доктор биологических наук, профессор Ю.С. Решетников

Везушая организация:

Всероссийский научно-исследовательский институт рыбного хозяйства и океанографии

Защита состоится 2 марта 2005 г. в 14 часов на заседании Диссертационного Совета Д 002.213.02 по защите диссертаций на соискание ученой степени доктора наук при Институте проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН по адресу: 119071 Москва, Ленинский проспект, д. 33. Факс: (095) 954-55-34

С диссертацией можно ознакомиться в библиотеке Отделения биологических наук РАН

Автореферат разослан 31 января 2005 г.

Ученый секретарь Совета кандидат биологических наук

Л.Т. Капралова

ВВЕДЕНИЕ

АКТУАЛЬНОСТЬ ИССЛЕДОВАНИЯ. В комплексе современных исследований по биологической продуктивности водных экосистем биоэнергетическое направление занимает важное место, а его основными составляющими являются исследования энергетического обмена, роста, ассимиляции пищи и генеративного обмена отдельных видов гидробионтов. Разработка эколого-физиологических аспектов этого направления для водных животных связана прежде всего с исследованиями B.C. Ивлева (1939) и Г.Г. Винберга (1956), поскольку именно в этих работах были заложены фундаментальные основы изучения биоэнергетики рыб. Отдельные вопросы этой проблемы на протяжении многих лет интенсивно разрабатывались, как отечественными, так и зарубежными исследователями (Карзинкин, 1952; Строганов, 1962; Шульман, 1972; Кляшторин, 1973; Шатуновский, 1980; Озернюк, 1985, 2000; Белокопытин, 1990; Яржомбек; 1996; Новиков, 2000; Steele, 1965; Hoar et al., 1979; Tytler, Calow, 1985; Jobling, 1993 и мн. др.).

В последние годы проводятся интенсивные исследования особенностей биоэнергетики многих бореальных и тропических видов рыб. В то же время остается ряд нерешенных вопросов для морских рыб высоких широт, принадлежащих к разным экологическим группам.

Специфика жизнедеятельности полярных морских организмов заключается в том, что они обитают при крайних значениях температурного диапазона (при низких и даже отрицательных температурах). Многие исследователи до сих пор рассматривают столь низкие температуры среды как неблагоприятные условия обитания, по сравнению с условиями умеренных и тропических регионов. Однако, как известно, полярные моря являются высокопродуктивными областями Мирового океана. Проблема состоит в том, чтобы выявить комплекс физиологических и биохимических адаптации у полярных эктотермных организмов к существованию при низких температурах.

Эта проблема имеет и два важнейших практических аспекта:

1. Необходима (особенно в свете перелова многих видов рыб приарктических и приантарктических регионов) оценка продукционных показателей популяций, в том числе на основе экспериментальных исследований обмена веществ. Существенное значение при этом имеют эколого-физиологические исследования, выясняющие количественные закономерности потребления пищи, а также влияние температуры на скорость обмена, роста и соотношение в распределении энергии на эти

процессы.

2. В связи с развитием товарного рыбоводства морских видов рыб необходимы данные по оценке их пищевых потребностей, по количественным показателям роста и энергетического обмена.

ЦЕЛЬ И ЗАДАЧИ ИССЛЕДОВАНИЯ. Целью работы было выявление закономерностей энергетического обмена у рыб северных морей. Для достижения поставленной цели необходимо было решить следующие задачи:

- определить скорости стандартного и пищевого метаболизма у рыб разных экологических групп, обитающих в высоких широтах;

- выявить основные механизмы регулирования скорости метаболизма под влиянием температуры при различных типах температурных реакций, таких как острая реакция, акклимация, акклиматизация и адаптация;

- определить эффективность продуцирования вещества (коэффициент К) у исследуемых рыб при разных температурах;

- провести сравнительный анализ скорости метаболизма и соотношений его отдельных форм у арктических рыб и у рыб из других климатических зон Мирового океана;

- установить связи биоэнергетической специфики рыб северных морей с процессами их роста и воспроизводства.

НАУЧНАЯ НОВИЗНА И ТЕОРЕТИЧЕСКАЯ ЗНАЧИМОСТЬ РАБОТЫ. Для рыб северных морей по экспериментальным данным, впервые полученным непосредственно при температуре среды обитания, проведен анализ количественных изменений скорости энергетического обмена под влиянием температуры. Показано, что температурная зависимость стандартного обмена достоверно описывается экспоненциальным уравнением и уравнением Аррениуса.

По результатам анализа экспериментальных работ, выполненных на арктических и бореальных видах рыб (мойва, сайка, атлантическая треска, полосатая и пятнистая зубатки, морская, речная и длинная камбалы), показано, что основная адаптация к обитанию при низких температурах заключается не в повышении интенсивности энергетического обмена, а в более эффективном использовании потребленной пищи на продукционные процессы (соматический и генеративный рост). Установлено, что наиболее важным свойством обитателей полярных морей является более высокая эффективность продуцирования вещества (коэффициент К,, по В.С.Ивлеву (1938,1939)), по сравнению с рыбами других зон Мирового океана.

Впервые проведена количественная оценка основных характеристик специфического динамического действия пищи при различных режимах кормления и температуре. Получены функциональные зависимости абсолютной величины специфического динамического действия пищи от скорости потребления пищи; предложено учитывать эти зависимости при составлении моделей потребления пищи популяциями рыб.

Установлено, что абсолютное увеличение энергетических трат на переваривание пищи (максимальный пищевой обмен) для рыб, обитающих при низких температурах, ниже, чем для рыб умеренных и тропических широт, но при этом увеличивается продолжительность специфического динамического действия пищи: подобное сочетание ограничивает скорость переваривания пищи, а следовательно и потребление пищи при низких температурах.

Впервые для одного из важнейших видов рыб арктической и субарктической пелагиали - мойвы ЫаШШт уНОэт уПЫш - определены скорости энергетического обмена при различном физиологическом состоянии.

ПРАКТИЧЕСКАЯ ЗНАЧИМОСТЬ РАБОТЫ. Материалы диссертации могут найти применение при оценке и прогнозировании продукционных процессов в водных экосистемах. Выявленные количественные зависимости между скоростью энергетического обмена, температурой и массой тела морских рыб могут быть использованы при решении проблем, связанных с биопродукционными процессами в рыбной части сообществ северных морей. Количественные значения биоэнергетических показателей были использованы в алгоритмах расчетов прямого ущерба запасам морских рыб при оценке воздействия разработки и эксплуатации шельфовых нефтяных и газоконденсатных месторождений на окружающую среду северных морей. Результаты исследований по пищевым потребностям, особенностям роста и энергетического обмена морских видов рыб могут быть использованы в разработке и обосновании методов управления их численностью и продуктивностью при товарном выращивании. Данные по биоэнергетическим характеристикам морских видов рыб могут быть включены в курсы лекций и учебные пособия по экологии и физиологии рыб для высших учебных заведений.

ОСНОВНЫЕ ПОЛОЖЕНИЯ, ВЫНОСИМЫЕ НА ЗАЩИТУ.

1. Сформулировано положение о том, что основное направление адаптации рыб высоких широт к жизни при низких температурах состоит

не в повышении интенсивности энергетического обмена и годовой величины потребления энергии, а в более эффективном использовании потребленной пищи на продукционные процессы (соматический и генеративный рост), по сравнению с обитателями более низких широт.

2. Разработана концепция, постулирующая, что величина энергетических трат на биохимические превращения пищи у рыб в условиях низких температур, ниже, чем у бореальных и тропических видов, но при этом больше продолжительность переваривания пищи, что объясняет более низкие величины их рационов.

3. Установлено, что повышение уровня стандартного обмена в ряду: камбалы зубатки треска сайка мойва связано с различиями в морфо-функциональной активности этих видов. Исследованные виды рыб отличаются соотношением отдельных форм обмена в общем бюджете энергии: у донных малоподвижных видов рыб (камбалы, зубатки) доля энергетического обмена ниже, а доля пластического - выше, чем у более активных видов (треска, сайка, мойва).

4. На основе нового методологического подхода к экспериментальным исследованиям обмена веществ рыб (проведение длительных опытов при температуре среды обитания и исключение «острых опытов») получены принципиально новые данные по энергетическому обмену рыб северных морей. Показано, что количественные изменения обмена у исследованных видов строго подчиняются закономерности Вант-Гоффа и Аррениуса.

АПРОБАЦИЯ РАБОТЫ. Материалы диссертации представлены на Всесоюзной конференции «Изучение и рациональное использование биологических ресурсов Северных морей и Северной Атлантики» (Мурманск, 1985); Всесоюзных конференциях по экологии и биологической продуктивности Баренцева моря (Мурманск, 1986; 1988; 1990); Всесоюзной конференции «Питание морских рыб и использование кормовой базы как элемента промыслового прогнозирования» (Мурманск, 1989); Всесоюзной конференции по физиологии морских животных (Мурманск, 1989); VIII Всесоюзной конференции по экологической физиологии и биохимии рыб. (Петрозаводск, 1992); Международной конференции «Современное состояние и перспективы исследований экосистем Баренцева, Карского морей и моря Лаптевых» (Мурманск, 1995); Международной конференции «Методология и процедура оценки воздействия морской нефтегазовой индустрии на окружающую среду Арктики» (Мурманск, 1996); Международной конференции «Биологические процессы и эволюция

морских экосистем в условиях океанического перигляциала» (Мурманск, 1996); Международной конференции «Экологический мониторинг морей Западной Арктики» (Мурманск, 1997); на Международном семинаре «Адаптации животных и растений к условиям арктических морей» (Мурманск, 1999); на Международном Симпозиуме «Capelin - What are they good for?» (Рейкьявик, Исландия, 2001); на Международном семинаре «Современные проблемы физиологии и экологии морских животных» (Ростов-на-Дону, 2002); на Биологической школе-семинаре (Мурманск, 2003); на коллоквиумах лабораторий экологии и поведения низших позвоночных ИПЭЭ РАН.

ПУБЛИКАЦИИ. По теме диссертации опубликовано 53 работы, в том числе 2 коллективные монографии и 3 статьи в зарубежных изданиях.

СТРУКТУРА И ОБЪЕМ РАБОТЫ. Диссертация состоит из введения, 6 глав, выводов и списка литературы; содержит 283 страницы текста, в том числе 40 таблиц, 38 рисунков. Список цитируемой литературы включает 574 источника, из них 312 на иностранных языках.

Глава 1. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Исследования проводили в морской аквариальной Мурманского морского биологического института в 1985-1992 гг. и после закрытия экспериментальной базы в поселке Дальние Зеленцы работы были продолжены на биологической станции Норвежского института аквакультуры и рыболовства (г. Тромсе) с 1994 по 2002 гг. Изложенные в работе результаты получены на представителях массовых видов рыб Баренцева и Норвежского морей, указанных в таблице 1.

Исследованный материал (атлантическая треска, полосатая и пятнистая зубатки, морская камбала, атлантическая длинная камбала) собирался во время траления донным тралом в прибрежье Мурмана (Кильдинская банка, Западный прибрежный район Баренцева моря). Речную камбалу отлавливали неводом в опресненных участках заливов в районе п. Дальние Зеленцы, а также в р. Рында. Сайка была поймана с использованием донного трала в юго-восточной части Баренцева моря, у Новой Земли (район обитания наиболее многочисленной популяции сайки, называемой восточнобаренцевоморской или новоземельской), а также у западного Шпицбергена. Мойва отлавливалась в районе нахождения её нерестилищ у Северной Норвегии пелагическим тралом в верхнем 20 м слое (траление

осуществлялось в течение 5 минут).

Измерения скорости потребления кислорода проводили в проточно-замкнутом респирометре с помощью мембранного кислородного электрода (Кляшторин, 1978), при этом был использован метод «прерванного потока». Эксперименты проводились в течение целого года, с тем чтобы охватить четыре сезона; температура воды в период проведения опытов изменялась в соответствии с естественными сезонными колебаниями, составляя летом 7.0-11.0 °С, осенью 2.5-5.0 °С, весной 0-4.8 °С и зимой (-0.5)-4-0 °С. Таким образом, рыбы содержались до опыта и во время него при естественной сезонной температуре, полностью исключались «острые измерения».

Эксперименты по определению скорости стандартного и максимального обмена у трески и сайки при температуре от -0.5 до +8 °С проводились с помощью модифицированного проточного респирометра. Используемый туннельный респирометр имел автоматический пистон, что позволяло регулировать объем камеры в зависимости от размера экспериментальных рыб. Скорость потребления кислорода измерялась кислородным датчиком "Radiometer oxygen electrode" E-5046. Данные по содержанию кислорода в респирометре через регистрирующий блок "Radiometer PHM71-Mk2/PHM72-Mk2" фиксировались и анализировались на компьютере.

В экспериментах по выявлению влияния кормления на уровень энергетического обмена акклимированных рыб кормили непосредственно в респирометре. Все исследуемые виды проявляли очень высокую пищевую активность, спокойно подплывая к пинцету с кормом в руках экспериментатора. Использование метода «прерванного потока» позволяло проследить всю динамику процесса стабилизации уровня дыхания после приема пищи, так как было возможно проведение индивидуальных опытов в течение нескольких дней.

Определение избираемой температуры рыбами проводилось с помощью компьютер-контролируемого и оснащенного видеокамерой термоградиент-прибора, называемого «Преферендум-камера» («Preferendum-Chamber-System») (Schurmann, Christiansen, 1994). Одиночные особи помещались в камеру и их параметры (XY- положение рыбы и температура внутри камеры) постоянно регистрировались. Изменения данныхХYДавали возможность точно рассчитывать скорость плавания (например, число собственных длин в секунду), а также наблюдать локомоторное поведение рыб.

Опыты по скорости потребления рыбами различных видов пищи

Количество выполненных экспериментов

Таблица 1

Область исследований

Виды рыб Масса рыб Wr) Метаболизм (N, кол-во опытов) Питание (N, кол-во опытов) Рост (N, кол-во опытов) Избирательность температур (N, кол-во опытов) Годы работ

Mallotus villosus villosus (Müller, 1776) 12-54 400 - - 50 1999-2002

Boreogadus saida (Lepechin) Gadus morhua morhua L. 11-138 30-2000 925 1050 160 450 160 350 200 1994-2002 1985-1992

Anarhichas lupus lupus L. Anarhichas minor Olafsen 100-4000 1800-5000 900 450 200 350 - 1985-1992 1985-1989

Pleuronectes platessa L. Platichthys flesus (L.) Glyptocephalus cynoglossus (L.) 5-2000 30-180 100-800 900 200 500 300 400 50 — 1985-1992 1985-1990 1988-1989

проводились постоянно в течение всего периода исследований (табл. 1). Основным методологическим требованием при постановке опытов являлось фиксирование индивидуального потребления корма каждой рыбой, даже если животные и содержатся в группе. А поскольку каждая величина, привлекаемая для описания связи, должна представлять не единичное наблюдение, а надежную среднюю из многих измерений, то необходимо было выполнить достаточно большое число экспериментов, требующих отработанной методики длительного лабораторного содержания животных. Среднесуточные пищевые рационы определялись методом прямого учета (Методическое пособие по изучению питания рыб, 1974). Рассчитаны зависимости скорости потребления пищи от ряда факторов (масса особи, температура воды и др.).

Энергетические эквиваленты массы кормовых объектов и исследуемых рыб определяли в 2-3 повторностях методом мокрого (бихроматного) сжигания (Гигиняк, 1979), при вычислениях использовали оксикалорийный коэффициент 3.38 кал/мг О2. Для выражения энергетического содержания пищи в джоулях использовали переводной коэффициент 4.187.

Уравнения зависимости максимально возможной скорости потребления пищи RmM (г/сут) при кормлении «ad libitum» и скорости потребления пищи /?mjint (г/сут), поддерживающей жизнедеятельность организма, от массы тела [W, г) имели следующий вид: Rmloi(W) = (2) И /?maint(fT) = a ff* (3) (Бретт, Гроувс, 1983). Коэффициенты а, в, а ,в получены в эксперименте.

При расчете энергетических бюджетов рыб было использовано балансовое равенство, предложенное Г.Г. Винбергом (1956). Используя обозначения, применяемые в нашей работе, это уравнение будет иметь следующий вид: R = P + Q + F, где R - энергосодержание потребленной за определенное время пищи; Р - энергосодержание прироста; Q - траты на обмен в сумме с энергосодержанием конечных продуктов азотного обмена (Винберг, 1986); F - энергосодержание неусвоенной пищи. Вычислялось отношение P/(P+Q), или коэффициент К2 (Ивлев, 1938,1939; Ивлев, Ивлева, 1948; Хмелева, 1968; Винберг, 1986), отражающий эффективность использования ассимилированной пищи на рост.

Статистическая обработка осуществлялась с использованием SYSTAT и STATGRAF. Для сравнения уравнений регрессии с двойной логарифмической системой координат был применен анализ ковариантности (ANCOVA). Все различия считали достоверными при превышении 95%-ного уровня значимости (р<0.05).

Глава 2. ЭНЕРГЕТИЧЕСКИЙ ОБМЕН У РЫБ И ФАКТОРЫ, ОПРЕДЕЛЯЮЩИЕ ЕГО ИНТЕНСИВНОСТЬ

На основании непрерывных измерений потребления кислорода при естественной сезонной температуре получены температурные зависимости энергетического обмена исследуемых рыб в пределах температур обитания, которые аппроксимировались:

1) экспоненциальной функцией <2 = 20е*'или (¿2= ек('2']), где (¿^ ()0, ()2 И <2! - интенсивность обмена (мг О^час'-экз."1) при температурах 1, 0°, ^несоответственно, к- постоянная, показывающая степень зависимости обмена от температуры;

2) уравнением Аррениуса, представляющем скорость биологического процесса отрицательной экспоненциальной функцией обратной величины абсолютной или Кельвинской температуры Т:

где - интенсивность обмена при «стандартной» температуре величина с той же размерностью (кал/мольтрадус), что и Я - газовая постоянная (1.986 или ~ 2 кал/мольтрадус), ^ - "температурная характеристика", которая является величиной безразмерной, передающей ускорение процесса с возрастанием температуры, и в физико-химическом смысле соответствует энергии активации обобщенной химической реакции, детерминирующей метаболизм организма. Температуры Т и То даются в термодинамической шкале.

Зависимость интенсивности энергетического обмена исследуемых рыб от температуры по Аррениусу была следующей:

Сайиь тогкиа тогИиа -

2=ехр[(17.2988±0.3659)-(5591.18±101.77)—], г = -0.99,р<0.001;

Вогео§ас1и8 $шс]а -<2 = ехр[(21.1723±0.9756)-(5838.56±217.55)^], г = -0.99,/?<0.001;

АпагЫсИаь Ырш 1ириь -б = ехр[(18.0391± 1.7709)-(5955.30±492.98)г = -0.91, р<0.001;

Р1еигопес(е$ рШезза -б = ехр[(22.2284±2.5809)-(7327.38±715.89)^],г = -0.92,р<0.001

и С1ур1осерИа1из cynoglossus -0 = ехр[(28.9681±0.5677)-(4821,02±235.43)г = -0.90, р<0.001.

Как неизбежный результат применения уравнения Аррениуса, наблюдается снижение температурного коэффициента £?10 от низких , температур к более высоким (табл. 2).

Таблица 2. Коэффициенты Qm рассчитанные для разных интервалов температуры по коэффициенту //

Виды рыб Интервалы температуры

0-5 °C 5-10 °C

Gadus morhua morhua 2.09 2.04

Boreogadus saida 2.03 1.98

Anarhichas lupus lupus 2.19 2.13

Pleuronectes platessa 2.92 2.54

Glyptocephalus cynoglossus 2.92 2.54

Температурные зависимости энергетического обмена исследуемых рыб экспоненциального типа были следующими:

Gadus morhua morhua -Q = exp[(-3.1718±0.0084)+(0.0723±0.0013)-/ °C], r = 0.99,p<0.01;

Boreogadus saida -Q=exp[(-3.1419±0.0153)+(0.0697±0.0076)7 °C], r=0.97,/?<0.01;

Anarhichas lupus lupus -Q = exp[(-3.7656±0.0390)+(0.0762±0.0063)7 °C], r = 0.91,p<0.01;

Pleuronectes platessa -Q = exp[(-4.6052±0.0095)+(0.0945±0.0093)/ °C], r = 0.92,^0.01

и Glyptocephalus cynoglossus -e=exp[H.1541±0.0505)+(0.0945±0.0025)/oC]) r = 0.90,/К0.01.

Все выполненные расчеты отнесены к массе тела сайки 100 г, а всех остальных рыб к массе тела 600 г.

При экспоненциальной зависимости температурный коэффициент {210 постоянен во всем исследованном диапазоне температур и составляет для трески - 2.06, для сайки - 2.0, для полосатой зубатки - 2.14 и для морской и длинной камбал - 2.57. Сравнение достоверности различий дисперсии

'У

(О ) уравнений Аррениуса и экспоненциального по критерию Фишера показало, что даже при 0.05 уровне значимости их различия недостоверны. Поэтому, для практического использования предпочтительнее экспоненциальное уравнение, поскольку применение уравнения Аррениуса связано со сложными рассчетами, и кроме того «с затрудненностью сравнения результатов его применения с другими распространенными показателями зависимости скорости биологических процессов от температуры» (Винберг, 1983).

Чтобы установить связь между метаболизмом и температурой в пределах биокинетической зоны, необходимы результаты измерений обмена у рыб при соответствующих температурах среды обитания. Графическое и аналитическое сопоставление наших результатов с литературными данными по интенсивности метаболизма для представителей камбалообразных, позволили получить общую зависимость Ы-( (метаболизм-температура) в границах температуры от 0 до 30 °С для отряда Pleuronectifbrmes (рис.1).

Рис. 1. Зависимость скорости энергетического обмена (0) от температуры для представителей отряда РкшгьпесШьгшев после завершения акклимации к каждой температуре в пределах биокинетической зоны. Данные представлены в полулогарифмической системе координат по Аррениусу.

В полулогарифмической системе координат, когда по оси абсцисс отложены обратные величины температур, выраженные в градусах абсолютной температуры, а по оси ординат-логарифмы скоростей обмена, зависимость метаболизма от температуры во всех случаях передается прямой. Это означает, что функциональная связь между скоростью обмена и температурой подчиняется закону Вант-Гоффа и Аррениуса и может быть аппроксимирована уравнением:

Таким образом, полученные зависимости указывают на высокую корреляцию между скоростью обмена и температурой среды обитания и закономерное экспоненциальное возрастание обмена с повышением температуры. Проведенный анализ данных не дал достоверных доказательств в пользу гипотезы компенсаторного увеличения скорости метаболизма при низких температурах.

Скорость и уровень обмена у рыб разных экологических групп

Анализ литературных данных показал значительный разброс результатов измерений скорости обмена у рыб в зависимости от особенностей их экологии, что свидетельствует о тесной связи подвижности (естественной активности) с уровнем энергетического обмена рыб (в данном случае имеется в виду только стандартный обмен).

Рис. 2. Зависимость скорости энергетического обмена (0 от температуры у различных по экологии видов рыб в полулогарифмической системе координат по Аррениусу.

На рисунке 2 представлены данные, полученные нами для различных по экологии видов: морской и длинной камбал, полосатой зубатки и трески. Возрастание скорости энергетического обмена в ряду Pleuronectes platessa - Glyptocephalus cynoglossus -Anarhichas lupus lupus - Gadus morhua morhua, по-видимому, в первую очередь, связано с различиями в их образе жизни.

По сравнению с зубаткой и камбалами треска ведет более активный образ жизни, а высокоподвижные виды, как и виды с особенно высоким темпом роста, обладают повышенной скоростью стандартного и основного обмена, т.е. наблюдается взаимосвязь стандартного метаболизма с условиями обитания, и прежде всего, с уровнем плавательной активности. Относительно высокие энергетические затраты трески теснейшим образом связаны с ее функциональными особенностями, и здесь необходимо привести мнение ГГ. Винберга (1976), что активные виды имеют высокую интенсивность обмена не потому, что они высокоподвижны, а скорее наоборот, они

высокоподвижны потому, что имеют высокую скорость обмена.

Как часть количественных исследований по биоэнергетическим характеристикам одного из важнейших пелагических видов рыб арктической и субарктической пелагиали - мойвы Mallotus villosus villosus (Müller), были исследованы скорости метаболизма рыб во время нереста и после него.

На рис. 3 представлены изменения скорости обмена самцов и самок мойвы в зависимости от массы тела. Потребление кислорода увеличивалось достоверно с увеличением массы тела для половозрелых рыб, но коэффициент а и экспонента Ъ в уравнениях зависимости потребления кислорода от массы тела различались. Линии регрессий для нерестящихся и посленерестовых самцов были параллельными с углом наклона близким к единице, но значение коэффициента а для нерестящихся самцов было достоверно выше Вычисленное значение для отнерестившихся

самок оказалось достоверно ниже значений, определенных для двух других групп рыб (.PcO.OOl). Средние удельные скорости энергетического обмена у мойвы достоверно различались и самые высокие были у рыб во время нереста - 125 МЛ 02 КГ1 час"1, и меньше у отнерестившихся самок - 87 мл О2 кг1 час"1 и самцов - 79 мл 02 КГ"1 час"1 (табл. 3). Таким образом, скорости метаболизма (обмен покоя, resting metabolism) у мойвы, находящейся в состоянии нереста, были на 30% выше, чем у самок, уже выметавших икру.

В течение полового созревания и нереста рыбы претерпевают заметные физиологические изменения, которые могут влиять на их метаболизм. Это особенно заметно у мойвы, у которой ярко выражен половой диморфизм, и кроме того большинство рыб, в основном самцы, погибают после первого нереста (Christiansen, Siikavuopio, 1998).

Таблица 3

Средние скорости энергетического обмена и соответствующие энергетические потребности для половозрелой мойвы

Состояние рыб Масса рыб, г Коэф-т (9) Экспонента Сь) Коэф-т. корреляции м Доверит, уровень (Р) Скорость обмена (мл02г"'-час"' ± Оп-0 Энергетические потребности (кДж-кг-'сутки'1)

Нерестящиеся особи (самцы и 21.0-35.1 0.106 1.049 0.779 <0.001 0.125±0.003 59.9

самки) Отнерестившиеся особи:

самки 12.6-22.5 0.411 0.430 0.692 <0.001 0.087±0.002 41.7

самцы 24.1-54.0 0.075 1.012 0.864 <0.001 0.079±0.001 37.8

Примечание: В таблицу включены также параметры а и Ъ из уравнений зависимости скорости энергетического обмена мойвы от массы тела, соответствующих линиям регрессий на рис. 3. Энергетические потребности были рассчитаны с использованием оксикалорийного коэффициента 19.97 Дж мл 02-1 (Винберг, 1956).

0.8

•Г 0.6

а

-ИГ

о

1.2

1.4

ЬоВ(Г,г)

1.6

1.8

Рис. 3. Зависимость скорости энергетического обмена от массы тела для особей во время нереста (0) и посленерестовых самок (О) и самцов (•) мойвы при температуре 3.5-4.0 °С.

Вероятно, причиной отмеченных высоких скоростей метаболизма нерестящейся мойвы (рис. 3) является гормональное состояние, связанное с репродукцией. Икра у рыб, находящихся в нерестовом состоянии, была зрелая, на стадии V.

Из многих факторов, влиящих на интенсивность энергетического обмена, первостепенными являются масса тела организмов и температура (Винберг, 1956, 1976; Ивлев, 1963а). Согласно Г.Г. Винбергу (1976), «ни температура, ни какой-либо из других факторов не может идти в сравнение с размерами тела в отношении амплитуды вызванных ими различий обмена».

Анализ скорости обмена исследованных рыб как функции массы тела отдельно для каждого значения температуры показал значительные изменения энергетического обмена в ответ на колебания температуры и позволил выразить единым уравнением зависимость между скоростью обмена, массой тела и температурой. Силу совокупной взаимосвязи этих трех параметров определяли множественным коэффициентом корреляции (Л^д), достоверность которого оценивали по критерию Фишера (Б).

При обработке наших данных по программе многофакторного регрессионного анализа были получены следующие уравнения:

Интенсивность метаболизма и размеры тела рыб

у=(-1.7862±0.3487)+(0.7834±0.0584)х,+(0.0723±0.0130)х2, у=(-2.0612±0.1108)+(0.7653±0.0123)х, +(0.0697±0.0076)х2, у=(-2.2372±0.0333)+(0.7726±0.0055)х, +(0.0762±0.0011 )х2, у=(-3.1287±0.2446)+(0.7704±0.0371)х1 +(0.0945±0.0066)х2

у=(-2Р9393±0.1573Ж0.8103±0.0421)х, +(0.0945±0.0122)х2

В данном комплексе признаков х, и х2 не скоррелированы, т.е. поочередное исключение влияния отдельных факторов повышает силу связи между двумя остальными. После потенцирования и возвращения к исходным переменным (0 - скорость обмена, МгО^Т1; Цг- масса тела, г; (- температура °С), уравнения имеют следующий вид:

Сайт тогЫа тогкш - 0=0.1Г*'

На основании полученных функциональных зависимостей впервые открылась возможность подойти к оценке пищевых потребностей популяций исследуемых рыб Баренцева моря во всем толерантном температурном диапазоне.

Глава 3. ВЛИЯНИЕ ПИТАНИЯ ИССЛЕДОВАННЫХ ВИДОВ РЫБ НА СКОРОСТЬ ИХ МЕТАБОЛИЗМА И СПЕЦИФИЧЕСКОЕ ДИНАМИЧЕСКОЕ ДЕЙСТВИЕ ПИЩИ

Значительное влияние на скорость энергетического обмена оказывает уровень накормленности животных. Название этого влияния известно, как специфическое динамическое действие пищи (СДД), или теплообразующий эффект, хотя в литературе этот термин может появляться под названием «теплообразующий или тепловой эффект», «приращение теплоты» или «индуцированный рационом термогенез».

У пойкилотермных животных этот эффект, проявляющийся в

увеличении потребления кислорода после кормления, составляет весомую часть энергетических затрат, но тем не менее представляет собой одну из наиболее слабо изученных сторон энергетического бюджета рыб. Повышение скорости потребления кислорода после кормления связано с дополнительной энергией, расходуемой на процесс прохождения пищи по пищеварительному тракту, ее переваривание, абсорбцию и биохимические превращения.

Исследовались три основных параметра специфического динамического действия пищи: 1 - максимум, или пик потребления кислорода, 2 - продолжительность СДД, 3 - интегральная величина СДД.

Длительность метаболической реакции на кормление у рыб довольно сильно различается в зависимости от ряда факторов, и именно от этого параметра зависит определение периода голодания рыб перед кормлением в экспериментах. В наших экспериментах период голодания для всех видов рыб был равен удвоенному количеству дней, соответствующих продолжительности специфического динамического действия пищи.

Анализ основных характеристик специфического динамического действия пищи показал, что величина «пика» возрастает с увеличением рациона и по, нашим данным, для всех видов рыб составляет от 1.5 до 2.5 стандартного обмена. При низких температурах (0.8-2.0 °С) величины максимального пищевого обмена, называемого также «факториальный размах СДД», ниже, чем при высоких, но при этом увеличивается продолжительность СДД-процесса. Время стабилизации уровня потребления кислорода зависит от величины рациона и при низких температурах составляет 7-8 суток. Такая продолжительная метаболическая реакция на кормление объясняется низкими скоростями основного метаболизма у рыб при этих температурах.

Так, в опытах с зубаткой при кормлении ее рыбным кормом максимальные значения пищевого обмена превышали стандартный обмен в 1.7-2.5 раза. На рис. 4 можно видеть, что при температуре 2-4 °С это отношение увеличивается с 1.15 при рационе, составляющем 1% от массы тела до 2.18 при 4%-ном и 2.5 при 6%-ном рационах. Продолжительность специфического динамического действия пищи при указанных температурах составляет 5-6 суток. При повышении температуры до 8-10 °С продолжительность СДД снижается до 4 суток.

Продолжительность специфического динамического действия пищи изменяется под действием таких факторов, как количество съеденной пищи, температура окружающей среды. Как правило, эта величина возрастает с увеличением рациона и понижением температуры, объяснение этому можно

найти в тесной функциональной зависимости между продолжительностью СДД и скоростью переваривания пищи, которая в свою очередь скоррелирована с рационом и температурой.

Абсолютная величина СДД выражается в мл (мг) О2 или, при использовании оксикалорийного коэффициента 4.81 кал/мл О2 (3.38 кал/мг О2или 20.13 1/мл О2) (Вгоёу, 1945), переводится в энергетические единицы.

60 50 40 30 20 10 О

120 100 80 60 40 20 О

Рис. 4. Изменение энергетического обмена зубатки, связанное со специфическим действием пиши при разовом кормлении: а - при низких температурах, б - при высоких температурах; 1 - Л = 1%, 2 - Л = 2%, 3 - Л = 4%, 4 - Л = 6%. По оси ординат - скорость энергетического обмена по оси абсцисс - время

(сут).

При анализе влияния температуры на абсолютную величину СДД, была выявлена закономерность, названная нами «эффект площадей». Несмотря на то, что процесс СДД протекает медленнее при низких температурах (продолжительность эффекта выше для всех значений рационов), и вид кривых, отражающих изменения скорости обмена в результате СДД пищи сильно различается (при высоких температурах наклон графиков более крутой), тем не менее площади, ограниченные кривыми при одном и том же значении рациона, но при разных температурах, оказываются одинаковыми, т.е. при высоких и при низких температурах абсолютные

■ ■_■ ■ ■......

О 0,5 1 1,5 2 2,5 3 4 Р 6

О 0,5 1 1,5 2 2,5 3 4 5

величины СДД, определяемые как интегральное превышение пищевого обмена над стандартным, эквивалентны.

Температурной зависимости максимального превышения обмена (величины «пика») накормленных рыб над уровнем стандартного обмена не обнаружено, т.е. при снижении температуры факториальное повышение обмена до максимального значения будет поддерживаться на постоянном уровне, в то время как продолжительность специфического динамического действия пищи будет значительно увеличиваться. А поскольку скорость основного метаболизма, измеренная у рыб до кормления, в большой степени зависит от температуры, то полная величина СДД, т.е. общая используемая энергия, остается постоянной при различных температурах. Таким образом, можно сформулировать следующее правило: общее количество энергии, затрачиваемое организмом на биохимическое превращение равных количеств пищи при низких и высоких температурах, практически одинаково.

Рис. 5. Зависимость абсолютной величины специфического динамического действия пищи (СДД) от рациона при однократном кормлении рыб после голодания.

Абсолютная величина СДД у всех исследуемых рыб возрастала с увеличением рациона (рис. 5). Зависимость между величиной СДД и рационом описывается линейной функцией (аргумент и функция выражаются в энергетических единицах), при этом угол наклона прямой (коэффициент при аргументе) отражает ту часть энергии, которая расходуется на СДД пищи. Максимальные величины СДД приближаются к 0.3 рациона, т.е. могут составлять до 30% от энергии потребленной пищи. Анализ литературных и полученных нами данных показал, что если у

гомойотермных животных максимальная величина СДД может быть очень высокой и достигать 80% энергосодержания пищи, то у эктотермных организмов она может составить 45% от энергии потребленной пищи.

Как указывалось выше, чем больше пищи потребляет организм, тем большее количество энергии расходуется на СДД пищи. Специфическое динамическое действие пищи рассматривается, как следствие энергетических затрат на биохимические превращения поглощенной пищи либо- в виде катаболических процессов, таких как дезаминирование аминокислот (Krebs, 1964; Beamish, Trippel, 1990), либо анаболических, таких как синтез протеина (Ashworth, 1969; Garrow, 1973; Houlihan et al., 1995). Таким образом, СДД пищи вызывает повышение скорости синтеза и оборота белка и тем самым отражает энергетические расходы, связанные с ростом. Можно предположить, что у рыб увеличенный синтез белка объясняет большую часть специфического динамического действия пищи (Houlihan et al., 1988; Brown, Cameron, 1991; Houlihan, 1991; Lyndon et al., 1992). Расчет минимума теоретического потребления кислорода показал, что обнаруженные скорости синтеза белка объясняют, по меньшей мере, от 42% (Houlihan et al., 1988) до 44% СДД (Lyndon et al., 1992), т.е. существенная часть специфического динамического действия пищи отражает неизбежные расходы на рост, которые связаны с биосинтезом новых макромолекул.

Таким образом, абсолютное увеличение скорости метаболизма (максимальный пищевой обмен) для рыб, обитающих при низких температурах, ниже, чем для рыб умеренных и тропических широт, но при этом увеличивается продолжительность специфического динамического действия пищи. Подобное сочетание может ограничивать скорость переваривания пищи, а следовательно и получение энергии при низких температурах.

Глава 4. СКОРОСТИ МЕТАБОЛИЗМА И

МЕТАБОЛИЧЕСКИЕ АДАПТАЦИИ У РЫБ РАЗНЫХ ШИРОТ

Основа гипотезы метаболической компенсации заключается в том, что физиологические процессы в организме протекают с одинаковой скоростью у полярных (арктические и антарктические), бореальных и тропических видов. А поскольку низкие температуры замедляют скорость физиологических процессов, то предполагается, что процессы у полярных организмов в целом протекают быстрее, чем у видов, обитающих в умеренных широтах, и пересаженных в низкотемпературные условия.

Зачатки этой концепции можно было обнаружить еще в работах датского физиолога Августа Крога, которым было показано, что зависимость интенсивности стандартного обмена от температуры подчиняется общей количественной закономерности, графически выражающейся в виде плавно нарастающей кривой, которая была названа «нормальной кривой Крога» (Krogh, 1914; 1916; Ege, Krogh, 1914). В области низких температур этой кривой ускорение обмена было в несколько раз выше, чем при средних и высоких температурах, что означало наличие определенной формы компенсации, т.е. в ответ на «неблагоприятное» действие низких температур организму приходится повышать уровень энергетического обмена. Коэффициент Q10 для интервала температур 0-5 °С был очень высоким, и для золотой рыбки составил 9.8. В дальнейшем «нормальной кривой Крога» придавалось все большее значение, и она широко использовалась при интерпретации экспериментальных результатов, хотя сам А. Крог высказывал свои сомнения по поводу полученных им данных именно в области низких температур, принимая их как «obviously erroneous» (Ege, Krogh, 1914), поскольку эти данные были основаны на небольшом количестве наблюдений.

В более поздних работах Торсон (Thorson, 1952,1957), несмотря на поразивший его факт чрезвычайно низкой, едва уловимой скорости, с которой дышали арктические моллюски в опытах при 0 °С, рассматривал величины, измеренные в острых опытах, как свидетельство необычайно высокой скорости метаболических процессов арктических видов. Это явление Торсон назвал "метаболическая адаптация», считая его свойством, присущим исключительно холодноводным видам.

Но в основном, представление о способности эктотермных животных повышать скорость метаболизма при адаптации к низким температурам утвердилось под влиянием работы Scholander, Flagg, Walters и Irving (1953), которые сравнивали скорости потребления кислорода у различных морских пойкилотермных организмов (рыб, ракообразных, моллюсков), обитающих в арктических условиях (Аляска) и тропиках (Панама). Эти авторы полагали, что эктотермные животные способны регулировать скорость метаболизма, поддерживая его на высоком уровне при низкой температуре. Аналогичные результаты, показывающие более высокие скорости метаболизма, чем можно было бы ожидать при экстраполяции данных согласно «нормальной кривой» Крога, были получены в обширной серии исследований антарктических рыб Волшлагом (Wohlschlag, 1960, 1962, 1963, 1964). Именно эти две серии исследований Шоландера и Волшлага и стали инструментом в установлении

концепции повышения потребления кислорода у полярных морских пойкилотермных организмов, обычно называемой "метаболической адаптацией к холоду".

Несмотря на методологическую и теоретическую критику концепции "метаболической адаптации" для полярных морских беспозвоночных и рыб (Ивлева, 1981; Holeton, 1974; Clarke, 1983,1991,1998), до сих пор остается дискуссионным вопрос, действительно ли жизнь в полярных условиях оказалась возможной, благодаря способности пойкилотермных животных функционировать с более высокой скоростью, чем можно было бы ожидать, исходя из закона Вант-Гоффа и Аррениуса. Поскольку это положение имеет принципиальное значение при решении проблемы количественной оценки продукционных процессов у рыб северных морей, нам представлялось необходимым на широком экспериментальном материале выявить основные механизмы регулирования скорости метаболизма при изменении температуры при различных типах реакций и провести сравнительный анализ скорости метаболизма у видов из разных термических зон Мирового океана.

Основой для анализа послужили результаты экспериментальных исследований закономерностей количественных изменений скоростей энергетического обмена морских видов рыб, представленных в главе 1. Кроме того, нами проанализированы имеющиеся в литературе данные по метаболизму морских рыб, обитающих в высоких широтах (арктические и антарктические), умеренной зоне и в тропиках. Все расчеты, выполненные в наших исследованиях, отнесены к массе тела рыб 100 г, что позволило более строго сопоставлять уровни обмена. Данные других авторов, привлекаемые для анализа, подверглись преобразованиям для перевода в соответствующие единицы, т.е. Q, мг 02-час'1- экз."1, W - масса, г. При этом были использованы следующие эквивалентные единицы потребления кислорода (Bartels et al., 1973):

1 ммоль О^г'-час"^ 22.4 мл 02-г1-час1; 1 мл OjT'-час"1 = 1.43 мг О^г'-час"1; 1 мг О^г'-час"1 = 0.70 мл О^г'-час"1.

Полученные нами зависимости скорости метаболизма от температуры (глава 1) на материале, охватывающем широкие диапазоны размеров и массы тела рыб, причем в экспериментах, исключающих "острые опыты", т.е. при нормальном физиологическом состоянии, показывают закономерное ускорение энергетического обмена с повышением температуры и не дают достоверных доказательств в пользу теории метаболической адаптации полярных видов к низким температурам.

Температурный коэффициент £?10> показывающий ускоряющее влияние температуры, постоянен во всем толерантном диапазоне и у сайки - 2.0, у трески - 2.06, у зубатки - 2.14, у морской и длинной камбал - 2.57. Во всех случаях коэффициент £)10изменялся в пределах 2-3.

Анализ данных по энергетическому обмену морских рыб, обитающих в высоких широтах, умеренной зоне и в тропиках, показал, что зависимость "метаболизм-температура" достоверно описывалась как экспоненциальным уравнением, так и уравнением Аррениуса.

Функциональная связь между скоростью обмена и температурой (рис. 6) в соответствии с законом Аррениуса была аппроксимирована следующими уравнениями:

1 ^

для РкштесАймтк: (2 = ехр (22.344-5955.3-5—), Я = 0.980,

Т К

/К0.001, '

1 9

для СгкИйм-тез - 0 = ехр (21.803-5476.6-5—), Я2 = 0.863,/К0.01,

т К

1 ?

для РегаАэгтеБ - Q = ехр (27.228-7127.1-5—), Д = 0.907,/?<0.001

Т К

и для ЗсограетАэгтез - 0, = ехр(23.789-6146.0^^), Д2 = 0.961, р<0.001.

Полученные в этих уравнениях значения ц послужили основой для количественной оценки температурного коэффициента Как неизбежный результат применения уравнения Аррениуса наблюдаем снижение коэффициента от низких температур к более высоким.

Предельно высокие величины коэффициентов детерминации свидетельствуют о наличии весьма тесной зависимости между скоростью обмена и температурой среды обитания рыб и доказывают, что в процессе адаптации к низким температурам у пойкилотермных организмов не развилась способность проявлять температурную независимость функционирования.

Таким образом, полученные результаты для морских рыб показали отсутствие эволюционной метаболической компенсации к низким температурам и позволяют утверждать, что адаптация к жизни при низких температурах заключается не в повышении интенсивности энергетического

обмена, а в более эффективном использовании потребленной пищи на продукционные процессы (соматический и генеративный рост).

Прежнее объяснение пониженной скорости роста полярных организмов фактически определялось гипотезой о «метаболистической

Температура, 10"4 1/7 °К

Рис. 6. Зависимость скорости метаболизма (Q, мгОг-час"') от температуры у разных видов рыб представителей четырех отрядов в полулогарифмической системе координат по Аррениусу.

компенсации"; считалось, что из-за высокого уровня энергетического обмена уменьшается количество энергии, расходуемое на продукционные процессы - соматический и генеративный рост.

Для типичных полярных морских видов беспозвоночных показано, что а) рост у них замедлен и сезонен, б) основной метаболизм низкий, в) годовой репродуктивный вклад уменьшенный, г) и только уровень активности - активный метаболизм, одинаков, при сравнении с близкими бореальными видами (Clarke, 1983, 1998; Ikeda, 1985; Ikeda et al., 2001 и др.). Данные И.В. Ивлевой (1981) и Икеды (Ikeda, 1985) по скорости метаболизма представителей ряда групп морских организмов, обитающих в холодных, умеренных и тропических районах, показывают, что уровень энергетического обмена низкий в полярных районах и высокий - в тропических. Линии регрессии "температура-метаболизм" для всех групп морских организмов обнаруживают экспоненциальную зависимость.

Аналогичные данные получены и при сравнении полярных и бореальных видов рыб (Simpson, 1951; Steele, 1965; Bagenal, 1966; Шатуновский, 1980;Кошелев, 1985;Андрияшев, 1986,1987,2003; Johnston,

Battram, 1993). Показан ряд особенностей в процессе размножения у видов рыб высоких широт, по сравнению с более низкоширотными родственными видами и популяциями. В водоемах высоких широт сроки и продолжительность накопления питательных веществ в развивающихся половых клетках протекают медленно и иногда могут длиться в течение нескольких лет (Кошелев, 1985). Так например, в отличие от рыб бореальных и субтропических, по данным Л.А. Лисовенко (1982), трофоплазматический рост ооцитов у рыб Антарктики продолжается более года.

А.П. Андрияшев (1986, 1987, 2003) обобщив исследования по специфическим адаптациям антарктических видов и сходным морфофизиологическим и поведенческим особенностям у антарктических и арктических видов, отметил пониженный уровень обмена у рыб полярных морей обоих полушарий, низкий темп и сравнительно большую длительность роста.

Сходные модели энергетического бюджета наблюдаются и для арктических видов рыб. Так, низкое потребление энергии сайкой в естественных условиях возможно является результатом недостаточной кормовой базы (Welch et al., 1993; Нор et al., 1997), однако низкие суточные рационы у рыб, которых кормили до насыщения в экспериментальных условиях (наши данные), показывают, что замедленная скорость эвакуации пищи из желудка может ограничивать потребление пищи, даже когда ее количество в избытке.

Таким образом, анализ наших и литературных материалов позволил заключить, что пониженное годовое потребление энергии полярными организмами можно считать адаптацией к низким температурам. Если рассматривать температуры 0 °С и 10 °С как типичные для вод соответственно высоких и умеренных широт, то:

- активный метаболизм у сходных резидентных видов этих широт будет близок;

- стандартный метаболизм при изменении температуры от 10 до 0 °С снижается, в соответствии с величиной температурного коэффициента

е.«,;

- темп роста у полярных организмов на 30-40%, а годовой индивидуальный репродуктивный вклад на 20-25% ниже, чем у бореальных видов;

- эффективность роста у полярных видов при низкой температуре

выше.

Полярные организмы в течение года потребляют достоверно меньше энергии на единицу массы тела по сравнению с обитателями умеренных

вод, но отличаются более высокой эффективностью продуцирования вещества (коэффициент К, табл. 4).

Глава 5. ИЗБИРАЕМЫЕ ТЕМПЕРАТУРЫ И ПОВЕДЕНИЕ ПОЛЯРНЫХ РЫБ В ТЕРМОГРАДИЕНТНЫХ УСЛОВИЯХ

В последнее время много внимания уделяется разработке математических моделей, оценивающих потенциальное влияние глобальных изменений климата на состояние морской среды и биоты Арктики (Johannessen et al., 1995; Fortier et al., 1996; Кляшторин, Сидоренков, 1996; Смирнов, Смирнов, 1998; Кляшторин, Любушин, 2003). Для моделей такого типа необходима информация, касающаяся основных биологических процессов, происходящих в Арктике, и о том, как на эти процессы оказывает влияние окружающая среда и антропогенные факторы. Температура рассматривается как фактор среды, ограничивающий пространственное и временное распределение морских рыб и других водных эктотермных организмов и определяющий их миграционное поведение (Берг, 1953; Harden Jones, 1968; Neill, 1979; Coutant, 1987). В настоящей главе приводится анализ абиотических и биотических факторов (онтогенез, пол и наступление половозрелости, накормленность, внутри- и межвидовые взаимоотношения и др.), которые могут быть связаны с выбором температур у рыб, и на примере мойвы и сайки характеризуют о данных по избираемым температурам.

По Баллу (Bull, 1936) температурный порог чувствительности рыб лежит в пределах 0.03-0.10 °С. Поэтому, в термальном градиенте они оказываются в ситуации свободного выбора и стремятся скапливаться в пределах узкой термальной зоны, изменяя даже свою обычную схему распределения и миграций. То есть рыбы проявляют поведенческие терморегуляторные свойства через реакции предпочтения и избегания. На выбор "острых" (изменение температуры в очень короткий отрезок времени) температур рыбами оказывают влияние термальные условия, при которых рыбы были акклимированы. Эту предшествующую опыту температуру называют акклиматизационной или адаптационной температурой. Анализ влияния, оказываемого температурными условиями, в которых рыбы содержатся до опыта, на характер их распределения при "острых" изменених температуры показал, что очень часто наблюдается нелинейная зависимость, вплоть до обратной пропорциональности (Татьянкин, 1974; Hutchison, Maness, 1979; Kelsch, Neill, 1990). В противоположность острому

термальному выбору, на длительный или конечный термальный преферендум у рыб (обычно избираемый после 24 часов помещения рыб в термальный градиент) не оказывают влияние предварительно испытываемые температуры, при которых животные содержались. Нами в экспериментах с сайкой и мойвой показано, что конечный термальный преферендум очень тесно коррелирует с температурой, при которой оптимизируются жизненно важные физиологические характеристики, например, такие как рост, питание. Таким образом, финальный преферендум может быть видоспецифичной характеристикой, которая отражает, например, зоогеографическое и временное распределение, то есть парадигму "финальный термальный преферендум" (Fry, 1947; Reynolds, Casterlin, 1978). Очевидно, что очень важным является определение продолжительности периода температурной акклимации.

Арктические виды рыб, такие как например сайка, большую часть года обитают в слоях воды с отрицательной температурой. Но наши эксперименты показали, что в противоположность антарктическим видам, сайка, при помещении в термальный градиент, держится при температуре до 14 °С несколько недель без признаков угнетения. А это температура, которую сайка никогда не испытывает в естественных условиях. Кроме того, при содержании в лабораторных условиях сайка выбирала температуры выше тех, при которых обитает в природе. Финальный термальный преферендум, полученный в экспериментах, часто оказывается выше температурного режима, наблюдаемого у рыб в естественных условиях. Подобные противоречия между основополагающими и реализуемыми термальными нишами (Magnuson et al., 1979) возможны из-за влияния разного рода стимулов, не связанных с температурой. Таким образом, по-видимому, концепция стенотермии у полярных рыб, особенно на организменном уровне, требует анализа влияния нетермальных параметров на выбор температур у рыб.

Глава 6. ОСОБЕННОСТИ ЭНЕРГЕТИКИ ПИТАНИЯ И РОСТА МОРСКИХ РЫБ, ОБИТАЮЩИХ В ВЫСОКИХ ШИРОТАХ

Количественные закономерности потребления пищи морскими рыбами в экспериментальных условиях

Количественный анализ закономерностей, определяющих размер рациона рыб, изложен во многих монографиях по экологии питания рыб

(Арнольди, Фортунатова, 1941; Карзинкин, 1952; Шорыгин, 1952; Ивлев, 1955; Строганов, 1962; Фортунатова, Попова, 1973; Хоар, Рендолл, Бретт, 1983; Попова, Сьерра, 1985; Love, 1988 и др.). В природных условиях одним из основных факторов, влияющих на скорость потребления пищи, является ее доступная концентрация (биомасса). Согласно теории Вольтерра (Volterra, 1933), при неограниченном повышении концентрации пищевых объектов также неограниченно должны возрастать величины рационов. По мнению B.C. Ивлева (1955), это неограниченное возрастание является «биологическим абсурдом», поскольку каждая особь в единицу времени может использовать «строго ограниченное количество пищи». Максимальный или предельно возможный рацион хищника определяется конституционными особенностями хищника и с нарастанием благоприятных условий питания он будет приближаться к некоторой предельной величине, выше которой он не поднимается ни при каких обстоятельствах и которая соответствует физиологическому состоянию полной насыщенности (Ивлев, 1955).

В условиях полной доступности корма, при отсутствии хищников и конкурентов скорость потребления пищи в основном ограничивается возможностями самого организма, т.е. тем, сколько он сможет обработать пищи за тот или иной временной интервал с учетом массы его тела и температуры среды. В настоящей главе по результатам экспериментальных исследований мы попытались выявить количественные закономерности потребления пищи некоторыми видами морских рыб.

Двумя основными факторами, контролирующими потребление пищи, являются температура окружающей среды и масса тела рыб.

В работах, использующих балансовый подход в моделировании роста животных, показано, что полученные эмпирические данные подтверждают степенную зависимость рациона от массы тела (Заика, Макарова, 1971; Заика, 1972).

При кормлении трески до насыщения различными видами корма нами получены следующие зависимости величины потребления пищи (R, г сырой массы в сутки, %) от массы тела (IV, г) при температуре 6-7 °С: для рыбного корма - R (г/суг) = 0.089W0 792±0109 (г = 0.91, /КО.01), для ракообразных (креветка) -R (г/суг) = 0.171 59610 093(г = 0.94,/К0.01), для моллюсков (без створок) - R (г/суг) = 0.213W0618±0136( г= 0.89, /?<0.01).

Показатель степени в уравнениях, связывающих скорость потребления пищи с массой тела рыб, более низкий (0.596-0.792), чем в уравнениях зависимости «метаболизм-масса», что свидетельствует о более медленном увеличении рациона по сравнению со скоростью энергетического обмена по мере роста рыб.

Зависимость между поддерживающим рационом и размерами трески в наших экспериментах при температуре 6-7 °С оказалась следующей: JRmaint = 0.021H?0838±0147, г = 0.86,/т<0.01. В соответствии с этой зависимостью суточный рацион трески при изменении массы ее тела от 100 до 1000 г менялся от 0.99 до 0.69% массы.

Для трески значения экспоненты 6' находятся в пределах 0.81-0.88 (Jobling, 1982, 1985) и близки к экспоненте 0.73-0.89 в уравнении связи размера рыбы с рутинной скоростью потребления кислорода (Sundnes, 1957; Saunders, 1963; Edwards et al., 1972; Карамушко, 1989).

Отмечено, что величина поддерживающего рациона меняется более плавно при увеличении температуры, чем значение максимального потребления пищи.

Поддерживающий рацион увеличивался экспоненциально с возрастанием температуры:.RmiM = 0.cxp(ß-t). Значение экспоненты ßдля трески равняется 0.070, а коэффициент а зависит от массы тела и равен R , при 0 °С (или 2.70 г/сут). Для трески массой 600 г величина ß поддерживающего рациона при увеличении температуры от 0 до 7 °С увеличивалась от 0.45 до 0.73% массы тела.

Значение экспоненты ß (0.070) в этом уравнении близко к температурной экспоненте основного уравнения метаболизма для трески (0.072), отражающей степень влияния температуры на скорость потребления кислорода. Такое близкое соответствие степени влияния температуры, по-видимому, можно объяснить тем, что метаболизируемая энергия, расходуемая на поддержание жизнедеятельности, образуется в результате аэробного распада метаболитов (катаболизма) (Jobling, 1988).

По мнению Браатена (Braaten, 1984), треска способна приспосабливаться к уровню поддерживающего рациона, возможно, увеличивая эффективность преобразования, когда ее держат или ей самой приходится быть по воле обстоятельств при низком уровне кормления относительно длительный промежуток времени. Поэтому, возможно, приводятся такие низкие суточные рационы для атлантической трески, причем не только взрослой (Daan, 1973), но и молоди (Hawkins et al., 1985). Поддерживающие рационы, рассчитанные по основному уравнению метаболизма (т.е. косвенным методом по скорости потребления кислорода), оказались очень близкими по значению к R, определенным выше по абсолютному потреблению пищи. При этом для трески с массой тела 600 г поддерживающий суточный рацион при увеличении температуры от 0 до 7 °С возрастал от 0.45 до 0.73% массы тела.

Таким образом, двумя различными методами получены очень

близкие значения величин поддерживающего рациона.

Количественные закономерности изменения потребления пищи в экспериментальных условиях при различных температурах были также выявлены для морской камбалы и полосатой зубатки. И если у трески при увеличении массы тела с 100 до 1000 г относительные рационы снижались с 0.99 до 0.69%, то у морской камбалы в этом же диапазоне массы тела они снижались с 0.80 до 0.57%, а у полосатой зубатки - с 1.27 до 0.91%.

Величины поддерживающих рационов, рассчитанные для трески, морской камбалы и полосатой зубатки по основному уравнению метаболизма и по абсолютному потреблению пиши, оказались близкими.

Взаимозависимость роста и энергетического обмена. Эффективность роста у рыб северных морей

Закономерные соотношения между показателями роста и обмена веществ являются основой теории роста пойкилотермных организмов (Винберг, 1975). Согласно этой теории, скорость весового роста рассматривается как разность между скоростью поступления вещества (энергии) в организм и скоростью расходования вещества в процессе жизнедеятельности. Широко применяемое в гидробиологических исследованиях балансовое равенство (Винберг, 1956) связывает главнейшие присущие всему живому «жизнепроявления», и поэтому балансовое направление можно рассматривать как проявление системного подхода к анализу роста (Заика, 1975).

В течение целого года (чтобы охватить четыре сезона) нами проводились эксперименты по определению скорости роста, обмена и потребления пищи у исследуемых видов рыб при различных температурах, что и позволило произвести рассчеты энергетического бюджета. Коэффициент К, отражающий эффективность использования ассимилированной пищи на рост, был использован для описания количественных связей между скоростью роста рыб и скоростью энергетического обмена веществ.

При составлении балансового равенства важное значение имеет определение количества вещества и энергии, затрачиваемых животным на прирост (Р). Когда приросты устанавливают за короткое время, показатели прироста гонад фактически включаются в величину прироста - Р^ а следовательно и в значение , рассчитанного по уравнению Когда эффективность роста рассчитывают за более длительный период, величины эффективности роста определяются по уравнению

(Р+ Pg +Q), где общий или суммарный прирост массы тела особи - Р складывается из соматического роста - Ps и генеративного роста - Р (Винберг, 1986).

Здесь также необходимо отметить важность того, каким способом рассчитываются величины суточного прироста и суточного рациона, а именно чтобы процент прироста и относительные суточные рационы были рассчитаны аналогичным путем и отнесены к среднему весу за исследуемый период.

При изучении влияния температуры на изменение параметров балансового равенства: скорости роста, трат на обмен и скорости потребления пищи у всех исследуемых рыб, было выявлено, что коэффициент использования ассимилированной пищи на рост (К), установленный в экспериментальных условиях, был наибольшим при низкой температуре (2 °С), уменьшаясь при температуре 7 °С.

Рассчитаны годовые балансы энергии для отдельных возрастных групп всех исследуемых рыб (трески, полосатой зубатки, морской камбалы, сайки, мойвы), при этом отдельно подсчитана доля энергии, идущая соответственно на рост (увеличение массы тела), энергетический обмен и генеративный (формирование и вымет половых продуктов). Для сравнительного анализа были рассчитаны также энергетические бюджеты для некоторых морских рыб, обитающих в более низких широтах.

В табл. 4 приведены годовые балансы энергии для атлантической трески. Показатели весового роста были рассчитаны по полевым данным о динамике размерно-возрастного состава популяции трески из южной части Баренцева моря и Медвежинско-Шпицбергенского района (Ожигин и др., 1996; И.Пономаренко и др., 1996) и для трески Северного моря (Jones, 1978).

Исследования распределения вещества (энергии) между разными формами обмена у атлантической трески показали, что уровни соматического и генеративного обмена у всех возрастных групп трески Северного моря были выше, чем у трески, обитающей при температуре 2 °С (Медвежинско-Шпицбергенский район, Южная часть Баренцева моря) (табл. 4). Но коэффициент использования ассимилированной пищи на рост (К) был более высоким у трески Баренцева моря.

Количественные закономерности соотношений пластического, генеративного и энергетического обмена, установленные для всех исследуемых рыб, показали, что несмотря на более высокий темп роста и полового созревания у рыб средних и низких широт, степень использования пищи на рост, характеризуемая коэффициентом К,, у рыб, обитающих в высоких широтах, выше для всех возрастных групп.

Таблица 4. Годовые балансы энергии для отдельных возрастных групп атлантической трески при температуре ее обитания*

Возраст, лет Масса тела, г Приросты массы за год, ккал Генеративный рост, ккал Траты на обмен, ккал к2,%

Медвежинско-Шпицбергенский район (/ =2 °С)

1 64

163 1946 - 558 2 25 8

2 263

432 3315 - 11979 217

3 602

842 470 4 2063 2020 5 251

4 1083

1396 612 2 3420 3002 5 241

5 1709

2094 7540 5130 4125 0 23 5

6 2480

2939 897 8 720 1 5379 7 231

7 3398

3931 1042 5 963 1 6756 3 22 9

8 4464

5071 11873 1242 4 8247 9 22 8

9 5678

6360 1334 0 1558 2 9849 2 22 7

10 7042

7799 14807 19108 11555 8 22 7

11 8556

9388 16274 2300 1 13362 5 22 7

12 10220

Северное море (t =8 °С)

1 42

304 470 7 - 1559 6 23 2

2 565

(126 1008 9 - 4350 1 18 8

3 1686

2659 17514 598 3 8528 0 216

4 3632

4423 1423 8 995 2 12705 1 160

5 5214

5855 1153 8 13174 158272 135

6 6496

7106 1098 9 1598 9 184199 12 8

7 7717

Годовые балансы энергии составлены на основе данных собственных респирометрических экспериментов, приросты рассчитаны для трески Северного моря по: Jones, 1978; для трески Медвежинско-Шпицбергенского района по: И.Пономаренко и др., 1996.

Анализ рассчитанных годовых рационов у рыб в природных условиях показывает, что наблюдается более низкий уровень годового потребления пищи у рыб высоких широт, по сравнению с рыбами, обитающими в средних и низких широтах (табл. 5). Таким образом, характер продукционных процессов позволяет утверждать, что полярные организмы в течение года потребляют достоверно меньше энергии на единицу массы тела по сравнению с обитателями умеренных и теплых вод, но обладют способностью максимально использовать энергию пищи на процессы роста и размножения, тем самым отличаются более высокой эффективностью продуцирования вещества (коэффициент К).

Таблица 5. Годовые рационы у рыб разных возрастных групп, рассчитанные по балансовому равенству

-г

Годовой рацион в % массы тела

Возраст Атлант, треска (Северное море,/=8") Атлант, треска (Баренцево море, / =2°) Сайка (Арктика) Ледяная треска (Арктика) Морская камбала (Баренцево море)

1-2 758.9 524.8 400.9 - 409.6

2-3 540.8 402.3 330.7 - 334.8

3-4 464.9 364.0 337.5 - 280.1

4-5 388.6 322.1 313.1 - 279.5

5-6 355.1 292.6 276.4 269.8 181.7

6-7 337.7 270.6 276.0 238.1 178.8

7-8 328.4 253.3 - - 167.8

8-9 319.5 239.3 - 219.1 163.6

9-10 310.3 227.7 - 207.9 159.6

*

Годовые рационы определены на основе данных собственных респирометрических экспериментов, приросты рассчитаны для трески Северного моря по: Jones, 1978; для трески Баренцева моря по: Ожигин и др., 1996; ИПономаренко и др., 1996; для сайки по: Боркин и др., 1987; для ледяной трески по: Андрияшев и др. 1980; для морской камбалы по: Ковцова, 1976.

выводы

1. На основании анализа экспериментальных данных по влиянию температуры на скорость энергетического обмена у арктических и бореальных видов рыб северных морей, полученных непосредственно при температуре среды обитания, установлено, что температурная зависимость стандартного обмена достоверно описывается экспоненциальным уравнением и уравнением Аррениуса. При экспоненциальной зависимости температурный коэффициент постоянен во всем толерантном температурном диапазоне и составляет для трески - 2.06, для сайки - 2.0, для полосатой зубатки - 2.14 и для морской и длинной камбал - 2.57.

2. Выявленные закономерности изменения метаболизма с температурой в пределах биокинетической зоны для всех исследованных видов рыб показывают существование закономерного ускорения энергетического обмена с повышением температуры и не подтверждают гипотезу компенсаторного увеличения скорости метаболизма у рыб северных морей при низких температурах.

3. Проведенное исследование показало, что абсолютное увеличение энергетических трат на специфическое динамическое действие пищи (СДД) для рыб, обитающих при низких температурах, ниже, чем для рыб умеренных и тропических широт, но при этом увеличивается продолжительность этого процесса: подобное сочетание ограничивает скорость переваривания пищи, а следовательно и удельное ее потребление при низких температурах. Впервые определены линейные функциональные зависимости абсолютных значений СДД от величины рационов изученных видов рыб.

4. В ряду: камбалы зубатки •-> треска —^ сайка —> мойва, уровень стандартного обмена закономерно увеличивается, что связано с различиями в морфо-функциональной активности этих рыб. Исследованные виды отличаются также соотношением отдельных форм обмена в общем бюджете энергии: у донных малоподвижных видов рыб (камбалы, зубатки) доля энергетического обмена ниже, а доля пластического - выше, чем у более активных видов (треска, сайка, мойва).

5. Выявлены количественные закономерности потребления различных кормовых объектов в экспериментальных условиях. Определены максимально возможные и поддерживающие суточные рационы в

зависимости от температуры и массы тела исследуемых рыб. При увеличении массы тела рыб от 100 до 1000 г поддерживающие суточные рационы снижаются с 0.99 до 0.69% у трески, с 0.80 до 0.57% у морской камбалы и с 1.27 до 0.91% у полосатой зубатки. Величины поддерживающих рационов, рассчитанные по основному уравнению метаболизма и по абсолютному потреблению пищи, оказались близкими.

6. У всех исследованных видов рыб коэффициент использования ассимилированной пищи на рост (А"2), установленный в экспериментальных условиях, был достоверно выше при самых низких температурах.

7. В результате проведенных комплексных биоэнергетических исследований выявлен ряд адаптивных механизмов, обеспечивающих возможность существования рыб северных морей при низких температурах и отличающих их от видов умеренных и южных широт: пониженные скорости энергетического обмена, низкие значения энергетических трат на биохимические превращения пищи, более высокая эффективность использования пищи на продукционные процессы (соматический и генеративный рост).

По теме диссертации опубликовано 53 работы, основные из которых следующие:

1. Карамушко Л.И., Орлова Э.Л., Петров И.И. 1988. Содержание и кормление баренцевоморских зубаток // Рыбное хоз-во. N. 9. С. 37-38.

2. Карамушко Л.И. 1988. Интенсивность энергетического обмена баренцевоморской трески Gadus morhua morhua L. // Питание морских рыб и использование кормовой базы как элементы промыслового прогнозирования. Мурманск: ПИНРО. С. 91-92.

3. Карамушко Л.И. 1989. Энергетический обмен трески Gadus morhua morhua L. Баренцева моря и факторы, определяющие его интенсивность // Трофические взаимоотношения организмов бентоса и донных рыб Баренцева моря.Апатиты: Изд-во КНЦ АН СССР. С. 45-50.

4. Орлова Э.Л., Карамушко Л.И., Берестовский Е.Г., Савелова ЕА 1989. Возрастные изменения в питании баренцевоморских зубаток

Anarhichaslupus, A. minor, A. denticulatus//Трофические взаимоотношения организмов бентоса и донных рыб Баренцева моря. Апатиты: Изд-во КНЦ

АН СССР. С. 4-13.

5. Орлова Э.Л., Карамушко Л.И. Берестовский Е.Г., Киреева Е.А. 1989. Исследования питания полосатойAnarhichas lupus и пятнистой А. minor зубаток в экспериментальных условиях // Вопросы ихтиологии. Т. 29, вып. 5. С. 792-801.

6. Карамушко Л.И. 1990. Питание, метаболизм и рост баренцевоморской трески Gadus morhua morhua L. в экспериментальные условиях // Экология, воспроизводство и охрана биоресурсов морей Северной Европы. Мурманск, С. 179-181.

7. Карамушко О.В., Карамушко Л.И. 1990. Калорийность основных кормовых объектов личинок, молоди и взрослых рыб Баренцева и Норвежского морей // Экология, воспроизводство и охрана биоресурсов морей Северной Европы. Мурманск. С. 183-185.

8. Карамушко Л.И., Орлова Э.Л. 1990. Некоторые особенности питания камбаловых рыб в экспериментальных условиях // Кормовые ресурсы и пищевые взаимоотношения рыб Северной Атлантики. Мурманск: ПИНРО-Ихтиологическая комиссия Минрыбхоза СССР. С. 148-159.

9. Орлова Э.Л., Карамушко О.В., Карамушко Л.И. 1993. Состояние рыбных ресурсов прибрежья Мурмана в весенне-летний период 1993 года. Апатиты: Изд-во КНЦ РАН. 36 с.

10. Карамушко Л.И. 1993. Влияние питания на скорость метаболизма и специфическое динамическое действие у трески Gadus morhua morhua, зубатки Anarhichas lupus и морской камбалы Pleuronectes platessa II Зоологический журнал. Т. 72. Вып. 4. С. 106-115.

И. Карамушко Л.И., Шатуновский М.И. 1993. Количественные закономерности влияния температуры на скорость энергетического обмена у Gadus morhua morhua, Anarhichas lupus и Pleuronectesplatessa //Вопросы ихтиологии. Т. 33. № 1. С. 111-120.

12. Карамушко О.В., Карамушко Л.И. 1994. Состояние популяций основных промысловых видов рыб прибрежья Баренцева моря в январе-июне 1994 года. Апатиты: Изд-во КНЦ РАН. 44 с.

13. Карамушко Л.И., Шатуновский М.И. 1994. Энергетика питания трески Gadus morhua morhua, полосатой зубатки Anarhichas lupus и морской камбалы Pleuronectes platessa //Вопросы ихтиологии. Т. 34. № 2. С. 260265.

14. Карамушко О.В., Карамушко Л.И. 1995. Питание и биоэнергетика основных промысловых рыб Баренцева моря на разных этапах онтогенеза. Апатиты: Изд-во КНЦ РАН. 220 с.

15. Карамушко Л.И., Карамушко О.В. 1995. Ихтиофауна прибрежных вод Новой Земли // Среда обитания и экосистемы Новой Земли. Архипелаг и шельф. Апатиты: Изд-во КНЦ РАН. С. 96-100.

16. Карамушко О.В., Карамушко Л.И. 1996. Оценка прямого ущерба запасам морских рыб при укладке продуктопровода // Методология и процедура оценки воздействия морской нефтегазовой индустрии на окружающую среду Арктики. Мурманск. С. 41—42.

17. Карамушко Л.И., Черницкий А.Г., Карамушко О.В. 1996. Ихтиофауна Печорского моря // Экосистемы, биоресурсы и антропогенное загрязнение Печорского моря. Апатиты: Изд-во КНЦ РАН. С. 72-79.

18. Карамушко Л.И. 1996. Биоэнергетические аспекты питания и роста трески Баренцева моря // Атлантическая треска: биология, экология, промысел. СПб.: Наука. С. 74-80.

19. Карамушко O.V., Karamushko L.I., Sandler Н., Stasenkov VA 1997. The fish fauna of the Pechora Sea (south-eastern Barents Sea) // Pechora Sea Ecological studies in 1992-1995. Finland. P. 157-177.

20. Карамушко О.В., Берестовский Е.Г., Карамушко Л.И. 1997. Ихтиофауна Кольского залива // Кольский залив: океанография, биология, экосистемы, поллютанты. Апатиты: Изд-во КНЦ РАН. С. 144-155.

21. Christiansen J.S., Schurmann H., Karamushko L.I. 1997. Thermal behaviour of polar fish: a brief survey and suggestions for research // Journal Cybium. Vol. 21. № 4. P. 353-362.

22. Christiansen J.S., Fevolden S.E., Karamushko O.V., Karamushko L.I. 1998. Maternal output in polar fish reproduction // Fishes of Antarctica. A biological overview. G. di Prisco, E. Pisano, A. Clarke (Eds). Springer-Verlag: Italia, P. 41-52.

23. Карамушко Л.И., Христиансен Й.Ш. 1999. Метаболизм и метаболическая адаптация у рыб высоких широт // Адаптация и эволюция живого населения полярных морей в условиях океанического перигляциала. Апатиты: Изд-во КНЦ РАН. С. 56-61.

24. Karamushko L.I., Christiansen J.S. Standard metabolism in capelin (Mallotus villosus villosus) II Fisheries Society of the British Isles Symposium

«Biology of Polar Fish» - 24-28 June 2000, Cambridge. P. 26-27.

25. Карамушко Л.И. 2001. Метаболические адаптации рыб высоких широт // Доклады Академии Наук. Т. 379. № 2. С. 279-284.

26. Karamushko L.I., Christiansen J.S. 2001. Aerobic scaling and resting metabolism in oviferous and post-spawning Barents Sea capelin Mallotus villosus villosus (Mbller, 1776) // Symposium «Capelin - What are they good for?». Reykjavik, Iceland. July 23-27, 2001. P. 14-15.

27. Карамушко О.В., Берестовский Е.Г., Карамушко Л.И., Юначева О.Ю. 2001. Некоторые аспекты биологии основных промысловых видов рыб в 1993-1998 гг // Экология промысловых видов рыб Баренцева моря. Апатиты: Изд-во КНЦ РАН. 5-138,211-457 с.

28. Карамушко О.В., Юначева О.Ю., Берестовский Е.Г., Карамушко Л.И. 2002. Некоторые результаты исследований рыб в районе архипелага Шпицберген в 1999-2000 гг // Комплексные исследования природы Шпицбергена. Апатиты: Изд-во КНЦ РАН. С. 158-166.

29. Karamushko L.I., Christiansen J.S. 2002. Aerobic scaling and resting metabolism in oviferous and post-spawning Barents Sea capelin Mallotus villosus villosus (Mbller, 1776) // Journal of Experimental Marine Biology and Ecology. Vol. 269. №1. P. 1-8.

30. Карамушко Л.И., Шатуновский М.И., Христиансен Й.Ш. 2002. Энергетический обмен и адаптации рыб высоких широт в сравнении с рыбами из других климатических зон // Международный семинар «Современные проблемы физиологии и экологии морских животных» (Ростов-на-Дону, сентябрь, 2002) С. 84-86.

31. Карамушко Л.И., Шатуновский М.И., Христиансен Й.Ш. 2004. Скорости метаболизма и метаболические адаптации у рыб разных широт // Вопросы ихтиологии. Т. 44. № 5. С. 692-699.

Отпечатано в издательском центре ММБИ КНЦ РАН. Заказ № 35. Тираж 200 экз. Тел. 25-39-81

16 ФЕВ 2005